緣葉舌蜂與其天敵窄頭褶翅蜂的生物學(xué)特性及其與環(huán)境變量的相關(guān)性

郭鵬飛, 王明強(qiáng), 李 逸, 陳婧婷, 郭士琨,陳國(guó)華，朱朝東,4,*

(1.云南農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院, 昆明 650201; 2.中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所, 動(dòng)物進(jìn)化與系統(tǒng)學(xué)(院)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100101;3.中國(guó)科學(xué)院大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 北京 100049; 4.中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所, 農(nóng)業(yè)蟲害鼠害綜合治理國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100101)

膜翅目昆蟲在生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮重要的傳粉、捕食和寄生功能。蜜蜂為世界上66%的農(nóng)作物授粉，直接或間接地對(duì)約15%～30%的糧食生產(chǎn)起至關(guān)重要的作用(Kremenetal., 2002)。蜜蜂也是野生植物的關(guān)鍵傳粉者，即使物種數(shù)量的微小變化也會(huì)對(duì)傳粉效率產(chǎn)生重要影響(Garibaldietal., 2013)。隸屬于蜜蜂總科(Apoidea)的葉舌蜂是一類典型的傳粉昆蟲。

葉舌蜂屬Hylaeus隸屬于膜翅目(Hymenoptera)蜜蜂總科(Apoidea)分舌蜂科(Colletidae)，世界已知大約500種，是該科唯一全球分布的屬(Kayaalpetal., 2013)。關(guān)于這個(gè)屬的已有研究大多集中于以分類為主的系統(tǒng)學(xué)(Magnacca, 2007; Kayaalpetal., 2013)。然而，相關(guān)的生物學(xué)和生態(tài)學(xué)，尤其是它們的筑巢習(xí)性和天敵種類的研究還很缺乏。

褶翅蜂屬Gasteruption隸屬于膜翅目(Hymenoptera)褶翅蜂科(Gasteruptiidae)，全世界分布500余種，中國(guó)已知分布有28種(Zhaoetal., 2012; Chenetal., 2014)。該屬物種主要營(yíng)盜寄生，幼蟲以寄主和寄主后代的蜂糧(花蜜和花粉)為食(Boguschetal., 2018)。然而，關(guān)于這個(gè)屬詳細(xì)的生活史研究還很缺乏。

我們采用了標(biāo)準(zhǔn)化的人工巢管(巢管法)來監(jiān)測(cè)并捕獲部分獨(dú)棲性的膜翅目昆蟲。人工巢管作為一個(gè)模型系統(tǒng)，已被廣泛用于研究獨(dú)棲筑巢蜂類的生活史(Costa and Gon?alves, 2019)以及保護(hù)這些蜂類的多樣性(Gastonetal., 2005; von K?nigsl?wetal., 2019)。同時(shí)，該方法也可以用于量化分析獨(dú)棲性蜂所提供的生態(tài)服務(wù)功能和不同營(yíng)養(yǎng)級(jí)之間的物種互作(Doradoetal., 2011; Staabetal., 2016)。巢管法也可用于果樹授粉，如通過巢管誘集壁蜂Osmia等筑巢蜂類為果樹和作物授粉，提高坐果率(Vicens and Bosch, 2000; Oliveira and Schlindwein, 2009)。

總之，在基礎(chǔ)研究和作物授粉方面，巢管法是一種可信且可量化的方法。膜翅目昆蟲通常擁有較短的覓食距離，這使它們與其寄生性天敵對(duì)棲息地的環(huán)境變化很敏感。因此，人工巢管非常適合研究不同環(huán)境梯度變化對(duì)膜翅目獨(dú)棲性昆蟲與其寄生性天敵的影響。本研究以亞熱帶地區(qū)江西省分布的緣葉舌蜂Hylaeusperforata及其寄生性天敵窄頭褶翅蜂Gasteruptioncorniculigerum為對(duì)象，調(diào)查并分析了其生物學(xué)特性及與生境的關(guān)系，以期為更廣泛和深入地開展亞熱帶地區(qū)功能性昆蟲(傳粉者和寄生者)的生物學(xué)與生態(tài)學(xué)研究奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 研究地點(diǎn)和樣地設(shè)置

研究地點(diǎn)在江西省德興市新崗山鎮(zhèn)附近的生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能實(shí)驗(yàn)樣地(BEF-China)(29°07′N, 117°54′E, 海拔范圍為126～232 m)。實(shí)驗(yàn)樣地位于亞熱帶地區(qū)，年平均溫度16.7℃，年平均降雨量1 821 mm，屬典型的亞熱帶季風(fēng)氣候。樣地設(shè)計(jì)參考Bruelheide等(2014)，以25.8×25.8≈667 m2為單位的小樣方。每個(gè)樣方設(shè)置了不同的喬木樹種豐富度，分別為1, 2, 4, 8, 16和24種。每個(gè)樣方種植400棵樹，彼此水平距離為1.29 m。樣方內(nèi)每個(gè)樹種的不同個(gè)體隨機(jī)種植在樣方內(nèi)，每種樹的個(gè)體數(shù)相等。我們依據(jù)不同的喬木樹種豐富度選取了88個(gè)小樣方進(jìn)行采樣。樹種豐富度為1的樣方有24個(gè)；樹種豐富度為2的樣方有16個(gè)；樹種豐富度為4的樣方有16個(gè)；樹種豐富度為8的樣方有16個(gè)；樹種豐富度為16的樣方有12個(gè)；樹種豐富度為24的樣方有4個(gè)。

1.2 采樣方法

我們采用了標(biāo)準(zhǔn)化的人工巢管技術(shù)，分別在2015年8月至2018年9月收集緣葉舌蜂的巢穴生物學(xué)相關(guān)數(shù)據(jù)。巢管材料選自于當(dāng)?shù)靥J葦，并將其切割成長(zhǎng)度為20 cm。將這些直徑為0.2～2.5 cm不等的蘆葦隨機(jī)混合放入巢箱，每個(gè)樣方放置2個(gè)巢箱，每月檢視樣方并把已筑巢的巢管取走，并放入新的巢管。

1.3 室內(nèi)飼養(yǎng)、生物學(xué)數(shù)據(jù)觀測(cè)及分類鑒定

將從樣方取回的巢管在室內(nèi)解剖，將每個(gè)巢管的樣方編號(hào)，記錄采集日期、巢室長(zhǎng)度、巢口直徑以及緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂的巢室數(shù)。并將記錄過的巢管放置在試管中，用棉花堵住瓶口，放在室溫下飼養(yǎng)；等至巢管內(nèi)緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂成蟲羽化。將成蟲干制成標(biāo)本并編號(hào)，記錄成蟲羽化的時(shí)間和性別。

根據(jù)《浙江蜂類志》和期刊文獻(xiàn)Zhao等(2012)，使用Olympus雙目立體解剖鏡將緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂鑒定到形態(tài)種。證據(jù)標(biāo)本現(xiàn)保存在中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所進(jìn)化與系統(tǒng)學(xué)(院)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室。

1.4 數(shù)據(jù)分析

觀測(cè)原始數(shù)據(jù)在Excel中記錄，在R3.4.3中進(jìn)行相關(guān)性分析。在進(jìn)行分析前，首先檢查了所有環(huán)境變量：?jiǎn)棠緲浞N豐富度(tree species richness)、海拔(elevation)、坡度(slope)、北向指數(shù)(northness)和東向指數(shù)(eastness)是否具有較強(qiáng)的相關(guān)性。其中，海拔、坡度、北向指數(shù)和東向指數(shù)是基于不同樣方的數(shù)據(jù)。同時(shí)，為了提高方差齊性，我們將喬木樹種豐富度進(jìn)行了對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換，并且對(duì)所有的環(huán)境變量進(jìn)行了標(biāo)準(zhǔn)化處理(mean=0,SD=1)。緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度以及寄生率作為響應(yīng)變量，使用斯皮爾曼等級(jí)相關(guān)系數(shù)，即Spearman相關(guān)系數(shù)來檢測(cè)環(huán)境變量與響應(yīng)變量之間的相關(guān)性。

2 結(jié)果

2.1 緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂生物學(xué)特性

共在5個(gè)樣方的人工巢管中發(fā)現(xiàn)緣葉舌蜂40個(gè)巢，150個(gè)巢室(表1)，親代雌性平均每次建造巢室3.75±2.24個(gè)。使用樹脂封閉巢口和建造巢室，巢的長(zhǎng)度15～175 mm，平均長(zhǎng)度74.46±39.16 mm；巢的直徑3～6 mm，平均直徑4.73±1.31 mm。后代巢室位置按照雌性在內(nèi)雄性在外分布，并且雌性羽化時(shí)間晚于雄性2～3 d。后代雌性數(shù)量遠(yuǎn)高于雄性，雌雄性比2.57；雌性成蟲體長(zhǎng)7.1～7.3 mm，雄性成蟲體長(zhǎng)6.8～7.1 mm。緣葉舌蜂的親代雌性在每年5-9月筑巢；一年多代；后代成蟲羽化時(shí)間在每年4-8月；8月和9月筑巢的緣葉舌蜂當(dāng)年不會(huì)羽化，以末齡幼蟲越冬，羽化時(shí)間為翌年的4月底；后代食用的花蜜有檸檬香味。

表1 緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂采樣數(shù)據(jù)(江西德興, 2015年8月至2018年9月)

共發(fā)現(xiàn)5頭窄頭褶翅蜂(表1)，包括4頭雌性和1頭雄性。雌性成蟲體長(zhǎng)16.1～16.8 mm，雄性成蟲體長(zhǎng)15.9 mm。窄頭褶翅蜂營(yíng)盜寄生；只發(fā)現(xiàn)此蜂在7月寄生緣葉舌蜂，9月羽化活動(dòng)；發(fā)育時(shí)間超過其寄主1個(gè)月；羽化時(shí)間遠(yuǎn)晚于同期筑巢的緣葉舌蜂(7月筑巢的緣葉舌蜂8月羽化，而7月寄生的窄頭褶翅蜂全部在9月羽化)。

2.2 環(huán)境變量對(duì)緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂的影響

緣葉舌蜂的多度與喬木樹種豐富度呈顯著正相關(guān)[Spearman相關(guān)系數(shù)(RS)=0.95,P<0.05](圖1: A)，而其他環(huán)境變量對(duì)緣葉舌蜂的多度沒有顯著影響(表2)。窄頭褶翅蜂僅在較高喬木多樣性的樣方中出現(xiàn)(表1)。窄頭褶翅蜂的多度與喬木樹種豐富度呈顯著正相關(guān)(RS=0.92,P<0.05)(圖1: B)，而其他環(huán)境變量對(duì)窄頭褶翅蜂的多度沒有顯著影響(表2)。各環(huán)境變量對(duì)窄頭褶翅蜂的寄生率沒有顯著影響(表3)。

圖1 樹種豐富度與緣葉舌蜂(A)和窄頭褶翅蜂(B)多度的關(guān)系

表2 緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度與環(huán)境變量的相關(guān)性

表3 窄頭褶翅蜂的寄生率與環(huán)境變量的相關(guān)性

3 討論

3.1 緣葉舌蜂生物學(xué)特性

本樣地巢管收集到的其他蜜蜂類群如丘切葉蜂Megachilemonticola、擬丘切葉蜂M.pseudomonticola、雙葉切葉蜂M.dinura、粗切葉蜂M.sculpturalis、壯壁蜂Osmiataurus和脊跗擬孔蜂Hoplitiscarinotarsa均為一年1代。它們?cè)诋?dāng)年筑巢后，只會(huì)在次年羽化。而緣葉舌蜂的筑巢活動(dòng)時(shí)間較為廣泛。葉舌蜂屬的其他種類如H.alcyoneus不發(fā)生滯育，以成蟲越冬(Paini and Roberts, 2005)。而我們實(shí)驗(yàn)觀察到的緣葉舌蜂是以末齡幼蟲越冬。與巢管內(nèi)其他筑巢膜翅目比較，該物種后代偏向于更多的雌性。經(jīng)典的費(fèi)希爾理論認(rèn)為后代性比應(yīng)大致相等(Paini and Bailey, 2002)，而緣葉舌蜂性比偏向的原因目前尚不清楚。同時(shí)，我們也收集到了此種蜂儲(chǔ)備的花粉，有待進(jìn)一步分析，以明確其蜜源植物。

3.2 窄頭褶翅蜂生物學(xué)特性

截止目前，未見關(guān)于窄頭褶翅蜂的生物學(xué)報(bào)道。之前關(guān)于此物種的研究?jī)H限于分類學(xué)，并未報(bào)道相關(guān)的生物學(xué)(Zhaoetal., 2012)。本樣地巢管收集到的其他盜寄生蜂類群如Chrysisprincipalis、Chrysiskoma、Chrysidinaesp.、Coelioxysfenestrata、厚腹尖腹蜂Coelioxyscrassiveutris和基翅腹蜂Euaspisbasalis均在寄主的單個(gè)巢室中產(chǎn)下一粒卵。它們的后代會(huì)在寄主的巢室內(nèi)完成生長(zhǎng)發(fā)育，并不破壞其他巢室，并且羽化時(shí)間與寄主接近。而窄頭褶翅蜂的幼蟲會(huì)將緣葉舌蜂巢內(nèi)的所有巢室破壞，吃完所有寄主后代的蜂糧，并且羽化時(shí)間遠(yuǎn)晚于寄主。原因可能是窄頭褶翅蜂相比于其他盜寄生類群，消耗了更多的能量，而且體型也較大，所以生長(zhǎng)發(fā)育時(shí)間更長(zhǎng)。但是本研究并未觀察到緣葉舌蜂的后代是被此種的親代還是后代幼蟲殺死。同時(shí)，本研究也未觀察到窄頭褶翅蜂詳細(xì)的寄生行為。對(duì)褶翅蜂屬的其他種類也有一些生物學(xué)行為研究(Cruz Macedoetal., 2012; Boguschetal., 2018)，但是這些研究并未報(bào)道類似的寄生現(xiàn)象。

3.3 環(huán)境對(duì)緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的影響

植物物種豐富度與節(jié)肢動(dòng)物類群之間存在著普遍的正相關(guān)關(guān)系(Bassetetal., 2012; Schuldtetal., 2019)。本研究也發(fā)現(xiàn)緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度與樹種豐富度呈正相關(guān)(圖1)。寄主的可利用性是所有寄生性天敵的主要資源，寄生性天敵的多度和寄生率通常更多地取決于寄主多度，而不是環(huán)境因素(Ebelingetal., 2011; Staabetal., 2016)。雖然有時(shí)也會(huì)出現(xiàn)廣食性寄生蜂，如Melittobiasp.，但大多數(shù)寄生蜂都是寄主特異性的，只攻擊特定地區(qū)的一個(gè)或幾個(gè)密切相關(guān)的物種(Tylianakisetal., 2007)。本研究發(fā)現(xiàn)窄頭褶翅蜂只寄生緣葉舌蜂。東向坡在一天的早晨就能得到直射的陽光，從而迅速變暖，有助于獨(dú)棲筑巢膜翅目昆蟲的覓食和后代發(fā)育(Staabetal., 2016)。但是，本研究并未發(fā)現(xiàn)緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂與東向指數(shù)的相關(guān)性(表2和3)。僅在5個(gè)樣方收集到緣葉舌蜂，我們猜測(cè)緣葉舌蜂的食物與筑巢材料可能來源于這些樣方中特定的植物。由于本研究收集的一些物種，主要是寄生類群還未被鑒定，所以關(guān)于環(huán)境變量對(duì)膜翅目類群的整體影響還有待于進(jìn)一步分析。

3.4 結(jié)論

本研究著重探討了中國(guó)亞熱帶地區(qū)森林生態(tài)系統(tǒng)中的緣葉舌蜂與其天敵窄頭褶翅蜂的生物學(xué)特性，同時(shí)分析了環(huán)境對(duì)緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂多度的影響，發(fā)現(xiàn)緣葉舌蜂是典型的獨(dú)棲性蜜蜂，一年多代，在春夏初秋時(shí)期活動(dòng)，后代雌性數(shù)量遠(yuǎn)多于雄性，以末齡幼蟲越冬。窄頭褶翅蜂的盜寄生方式不同于巢管發(fā)現(xiàn)的其他盜寄生類群，通常會(huì)消耗掉寄主儲(chǔ)存的所有蜂糧，并且羽化時(shí)間遠(yuǎn)長(zhǎng)于寄主緣葉舌蜂。本研究發(fā)現(xiàn)緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度與樹種豐富度呈顯著正相關(guān)。

致謝感謝BEF-China的設(shè)計(jì)者M(jìn)artin-Luther-Universit?t Halle-Wittenberg的Helge Bruelheide教授、University of Zurich的Bernhard Schmid教授和中國(guó)科學(xué)院植物研究所馬克平研究員；感謝景德鎮(zhèn)學(xué)院楊波博士和薛玉洗先生及中國(guó)科學(xué)院植物研究所李?yuàn)櫜┦亢蛣跃瓴┦繉?duì)實(shí)驗(yàn)站的維護(hù)；感謝新崗山鎮(zhèn)齊銀泉先生在采樣中給予的幫助；感謝中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所袁峰老師和中山大學(xué)陳華燕博士對(duì)本實(shí)驗(yàn)緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的鑒定。