人工飼料條件下大麥黃矮病毒GAV株系對麥長管蚜種群適合度的直接影響

亢菊俠 楊林 蘭文學

摘要 植物病毒與介體蚜蟲存在復雜的互作關系。前人關于植物病毒對蚜蟲調(diào)控作用的研究主要集中在植物病毒通過寄主植物對蚜蟲的間接影響上，未見植物病毒對介體蚜蟲適合度直接調(diào)控的報道。鑒于此，我們以麥長管蚜Sitobion miscanthi （Takahashi）為試蟲，以其傳播的大麥黃矮病毒-GAV（Barley yellow dwarf virus GAV，BYDV-GAV）為測試病毒，以全純?nèi)斯わ暳霞尤隑YDV-GAV病毒提取液飼養(yǎng)麥長管蚜4 d，使之在不接觸寄主植物條件下獲毒，然后分別在全純?nèi)斯わ暳虾蜔o毒小麥葉片上繼續(xù)飼養(yǎng)，直至死亡。利用生命表技術分析麥長管蚜生長發(fā)育和繁殖參數(shù)。研究結果表明：在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，與未獲毒對照麥長管蚜相比，獲毒后麥長管蚜生活史參數(shù)成蟲歷期和產(chǎn)仔天數(shù)顯著降低，繁殖力顯著增加;種群參數(shù)內(nèi)稟增長率、凈繁殖率、周限增長率顯著增加，平均世代周期顯著降低。在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，與未獲毒對照相比，獲毒后麥長管蚜僅成蟲歷期和產(chǎn)仔天數(shù)顯著下降，而其他生活史參數(shù)及種群參數(shù)均無顯著差異。說明BYDV-GAV使得介體麥長管蚜在小麥葉片上的適合度顯著提高，這是由麥長管蚜與寄主植物互作引起的，而病毒對介體麥長管蚜的適合度無直接調(diào)控作用。

關鍵詞 大麥黃矮病毒; 麥長管蚜; 全純?nèi)斯わ暳? 種群適合度; 直接調(diào)控

中圖分類號： S 432.41

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.

2020351

Direct effect of Barley yellow dwarf virus GAV isolate on population fitness of Sitobion miscanthi under artificial diet

KANG Juxia1*， YANG Lin2， LAN Wenxue2

（1. Bioengineering branch， Yangling Vocational & Technical College， Yangling 712100， China;

2. College of Plant Protection， Northwest A&F University， Yangling 712100， China）

Abstract

There is a complex interaction between plant viruses and vector aphids. Previous studies on the regulatory role of plant viruses on aphids mainly focused on their indirect regulation through host plants， and there was no report on the direct regulation of aphid fitness by plant viruses. In view of this， we used the grain aphid， Sitobion miscanthi （Takahashi）， as test insect and Barley yellow dwarf virus GAV isolate （BYDV-GAV） as test virus. The aphid was fed with pure artificial diet added with BYDV-GAV crude extract and successively infected with BYDV-GAV without contact with plants. The aphids fed on pure artificial diets and virus-free wheat leaves were raised until death. Life table technique was used to analyze the growth， development and reproduction parameters of aphids. The results showed that， under host plant conditions， compared with the untreated control group， the life history parameters such as adult longevity and reproductive period of aphids infected BYDV-GAV were significantly reduced， and the fertility was significantly increased. The population parameters such as the intrinsic rate of increase， net reproductive rate and finite rate of increase were significantly increased， but mean generation time was significantly decreased. Under pure artificial feeding conditions， compared with the control group， only the adult longevity and reproductive period of aphid infected with BYDV-GAV were significantly reduced， while other life history and population parameters were not significantly different. It was concluded that infection with BYDV-GAV could significantly improve the fitness of aphids to host plants， which was caused by the interaction between host plants and BYDV-GAV， and BYDV-GAV had no direct effect on the fitness of vector aphids.

Key words

Barley yellow dwarf virus; Sitobion miscanthi; artificial diet; population fitness; direct regulation

小麥黃矮?。ú≡瓰榇篼滭S矮病毒Barley yellow dwarf virus，BYDV）和麥蚜是我國乃至世界小麥上最主要的病蟲害[1-2]，后者是前者的傳播介體。在田間小麥黃矮病和麥蚜往往混合發(fā)生，一般年份造成30%的減產(chǎn)，嚴重時甚至造成絕收[3]。大麥黃矮病毒與麥蚜之間復雜的互作關系是導致麥蚜大發(fā)生并造成BYDV擴散的重要原因[1]，受到了科研工作者的廣泛關注。

前人通過田間和室內(nèi)試驗，研究了BYDV對麥蚜選擇偏好性、生長發(fā)育和繁殖的影響[4-6]。Ajayi 等[7]的研究表明，蚜蟲偏好停留在感染BYDV的植物上。Jimenez-Martinez 等[8]利用抗感品種的研究表明，蚜蟲喜愛刺探被 BYDV感染的寄主植物是由于感病植物產(chǎn)生的揮發(fā)物可以作為蚜蟲尋找寄主植物的引誘劑。對其他種類病毒的研究也有類似的結果。Hu等[9]指出相對于取食健康小麥，取食感染BYDV-GAV小麥的麥長管蚜Sitobion miscanthi （Takahashi）若蚜發(fā)育歷期顯著縮短，日均體重增長率、種群內(nèi)稟增長率顯著增加。前人還對BYDV提高蚜蟲適合度的機理進行了初步的研究，仝則乾等[10]發(fā)現(xiàn)取食感染BYDV-GAV的小麥，麥長管蚜成蟲體內(nèi)過氧化物酶（peroxidase， POD）、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase， SOD）和堿性磷酸酶（alkaline phosphatase， AKP）活性相比取食未感染病毒小麥顯著上升。Li等[11]通過轉(zhuǎn)錄組分析發(fā)現(xiàn)，取食感染BYDV-GAV的小麥和取食健康小麥的麥長管蚜差異表達基因為592個，其中296個上調(diào)，296個下調(diào)。包括發(fā)育、多細胞生物體過程、繁殖和生長在內(nèi)的15個基因本體功能類別（gene ontology term， GO term）既有上調(diào)基因又有下調(diào)基因。但上述研究主要集中在BYDV通過植物對介體蚜蟲的間接作用上。由于寄主植物參與其中，很難厘清是病毒的調(diào)控作用還是寄主植物的調(diào)控作用。

目前使用全純?nèi)斯わ暳巷曫B(yǎng)蚜蟲技術已經(jīng)成熟，蚜蟲可在人工飼料上進行正常生長發(fā)育和繁殖[12-14]，通過在人工飼料中添加BYDV的粗提液可使得蚜蟲成功獲毒[15]，這樣就可排除寄主植物干擾，從而研究BYDV對介體蚜蟲的直接作用。鑒于此，為了豐富植物病毒與介體蚜蟲的互作理論，揭示蚜蟲種群動態(tài)變化和植物病毒病流行的原因。本研究以BYDV-GAV為測試病毒，以其傳播介體麥長管蚜（同時也是我國北方小麥上蚜蟲的優(yōu)勢種）為試蟲，通過在人工飼料中添加BYDV-GAV粗提液，使之不接觸植物獲毒，然后分別在全純?nèi)斯わ暳虾蜔o毒小麥葉片上繼續(xù)飼養(yǎng)，直至死亡。由于生命表能夠全面和詳細地描述生物與非生物因素對種群特性的影響[16]，本研究利用生命表技術分析麥長管蚜生長發(fā)育和繁殖參數(shù)，揭示大麥黃矮病毒對麥長管蚜種群適合度的直接影響。

1 材料與方法

1.1 供試麥長管蚜

本試驗麥長管蚜單頭成蟲采自西北農(nóng)林科技大學試驗田（34°17′48.5″N， 108°04′34.9″E），接在小麥上（品種為‘矮抗58）放入人工氣候箱培養(yǎng)5代以上（飼養(yǎng)條件：L∥D=16 h∥8 h，相對濕度70%，溫度20℃），形成單克隆系。每代均通過RT-PCR檢測確定其不帶有BYDV。檢測方法和引物同孟琳欽論文[17]。

1.2 供試BYDV-GAV粗提液

本試驗供試BYDV-GAV來自西北農(nóng)林科技大學試驗田采集的顯癥小麥植株葉片。BYDV在我國有4種株系，分別為GAV、PAV、GPV和RMV。本研究參照孟琳欽的方法[17]進行株系鑒定，確定小麥葉片僅含有BYDV-GAV。將感染BYDV-GAV的顯癥葉片截取10 cm，剪碎后置于1.5 mL離心管，在液氮中研磨后，再加入500 μL PBS緩沖液在冰下研磨，最后以600 r/min離心5 min，上清液即為BYDV-GAV粗提液。

1.3 人工飼料條件下蚜蟲獲毒

人工飼料營養(yǎng)液配方來源于西北農(nóng)林科技大學昆蟲生態(tài)組張莉碩士論文中的最佳配方[18]。此配方經(jīng)課題組多年使用，證明可以使麥長管蚜正常生長、發(fā)育和繁殖。飼喂器裝置為長約4 cm的兩頭開口的玻璃管。玻璃管一端先用經(jīng)過拉伸變薄的石蠟膜覆蓋封口，在其上滴40 μL人工飼料和5 μL BYDV-GAV粗提液，再用石蠟膜二次封口，形成一個兩層石蠟膜中間夾層人工飼料的裝置。用毛筆將1頭1日齡麥長管蚜若蚜放入飼喂器雙層石蠟膜一端的內(nèi)側(cè)，靜置2 h后，翻轉(zhuǎn)人工飼喂器，使雙層石蠟膜一端朝上，放入塑料盒中，每處理共30頭蚜蟲。塑料盒中放置含有10 mL飽和食鹽水的燒杯，整個飼養(yǎng)裝置放置于人工氣候箱內(nèi)，飼料條件同1.1。人工飼料和BYDV-GAV粗提液2 d更換1次。對照組（CK）則為40 μL人工飼料添加5 μL PBS緩沖液。

1.4 生命表參數(shù)測定

初生1齡麥長管蚜若蚜在添加BYDV-GAV粗提液的人工飼料上飼養(yǎng)4 d作為處理組，在添加PBS緩沖液的人工飼料上飼養(yǎng)4 d作為對照組（CK）。再分別用6 cm無毒小麥葉片在培養(yǎng)皿中進行單頭飼喂（A-BYDV組和A-CK組）和用僅添加人工飼料的飼喂器進行單頭飼喂（B-BYDV組和B-CK組），飼養(yǎng)條件同1.1。每天記錄蚜蟲存活和蛻皮情況，等開始產(chǎn)仔時，統(tǒng)計每天產(chǎn)仔數(shù)，隨即剔除初生若蚜，直至成蚜死亡調(diào)查結束。收集處理組和對照組死亡蚜蟲進行RT-PCR檢測BYDV-GAV感染情況，檢測方法和引物參照孟琳欽論文[17]。剔除處理組未成功感染BYDV-GAV蚜蟲的數(shù)據(jù)，并驗證對照組均未感染BYDV-GAV。

1.5 數(shù)據(jù)處理

在年齡-階段兩性生命表理論的基礎上[19]，分析初始數(shù)據(jù)反映出的年齡-階段特征存活率（sxj），即個體發(fā)育至x年齡j階段的概率;種群年齡特征存活率（lx），即蚜蟲由新生若蚜發(fā)育存活至年齡x的概率;種群年齡特征繁殖力（mx），即蚜蟲在年齡x的平均產(chǎn)卵量;種群年齡繁殖值（lxmx），即種群在年齡x時的凈繁殖力。

種群生命表參數(shù)中，內(nèi)稟增長率rm采用的是二分迭代法，依據(jù)Euler-Lotka公式計算而來;而種群的凈繁殖率（R0）、平均世代周期（T）以及周限增長率（λ）分別通過以下公式計算而來[20]。

∑∞x=0e-rm（x+1）lxmx=1

R0=∑∞x=0lxmx

T=lnR0rm

λ=erm

利用TWOSEX-MSChart軟件分析數(shù)據(jù)[21]。該軟件采用bootstrap方法進行100 000次重抽樣估計生活史和種群參數(shù)的標準誤。各處理間的差異顯著性采用5%顯著性水平的配對bootstrap測驗[22]。作圖軟件為SigmaPlot 10.0。

2 結果與分析

2.1 BYDV-GAV對麥長管蚜生長發(fā)育和繁殖的影響

在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件和全純?nèi)斯わ暳巷曫B(yǎng)條件下，與未獲毒麥長管蚜（A-CK，B-CK）相比，獲毒后麥長管蚜（A-BYDV，B-BYDV）1齡、2齡、3齡、4齡若蚜發(fā)育歷期及壽命均無顯著差異，僅成蟲發(fā)育歷期顯著縮短（P=0.007，P=0.005）（表1）。

在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，與未獲毒對照麥長管蚜（A-CK）相比，獲毒后麥長管蚜（A-BYDV）總產(chǎn)仔前期無顯著差異，繁殖力顯著升高（P=0002），產(chǎn)仔天數(shù)顯著降低（P=0.017）;在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，與未獲毒麥長管蚜對照（B-CK）相比，獲毒后麥長管蚜（B-BYDV）總產(chǎn)仔前期和繁殖力均無顯著差異，僅產(chǎn)仔天數(shù)顯著下降（P=0020）（表2）。

上述結果說明，攜帶BYDV-GAV的麥長管蚜繁殖力顯著提高是由麥長管蚜與寄主植物互作引起的，而BYDV-GAV對宿主麥長管蚜繁殖力無直接調(diào)控作用。

2.2 BYDV-GAV對麥長管蚜種群存活率和繁殖力的影響

通過構建不同處理的人工飼料以及無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下麥長管蚜年齡-階段特征存活率曲線（圖1）可知，在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，A-BYDV組存活到1齡、2齡、3齡、4齡若蚜與成蟲的概率分別為100%，100%，100%，96.67%和93.33%;而A-CK組存活到1齡、2齡、3齡、4齡若蚜與成蟲的概率分別為100%，100%，9667%，96.67%和86.67%。在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，B-BYDV組存活到1齡、2齡、3齡、4齡若蚜與成蟲的概率分別為100%，100%，94.55%，9091%和8545%;而B-CK組存活到1齡、2齡、3齡、4齡若蚜與成蟲的概率分別為100%，100%，9636%，9273%和90.91%。

從圖2可知，在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，A-BYDV組種群年齡特征存活率（lx）曲線在5 d和8 d時有小幅下降，在18 d后快速下降，其余時間較為平穩(wěn);A-CK在4 d和8 d時有小幅下降，在22 d后快速下降。在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，B-BYDV組在3～8 d下降較快，在15 d后快速下降，其余時間較為平穩(wěn);B-CK組在3～8 d下降較快，在16 d后快速下降，其余時間較為平穩(wěn)。在小麥葉片飼養(yǎng)條件下，A-BYDV組種群年齡特征繁殖力（mx）曲線和種群年齡特征繁殖值（lxmx）在7～23 d出現(xiàn)繁殖高峰期，峰值出現(xiàn)在第15天;A-CK組在7～25 d出現(xiàn)繁殖高峰期，峰值出現(xiàn)在第24天。在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，B-BYDV組在7～21 d出現(xiàn)繁殖高峰期，峰值出現(xiàn)在第13天，B-CK在8～19 d出現(xiàn)繁殖高峰期，峰值出現(xiàn)在第14天。

由上述可知，在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下， BYDV-GAV會提高麥長管蚜成蟲階段存活率，但在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下BYDV-GAV會降低麥長管蚜成蟲階段存活率，而對種群的繁殖高峰期以及峰值日期無影響。

2.3 BYDV-GAV對麥長管蚜種群參數(shù)的影響

由表3可知，在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，與未獲毒對照麥長管蚜（A-CK）相比，獲毒后麥長管蚜（A-BYDV）內(nèi)稟增長率、凈繁殖率和周限增長率顯著升高（P =0.004，P =0.032，P=0.004），平均世代周期顯著下降（P =0.047）。在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，與未獲毒麥長管蚜對照（B-CK）相比，獲毒后麥長管蚜（B-BYDV）內(nèi)稟增長率、凈繁殖率、周限增長率和平均世代周期均無顯著差異。上述結果說明，感染BYDV-GAV的麥長管蚜種群參數(shù)的變化是由麥長管蚜與寄主植物互作引起的，BYDV-GAV對介體麥長管蚜種群參數(shù)無直接調(diào)控作用。

3 討論

本研究通過在人工飼料中添加大麥黃矮病毒的方法使麥長管蚜獲取病毒，再分別在無毒小麥葉片和人工飼料上繼續(xù)飼養(yǎng)，采用生命表技術分析BYDVs對麥長管蚜的影響，結果發(fā)現(xiàn)：在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，與未獲毒對照麥長管蚜相比，獲毒后麥長管蚜成蟲歷期和產(chǎn)仔天數(shù)顯著降低，繁殖力顯著增加;種群內(nèi)稟增長率、凈繁殖率、周限增長率顯著增加，平均世代周期顯著降低。在全純?nèi)斯わ暳蠗l件下，與未獲毒對照相比，獲毒后麥長管蚜僅成蟲歷期和產(chǎn)仔天數(shù)顯著下降，而其他生活史參數(shù)及種群參數(shù)均無顯著差異。

昆蟲種群適合度（population fitness）是種群所具有的對生態(tài)環(huán)境的適應、生存、繁殖的相對能力，其衡量指標包括種群生活史參數(shù)（如各發(fā)育階段的歷期，整個世代的發(fā)育歷期和繁殖力等）以及生命表參數(shù)（如內(nèi)稟增長率、周限增長率等）[23-24]。其中內(nèi)稟增長率和繁殖力是衡量昆蟲種群適合度的重要指標[25-26]，本研究結果表明在無毒小麥葉片飼養(yǎng)條件下，感染BYDV-GAV病毒的麥長管蚜其內(nèi)稟增長率和繁殖力顯著增加，說明在寄主植物上BYDV-GAV能顯著提高介體蚜蟲的適合度。而在人工飼料飼養(yǎng)條件下，感染BYDV-GAV病毒麥長管蚜的內(nèi)稟增長率和繁殖力均無顯著差異，說明在排除寄主植物條件下，BYDV-GAV對介體蚜蟲適合度無直接調(diào)控作用。

植物病毒可以通過寄主植物與媒介昆蟲的互作關系間接影響媒介昆蟲。孟琳欽等[27]研究了介體麥二叉蚜Schizaphis graminum取食感染BYDV-GAV小麥后其成蟲體內(nèi)保護酶和解毒酶的活性變化情況。結果發(fā)現(xiàn)，與取食健康小麥相比，取食感染BYDV-GAV小麥的麥二叉蚜體內(nèi)POD、SOD和AKP活性均顯著下降，分別下降47.91%，39.56%和66.61%。Chen等[28]采用Illumina獲得玉米細條紋病毒Maize fine streak virus（MFSV）的介體昆蟲黑面葉蟬Graminella nigrifrons的表達序列標簽（expressed sequence tags，ESTs），發(fā)現(xiàn)該蟲攜帶病毒后其肽聚糖識別蛋白相關基因（peptidoglycan recognition proteins，PGRP）顯著下調(diào)。上述研究結果或可為本研究的結果提供合理的解釋。更多的直接證據(jù)還需要通過田間試驗和分子生物學進行進一步研究和驗證。

在自然界中，許多因素，包括溫度、濕度、光照、天敵、食物等都會影響昆蟲的種群動態(tài)。這些因素中的每一個都會導致發(fā)育率、存活率、繁殖力、繁殖年齡等的變化[29-30]。由于生命表能夠全面和詳細地描述這些因素對各種生物學特性的影響，因此在昆蟲種群生態(tài)學起著至關重要的作用[31]。本試驗在人工飼料條件下證明感染BYDV-GAV對麥長管蚜無直接調(diào)控作用， 今后將進一步研究其生理生化機理及其對麥長管蚜治理的影響。此外，本研究可為研究其他植物病毒和介體昆蟲互作關系提供參考。

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（責任編輯：楊明麗）