環(huán)境因子對海月水母生活史關鍵階段的影響

段 妍，孫 明，董 婧，柴 雨，王愛勇，王小林，劉修澤，郭 棟，王 彬，于旭光，吉 光

(遼寧省海洋水產(chǎn)科學研究院，遼寧省海洋生物資源與生態(tài)學重點實驗室， 大連市漁業(yè)資源養(yǎng)護重點實驗室，遼寧 大連 116023 )

近年來，大型膠質(zhì)水母類，尤其是缽水母綱生物在全球沿岸海域大量出現(xiàn)，引發(fā)了一系列生態(tài)和經(jīng)濟問題[1-6]，如毀壞網(wǎng)具[7-8]，蟄傷游泳者[9-10]，在養(yǎng)殖池塘中泛濫成災等[11-12]。同時，水母聚集會堵塞核電站冷源取水口，造成發(fā)電機組甚至反應堆異常停止，給核電站正常運行帶來了極大風險。因此，關于致災水母的研究已經(jīng)成為目前研究重點。海月水母(Aurelia)是東亞海域常見的致災水母種類[13-15]，包含多個亞種[16]。在日本，海月水母暴發(fā)最初發(fā)生在20世紀60年代，此后海月水母成為東京灣浮游動物的主要類群[17-20]。20世紀90年代以來，中國和韓國沿岸水域也相繼出現(xiàn)海月水母大規(guī)模暴發(fā)現(xiàn)象[21-23]。近些年，遼東灣海月水母數(shù)量呈現(xiàn)逐年增加的趨勢，調(diào)查顯示，在遼寧紅沿河核電站附近海域常有大量海月水母聚集，嚴重威脅核電站安全運行[24]，已經(jīng)成為遼東灣海域影響核電站冷源取水安全的高風險生物[25]。

水母暴發(fā)的原因有很多[26]，包括自身的繁殖優(yōu)勢和環(huán)境變化[27]。一方面，全球氣候變暖導致海水溫度升高[28-30]，水體富營養(yǎng)化引起餌料生物豐度增加[2]，過度捕撈導致水母捕食者銳減[31-32]，沿岸工程建設導致海域附著基增加等都對水母暴發(fā)起到了推波助瀾的作用[33]。另一方面，海月水母復雜的生活史使其具有廣泛的環(huán)境適應性，并有抵御極端不良環(huán)境的能力[15]。以往的研究認為，水母具有世代交替的生物學特性，水母體通過有性生殖產(chǎn)生浮浪幼蟲，附著后變態(tài)成螅狀體，螅狀體無性生殖產(chǎn)生水母體；在有關水母的描述中，一般將螅狀體階段作為水母生活史中一個短暫的生殖階段[34]；同時，Kroiher等[35]觀察發(fā)現(xiàn)，海月水母螅狀體在4 ℃時解體死亡，因此，有關于冬季橫裂生殖后螅狀體種群的研究較少。但是隨著研究的深入，發(fā)現(xiàn)海月水母螅狀體可以成功越冬，于第二年升溫后進行無性繁殖[36]。研究發(fā)現(xiàn)，在中國北方海域，由于低溫和個體衰老的原因，海月水母成體在冬季死亡消失，越冬的螅狀體在春季橫裂生殖產(chǎn)生水母體，并于夏秋季通過有性繁殖產(chǎn)生浮浪幼蟲，附著變態(tài)形成螅狀體和去年越冬螅狀體在夏秋季高溫期大量繁殖[36-37]。此時，由水體富營養(yǎng)化引起的底層有機物大量分解，溶解氧含量降低[38]，水體的密度分層阻礙了垂直循環(huán)，引起了底層水體溶解氧不足[39]，造成了夏季高溫缺氧的水體環(huán)境。通常認為，低氧或缺氧區(qū)是指底層溶解氧低于2.0 mg/L的海域。高溫缺氧的水體環(huán)境給其他游泳動物和底棲附著生物的生長和繁殖造成了巨大的影響，隨之而來增加的附著基為海月水母浮浪幼蟲的附著和螅狀體的無性繁殖提供了廣闊的空間。此時，海月水母通過有性和無性繁殖大量增加種群數(shù)量，同時前期釋放的碟狀體此時已長成水母體。2004—2008年的調(diào)查結果顯示，遼東灣北部近海未發(fā)現(xiàn)海月水母；2009年海月水母開始在遼東灣南部近海零星出現(xiàn)；2010年在遼東灣南部近岸數(shù)量顯著增加，同時北部近海也發(fā)現(xiàn)有海月水母；2011—2014年在大連星海灣和黑石礁灣經(jīng)常發(fā)現(xiàn)大量海月水母聚集現(xiàn)象[25,40]。隨著海月水母數(shù)量的增加，其對周邊漁業(yè)及核電安全的災害性影響逐年增加，因此環(huán)境因子對海月水母生活史關鍵階段的影響研究已經(jīng)成為研究水母暴發(fā)機制的關鍵問題。關于浮浪幼蟲、螅狀體、水母體對極端脅迫環(huán)境的適應性研究，更能從機理上探明海月水母不同生活史階段對環(huán)境變化的響應機制。筆者以海月水母生活史的關鍵階段為主線，綜述環(huán)境變化對浮浪幼蟲附著的影響，比較螅狀體不同繁殖行為對環(huán)境因子的響應方式，探討水母體對環(huán)境變化的適應性行為，為進一步開展海月水母相關研究及暴發(fā)預警提供參考。

1 環(huán)境因子對浮浪幼蟲運動及附著的影響

海月水母有著復雜的生活史周期，包括營浮游生活的有性水母體世代和營固著生活的無性水螅體世代[41]。成熟水母體通過有性繁殖產(chǎn)生浮浪幼蟲，浮浪幼蟲變態(tài)發(fā)育成新的螅狀體，已補充原有種群在無性繁殖過程中的損耗[41-42]。因此對于浮浪幼蟲的研究能更好地揭示水母種群的動態(tài)變化特征及環(huán)境因子對種群的調(diào)控機制。有關浮浪幼蟲的研究目前大部分集中在對浮浪幼蟲附著行為的觀察及附著基的選擇[43-48]方面；環(huán)境因子對浮浪幼蟲運動行為及附著行為的影響[49-50]研究較少。

海月水母浮浪幼蟲屬內(nèi)源性營養(yǎng)，浮游階段可持續(xù)1 h到14 d[41,51-52]，而劉青青等[53]研究發(fā)現(xiàn)，在水溫19、24 ℃條件下，浮浪幼蟲浮游存活時間最長可達到21～28 d，環(huán)境因素、運動能力和附著行為的變化均可影響其浮游階段的持續(xù)時間及后續(xù)的附著數(shù)量[41,54]。室內(nèi)試驗發(fā)現(xiàn)，部分海月水母的浮浪幼蟲會附著在水氣交界面[55]，而大部分種類的浮浪幼蟲喜附著在堅硬物體的下表面，相比于自然附著基，人造附著基的附著率較高[44,56]。而Pitt[14]研究發(fā)現(xiàn)，浮浪幼蟲對附著基的選擇性偏好并不明顯，對比人工材質(zhì)、自然材質(zhì)、有機材質(zhì)、無機材質(zhì)附著差異不顯著。不同的試驗結論除了試驗種類的差異性外，環(huán)境因子的影響不可忽視。環(huán)境影響試驗顯示，海月水母浮浪幼蟲在高溫條件下附著較快，但附著率較低[57]。高溫條件下，其他生物對附著基的競爭和浮浪幼蟲自身代謝率的增加都會縮短其附著時間以擴大螅狀體種群數(shù)量[54,58]。海月水母浮浪幼蟲的附著時間也會隨溶解氧的降低而縮短[59]。Miller等[60]研究發(fā)現(xiàn)，海月水母(Aureliasp.)浮浪幼蟲在溶解氧1.3 mg/L時附著率最大。在19.6～21.5 ℃條件下，浮浪幼蟲的耗氧率為3.5 μL/(mg·h)[54]，而附著后早期螅狀體的耗氧率為1.05 μL/(mg·h)，相比于浮浪幼蟲，螅狀體所需的代謝能量更少，因此低氧條件下附著率的增加是浮浪幼蟲生存選擇的適應性行為[59]。

研究發(fā)現(xiàn)，鹽度也會顯著影響浮浪幼蟲的運動方向、附著時間和附著率，在鹽度20、25、32條件下，適應4 h的浮浪幼蟲的運動方向是離地性的，95%聚集在水體表層；而在鹽度15條件下，浮浪幼蟲做向地性運動，70%在容器底部游動[61]。鹽度15條件下，浮浪幼蟲附著時間較晚，畸形較多；鹽度20條件下，附著的浮浪幼蟲發(fā)育遲緩。孫婷婷等[62]研究發(fā)現(xiàn)，海月水母浮浪幼蟲在較高鹽度環(huán)境(30、34和38)運動速度明顯高于較低鹽度環(huán)境(18、22和26)。鹽度對浮浪幼蟲運動的影響是復雜的，可能是因為浮浪幼蟲的適應性逃避反應。海洋調(diào)查發(fā)現(xiàn)，當海水垂直密度梯度發(fā)生變化時，浮浪幼蟲會從表層的低鹽水向深層的高鹽水移動[61]。Gr?ndahl[51]通過實驗室內(nèi)模擬試驗，觀察到海月水母浮浪幼蟲的附著具有集群行為，即浮浪幼蟲先附著的區(qū)域更易吸引未變態(tài)的浮浪幼蟲進行附著。由此可見，浮浪幼蟲能夠感知環(huán)境的變化而選擇不同的行為策略：(1)利用體內(nèi)儲存的能量維持活躍的運動，以等待適合的環(huán)境條件附著和變態(tài)。(2)盡快附著和變態(tài)，以便進行攝食獲取能量，維持機體存活。分析兩種生殖策略的選擇可能依賴于附著之后螅狀體的觸手生長能力[61]。研究顯示，在鹽度20條件下，附著后的浮浪幼蟲能夠變形長出觸手，雖然這些螅狀體發(fā)育較遲緩并且出現(xiàn)畸形，但是浮浪幼蟲為應對滲透壓選擇加速附著；相反，在鹽度15條件下，附著的螅狀體觸手發(fā)育受限，或者根本不發(fā)育，從而影響了螅狀體的攝食，因此在更加不利的環(huán)境條件下，增加浮游階段的時間比附著變態(tài)形成無攝食能力的螅狀體更有利于種群的延續(xù)[61]。

2 環(huán)境因子對螅狀體繁殖及攝食的影響

2.1 繁殖行為

海月水母生活史另一關鍵階段為水螅體世代，其變化顯著影響水母體階段的種群數(shù)量。螅狀體具有較強的繁殖潛能和生存能力[33,63]，螅狀體通過無性繁殖擴大種群，通過橫裂生殖產(chǎn)生碟狀體，補充水母體數(shù)量[9]。因此，研究螅狀體階段的種群動力學可以更好地查明水母暴發(fā)原因。海月水母螅狀體具有多種類型的無性繁殖方式，包括出芽、匍匐莖、足囊、縱裂、橫裂、內(nèi)繁殖體、外繁殖體[13,52,64-68]，以及由成體水母直接退化成螅狀體的無性繁殖方式[69]。

眾多無性繁殖方式為海月水母適應不同的環(huán)境條件提供了多種繁殖選擇。已有研究表明，繁殖方式及發(fā)生時間受多種環(huán)境因子影響，如光照[70]、溫度[29,71-73]、食物[71,74]、化學物質(zhì)[75]、捕食者[76]等。在溫度22 ℃、鹽度34條件下，出芽繁殖是海月水母(A.aurita)最主要的繁殖方式；內(nèi)繁殖體繁殖是僅在高密度下(約7.5螅狀體/cm2)發(fā)生的繁殖方式[77]。食物水平對出芽生殖影響顯著[56,68,78]，在低食物水平下未發(fā)現(xiàn)出芽繁殖方式[79]，能量被用來進行足囊繁殖[68]。石巖等[74]對海月水母的研究發(fā)現(xiàn)，溫度9～18 ℃時，匍匐莖繁殖是主要方式，出芽繁殖次之，縱向分裂以及足囊出現(xiàn)幾率極低。在高溫條件下，出芽生殖率增加，增加的出芽生殖率可能是由于螅狀體為了增加攝食能力和攝食率[47,68,72,78]。不同地區(qū)的海月水母對環(huán)境因子變化的行為響應不同，如在臺灣海域的海月水母螅狀體的出芽率隨著溫度的升高而降低，但橫裂率增加，碟狀體釋放增加，甚至在較低溫(20 ℃)時未發(fā)生橫裂[70]；而在日本，降溫會誘導瀨戶內(nèi)海海域的海月水母發(fā)生橫裂生殖[80]。對于生產(chǎn)螅狀體，生產(chǎn)碟狀體和維持螅狀體生長上的能量分配方式為海月水母提供了不同的生存策略。在碟狀體質(zhì)量和數(shù)量上的投入增加可使得有性水母體階段種群擴張的可能性加大；相反，在無性出芽繁殖階段的能量投入增加整個螅狀體種群成活率，提供一個更大的無性繁殖群體，以便產(chǎn)出更多的碟狀體[27,72]。因此，能量攝入和分配方式是影響螅狀體繁殖的重要因素。

海月水母螅狀體應對逆境條件的主要無性繁殖方式為足囊繁殖，海月水母足囊是僅在食物缺乏或不攝食的高溫條件下產(chǎn)生，既可以抵御敵害生物的捕食，又能耐受不利的環(huán)境條件，是其應對極端環(huán)境條件的適應性繁殖策略[68,81-82]。海月水母螅狀體可以同時生成多個足囊，多數(shù)足囊的萌發(fā)均需要一定的時間。研究發(fā)現(xiàn)，有效的足囊繁殖是指親代螅狀體形成的足囊成功萌發(fā)，形成子代螅狀體，如果僅形成足囊而不萌發(fā)，則沒有實際意義[83]。因此，海月水母在不適條件下產(chǎn)生的足囊能否成活及萌發(fā)顯得更為重要。

足囊是表層具有堅硬幾丁質(zhì)外殼覆蓋的囊胞，由許多富含營養(yǎng)物質(zhì)的細胞組成，為典型的不規(guī)則圓盤，頂部中央凹陷[84]。足囊的形成方式有兩種，一是螅狀體足盤脫離附著基質(zhì)時形成，當足囊形成之后，螅狀體產(chǎn)生匍匐莖，然后移動到新的位置，留下足囊在原地，螅狀體生成新的足盤，在新的位置形成另一個足囊，產(chǎn)生的足囊成線性排列。另一種方式是匍匐莖頂端直接作用于附著基表面，不產(chǎn)生螅狀體位移[13-15]。雖然將這兩種方式形成的囊胞都統(tǒng)稱為足囊，但是目前尚未弄清兩者之間是否具有相同的結構及生理特性[13]。足囊所具有的這些結構特性，使其能夠存活較長時間，如海月水母足囊可存活3.2 a[15]，但目前關于足囊的壽命和存活時間仍存爭議，應與足囊生存的環(huán)境條件密切相關。關于足囊結構的研究發(fā)現(xiàn)，卵黃細胞位于足囊中央存儲區(qū)，含有大量的營養(yǎng)物質(zhì)，與螅狀體相比，足囊整體上代謝率較低，生存一年的足囊僅消耗1/3的蛋白質(zhì)和1/5的脂肪[13]。足囊的產(chǎn)生、存活和脫囊受溫度、食物、鹽度、溶解氧等影響顯著[15,85]。在自然海域，足囊產(chǎn)生后，無論是由于被泥沙覆蓋所形成的缺氧環(huán)境，還是富營養(yǎng)化導致的水體缺氧，足囊都會經(jīng)歷一段時間的高溫低氧條件，關于這一時期足囊的生理生態(tài)特性的描述能更好地說明螅狀體應對不適環(huán)境條件的適應特性。研究發(fā)現(xiàn)，足囊與螅狀體可耐受的極限溶解氧范圍不同，足囊可以在低氧環(huán)境下存活 (溶解氧<0.5 mg/L) 而此時螅狀體則不能存活[15,59,86]；而Condon等[87]發(fā)現(xiàn)，螅狀體在長期的低氧條件下(<2 mg/L)死亡率較高。自然條件下，海月水母的無性生殖是多種因素共同作用的結果，因此開展多種環(huán)境因子的協(xié)同作用研究有助于對海月水母無性生殖機理的理解。同時，海月水母不同類型的無性生殖方式對于維持其種群數(shù)量的貢獻并不一致，而調(diào)控海月水母螅狀體進行不同類型無性生殖的影響因子目前也尚無系統(tǒng)的研究。

2.2 攝食行為

關于螅狀體的攝食研究主要集中在不同投喂時間[73]、不同投喂量[68,74,88]、不同餌料種類[76,89]等方面。海月水母螅狀體對投喂不同種類餌料的反應不同，投喂不同的硅藻后，攝食不明顯，投喂運動活力明顯的渦鞭藻后，攝食較積極；攝食反應與投入的渦鞭藻的大小有明顯的相關性[89]。Gr?ndahl[76]在海月水母螅狀體捕食自身和Cyaneacaplllata浮浪幼蟲的研究中發(fā)現(xiàn)，海月水母螅狀體有選擇性捕食能力，能夠捕食更多的C.caplllata浮浪幼蟲。早期螅狀體開始捕食主要受兩方面影響，一方面是口的發(fā)育，另一方面是刺細胞的發(fā)育[90]。

Webster等[57]研究發(fā)現(xiàn)，螅狀體柄徑大小和溫度沒有相關關系，但是Willcox等[72]試驗發(fā)現(xiàn)，低溫條件下螅狀體個體比高溫條件下大，分析認為是高溫條件下螅狀體將能量用于繁殖，而低溫條件下則用于個體生長[55]，但是在這些試驗中，食物是充足的，說明螅狀體并未處于能量不足的狀況，那么關于溫度對螅狀體的能量分配的影響很難進行界定。隨著研究的深入，發(fā)現(xiàn)在高食物水平下，螅狀體個體增大[68]，可以確認，食物水平在一定程度上影響螅狀體個體大小。在高溫條件下增加的生殖率可能是由于螅狀體為了增加攝食能力和攝食率，所以一旦螅狀體的攝食受限，比如攝食時間短(1～3 h)，食物水平低等條件下，溫度增加會降低其繁殖率[9]。不同環(huán)境條件下，螅狀體的行為反應不同，會導致攝食差異，能量攝入水平的不同，從而影響繁殖策略的選擇。同時研究發(fā)現(xiàn)，螅狀體的無性繁殖僅在16觸手階段產(chǎn)生，螅狀體觸手數(shù)和螅狀體大小之間具有直接關系[47]；故觸手發(fā)育可作為螅狀體生長的重要指標，同時食物對螅狀體的影響僅發(fā)生在4觸手以后，說明在此前螅狀體的攝食能力較差。通過以上研究，可以看出環(huán)境因子是通過控制或改變螅狀體能量攝入影響其生長，因此受螅狀體發(fā)育階段的限制，不同發(fā)育階段環(huán)境因子的影響比重及影響機制應有所不同。區(qū)分早期螅狀體階段和成熟螅狀體階段等關鍵階段的影響研究能更好、更全面地了解環(huán)境因子對水母暴發(fā)的影響機制。

3 環(huán)境因子對水母體的影響

海月水母大量暴發(fā)的一個重要原因是其對極端環(huán)境條件的耐受力較強。近年來，人類活動的影響及水體富營養(yǎng)化的加重，導致沿岸區(qū)域出現(xiàn)季節(jié)性的水體缺氧現(xiàn)象[38]。一些膠質(zhì)水母類比捕食者和餌料生物更能適應低氧環(huán)境，在低氧水體中生存更好[91]。研究發(fā)現(xiàn)，海月水母可以適應的低氧環(huán)境為2.8～4.0 mg/L，遠低于藍點馬鮫(Scomberomorusniphonius)的耐受溶解氧水平，因此對藍點馬鮫魚卵的攝食率會隨著氧氣的降低而增加，同時，低氧條件下水母體的傘部搏動頻率與正常溶解氧條件下相比無顯著變化[92]。關于溶解氧對水母體行為影響的研究發(fā)現(xiàn)，傘徑11～31 mm的水母體的窒息點為 0.102～0.251 mg/L[93]，并且個體耗氧率會隨傘部直徑的增加而明顯降低[94]，個體較大的水母更能耐受低氧的環(huán)境條件，同時，膠質(zhì)水母會利用體內(nèi)的氧氣來達到代謝需求，膠體部位可作為氧氣的貯藏室[59]。對日本瀨戶內(nèi)海西部廣島灣的海洋調(diào)查發(fā)現(xiàn)，海月水母多集中分布于廣島灣的低氧海域(<3.0 mg/L)[95]。Ishii[20]發(fā)現(xiàn)，東京灣海水溶解氧會隨著水的深度加大逐漸降低，海月水母螅狀體種群豐度隨東京灣海水深度的變化而明顯不同，底層附著基上的種群數(shù)量明顯多于淺層附著基，淺層附著基上主要以附著甲殼類為主，在富營養(yǎng)化和底部低氧區(qū)域，海月水母的數(shù)量會顯著增加[96]，可見溶解氧變動對海月水母種群影響顯著。溫度也會顯著影響海月水母的生長狀況及種群數(shù)量，在溫度10～25 ℃內(nèi)，溫度升高會增加海月水母幼體的生長速度[97]。對黑海的研究發(fā)現(xiàn)，海底溫度在近30年內(nèi)升高了2 ℃，升高的溫度導致海月水母體生長率及生物量顯著增加[98]。而在較低溫度等不適條件下，海月水母甚至會更改其繁殖策略，越過螅狀體階段，產(chǎn)生較大的浮浪幼蟲，因其儲存較多的能量，可以直接發(fā)育成碟狀體，而不用依賴螅狀體階段的食物攝入所提供的能量[99]。

4 展 望

世界各地不同地理種群的海月水母在生活史方面具有明顯的差異性，其生殖策略也顯著不同。例如某些種群的生殖策略是在條件適宜的時候(溫度較高或食物充足時)通過出芽生殖以增加種群規(guī)模，而當條件不適宜的時候(溫度較低或者食物匱乏時)出芽生殖減少但個體增大，導致橫裂產(chǎn)生大量碟狀體；而有些種群卻在較低溫度下出芽生殖加快[70]。在中國臺灣海域生活的海月水母，其一年四季的生活水溫為19～32 ℃，較適合的溫暖水溫會刺激其橫裂生殖[70]。而膠州灣海月水母，在17 ℃時橫裂生殖停止，10～17 ℃是產(chǎn)生蝶狀體的溫度[100]，不同地理種群的海月水母對于環(huán)境因子的響應具有明顯的差異性，這可能歸因于海月水母的種群基因型差異，因此不同種群基因型的海月水母有待于分類并系統(tǒng)的研究。

海月水母具有復雜的生活史，在不同的環(huán)境條件下，可以隨時調(diào)節(jié)、轉(zhuǎn)換其繁殖策略。目前，有關于環(huán)境因子對海月水母生長發(fā)育各個階段的研究表明，海月水母對不同的環(huán)境條件，特別是極端的環(huán)境狀況(如低氧、低溫)具有較強的耐受性。研究發(fā)現(xiàn)，在河口、海灣及近海海域存在大量的底棲固著生物，如海鞘、貽貝、附著甲殼類等，均與水母螅狀體在附著空間上存在一定的種間競爭[63,96]，如果此時附著受限，會降低有性和無性繁殖對螅狀體種群的補充量；反之，如果其他種類的附著降低，螅狀體會通過無性繁殖，增加種群數(shù)量[59]。海月水母的有性和無性繁殖期被認為是其種群暴發(fā)式增長的關鍵階段，海月水母關鍵生活史階段行為響應的研究，特別是其繁殖策略的選擇，能更清晰的闡明其對環(huán)境脅迫的適應機制及暴發(fā)機理。因此，對于海月水母的研究今后應重點開展以下方向：(1)查明浮浪幼蟲和螅狀體對極端脅迫環(huán)境的適應性行為；(2)比較不同繁殖方式對種群貢獻的差異；(3)查明不同環(huán)境因子對螅狀體能量攝入和分配方式的影響；(4)揭示海月水母對環(huán)境變化的行為響應機制，查明水母災害時空發(fā)生過程及其關鍵控制因素，為后續(xù)水母暴發(fā)及研究重要水域致災水母預警預報提供理論基礎。