城市園林不同生活型植物葉片碳、氮、磷生態(tài)化學(xué)計量特征及其對臺風(fēng)的響應(yīng)

王懷賓,胥 曉,楊萬勤,曹 瑞,王芝慧,鄭冰倩,呂浩池,劉婷婷

1 西華師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 南充 637009 2 臺州學(xué)院生命科學(xué)學(xué)院, 臺州 318000 3 西南野生動植物資源保護(hù)教育部重點實驗室, 南充 637009

生態(tài)化學(xué)計量學(xué)是研究有機(jī)體主要組成元素間化學(xué)計量關(guān)系的學(xué)科[1]。碳(C)、氮(N)、磷(P)是植物生長發(fā)育所必需的生物元素[2],其生態(tài)化學(xué)計量特征不僅與植物群落多樣性、養(yǎng)分利用效率、生產(chǎn)力等有重要聯(lián)系[3-4],而且還受到植物生活型、氣候和土壤特性等的共同調(diào)節(jié)[4]。同時,植物的生態(tài)化學(xué)計量特征也是植物體在變化生境中內(nèi)穩(wěn)態(tài)機(jī)制最直觀的體現(xiàn)[5]。這意味著,干擾植物生理生化過程的因素均可能直接或間接影響到植物C、N、P生態(tài)化學(xué)計量特征。因此,研究植物C、N、P生態(tài)化學(xué)計量特征對干擾因子的響應(yīng)可以為理解植物內(nèi)穩(wěn)態(tài)機(jī)制提供科學(xué)依據(jù)。

臺風(fēng)是熱帶或副熱帶洋面上的低壓渦旋加強(qiáng)的結(jié)果,是一種強(qiáng)大而深厚的熱帶天氣系統(tǒng)[6]。普遍認(rèn)為,臺風(fēng)是影響沿海地區(qū)植株生長[7]、林分結(jié)構(gòu)[8]、群落演替[9]、物質(zhì)循環(huán)[10]和水文過程[11]等的重要干擾因子。一方面,臺風(fēng)攜帶巨大能量,強(qiáng)大風(fēng)力會對植株產(chǎn)生機(jī)械性損傷,導(dǎo)致其產(chǎn)生一系列應(yīng)激響應(yīng)[12]；另一方面,伴隨臺風(fēng)而來的充沛降水能夠改變小區(qū)域尺度環(huán)境,對植株生命過程產(chǎn)生劇烈影響[13]。此外,在全球氣候變化背景下,臺風(fēng)強(qiáng)度和發(fā)生頻率預(yù)計在未來繼續(xù)呈上升趨勢,這可能導(dǎo)致沿海森林受到臺風(fēng)影響程度逐漸加強(qiáng)[14]。因此,我們推測臺風(fēng)可能通過直接或間接途徑影響沿海城市園林植物的生理生化過程,從而改變園林植物C、N、P含量及其生態(tài)化學(xué)計量特征,但相關(guān)研究鮮有報道。

園林植物是維持和提高城市人居環(huán)境質(zhì)量的關(guān)鍵成分[15]。然而,我國海岸線狹長,沿海地區(qū)城市園林植物經(jīng)常受到臺風(fēng)的干擾[16]。因此,研究園林植物的C、N、P生態(tài)化學(xué)計量特征對臺風(fēng)的響應(yīng)可從植物內(nèi)穩(wěn)態(tài)機(jī)制維持方面為城市生態(tài)管理提供科學(xué)依據(jù)。毗鄰東海的臺州市位于我國中亞熱帶東端的低山丘陵地區(qū),受洋流、東亞季風(fēng)的影響,海洋性氣候特征顯著,園林植物資源多樣,森林覆蓋率達(dá)62.2 %[17]。同時,臺州也是受臺風(fēng)影響顯著的區(qū)域。據(jù)統(tǒng)計,在1949—2018年中,共有43個臺風(fēng)登陸浙江,臺州都會受到劇烈影響[18]。當(dāng)前,關(guān)于臺風(fēng)影響城市森林的研究多集中于臺風(fēng)災(zāi)害下城市森林群落結(jié)構(gòu)的變化[19-21]、城市森林中不同樹種的受損程度的統(tǒng)計[22]、樹木抗風(fēng)性的研究[23]、以及城市森林被破壞的模型預(yù)測[24-25]。然而,對于臺風(fēng)如何影響城市園林植物生物元素含量及生態(tài)化學(xué)計量特征知之甚少。因此,以臺州市主城區(qū)園林植物為研究對象,研究臺風(fēng)對典型園林植物葉片C、N、P含量及其生態(tài)化學(xué)計量特征的影響,可為篩選出更適合栽培于濱海城市的園林植物、臺風(fēng)影響區(qū)的城市園林生態(tài)建設(shè)提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于浙江省臺州市椒江區(qū)(28°63′—28°68′N,121°38′—121°41′E),地處甬臺溫沿海中部,平原丘陵相間,東瀕東海,屬中亞熱帶季風(fēng)區(qū)。受海洋水體調(diào)節(jié)和西北高山對寒流的阻滯,氣候溫和濕潤,熱量豐富,年均日照時數(shù)1800 —2037 h。雨水充沛,年平均降水超過120 d,年降水量1185 —2029 mm,多年平均降水量1632 mm。年平均氣溫為14.8 —23.8 ℃,最高氣溫40 ℃,最低氣溫 -4 ℃。主要喬木有香樟(Cinnamomumcamphora)、垂柳(Salixbabylonica)、全緣葉欒(Koelreuteriabipinnatavar.integrifoliola)、無患子(Sapindussaponaria)、光葉櫸(Zelkovaserrata)等,灌木包括紅花檵木(Loropetalumchinensevar.rubrum)、女貞(Ligustrumlucidum)、杜鵑(Rhododendronsimsii)等,草本主要有萱草(Hemerocallisfulva)、鳶尾(Iristectorum)、菊科(Compositae)和禾本科(Gramineae)等植物。2020年第4號臺風(fēng)黑格比(Typhoon Hagupit)于2020年8月4日凌晨以巔峰強(qiáng)度在浙江省樂清市登陸,隨后縱穿浙江省,中心最大風(fēng)力達(dá)13級,臺州受到強(qiáng)風(fēng)和強(qiáng)降雨影響,持續(xù)到8月4日14：00左右。

1.2 樣品采集與測定

根據(jù)臺風(fēng)預(yù)警信息,本研究于臺風(fēng)到達(dá)前一周(7月26日)、臺風(fēng)過境24 h以內(nèi)、以及臺風(fēng)過境7 d,在臺州市椒江區(qū)采集典型喬木、灌木、草本植物共11個物種葉片,并0 ℃低溫保存。

喬木植物葉片采集：研究區(qū)內(nèi)選取香樟、垂柳、全緣葉欒、無患子、光葉櫸5個喬木優(yōu)勢種,每一物種選取5棵生長于同一地段、正常生長、樹齡相同、胸徑基本相同的樣木并做好標(biāo)記,使用高枝剪在樣木樹冠中層的東、南、西、北四面以及樹冠頂端(或者靠近頂端位置)采集葉樣本并分別均勻混合。

灌木植物采集：研究區(qū)內(nèi)選取紅花檵木、女貞、杜鵑3個灌木優(yōu)勢種,每一植株選取5棵處于同一地段且具有代表性、正常生長、年齡基本相同的樣木并做好標(biāo)記,在灌木中層的東、南、西、北四面以及灌木頂端采集葉樣本并分別均勻混合。

草本植物采集：選取草本優(yōu)勢種萱草、鳶尾、百日菊(Zinniaelegans)3種,在研究區(qū)草本樣地內(nèi)劃分5個1 m × 1 m的樣方,采集樣方內(nèi)草本植物。在臺風(fēng)過境24 h以內(nèi)、以及臺風(fēng)過境后7 d在已經(jīng)做好標(biāo)記的喬木、灌木、草本樣方內(nèi)以相同的方式采集葉片。

使用TDR 150(Spectrum)測定臺風(fēng)前、中、后三個階段的土壤含水量。將采集的植物葉片帶回實驗室,取出一小部分稱重后于65 ℃烘箱中烘干至恒重再稱重,測定葉片含水量。其余樣品105 ℃殺青,于65 ℃烘箱中烘干至恒重,粉碎過0.25 mm孔徑篩。植物葉片樣本全C和全N含量使用全自動化學(xué)元素分析儀(Elementar Analysensysteme GmbH, German)測定；全P含量采用鉬銻抗比色法測定[26]。

1.3 數(shù)據(jù)處理與統(tǒng)計分析

采用單因素方差分析(One-way ANOVA)對臺風(fēng)前后喬灌草葉片中C、N、P含量及其化學(xué)計量比進(jìn)行顯著性分析；且當(dāng)結(jié)果在α= 0.05 水平顯著時,通過新復(fù)極差法(Duncan)進(jìn)行多重比較。采用Pearson相關(guān)分析方法,分析臺風(fēng)前后葉片和土壤水含量與喬灌草葉片C、N、P含量及其化學(xué)計量比之間的相關(guān)性,顯著性檢驗采用雙尾檢驗。上述分析在SPSS 20.0軟件中完成。采用廣義線性模型(GLM, generalized linear models)分別分析臺風(fēng)事件對每個生活型園林植物葉片元素含量和化學(xué)計量比的影響。使用公式ln (Conc) = Time,其中Time為臺風(fēng)事件的不同階段,ln(Conc)為每個臺風(fēng)事件階段的植物葉片元素含量或化學(xué)計量比[27]。上述分析和相關(guān)圖表在R軟件4.33版本中完成[28]。

2 結(jié)果與分析

2.1 臺風(fēng)前后不同生活型植物葉片C、N、P含量變化特征

園林植物葉片C、N、P含量受臺風(fēng)的影響程度因生活型而異(表1)。C含量和N含量受臺風(fēng)的影響程度均表現(xiàn)為草本>灌木>喬木；P含量受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為草本>喬木>灌木(表1)。

同一生活類型,不同物種葉片C、N、P含量變化受臺風(fēng)影響程度也不同(圖1)。喬木物種中,光葉櫸和垂柳葉片的P含量在臺風(fēng)期間顯著降低,在臺風(fēng)一周后得到回升。而香樟葉片P含量變化與之相反(圖1)。灌木物種中,女貞葉片N含量在臺風(fēng)期間顯著降低,在臺風(fēng)一周后回升(圖1)。草本物種中,萱草的N含量與百日菊的N、P含量在臺風(fēng)期間顯著下降,在臺風(fēng)一周后回升(圖1)。而鳶尾C含量和萱草的P含量變化與之相反。

表1 臺風(fēng)影響下臺州市主城區(qū)不同生活型園林植物葉片碳、氮、磷含量及計量比的廣義線性模型分析結(jié)果

圖1 臺州市主城區(qū)園林植物葉片碳氮磷含量在臺風(fēng)前后的變化(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤)Fig.1 Effects of typhoon on the concentrations of C, N and P in leaves of common garden plants in Taizhou City (mean±SD)不同小寫字母表示葉片元素含量在不同臺風(fēng)時期的差異顯著(P < 0.05);ZS：光葉櫸Z. serrata；KB：全緣葉欒K. bipinnata var. integrifoliola；CC：香樟C. camphora；SB：垂柳S. babylonica；SS：無患子S. saponaria；LL：女貞L. lucidum；RS：杜鵑R. simsii；LC：紅花檵木L. chinense var. rubrum；HF：萱草H. fulva；IT：鳶尾I. tectorum；ZE：百日菊Z. elegans

2.2 臺風(fēng)前后不同生活型植物葉片化學(xué)計量比變化特征

園林植物葉片的C、N、P生態(tài)化學(xué)計量比對臺風(fēng)的響應(yīng)因生活型而異(表1)。C/N受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為草本>灌木>喬木；C/P受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為草本>喬木>灌木；N/P受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為喬木>草本>灌木(表1)。

同一生活類型的不同物種,葉片C、N、P化學(xué)計量比對臺風(fēng)的響應(yīng)也存在不同程度的差異(圖2)。喬木物種中,香樟葉片C/P和N/P在臺風(fēng)來臨時顯著降低,臺風(fēng)一周后回升,而垂柳葉片變化相反(圖2)。灌木物種中,女貞葉片C/N在臺風(fēng)來臨時顯著上升,臺風(fēng)一周后下降。草本物種中,萱草C/P、N/P在臺風(fēng)來臨時降低,臺風(fēng)一周后回升,但萱草的C/N以及百日菊的C/N和C/P變化則相反(圖2)。

圖2 臺州市主城區(qū)園林植物葉片碳氮磷化學(xué)計量比在臺風(fēng)前后的變化(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤)Fig.2 Influence of typhoon on the stoichiometry of C, N and P in leaves of common garden plants in Taizhou City (mean±SD)

2.3 土壤和葉片含水量與植物C、N、P含量及其生態(tài)化學(xué)計量比的關(guān)系

土壤含水量與喬木葉C含量呈顯著負(fù)相關(guān)(P< 0.05)。土壤含水量與草本植物C含量、N含量、C/N呈顯著正相關(guān),而與N/P呈顯著負(fù)相關(guān)。葉片含水量與喬木葉C含量、N含量、C/P、N/P呈顯著正相關(guān),而與P含量、C/N呈顯著負(fù)相關(guān)。葉片含水量與灌木葉C含量、P含量、C/N呈極顯著正相關(guān),而與N含量、C/P、N/P呈極顯著負(fù)相關(guān)(P< 0.01)(表2)。由于日均溫與植物葉片元素含量及生態(tài)化學(xué)計量比的相關(guān)關(guān)系不顯著,因此在研究結(jié)果中未給出。

表2 含水量與養(yǎng)分化學(xué)計量特征的Person相關(guān)性系數(shù)

3 討論

3.1 不同生活型植物葉片C、N、P含量對臺風(fēng)的響應(yīng)

C作為地球生命基本骨架,占到干物質(zhì)的50%左右,而N、P是蛋白質(zhì)和遺傳物質(zhì)的主要組成元素,分別占其16 %和9.5 %[3]。有研究表明,中國東部森林生態(tài)系統(tǒng)植物葉片C、N、P含量的均值分別為480.1 mg/g、17.55 mg/g、1.28 mg/g[29]。本研究中,喬木和灌木葉C、N含量均低于平均值,而所有植物類型的P含量高于平均值。與王亞軍等[30]對福州市常見園林植物調(diào)查結(jié)果剛好相反。主要原因可能是由于不同植物種的生物元素含量存在較大差異,不同區(qū)域的土壤營養(yǎng)元素的可利用性、環(huán)境因素存在差異[31],以及不同生長階段植物C、N、P含量及其化學(xué)計量特征都會發(fā)生改變[32-33]。因此,在本研究區(qū)內(nèi)選取的植物都屬于同一批次移栽或者播種的園林植物,樹高、胸徑、樹齡、生長狀況基本一致,從而排除葉齡影響,以保證葉片元素含量及生態(tài)化學(xué)計量比的變化是由臺風(fēng)引起的。

植物葉片C、N、P含量受外界環(huán)境的影響是植物代謝能力與養(yǎng)分利用的綜合反映[34-35]。本研究中,不同生活型的園林植物葉片C、N、P含量受臺風(fēng)的影響存在不同程度的差異。C含量與N含量受臺風(fēng)的影響程度都表現(xiàn)為草本>灌木>喬木,P含量受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為草本>喬木>灌木。臺風(fēng)對植物葉片C、N、P含量造成的影響可能有以下原因：一方面,伴隨臺風(fēng)而來的強(qiáng)降雨,改變水文、土壤環(huán)境[36]。例如,Bertiller等[37]對南美洲巴塔哥尼亞高原多年生草本植物和灌木植物葉片N、P的分析發(fā)現(xiàn),降水量減少,土壤水含量下降,草本植物葉片的N濃度逐漸增大,而灌木葉片的P濃度減?。涣硪环矫?臺風(fēng)攜帶巨大能量對植物產(chǎn)生機(jī)械性損傷以及臺風(fēng)過后的植物自身恢復(fù)[38],在強(qiáng)風(fēng)天氣會導(dǎo)致植物水分利用率下降,凈光合速率降低,而蒸騰速率上升,在一定范圍內(nèi)風(fēng)力越強(qiáng),影響越大[39]。此外,強(qiáng)風(fēng)帶來的機(jī)械性刺激會導(dǎo)致植物激素含量劇烈變化、水分運(yùn)輸狀態(tài)改變、胞間信號傳遞被激活[40],從而引起相關(guān)元素含量的變化。不同生活型的植物對臺風(fēng)響應(yīng)不同,草本植物結(jié)構(gòu)較喬木、灌木植物簡單,可能在自身內(nèi)穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)相對較弱,更容易受到臺風(fēng)影響。同一生活型植物不同物種間,對臺風(fēng)的響應(yīng)程度也會不同,這可能是由于不同物種間體型、葉片郁閉程度、纖維化等方面的差異[41]。

3.2 不同生活型園林植物葉片C、N、P化學(xué)計量比對臺風(fēng)的響應(yīng)

環(huán)境因子對植物生理生態(tài)過程的影響,調(diào)節(jié)著植物對生物元素的吸收、貯存與消耗,從而表現(xiàn)出特定的生態(tài)化學(xué)計量特征。因此,植物中元素的生態(tài)化學(xué)計量特征能夠指示植物對環(huán)境的生態(tài)響應(yīng)與適應(yīng)[42]。植物葉片C/N和C/P能夠體現(xiàn)植物對營養(yǎng)元素的吸收效率,越高的比例表明對該營養(yǎng)元素的吸收效率越高[43-44]。本研究中,喬、灌、草的C/N分別為27.3±0.6、42.9±1.4、25.4±2.2,高于全球平均水平(22.5±10.6),C/P分別為208.8±9.3、194.1±9.6、88.5±5.7,低于全球平均水平(232±145)[3]。這表明,本研究中的園林植物N的利用效率高于全球植物,而P的利用效率低于全球植物的平均值。研究還發(fā)現(xiàn),不同生活型的園林植物C、N、P生態(tài)化學(xué)計量比對臺風(fēng)的響應(yīng)存在差異,C/N受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為草本>灌木>喬木,C/P受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為草本>喬木>灌木。不同生活型植物C/N受影響程度與C含量、N含量受影響程度一致。C/P受影響程度與P含量受影響程度一致,因此C/P的受影響程度取決于P含量。此外,在臺風(fēng)期間所統(tǒng)計的大部分園林植物葉片的C/N和C/P上升?？赡艿脑蚴?在不良環(huán)境中植物會提高對營養(yǎng)元素的吸收利用效率,從而導(dǎo)致C與營養(yǎng)元素的比值增大[44]；N和P的利用率上升,可能是因為在劇烈變化的外界環(huán)境中,植物體內(nèi)相關(guān)抗逆蛋白質(zhì)的合成增加,從而提升植物體抵御外界環(huán)境影響的能力[45]。

Güsewell等[46]研究表明,植物葉片N/P比值可以作為環(huán)境對植物養(yǎng)分狀況限制的指標(biāo),陸地植物N/P < 10時,植被受N限制,而N/P > 20時,植被受P限制。然而,Koerselman和Meuleman(1996)對濕地生態(tài)系統(tǒng)的植物研究表明,N/P < 14時,植物受N的限制,N/P > 16的植物受P的限制[47]。因此,在不同環(huán)境尺度下,N/P表征植物受N、P元素限制的閾值存在不確定性[48]。但也有研究表明,相比臨界值14和16,臨界比為10和20更具可靠性[49]。本研究中,喬木、灌木、草本植物N/P分別為7.7±0.4、4.9±0.2、4.2±0.5,表明在研究區(qū)域內(nèi),園林植物主要受到N限制的影響。另外,在臺風(fēng)影響后,半數(shù)以上園林植物葉片N/P相比臺風(fēng)前上升,這表明臺風(fēng)會緩解該地區(qū)N限制的影響,可能是由于臺風(fēng)帶來的豐沛降水大幅提升了土壤含水量,土壤濕度與土壤礦化速率正相關(guān),土壤銨態(tài)氮含量隨降雨量增加而顯著增加[50],加之植物在不良環(huán)境中吸收營養(yǎng)元素效率提升,因此在一定程度上緩解了該地區(qū)N限制。此外,在本研究中,不同生活型植物N/P受臺風(fēng)的影響程度表現(xiàn)為喬木>草本>灌木,表明園林喬木植物生長對該地區(qū)的N限制更加敏感。

3.3 不同生活型園林植物葉片C、N、P及化學(xué)計量比與土壤和葉片含水量的相關(guān)關(guān)系

伴隨臺風(fēng)而來的是強(qiáng)降雨。水是生命新陳代謝過程的介質(zhì),土壤水含量[51]、葉片水含量與植物光合等生理過程密切相關(guān)[52],從而可能影響植物營養(yǎng)元素含量及化學(xué)計量比。本研究發(fā)現(xiàn),土壤含水量與草本葉片元素含量的相關(guān)性更顯著。土壤含水量增加,喬木葉C含量、N含量降低而P含量升高,草本植物C、N、P含量都升高。而葉片含水量與喬木、灌木葉片元素含量相關(guān)性更顯著。任書杰等[53]研究發(fā)現(xiàn),隨著降水量或者人工灌溉量增加,植物葉片C含量隨之增加。也有研究表明,隨著降雨量和土壤含水量增加,植物葉片C含量減少,而N、P含量增加[54]。這可能是由于不同生活型植物生存策略及結(jié)構(gòu)差異所致[55],水分在喬木和灌木的維管組織運(yùn)輸過程相比草本更加復(fù)雜、路程更加遙遠(yuǎn)。強(qiáng)風(fēng)天氣植物蒸騰作用提高[27],喬木和灌木植物屬于多年生木本在維持自身穩(wěn)定性強(qiáng)于草本植物[5],在外界環(huán)境變化時,植物體自身內(nèi)穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)更強(qiáng)。因此,葉片水含量與其自身元素含量會存在顯著相關(guān)性。一年生和兩年生草本植物在應(yīng)對外界環(huán)境變化時,個體內(nèi)穩(wěn)態(tài)較喬木、灌木差[56],加之個體較小,新陳代謝速率加快,導(dǎo)致草本植物元素含量更易受到土壤含水量影響。

綜上所述,沿海城市園林不同生活類型植物葉片C、N、P含量及化學(xué)計量比對臺風(fēng)產(chǎn)生不同程度的響應(yīng)。從園林植物基本元素含量及其化學(xué)計量比受臺風(fēng)影響的角度看,臺風(fēng)過后園林植物會通過自我調(diào)節(jié)進(jìn)行恢復(fù)且有些能夠恢復(fù)到先前狀態(tài),不同生活型園林植物受臺風(fēng)影響穩(wěn)定性由強(qiáng)到弱依次為喬木>灌木>草本。這些結(jié)果為認(rèn)識植物內(nèi)穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)機(jī)制以及為臺州城市園林生態(tài)建設(shè)提供一定科學(xué)依據(jù)和新思路。