毛翠雀花花序內(nèi)的性分配和繁殖成功

張新 安宇夢 史長莉 米兆榮 張嬋

摘 要：兩性花植物花序內(nèi)不同位置的性分配和繁殖成功一般存在差異，通常認為資源競爭、結構效應和交配環(huán)境是形成這種差異的主要原因。為了研究雄性和雌性繁殖資源在花序內(nèi)不同位置間的最優(yōu)分配問題，該文以青藏高原高寒草甸典型高山植物毛翠雀花為材料，通過比較花序內(nèi)不同位置的花部特征和種子性狀，對其花序內(nèi)的性分配模式和雌性繁殖成功進行研究，并通過觀察傳粉者運動特點以及人工去花和補授花粉實驗，探討花序內(nèi)資源競爭和交配環(huán)境對繁殖資源分配的影響。結果表明：（1）不同位置間的雄蕊數(shù)、雄蕊鮮重/雌蕊鮮重、花粉數(shù)及花粉胚珠比從花序基部到上部顯著增加，而雌蕊鮮重和胚珠數(shù)逐漸減少，表現(xiàn)出上部花偏雄的性分配;上部花的結籽率顯著低于基部花和中部花，不同位置間的發(fā)育種子數(shù)/果實和發(fā)育種子重/果實隨著花位置的升高而顯著降低，說明基部花具有更佳的雌性繁殖成效。（2）去花處理后，剩余果實的單個種子重/果實顯著增加，但發(fā)育種子數(shù)/果實沒有顯著增加;而給上部花人工補授異花花粉后，位置間結籽率的差異消失，說明傳粉限制而非資源競爭導致了花序內(nèi)位置依賴的種子生產(chǎn)模式。（3）毛翠雀花雄性先熟的開花特征，以及傳粉者蘇氏熊蜂從花序基部到上部的定向訪花行為，導致了花序內(nèi)交配環(huán)境的變化。綜上結果表明，毛翠雀花花序內(nèi)的性分配和繁殖成功差異是對交配環(huán)境適應的結果，對其在高山環(huán)境中實現(xiàn)雌雄適合度最優(yōu)化具有重要意義。

關鍵詞：毛翠雀花，花序內(nèi)差異，性分配，繁殖成功，交配環(huán)境

中圖分類號：Q945.5

文獻標識碼：A

文章編號：1000-3142（2021）08-1324-09

Abstract： Intra-inflorescence variation in floral sex allocation and reproductive success are common in hermaphroditic plants， and several non-exclusive hypotheses， including resource competition， architectural effect and the mating environment， have been formulated to explain this phenomenon. In order to investigate the optimal allocation mode of male and female reproductive resources between different positions in the inflorescence， through comparison of floral and seed traits， the floral sex allocation and female reproductive success within inflorescences of Delphinium trichophorum （Ranunculaceae）， a typical alpine plant of Qinghai-Tibet Plateau was investigated. Observation of pollinator movements， artificial flower-removal experiment， and hand-supplemental pollination were also used to investigate the effects of resource competition and mating environment on allocation of reproductive resource in the inflorescence. The results were as follows： （1） From bottom to upper positions of inflorescence， stamen number， stamen fresh mass/pistil fresh mass， pollen number and pollen/ovule ratio all increased significantly， while pistil fresh mass and ovule number declined gradually， which showed upper flowers performed male-biased function. Seed set ratio of upper flowers were significantly lower than those of bottom and intermediate flowers. The number and mass of mature seed per fruit decreased significantly with the increase of flower position， indicating greater female reproductive success of bottom flowers. （2） The flower-removal experiment improved single seed mass of the remaining fruits， but did not increase the number of mature seeds per fruit. There were no differences of seed set ratio among positions after hand-supplemental pollination of upper flowers， which suggested that the position-dependent pattern of seed reproduction within inflorescences was attributed to pollen limitation rather than resource competition. （3） The protandry of D. trichophorum and the directional visiting behaviors （from bottom to upper） of pollinator Bombus sushikini led to variations of mating environment within inflorescences. All the above results indicate that intra-inflorescence variation in floral sex allocation and reproductive success of D. trichophorum are results of adaptation to mating environment， and this strategy is of great importance to optimize the male and female fitness for the species.

Key words： Delphinium trichophorum， intra-inflorescence variation， sex allocation， reproductive success， mating environment

自然界中，大約90%的開花植物是雌雄同體（Ainsworth， 2000），其有性繁殖的資源分配可以分為兩個部分：雌性功能和雄性功能。兩性功能之間存在一種權衡關系，即對一種性別投入的增加會導致對另一種性別投入的減少（Charnov， 1982）。性分配（sex allocation）理論主要是從雌雄功能的角度考慮個體的適合度，研究繁殖資源在兩性功能之間的最優(yōu)分配問題（趙志剛等，2005）。性分配模式在個體間、個體內(nèi)甚至是同一花序的不同花之間均可能存在差異（Kudo et al.， 2001），通?；ㄐ騼?nèi)雌性和雄性器官大小、數(shù)量或重量的變異都被認為是性別表達的改變（樊寶麗等，2008）。常見的變化模式是頂向開花的植物，其基部較上部具有較大的花，較大或較多的胚珠、果實和種子以及較低的花粉胚珠比等，即基部位置在資源投資上偏向于雌性，上部位置偏向于雄性（Ashman & Hitchens， 2000;Buide， 2004， 2008）。而基向開花的植物，一般呈相反的模式。

造成花序內(nèi)性狀表達和性別分配差異的原因是多方面的，主要有以下幾種解釋。（1）資源競爭（resource competition）：早期開放或處于優(yōu)勢位置的花（靠近營養(yǎng)來源和光合產(chǎn)物來源）對資源的吸收具有更大的競爭優(yōu)勢（Thomson， 1989;Guitián et al.， 2001）。資源競爭所造成的不同位置間的資源差異是花序內(nèi)雌雄功能分化的重要原因，因為資源有效性對雌雄功能的影響不同，相對于雌性功能，維持雄性功能的成本較低（Torices et al.， 2019）。因此，理論預測在資源充足的花序位置具有偏雌的性分配，而資源限制的位置具有偏雄的性分配（Brunet & Charlesworth， 1995）。（2）結構效應（architectural effect）：花序內(nèi)不同位置間花的形態(tài)和繁殖潛力的差異是由花序軸本身固有的結構特征造成的，不隨植株資源狀況的變化而變化（Diggle， 1995， 2003）。結構效應認為，在植物生長發(fā)育過程中支撐結構直徑的變化（Midgley & Bond， 1989）或遠端維管結構的萎縮（Wolfe & Denton， 2001）會導致母體資源運輸效率從花序基部到頂部逐漸降低，從而成為花部特征以及果實和種子繁育特征的調(diào)控機制。（3）交配環(huán)境（mating environment）：開花時間上的差異或傳粉者的定向運動可能導致花序內(nèi)不同位置間柱頭上落置的花粉數(shù)量或質(zhì)量有所不同（Brunet & Charlesworth， 1995;Wiggam & Ferguson， 2005）。Brunet & Charlesworth（1995）認為，植物為了獲得最佳的雌雄適合度，較早被訪問的花應該對雌性的繁殖投入更多，而較晚被訪問的花應該對雄性的繁殖投入更多。

對于不同植物，以上各影響因素的作用存在巨大差異，特別是生長在青藏高原高寒草甸上的典型高山植物會采取怎樣的資源分配策略使其在極端環(huán)境中實現(xiàn)雌雄適合度最優(yōu)化是值得深入探討的問題。根據(jù)本課題組前期觀察發(fā)現(xiàn)，毛翠雀花（Delphinium trichophorum）花序內(nèi)不同位置的花在花冠大小等花部特征上有所不同，推測該物種花序內(nèi)不同位置間的繁殖資源分配可能存在差異。因此，本文對毛翠雀花花序內(nèi)不同位置的性分配模式、傳粉者運動特點及繁殖成功進行了研究，擬解決以下3個問題：（1）毛翠雀花雄性和雌性繁殖資源在花序內(nèi)不同位置間的分配是否存在顯著差異;（2）繁殖資源在花序內(nèi)的分配對其繁殖成功有何影響;（3）毛翠雀花雄性先熟的開花特征，以及傳粉者在花序上的運動與其雄性和雌性繁殖資源的分配有何聯(lián)系。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

本研究于2016年7—9月在中國科學院海北高寒草地生態(tài)系統(tǒng)研究站（以下簡稱海北站）（101°12′—101°23′ E、37°29′—37°45′ N）附近開展。海北站位于青藏高原東北隅的青海海北藏族自治州門源縣境內(nèi)，祁連山北支冷龍嶺東段南麓坡地的大通河河谷西段。該站地形開闊，海拔為3 200～3 600 m（實驗樣地海拔高度為3 220 m），四面被祁連山環(huán)繞，是典型的高原大陸性氣候特征。海北站無明顯四季之分，僅有冷暖二季之別，冷季漫長而寒冷，暖季為5—9月。最暖的7月月平均氣溫為10.1 ℃，最冷的1月為-15.0 ℃，年平均氣溫-1.6 ℃。年平均降雨量560 mm，暖季的降雨量占全年降雨量的79%。植被類型為青藏高原典型的地帶性植被：金露梅（Potentilla fruticosa）為建群種的高寒灌叢草甸和以嵩草屬（Kobresia）植物為建群種的高寒嵩草草甸（李英年等，2004）。

1.2 研究材料

毛翠雀花是毛茛科翠雀屬的多年生草本植物（圖1）?？偁罨ㄐ颡M長，長6～30 cm，密生多花，開花順序為頂向式;萼片5，灰白色、淡藍色或紫色，花瓣2，退化雄蕊2，雄蕊多數(shù)，心皮3。毛翠雀花自交親和，花期集中在8—10月。

1.3 研究方法

首先根據(jù)花序軸的位置選擇大小相似的三個區(qū)域分為基部、中部和上部（Kudo et al.， 2001）。

1.3.1 花序內(nèi)不同位置的花部特征 在種群開花早期，隨機標記大小相似、花數(shù)量接近的20個植株。在花即將開放且未散粉時，依次取其主花序上所有花蕾并保存在FAA固定液中（福爾馬林∶乙酸∶無水乙醇體積比=5∶5∶90）（Zhang et al.， 2012），室內(nèi)統(tǒng)計花粉數(shù)和胚珠數(shù)。（1）依據(jù)Dafni（1992）的方法，用玻璃棒將花藥充分研磨，使花粉粒完全脫離花粉囊，加入少許洗滌劑和50%乙醇定容到5 mL試管中，充分搖勻后用微型移液器取10 μL滴于載玻片上，在40倍光學顯微鏡下統(tǒng)計花藥中的花粉數(shù)，重復10次，最后求得每朵花的總花粉數(shù)。（2）在載玻片上用鑷子解剖每個花蕾的心皮，在體式顯微鏡下統(tǒng)計每個花蕾的胚珠數(shù)。最后用每朵花的花粉數(shù)除以其對應的胚珠數(shù)，得到花粉胚珠比（Cruden， 1977）。

在種群開花早期，隨機標記大小相似，花數(shù)量接近的30個植株，按主花序的開放次序，每朵花在花中期（花開放后有一半花藥開裂時）取樣。將每朵花的雄蕊和雌蕊分解，統(tǒng)計雄蕊數(shù)，并用萬分之一電子天平稱重，獲得不同位置花的雄蕊鮮重和雌蕊鮮重。

1.3.2 花序內(nèi)不同位置的種子生產(chǎn)模式 隨機選取大小相近、花數(shù)目接近的30個植株，按主花序從基部到上部的次序，首先當每朵花萎蔫后果實開始發(fā)育時套網(wǎng)，然后依次按果實成熟次序采集所有成熟果實，最后自然通風條件下干燥3個月。毛翠雀花的發(fā)育種子黑棕色，呈大而飽滿的四面體形，而其敗育胚珠會萎縮成小而干癟的黃褐色顆粒，根據(jù)以上特征將兩者區(qū)分開來，并分別計數(shù)。然后稱量發(fā)育種子重/果實，并計算單個種子平均重和結籽率，結籽率=發(fā)育種子數(shù)/（發(fā)育種子數(shù)+敗育胚珠數(shù)）。

1.3.3 傳粉者運動 在種群盛花期，選擇晴朗無風的天氣，每天隨機標記種群內(nèi)不同植株上的10個花序，從9：00到17：00之間連續(xù)觀察并記錄訪問選定花的所有傳粉者及其在花序上的移動方向。

1.3.4 去花對種子性狀的影響 隨機選取20個植株作為對照組，每一株選擇與其匹配的一個植株（大小相似、花數(shù)目接近），作為處理組。20個處理植株分別在花后期（花瓣萎蔫）去花，只保留第10、11、12、13、14朵花，比較最終每朵花與對照植株相應的第10、11、12、13、14朵花，得出發(fā)育種子數(shù)及其重量、單個種子平均重和結籽率的差異。

1.3.5 人工補授異花花粉 隨機選取大小相似、花數(shù)目接近的30個植株，其主花序“上部”位置的每朵花在柱頭張開后人工補授花粉（10 m以外植株的異花花粉）。果實成熟后，統(tǒng)計花序內(nèi)不同位置果實的結籽率。

1.3.6 數(shù)據(jù)分析 所有數(shù)據(jù)用SPSS13.0軟件進行統(tǒng)計分析，采用協(xié)方差分析比較花序內(nèi)不同位置間花部特征和種子性狀的差異以及補授異花花粉對結籽率的影響;采用雙因素方差分析檢驗去花處理和花序內(nèi)不同位置及其交互作用對單個種子平均重、發(fā)育種子數(shù)/果實、發(fā)育種子重/果實和結籽率的影響。

2 結果與分析

2.1 花序內(nèi)不同位置的花部特征

毛翠雀花的花部特征在花序內(nèi)不同位置間存在顯著差異。從花序基部到上部，每朵花中的花粉數(shù)（P<0.001）和花粉胚珠比（P<0.001）顯著增加，而胚珠數(shù)（P<0.001）顯著減少（圖2）?；炕ǖ拇迫秕r重（P<0.001）較高，而上部花的雄蕊數(shù)（P<0.001）、雄蕊鮮重（P<0.001）以及雄蕊鮮重/雌蕊鮮重（P<0.001）較高（圖3）。以上結果表明，毛翠雀花花序內(nèi)不同位置間雌雄繁殖投入存在顯著差異，雌性繁殖投入從基部花到上部花顯著減少，而雄性繁殖投入顯著增加，因此整個花序內(nèi)表現(xiàn)出上部花偏雄的性分配。

2.2 花序內(nèi)不同位置的種子生產(chǎn)模式

對花序內(nèi)種子生產(chǎn)模式的研究表明（圖4），雖然花序內(nèi)不同位置間的單個種子重沒有顯著差異（P=0.530），但是每個果實的發(fā)育種子數(shù)（P<0.001）和發(fā)育種子重（P<0.001）隨著花位置的升高而顯著降低，而且上部花的結籽率顯著低于基部花和中部花（P<0.001）。以上結果表明，毛翠雀花花序內(nèi)的基部花具有更佳的雌性繁殖成效。

2.3 傳粉者運動

根據(jù)觀察，蘇氏熊蜂（Bombus sushikini）是毛翠雀花在該地區(qū)唯一的有效傳粉昆蟲（圖5），它將頭部探入花內(nèi)取食花蜜過程中，胸腹部能夠充分接觸到伸長的柱頭和散粉的花藥，從而完成花粉的輸入和輸出。累計記錄329只蘇氏熊蜂在花序上的移動方向，其中277只（84.19%）自下而上，11只（3.34%）自上而下，剩余41只（12.46%）訪問1朵花后即離開花序。

2.4 去花對種子性狀的影響

去花處理后，雖然剩余果實的發(fā)育種子重/果實顯著增加，這主要是由于單個種子重顯著增加，但是，發(fā)育種子數(shù)/果實和結籽率并沒有顯著變化（表1）。另外，去花處理對以上種子性狀的影響與剩余果實著生的位置無關，因為處理和位置的交互作用不顯著。

2.5 人工補授異花花粉

人工補授異花花粉后，花序基部、中部和上部的結籽率分別為0.797±0.003、0.793±0.003和0.789±0.004，花序內(nèi)不同位置間結籽率無顯著差異（P=0.306）。這表明毛翠雀花花序內(nèi)上部花較低的結籽率是受到了傳粉限制的影響。

3 討論

多數(shù)研究結果表明，在植株花序水平上，基部的花（或早期開放的花）往往分配更多的資源到雌蕊或者胚珠的生產(chǎn)上，并且形成更多的果實和種子，而上部的花（或晚期開放的花）對雄蕊或者花粉的投入更多。例如，Ishii & Sakai（2002）對Narthecium asiaticum的研究表明，與基部花相比，頂部花的雄蕊重/（雄蕊重+雌蕊重）和花粉胚珠比更高;Buide（2004， 2008）的研究發(fā)現(xiàn)，Silene acutifolia的胚珠數(shù)、坐果率、種子數(shù)/果實、結籽率和種子重從花序基部到遠端顯著減少;徐旭劍等（2017） 對云南草蔻 （Alpinia blepharocalyx）的研究也發(fā)現(xiàn)，每花胚珠數(shù)、結實率和結籽率由花序基部到頂部依次降低，每花花粉胚珠比由基部到頂部依次增加。與以上結果相同，毛翠雀花花序內(nèi)的花部特征（花粉數(shù)、胚珠數(shù)、雄蕊數(shù)、雄蕊鮮重、雌蕊鮮重）和雌性繁殖成功（發(fā)育種子數(shù)/果實、發(fā)育種子重/果實、結籽率）在不同位置間存在顯著差異。上部花具有更多的雄性繁殖投入，而基部花表現(xiàn)出更高的雌性繁殖成效。

3.1 資源競爭

資源競爭假說認為，花序內(nèi)早期形成的花對母體資源具有優(yōu)先占領的優(yōu)勢，因此，如果去除早期的花，資源有可能重新分配給后期發(fā)育的花和果實。例如，在雄全同株植物喜樹（Camptotheca acuminata）的聚傘花序中，去除部分頭狀花序后，剩余頭狀花序的花序直徑、小花直徑明顯增加，位置間差異消失（徐申林和劉文哲，2011）。去除自交植物喉毛花（Comastoma pulmonarium）的頂花后，其他位置果實的種子數(shù)與對照植株相同位置的果實相比，均呈現(xiàn)增加趨勢（張嬋等，2011）。然而，對毛翠雀花進行去花處理后，只是增加了剩余果實的單個種子重，而發(fā)育種子數(shù)和結籽率并沒有提高，這說明花序內(nèi)從基部到上部種子數(shù)的減少和結籽率的降低并不是位置間的資源競爭造成的。

3.2 雌雄異熟導致的交配環(huán)境變化

在許多高山植物中，交配環(huán)境已經(jīng)被證實是果實生產(chǎn)的關鍵限制因素之一（Lee， 1988;Krner， 2003）。毛翠雀花的上部花在人工補授異花花粉后，結籽率顯著提高，說明上部花受到了傳粉限制的影響。根據(jù)交配環(huán)境假說，在雌雄異熟植物中，雌性階段花和雄性階段花在種群中的相對豐富度隨著開花季節(jié)發(fā)生變化，從而使不同時期開放的花在花粉接受和花粉擴散機會上存在差異，進而引起雌性和雄性相對適合度的改變，最終影響花序內(nèi)的最佳性分配模式（Brunet & Charlesworth， 1995）。

毛翠雀花屬于雄性先熟，一朵花中全部花藥依次散完粉后，柱頭才成熟。對于雄性先熟、順次開花的植物，當植株上早開的花處于雄性階段時，種群中交配機會（有效的柱頭）缺乏，而當其處于雌性階段時，種群內(nèi)有豐富的雄性階段花，因此，早期花偏雌的性分配具有適應意義，有助于減少花粉損失并提高胚珠異花授粉機會;而晚開的花在雌性階段缺少異花花粉的幾率較大（這可能是造成毛翠雀花花序內(nèi)上部花結籽率較低的原因之一），從而增加了雄性繁殖投入，有利于花粉的對外擴散（Brunet & Charlesworth， 1995;Brunet， 1996;Buide， 2008）。在毛翠雀花種群中，隨著開花時間從早到晚的變化，種群中早期以雄花為主，而晚期以雌花為主，種群交配環(huán)境由偏雄向偏雌變化，因此，植株個體水平的性分配模式則相應的由偏雌轉(zhuǎn)向偏雄?；ㄐ騼?nèi)早期花偏雌、晚期花偏雄的性分配已經(jīng)在許多雄性先熟的植物中得到證實（Brunet， 1996;Kudo et al.， 2001;Hiraga & Sakai， 2007）。例如，Ishii & Harder（2012）對雄性先熟植物Delphinium glaucum的研究發(fā)現(xiàn)，花序內(nèi)隨著開花時間的推移，平均每朵花的雄蕊數(shù)增加而胚珠數(shù)減少，同時雄性期延長而雌性期縮短。對雄性先熟植物露蕊烏頭（Aconitum gymnandrum）的研究發(fā)現(xiàn)，花序內(nèi)較晚開放的花有更長的雄性期和更短的雌性期，性分配在時間上偏雄（李琳等，2016）。Huang et al.（2004）比較了雌性先熟植物華北耬斗菜（Aquilegia yabeana）和雄性先熟植物A. caerulea，結果發(fā)現(xiàn)，前者早開的花具有偏雄的性分配而后者相反，支持了交配環(huán)境假說。

3.3 傳粉者定向運動導致的交配環(huán)境變化

除了雌雄異熟，傳粉者在花序內(nèi)的定向訪花也會造成花間交配環(huán)境的差異，從而影響性分配模式（Brunet & Charlesworth， 1995;Harder et al.， 2000）。對于頂向式開花的毛翠雀花，其有效傳粉者蘇氏熊蜂一般是按照從花序基部到上部的順序訪花。傳粉者來訪時自下而上的定向運動，使得基部花有更多的機會接受外源花粉，有利于實現(xiàn)雌性功能;而上部花在傳粉者離開時能夠帶走其大量花粉，更有利于花粉擴散、實現(xiàn)雄性功能。因此，為了獲得最佳的雌雄適合度，毛翠雀花選擇了早期花偏雌而晚期花偏雄的性分配。另外，這種花序內(nèi)傳粉者的定向運動難以避免地會造成同株異花授粉，使得上部花缺少異花花粉，這可能是毛翠雀花上部花結籽率較低的主要原因。在其他一些具有傳粉者定向訪花特點的植物中，也發(fā)現(xiàn)了相似的結果，例如，Kudo et al.（2001）對Corydalis ambigua的研究表明，花序內(nèi)頂部花種子數(shù)的減少是缺少異花花粉的結果，因為主要的訪花昆蟲（一種熊蜂蜂王）是從花序底部到頂部的順序訪花的。馬曉麗等（2011）對蒙古沙冬青（Ammopiptanthus mongolicus）的研究發(fā)現(xiàn)，花序內(nèi)上部花坐果率、結籽率和種子質(zhì)量較低的主要原因是花序內(nèi)傳粉者定向運動而非資源限制。值得注意的是，毛翠雀花花序內(nèi)早期花偏雌的性分配能夠在一定程度上減少由傳粉者定向運動造成的同株異花授粉，降低花粉折損（pollen discounting）和胚珠折損（ovule discounting），從而減少雌雄適合度代價。

4 結論

綜上所述，由于雄性先熟的開花特征和傳粉者自下而上的訪問順序，毛翠雀花花序內(nèi)較早受訪的花具有較高的異花授粉幾率，因此，雌性繁殖投入較高;較晚受訪的花其花粉輸出幾率較高，而胚珠異花授粉幾率較低，因此，雄性繁殖投入較高。這種資源分配模式使毛翠雀花能夠在嚴酷的高山環(huán)境中最大限度地實現(xiàn)個體適合度，是長期進化過程中對其交配環(huán)境的一種適應機制。

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（責任編輯 周翠鳴）