陰生和陽生植物在光合結(jié)構(gòu)及功能中的差異概述*

靳紅磊，明宇，王宏斌

廣州中醫(yī)藥大學(xué)中藥學(xué)院藥用植物生理生態(tài)研究所，廣東廣州 510006

自然界中的植物通常分布在復(fù)雜的環(huán)境中，其生長受到光照、水分、溫度、鹽分等因素的影響［1］。比如，有的植物可以生長在光照不足的陰暗地，有的可以生長在溫度過低的冰山雪域，還有的可以生長在極度缺水的沙漠中。雖然植物不能移動(dòng)，但是在這些不同的生長環(huán)境中，植物仍然能夠通過光合作用來維持其基本的細(xì)胞代謝過程［2］。這提示植物具有適應(yīng)環(huán)境變化的能力，并且不同環(huán)境中的植物其適應(yīng)能力各不相同。

光是影響植物最重要的環(huán)境因素之一，植物可以利用光能進(jìn)行光合作用；同時(shí)光也是一種重要的環(huán)境信號［3］，調(diào)節(jié)植物生長發(fā)育［4］。不同植物對光照的敏感性不同。在強(qiáng)光照下生長良好，而在蔭蔽或弱光照下生長不良的植物，稱為陽生植物，比如月季、向日葵等；在弱光照下生長的比在強(qiáng)光照下好，具有較強(qiáng)耐陰性的植物，稱為陰生植物，比如酢漿草、喜蔭花等［5-6］。因此，陰生植物和陽生植物最直接的差異就是對光適應(yīng)性的不同，進(jìn)而在光合作用中也表現(xiàn)出明顯差異。當(dāng)然，陰生植物和陽生植物是一個(gè)相對的概念，并沒有絕對的界限。本文將從光合作用場所——葉綠體的形態(tài)結(jié)構(gòu)、光合作用涉及的組分含量以及光合作用功能3個(gè)方面，對陰生植物和陽生植物在光合作用方面的差異進(jìn)行綜述（圖1）。

圖1 陰生植物和陽生植物葉綠體結(jié)構(gòu)及光合反應(yīng)差異模式圖Fig.1 The model of the differences between shade and sun plants in chloroplast structure and photosynthetic

1 葉綠體結(jié)構(gòu)差異

葉綠體是植物進(jìn)行光合作用的細(xì)胞器，由葉綠體外被膜、類囊體和基質(zhì)三部分組成。其中，類囊體是光合作用的光反應(yīng)場所［7］。Melis［8］和Allen［9］曾發(fā)現(xiàn)陰生植物的類囊體數(shù)量比陽生植物多，并且其類囊體膜的垛疊程度更高。許多類囊體像圓盤一樣疊在一起，組成基粒。由于陰生植物中類囊體數(shù)量多、垛疊程度高，因此陰生植物中的基粒數(shù)量也更多。這與蘇吉虎等［10］通過對珊瑚樹陽生和陰生葉片亞顯微結(jié)構(gòu)觀察得到的陰生葉片中基粒的數(shù)量和每個(gè)基粒的膜垛疊層數(shù)較多的結(jié)果一致。造成陰生植物葉綠體形態(tài)結(jié)構(gòu)和陽生植物不同的原因就是陰生植物在低光照下生長，自然環(huán)境給予的光照不足，因此陰生植物需要通過擴(kuò)大自身類囊體膜面積，讓捕獲光能的機(jī)構(gòu)高度聚集來捕獲更多的光能，然后通過光合作用將光能轉(zhuǎn)換成化學(xué)能［11］，滿足自身生長發(fā)育的能量需求。

2 光合反應(yīng)差異

植物的光合作用可以分為兩個(gè)階段，即光反應(yīng)和暗反應(yīng)［12］。這兩個(gè)階段都是復(fù)雜的生理過程，需要一系列色素、蛋白、酶等物質(zhì)的參與。陰生植物和陽生植物因?yàn)楣庹諚l件的不同，它們在光反應(yīng)階段存在明顯的組分含量差異。由于光反應(yīng)為暗反應(yīng)提供原料物質(zhì)，例如ATP、NADPH等［13］，所以光反應(yīng)的差異間接影響了陰生植物和陽生植物在碳循環(huán)上的區(qū)別。

2.1 光反應(yīng)差異

2.1.1 光合色素含量差異光合色素包括葉綠素和類胡蘿卜素［14］。葉綠素在光的吸收、傳遞、轉(zhuǎn)化中起到了核心作用，在綠色植物中主要包括葉綠素a （Chl a，chlorophyll a） 和葉綠素b （Chl b，chlorophyll b）［15］。蔭蔽條件下占優(yōu)勢的漫射光中藍(lán)紫光最豐富［16-17］，而葉綠素b 主要吸收藍(lán)紫光。因此陰生植物為了很好地利用蔭蔽條件下的光能，它的葉綠素總量以及葉綠素b的含量是明顯高于陽生植物的。對于生長環(huán)境富含紅光的陽生植物而言，體內(nèi)含有更多的葉綠素a有助于捕獲更多的紅光［17］。所以陰生植物的Chla/Chlb 的比值低于陽生植物，Murchie 等［18］的實(shí)驗(yàn)結(jié)果也說明了這一點(diǎn)。

而類胡蘿卜素作為輔助色素，在將吸收的光能傳遞給葉綠素的過程中也發(fā)揮了重要作用［19］。類胡蘿卜素中主要發(fā)揮作用的色素包括：β-胡蘿卜素、紫黃質(zhì)、花藥黃質(zhì)、玉米黃質(zhì)、黃體素、新黃質(zhì)等［20-21］。植物生長環(huán)境中不同的光照條件同樣影響了這些輔助色素的含量。比如董高峰等［22］、Hansen 等［23］發(fā)現(xiàn)陰生植物中的β-胡蘿卜素、葉黃素含量以及類胡蘿卜素總量都是低于陽生植物的。當(dāng)光照強(qiáng)度過高引起光抑制的時(shí)候，植物中的葉綠素會降解成三線態(tài)葉綠素，通過電子傳遞，在類囊體和光系統(tǒng)Ⅱ中產(chǎn)生單線態(tài)氧、羥自由基等，單線態(tài)氧直接參與后續(xù)D1 蛋白的降解，對光系統(tǒng)Ⅱ產(chǎn)生損傷［24-25］。而β-胡蘿卜素能淬滅三線態(tài)葉綠素和單線態(tài)氧，從而避免植物受到光抑制破壞［26］。因此對于生長在高光照下，更容易受到光抑制破壞的陽生植物而言，β-胡蘿卜素的含量高于陰生植物。

另外依賴葉黃素循環(huán)和類胡蘿卜素清除途徑來耗散過剩熱能也是植物重要的光保護(hù)機(jī)制［27］。葉黃素循環(huán)和熱耗散（NPQ，non-photochemical quenching）緊密聯(lián)系，包括了3種循環(huán)，分別是紫黃質(zhì)循環(huán)（V 循環(huán)）、環(huán)氧化葉黃質(zhì)循環(huán)（Lx 循環(huán)）、硅甲藻黃素循環(huán)（Ddx循環(huán)）［28］。V循環(huán)在植物中非常保守：在高光照環(huán)境下雙環(huán)氧紫黃質(zhì)在紫黃質(zhì)脫環(huán)氧化酶的催化下形成玉米黃質(zhì)［29］，玉米黃質(zhì)能直接淬滅三線態(tài)葉綠素和單線態(tài)氧［30］，從而起到保護(hù)作用。所以相較于陰生植物而言，陽生植物需要轉(zhuǎn)化更多的玉米黃質(zhì)來消耗過多的光能。

紫黃質(zhì)、花藥黃質(zhì)、玉米黃質(zhì)這三者之和統(tǒng)稱為葉黃素庫［31］。在短時(shí)間內(nèi)，植物的葉黃素庫大小維持不變［32］。Thayer 等［33］通過對19 種植物實(shí)驗(yàn)測量發(fā)現(xiàn)：陽生植物的葉黃素庫約為陰生植物的2～4倍。但是葉黃素庫的大小并不與玉米黃質(zhì)的轉(zhuǎn)化率相關(guān)［34］。Johnson 等［35］通過對22 種陰陽生植物比較發(fā)現(xiàn)，黃體素相對比例隨著植物耐陰性的增加而增加，而葉黃素庫的相對含量隨著耐陰性的增加而降低，于是提出了以黃體素/葉黃素庫來指示植物耐陰性的概念。Matsubara 等［36］對86 種植物進(jìn)行了測量，發(fā)現(xiàn)陰生植物的新黃質(zhì)含量高于陽生植物，新黃質(zhì)具有捕獲光能和防御光破壞的功能，提示陰生植物中較多的新黃質(zhì)可以捕獲更多的光能。

2.1.2 光系統(tǒng)組分差異植物體中含有兩種色素系統(tǒng)分別進(jìn)行不同的光合反應(yīng)，包括光系統(tǒng)I（簡稱PSI）、光系統(tǒng)Ⅱ（簡稱PSⅡ）。每一個(gè)光系統(tǒng)都含有兩個(gè)主要成分：捕光復(fù)合物（LHC，light-har‐vesting complex）和光反應(yīng)中心復(fù)合物（RC，reac‐tion-center complex）［37］。在早期的研究中，陰生植物的PSII/PSI 的比值要么低于陽生植物［38-39］，要么高于陽生植物［40］，如此矛盾的數(shù)據(jù)可能是因?yàn)檠芯空邆冋{(diào)查的植物物種不同，或者定量光系統(tǒng)反應(yīng)中心濃度的方法不同，從而得出了不同的測量值。尤其是后者，始終存在爭議。直到1988 年，一種直接測量葉片中PSⅡ濃度的方法被發(fā)明出來［41-42］，于是Chow 等［43］選擇了一批澳大利亞的陰生植物和陽生植物，對其進(jìn)行PSⅡ和PSI 的反應(yīng)中心濃度測量以及光系統(tǒng)上的一些色素蛋白復(fù)合物的測量，發(fā)現(xiàn)陰生植物和陽生植物的光系統(tǒng)化學(xué)計(jì)量學(xué)存在差異。比如不同種類的陰生植物的PSⅡ和PSI 的反應(yīng)中心濃度以及PSⅡ/PSI 的比值各不相同，而且PSⅡ的含量普遍低于觀察到的陽生植物。由于PSⅡ吸收紅光，PSI 吸收遠(yuǎn)紅光［44-45］，所以在陽生植物中PSⅡ的濃度高于PSI，其PSⅡ/PSI比值為1.7～1.8，高于大多數(shù)陰生植物，不過仍然存在少數(shù)陰生植物擁有更高比例的PSⅡ/PSI。這與Melis 等［46-47］在同種植物類囊體中觀察到的結(jié)果類似。實(shí)際上更高比例的光反應(yīng)中心復(fù)合物有利于植物將激發(fā)能轉(zhuǎn)化成生物化學(xué)能，提高轉(zhuǎn)能效率，同時(shí)避免激發(fā)能的過度積累損傷反應(yīng)中心。

光系統(tǒng)上還有一些色素蛋白復(fù)合物，比如PSI中有CP1a (chlorophyll-protein complexes 1a)、CP1(chlorophyll-protein complexes 1) ,PSⅡ中有LHCⅡ(light-harvesting complexes Ⅱ)、 CPa (chlorophyllprotein complexes a)。研究發(fā)現(xiàn)，陰生植物中的CP1a、CP1、CPa 含量明顯低于陽生植物，但是LHCII多于陽生植物［43］。LHCII是一種外圍天線系統(tǒng)，也能捕獲光能［48］，如同陰生植物含有更多葉綠素一樣，增加LHCII可能是為了提高光能捕獲能力以滿足自身需求。

2.1.3 光合電子載體的組分差異植物通過光合色素吸收光能后，再經(jīng)過光系統(tǒng)將捕獲的光能激發(fā)成電子，然后利用光合作用的電子傳遞鏈，形成暗反應(yīng)所需要的ATP和NADPH［49］。在電子傳遞的過程中，涉及一系列的電子載體來幫助完成傳遞過程，陰生植物和陽生植物在電子傳遞過程中同樣也體現(xiàn)出了差異。

在光合作用的光反應(yīng)階段，PSⅡ的原初電子受體會接受來自反應(yīng)中心色素分子傳來的電子［50］，有研究者以葉綠素為基數(shù)計(jì)算，發(fā)現(xiàn)陽生植物中的PSⅡ原初電子受體、葉綠醌含量比陰生植物高，而且陽生植物葉綠體中的細(xì)胞色素b559、b563、f及質(zhì)體醌含量是陰生植物的2～3 倍［51-52］。電子載體數(shù)量的增加說明陽生植物具有更大的電子傳遞能力。張其德等［53］也曾對陰生植物和陽生植物的電子速率進(jìn)行了測量，發(fā)現(xiàn)不論是PSⅡ、PSI 還是全鏈PSⅡ+PSI 的電子傳遞速率，均是陽生植物更高，這就說明了陽生植物不僅電子傳遞能力強(qiáng)，而且還有更高的電子傳遞速率。

從上面的概述中可以發(fā)現(xiàn)，陰生植物和陽生植物通過平衡光合機(jī)構(gòu)中不同組分的分配比例，來為自身生長發(fā)育做出自我調(diào)節(jié)，從而獲得自身對光能的最佳利用狀態(tài)和外界環(huán)境對自身最小的傷害狀態(tài)，這就是植物適應(yīng)光環(huán)境的結(jié)果［54］。

2.2 暗反應(yīng)差異

光合作用除了在葉綠體類囊體膜上發(fā)生光反應(yīng)，還包括在葉綠體基質(zhì)上發(fā)生的暗反應(yīng)。暗反應(yīng)階段是利用光反應(yīng)生成同化力ATP 和NADPH 進(jìn)行碳的同化作用，使二氧化碳還原為糖［13］。因此光反應(yīng)的組分含量差異也對陰生植物和陽生植物在暗反應(yīng)上的差異產(chǎn)生了影響。上文概述中提到陽生植物比陰生植物含有更多的電子傳遞載體，所以陽生植物能夠更高效率地將激發(fā)能轉(zhuǎn)化成ATP、NADPH，從而為陽生植物暗反應(yīng)的物質(zhì)合成奠定了堅(jiān)實(shí)的基礎(chǔ)。

在植物類囊體膜表面有一種和光合磷酸化有關(guān)的偶聯(lián)因子（CF1，coupling factor 1），其活性會直接影響到ATP 的形成［55］。Davies 等［56］曾發(fā)現(xiàn)CF1的含量會受到光照強(qiáng)度的影響，一般光照強(qiáng)度越高，植物體中CF1 的含量越多，活性越強(qiáng)，因此陽生植物不僅有更多的CF1，而且更有利于ATP的形成。通常認(rèn)為ATP、NADPH 的含量是限制光合作用碳循環(huán)速率的主要因素之一，然而陽生植物不存在原料供應(yīng)不足的情況，這就為陽生植物更快的碳循環(huán)運(yùn)作提供了物質(zhì)前提［53］。

暗反應(yīng)涉及很多酶的參與，比如同化二氧化碳的限速酶——RuBP 羧化酶，是地球上最為豐富的一種蛋白［57］，它可以催化1,5-二磷酸核酮糖（RuBP）和CO2生成二分子的3-磷酸甘油酸反應(yīng)，使CO2進(jìn)入卡爾文循環(huán)，然后進(jìn)一步被還原成碳水化合物［58］。RuBP羧化酶的基因表達(dá)和活性的高低可決定植物光合效率和碳水化合物的積累量［59］。研究發(fā)現(xiàn)光照、溫度、濕度等都對RuBP 羧化酶有調(diào)節(jié)作用，尤其是光照可以活化此酶。所以理論上，接受光照更充分的陽生植物中的RuBP 羧化酶應(yīng)該含量更多，活性更強(qiáng)。這與Boardman等［60］發(fā)現(xiàn)的結(jié)果一致：在陽生植物的葉綠體中，RuBP 羧化酶約占葉綠體可溶性蛋白50%，且含量高于陰生植物。同時(shí)Boardman等［60］還發(fā)現(xiàn)陽生植物葉綠體中可溶性蛋白含量和可溶性蛋白與葉綠素比值均高于陰生植物。

由于陽生植物的物質(zhì)合成更豐富，相較于陰生植物而言，受到的限制因素更少，所以陽生植物的CO2同化能力更高，從而更有利于碳同化的運(yùn)轉(zhuǎn)和有機(jī)物的積累，與生理狀態(tài)上呈現(xiàn)出更大葉片的現(xiàn)象相吻合。

3 光合作用功能差異

由于生長期間的光強(qiáng)度不同還會直接影響到植物對光能的利用幅度，具體體現(xiàn)在光飽和點(diǎn)和光補(bǔ)償點(diǎn)上。Bohning等［61］和Givnish［62］曾經(jīng)對陰生植物和陽生植物樣本進(jìn)行了光飽和曲線研究，發(fā)現(xiàn)陽生植物的光飽和點(diǎn)和光補(bǔ)償點(diǎn)都高于陰生植物。陰生植物在較低的光照強(qiáng)度下就開始了有機(jī)物質(zhì)的正向增長，隨著光照強(qiáng)度增加，很快就達(dá)到了最大光合效率。因此，較低的光飽和點(diǎn)和光補(bǔ)償點(diǎn)使陰生植物在有限光條件下以最大能力充分利用光照，進(jìn)行最大化的光合作用，從而提高有機(jī)物的積累，滿足其生存生長的能量需要［63］。達(dá)到光飽和點(diǎn)后，植物的光合速率不再隨光照強(qiáng)度的增加而增加，在這種條件下，RuBP 羧化反應(yīng)的速度決定總光合作用的速率［58］。因?yàn)殛柹参镏蠷uBP 羧化酶含量高、活性強(qiáng)，所以在飽和光下，其RuBP 羧化反應(yīng)速度更快，這就解釋了為什么陽生植物的光飽和速率大于陰生植物。

值得注意的是，我們并不能簡單地通過光補(bǔ)償點(diǎn)和光飽和點(diǎn)的高低來區(qū)分陰生植物和陽生植物。Boardman等［60］曾提出：陰生植物和陽生植物對于光照的適應(yīng)能力具有遺傳性，是植物對自然棲息地光照環(huán)境的遺傳適應(yīng)結(jié)果。因此植物的光合特性只能作為兩者的差異特點(diǎn)，不能作為區(qū)分標(biāo)準(zhǔn)。

一般陽生植物的光合作用強(qiáng)度也是高于陰生植物，為了探究這一現(xiàn)象的原因，王俊玲等［64］對比了陰生植物和陽生植物的葉綠素?zé)晒鈪?shù)。葉綠素?zé)晒鈪?shù)是反映植物對光能的吸收、轉(zhuǎn)化、傳遞、分配情況的靈敏探針，能夠反映逆境因子對植物光合生理狀況的損傷程度［65］。通常我們認(rèn)為F0代表初始熒光、Fm代表最大熒光產(chǎn)量，F(xiàn)v=Fm-F0，F(xiàn)v/F0能夠反映PSII 潛在活性，F(xiàn)v/Fm是植物葉片PSⅡ的最大光化學(xué)量子產(chǎn)量，能夠反映植物潛在的最大光合能力［66］。陽生植物的F0、Fm都低于陰生植物，但是Fv/F0和Fv/Fm比值高于陰生植物［64］。比值越高，說明植物電子傳遞活性越大，潛在的光合能力越強(qiáng)，所以陽生植物將捕獲的光能轉(zhuǎn)化成化學(xué)能的效率更高，更有利于植物的茁壯生長。

4 結(jié)語與展望

在自然界，我們通過觀察植物的生長環(huán)境不難發(fā)現(xiàn)其陰陽生屬性。比如生長在陰濕處的草本、密林中層的喬木多是陰生植物，生長在開闊或向陽處的多是陽生植物。包括藥用植物中也有陰陽生的分類，例如三七、半夏、草珊瑚就是典型的陰生植物，而黃芩、地黃、紅花是典型的陽生植物［67］。這些植物所處光環(huán)境的差異會對其表型特征、生理生化、代謝產(chǎn)物等都有不同程度的影響。比如生于陽坡的金銀花中綠原酸的含量高于陰坡［68］，人參在20%的蔭棚透光率時(shí)人參皂甙含量可達(dá)干重的4.5%［69］。為了最大程度地有利于植物生長及生物量積累，我們必須根據(jù)其耐蔭性進(jìn)行栽培。目前隨著科技水平的不斷提高，人工調(diào)節(jié)光照條件提高植物產(chǎn)量已經(jīng)成為趨勢，比如日光溫室、塑料大棚的廣泛化應(yīng)用［70］。但是在實(shí)際生產(chǎn)生活中，不是所有的植物都有條件接受人工調(diào)節(jié)，據(jù)調(diào)查，目前城市中至少有1/4 的植被因?yàn)榻ㄖ?、高大樹木等遮擋而處于遮陰環(huán)境中［71-72］。這些城市植物如何通過自身適應(yīng)遮陰環(huán)境生存下來是一個(gè)嚴(yán)峻的問題。

光是植物生長必不可少的條件［73］，通過改變植物內(nèi)部結(jié)構(gòu)從而使其內(nèi)源性地適應(yīng)不同的光環(huán)境是一個(gè)值得關(guān)注的問題。本文通過總結(jié)陰生植物和陽生植物在光合作用方面的差異就是以期為陰生植物和陽生植物的改造提供參考。植物雖然自身有適應(yīng)環(huán)境變化的能力，但是能力是有限度的，我們通過對陰生植物和陽生植物進(jìn)行改造，比如可以通過EMS 誘變隨機(jī)篩選出不同生長習(xí)性的植物；或者通過解析植物對光敏感性的機(jī)制［74-75］，從而定向改造植物的捕光天線大小、NPQ釋放速率或光系統(tǒng)損傷修復(fù)等，最終達(dá)到讓陰生植物可以在高光照的環(huán)境下茁壯生長或者讓陽生植物也能自發(fā)地適應(yīng)遮陰的環(huán)境，使它們的生長條件變得更易控制的目的，為其實(shí)現(xiàn)廣泛栽培，提高產(chǎn)量，甚至改變未來的森林群落結(jié)構(gòu)奠定基礎(chǔ)［76-77］。相較于農(nóng)作物，藥用植物有大量的陰生植物，只能采用林下或者遮陰種植，大大限制了其種植范圍。因此，陰陽生改造方案可以運(yùn)用到藥用植物上，擴(kuò)大藥用植物的種植范圍，提高藥材品質(zhì)和中藥產(chǎn)業(yè)經(jīng)濟(jì)效益。然而，陰生植物和陽生植物的改造還有很長的路要走，具體改造方案也有待科學(xué)家共同探索。