天然產(chǎn)物對(duì)紅火蟻的生物活性研究進(jìn)展

李玉玲,陳思琪,張森泉,李志強(qiáng),岳鑫璐,王 磊,許益鐫*

(1.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)紅火蟻研究中心,廣州 510642；2.深圳市農(nóng)業(yè)科技促進(jìn)中心，深圳 518055)

紅火蟻SolenopsisinvictaBuren原產(chǎn)于南美巴拉那河流域,隸屬膜翅目Hymenoptera蟻科Formicidae切葉蟻亞科Mymicinae火蟻屬Solenopsis。紅火蟻因食性雜、攻擊力和繁殖能力強(qiáng)等特點(diǎn),入侵后能快速適應(yīng)并成功定殖擴(kuò)散[1],是世界上公認(rèn)的最具破壞力的入侵生物之一。

紅火蟻會(huì)破壞入侵地的生態(tài)平衡和群落結(jié)構(gòu),導(dǎo)致生物多樣性下降[2-3]。紅火蟻通過(guò)取食農(nóng)作物種子、果實(shí)、幼芽、嫩莖與根系等,嚴(yán)重影響農(nóng)作物的生長(zhǎng)。此外,紅火蟻還會(huì)啃食農(nóng)業(yè)生產(chǎn)設(shè)施和器具,影響正常的農(nóng)事操作,造成重大經(jīng)濟(jì)損失[4],并會(huì)在電箱、電氣設(shè)備、空調(diào)外機(jī)、交通信號(hào)燈等設(shè)施中筑巢,啃食電線,造成線路故障,威脅公共安全[5-6]。紅火蟻還會(huì)給入侵區(qū)人民群眾的身體健康帶來(lái)嚴(yán)重威脅,被紅火蟻叮蟄后,被咬部位會(huì)出現(xiàn)疼痛、紅腫、起泡、化膿,少部分人會(huì)出現(xiàn)頭暈、發(fā)熱等癥狀,特別敏感的人會(huì)出現(xiàn)休克甚至死亡[7]。

目前對(duì)于紅火蟻的防治仍然依賴人工合成的化學(xué)藥物,其中,氟蟲(chóng)胺、茚蟲(chóng)威、高效氯氰菊酯等殺蟲(chóng)劑對(duì)紅火蟻具有良好的防治效果[8-10]。然而,長(zhǎng)期大量地使用化學(xué)合成藥劑可能導(dǎo)致紅火蟻產(chǎn)生耐藥性和破壞生態(tài)環(huán)境等不良影響[11-12]。尤其是在漁業(yè)養(yǎng)殖區(qū)、有機(jī)耕作區(qū)和水源保護(hù)區(qū)等敏感區(qū)域,不宜使用人工合成的化學(xué)藥劑防治紅火蟻,導(dǎo)致這些區(qū)域的紅火蟻防控存在技術(shù)瓶頸。

天然產(chǎn)物在本文中主要是指動(dòng)物、植物和微生物等生命體的組成成分或其代謝產(chǎn)物,根據(jù)化學(xué)結(jié)構(gòu)主要可以分為多糖、黃酮、甾體、皂苷、萜類、生物堿等物質(zhì)[13]。天然產(chǎn)物被廣泛應(yīng)用于醫(yī)療事業(yè)、農(nóng)業(yè)、食品保健等行業(yè)。目前已有許多研究表明天然產(chǎn)物對(duì)紅火蟻存在驅(qū)避和熏蒸等作用,在未來(lái)有發(fā)展成為滅蟻藥劑的潛力[13]。本文就天然產(chǎn)物的生物活性及其開(kāi)發(fā)為餌劑、觸殺型藥劑和驅(qū)避劑等的潛力和應(yīng)用效果進(jìn)行簡(jiǎn)要總結(jié)討論,以期為紅火蟻的綠色防控提供參考。

1 天然產(chǎn)物作為餌劑的有效成分及其生物活性

多殺霉素是國(guó)內(nèi)僅有的已注冊(cè)的以天然產(chǎn)物為有效成分的紅火蟻餌劑。多殺霉素是由放線菌多刺蔗糖多孢菌Saccharopolysporaspinosa經(jīng)有氧發(fā)酵生成的大環(huán)內(nèi)酯類代謝產(chǎn)物,常用于防治鱗翅目、雙翅目和纓翅目害蟲(chóng),對(duì)紅火蟻也同樣具有胃毒和觸殺作用。研究表明,0.02% 多殺霉素餌劑對(duì)蟻巢處理35 d紅火蟻的死亡率可達(dá)100%[15-16]。

除已登記為產(chǎn)品的多殺霉素,其他的天然產(chǎn)物對(duì)于紅火蟻也有一定的胃毒效果,能夠抑制紅火蟻的攀爬、攻擊等行為,具有開(kāi)發(fā)成紅火蟻餌劑的潛力。阿維菌素是由阿維鏈霉菌Streptomycesavermitilis發(fā)酵產(chǎn)生的一類結(jié)構(gòu)相似的十六碳大環(huán)內(nèi)酯齊墩果糖雙糖衍生物,是被廣泛應(yīng)用于害蟲(chóng)防治的微生物提取物[17]。研究表明阿維菌素可以抑制紅火蟻蟻后的卵巢發(fā)育,破壞蟻后的繁殖能力,對(duì)工蟻和雄性生殖蟻均有良好的毒殺作用[18],對(duì)紅火蟻工蟻 48 h胃毒 LC50為0.3 mg/mL,生物活性略遜于噻蟲(chóng)嗪,但與吡蟲(chóng)啉的胃毒作用無(wú)明顯差異,被認(rèn)為是一種適合制成毒餌的天然產(chǎn)物[19]。

不少植物源成分也被發(fā)現(xiàn)對(duì)紅火蟻具有胃毒活性。如杠柳Periplocasepium根粉中的periplocoside X、寡糖 A、periplocoside A、periplocoside E和 periplocoside N等5種成分對(duì)紅火蟻具有胃毒活性,其中periplocoside X對(duì)紅火蟻的工蟻和生殖蟻都具有顯著的毒性LC50分別為116.62 mg/L和2 169.58 mg/L[20]。喜樹(shù)Camptothecaacuminata中含有殺菌和抑菌的生物堿,如喜樹(shù)堿、10-羥基喜樹(shù)堿和甲基喜樹(shù)堿等,這類生物堿對(duì)紅火蟻同樣有一定的毒殺作用,使用100 μg/mL喜樹(shù)堿溶液處理11 d后，對(duì)紅火蟻的致死率達(dá)80%[21]。羽裂蟹甲草Sinacaliatangutica中所含有的無(wú)羈萜、槲皮素和山柰酚對(duì)紅火蟻表現(xiàn)出較明顯的胃毒活性，紅火蟻分別經(jīng)0.5%無(wú)羈萜，0.3%槲皮素，0.3%山柰酚處理120 h后，都能達(dá)到70%的致死率[22]。沙氏新月蕨Pronephriummegacuspe中的化合物苯酚-3-O-β-D-葡萄糖苷對(duì)紅火蟻具有毒性,該化合物48 h和72 h 的LC50分別為21.6 μg/g和9.7 μg/g。但毒性作用相對(duì)較慢,處理后紅火蟻的活動(dòng)不會(huì)立即中斷,但其行走和抓取能力會(huì)受到影響,一段時(shí)間后,毒性有可能會(huì)影響整個(gè)蟻群[22]。藥用植物秋水仙Colchicumautumnale中的秋水仙素對(duì)紅火蟻表現(xiàn)出較高毒性,飼喂50 mg/mL的秋水仙素糖水，72 h后工蟻死亡率可達(dá)45.33%[24]。

日常食物中也含有對(duì)紅火蟻有毒性的成分。赤蘚糖醇廣泛存在于水果、蔬菜和發(fā)酵食品中,是一種白色、無(wú)味、不吸濕、無(wú)光學(xué)活性、熱穩(wěn)定性好且極易溶于水的四碳醇[25],研究發(fā)現(xiàn)飼喂0.1g/mL以上濃度的赤蘚糖醇對(duì)紅火蟻有緩慢的毒性,這有助于實(shí)現(xiàn)在整個(gè)蟻群個(gè)體之間的傳播[25]。同樣,維生素C與赤蘚糖醇的毒性效果相似,也影響著紅火蟻的覓食行為[26]。甘氨酸是一種非必需氨基酸,常用作食品甜味劑，在飼喂0.1 g/mL甘氨酸72 h后可導(dǎo)致90% 工蟻死亡,LC50為0.02 g/mL,在該劑量下也會(huì)降低紅火蟻覓食和挖掘行為[28]。

2 天然產(chǎn)物作為觸殺型藥劑的有效成分及其生物活性

在美國(guó),許多天然產(chǎn)物已經(jīng)被廣泛用于紅火蟻觸殺型藥劑,包括常見(jiàn)的除蟲(chóng)菊酯、魚(yú)藤酮、甜橙精油等[29],但到目前為止,國(guó)內(nèi)未有專門(mén)以天然產(chǎn)物作為有效成分的紅火蟻觸殺型藥劑的產(chǎn)品。

常見(jiàn)的植物源農(nóng)藥對(duì)于紅火蟻都有一定的觸殺效果,但不同的植物源殺蟲(chóng)劑對(duì)紅火蟻的毒性存在差異。高濃度藥劑處理下,印楝素、胡椒堿、苦皮藤素、苦楝素、藜蘆堿、蔓荊子堿對(duì)紅火蟻急性觸殺毒性較低,而魚(yú)藤酮、苦參堿、煙堿等的急性觸殺毒性較高[30]。魚(yú)藤Derristrifoliata根的丙酮提取物的活性遠(yuǎn)高于魚(yú)藤酮原藥,對(duì)紅火蟻工蟻表現(xiàn)出強(qiáng)烈的毒性,對(duì)其行走能力和抓握能力有顯著的抑制作用[31]。使用20%魚(yú)藤根粉劑(含 7%魚(yú)藤酮)對(duì)紅火蟻進(jìn)行處理,21 d后,紅火蟻工蟻死亡率為 98.25%,滅巢效果能達(dá)到95.32%[32]。在田間試驗(yàn)中,魚(yú)藤根和西非灰毛豆Tephrosiavogelii葉子的丙酮提取物混合使用后,防治效果與0.01%氟蟲(chóng)腈餌劑相當(dāng)[31]。除蟲(chóng)菊酯是一類廣譜高效殺蟲(chóng)劑[33],有研究表明除蟲(chóng)菊酯可以顯著降低紅火蟻工蟻的活躍度，抑制其攻擊、攀爬和抓附能力[34]。羽裂蟹甲草中所含有的無(wú)羈萜對(duì)紅火蟻也具有觸殺活性[23]。

多種螞蟻能夠與紅火蟻共存,其防御性/攻擊性化學(xué)物質(zhì)在與紅火蟻資源競(jìng)爭(zhēng)的過(guò)程中發(fā)揮重要作用,是探索對(duì)紅火蟻有觸殺性作用物質(zhì)的另一個(gè)潛在來(lái)源[35-37]。蟻科生物在進(jìn)行化學(xué)防御時(shí),外分泌腺會(huì)分泌一些獨(dú)特的化合物用于防御,甲酸、2-十三酮和十一烷等化合物在螞蟻防御性分泌物中很常見(jiàn),已發(fā)現(xiàn)其對(duì)于紅火蟻具有觸殺效果。在甲酸對(duì)紅火蟻觸殺毒性生物測(cè)定中,對(duì)工蟻24 h LD50為124.54～197.71 μg/頭;在271.72 μg/頭的濃度下,可以殺死 81.09% 的工蟻,但雌性生殖蟻和蟻后的死亡率僅分別為 39.64%和38.89%,由此可見(jiàn),相較于工蟻,雌性生殖蟻和蟻后對(duì)甲酸的敏感性相對(duì)較低[38]。2-十三酮和十一烷對(duì)紅火蟻工蟻具有接觸毒性,LD50分別為18.51～24.67 μg/頭和40.39 ～84.82 μg/頭[39]。使用 2-十三酮作為活性成分,植物油作為溶劑,聚氧乙烯十三烷基醚作為表面活性劑,并使用胡椒基丁醚 (PBO)作增效劑制作了一種乳油,在實(shí)驗(yàn)室生物測(cè)定中,對(duì)紅火蟻表現(xiàn)出明顯觸殺毒性。在田間試驗(yàn)中,以5.28 mL/L 的施用量灌巢處理后 14 d,可以實(shí)現(xiàn)對(duì)紅火蟻100% 的控制效果[40]。

一些微生物和海洋生物可以合成二氧化硅,二氧化硅與小芽孢真菌Thelohaniasolenopsae一起使用時(shí),可以提高小芽孢真菌對(duì)紅火蟻的觸殺毒性[41]。乙醇由酵母菌Saccharomycessp.發(fā)酵產(chǎn)生,紅火蟻成蟲(chóng)和蛹在乙醇浸泡加熏蒸處理后,可以達(dá)到100%的死亡率,在戶外試驗(yàn)用25%乙醇處理蟻巢,14 d后蟻巢減少了70%,并且30%乙醇對(duì)魚(yú)類存活沒(méi)有造成不利影響[42]。植物和昆蟲(chóng)中存在各種苯甲酸鹽,在常見(jiàn)的苯甲酸鹽中,苯甲酸芐酯、苯甲酸戊酯和苯甲酸己酯對(duì)紅火蟻觸殺效果最佳,LD50分別為23.31、35.26、35.99 μg/頭[43]。

3 天然產(chǎn)物作為驅(qū)避劑與熏蒸劑的有效成分和生物活性

一些具有揮發(fā)性的天然產(chǎn)物常被用于驅(qū)趕、熏蒸昆蟲(chóng)[44],這類物質(zhì)會(huì)影響工蟻的覓食行為和筑巢效率,進(jìn)而降低紅火蟻的社會(huì)行為[45]。

3.1 天然產(chǎn)物作為驅(qū)避劑的有效成分和生物活性

驅(qū)避劑可以防止紅火蟻在盆栽、電箱設(shè)備等地方筑巢,也可以在鞋子或皮膚上使用以防止紅火蟻的叮咬。由于驅(qū)避劑可能與人類直接接觸,所以相較于化學(xué)合成物,天然產(chǎn)物則更能體現(xiàn)安全性并被公眾所接受。

能夠作為驅(qū)避劑的天然產(chǎn)物大多來(lái)源于植物,美國(guó)紫珠Callicarpaamericana和日本紫珠C.japonica的葉子中分離出來(lái)的兩種萜類化合物callicarpenal 和 intermedeol[46],杠柳根皮中提取到的(9E,12E)-十八碳二烯酸、棕櫚酸、(9Z,12Z)-十八碳二烯酸甲酯、棕櫚酸甲酯[47],以及肉桂Cinnamomumcassia的土壤中含有的肉桂醛和丁香酚物質(zhì)[48]被發(fā)現(xiàn)對(duì)紅火蟻工蟻有顯著的驅(qū)避活性。

植物精油含有許多揮發(fā)性成分,例如單萜類、醇類、脂肪族甲基酮等物質(zhì)對(duì)紅火蟻有一定的驅(qū)避和毒殺效果。甜橙Citrusreticulata精油中的D-檸檬烯[49],丁香Syringaoblata精油中的2-壬酮和2-庚酮,椰子Cocosnucifera精油中的壬酮、十一酮和十三酮[50],玉蘭Yulaniadenudata種子精油中的1-癸醇和1-辛醇[51],依蘭Canangaodorata精油中的梨醇酯和乙酸芐酯[52],姜花Hedychiumcoronarium精油中的桉葉油醇、芳樟醇、α-蒎烯、β-蒎烯和反式橙花醇[53],香茅Moslachinensis精油中的香茅醇,辣椒Capsicumannuum油[54]等對(duì)紅火蟻工蟻具有較強(qiáng)的驅(qū)避作用。

樟樹(shù)Cinnamomumcamphora、青蒿Artemisiacaruifolia、藍(lán)桉Eucalyptusglobulus、艾草Artemisiaargyi、薄荷Menthacanadensis和冬青Ilexchinensis等植物中所提取的精油常被用于驅(qū)趕蚊蟲(chóng),它們所含有的樟腦、桉葉油素、丁香酚、薄荷醇、水楊酸甲酯、苯乙醇、芳樟醇、α-松油醇和L-冰片等化合物即使在低濃度下,對(duì)紅火蟻也能表現(xiàn)出較強(qiáng)的熏蒸和驅(qū)避作用[55-61]。市面上含有以上物質(zhì)的驅(qū)蟲(chóng)產(chǎn)品也可以用于驅(qū)避紅火蟻,例如包含薄荷醇、水楊酸甲酯、樟腦、桉油、丁香酚等的風(fēng)油精[62]。另有研究表明,鄰氨基苯甲酸丁酯和鄰氨基苯甲酸乙酯的驅(qū)避效果可能比風(fēng)油精更好,鄰氨基苯甲酸丁酯來(lái)源于水果,與鄰氨基苯甲酸乙酯經(jīng)常在化妝品、食品中被使用,兩者在低濃度下對(duì)工蟻筑巢具有較好的驅(qū)避作用,15 μL/L鄰氨基苯甲酸丁酯具有與 1 000 μL/L的 DEET和1 000 μL/L的風(fēng)油精混合物相當(dāng)?shù)尿?qū)避效果[63]。

3.2 天然產(chǎn)物作為熏蒸劑的有效成分及其生物活性

熏蒸劑常被用于處理進(jìn)出境的貨物和交通工具等以防止有害生物的傳播。在上文提及的具有觸殺、驅(qū)避活性的部分產(chǎn)物或化合物對(duì)于紅火蟻也具有熏蒸活性,例如,間茴香酸甲酯、甲基-3-苯甲酸甲酯和苯甲酸甲酯[40],橘子精油的D-檸檬烯[49],青蒿中的桉樹(shù)腦和樟腦[59],蟻酸中的甲酸[38]。

此外,蒜Alliumsativum精油中的烯丙基二硫和(E)1-烯丙基-2-丙基二磺酸乙烷[64],九里香Murrayaexotica葉子和種植泥土中的β-石竹烯、α-雪松烯、α-古巴烯、β-蓽澄茄烯和大根香葉烯[65],白蘭Micheliaalba葉子中的芳樟醇、石竹烯、β-欖香烯和硒烯等成分[66],對(duì)紅火蟻工蟻具有熏蒸活性,又可通過(guò)干擾螞蟻之間的信息傳遞來(lái)影響蟻群的社會(huì)行為。

4 總結(jié)與展望

目前,雖然只有少量的天然產(chǎn)物被開(kāi)發(fā)成產(chǎn)品,但已有許多天然產(chǎn)物被證明對(duì)紅火蟻存在殺蟲(chóng)活性,它們所表現(xiàn)出來(lái)的生物活性存在差異。大部分研究只是初步評(píng)估了天然產(chǎn)物對(duì)紅火蟻的生物活性,而且一些研究發(fā)現(xiàn)室內(nèi)活性較好但是很難有良好的田間防治效果。因此,大量使用天然產(chǎn)物防控紅火蟻需要更深入研究其作用機(jī)制和使用技術(shù)。

目前發(fā)現(xiàn)的大多數(shù)的天然產(chǎn)物來(lái)自于植物,近年來(lái)大多文獻(xiàn)也是以植物源成分為材料研究對(duì)紅火蟻的生物活性。自然界生物種類繁多,人們對(duì)天然產(chǎn)物的研究和利用仍不夠全面,特別是對(duì)于陸地動(dòng)物、海洋生物的提取物研究很少,因此需要更廣泛深入的研究才能更好地利用天然產(chǎn)物防控紅火蟻[67]。相比合成的化學(xué)藥物,天然產(chǎn)物一般具有對(duì)哺乳動(dòng)物的毒性小、對(duì)環(huán)境友好、結(jié)構(gòu)變化多樣等特點(diǎn)[68],在生態(tài)敏感區(qū)防治紅火蟻具有極大的潛力和應(yīng)用前景。相對(duì)于合成的化學(xué)農(nóng)藥防治,天然產(chǎn)物對(duì)紅火蟻的毒性往往較緩慢,甚至在觸殺時(shí)表現(xiàn)出不徹底的特點(diǎn)。觸殺性粉劑或灌巢藥劑往往要求毒性強(qiáng)且作用速度快,施用后能迅速殺死整巢螞蟻。而紅火蟻屬于社會(huì)性昆蟲(chóng),采用毒餌防治時(shí)需要由工蟻將餌劑搬回巢再通過(guò)交哺的方式傳遞給包括蟻后在內(nèi)的其他個(gè)體,要求藥劑毒性作用速度不能太快,否則難以殺死整個(gè)蟻群。天然產(chǎn)物的作用相對(duì)溫和,這也說(shuō)明它們可被用作毒餌成分的潛力更大。

天然產(chǎn)物的開(kāi)發(fā)利用主要是為了避免合成農(nóng)藥使用過(guò)程中存在的抗藥性和環(huán)境問(wèn)題,除了對(duì)靶標(biāo)害蟲(chóng)紅火蟻的防控效果外,也應(yīng)關(guān)注天然產(chǎn)物對(duì)其他生物的影響,尤其應(yīng)該重點(diǎn)考慮天然產(chǎn)物對(duì)本地螞蟻群落的影響,在篩選獲得對(duì)紅火蟻有良好活性的天然產(chǎn)物后,可通過(guò)對(duì)比紅火蟻和本地螞蟻對(duì)這些物質(zhì)的敏感性差異,最終選擇最適宜的有效成分開(kāi)發(fā)成防治紅火蟻的藥劑。