水生植物耐鹽性及其在濱海濕地生態(tài)修復(fù)中的應(yīng)用

劉曉靜 杜鳳鳳 李乃偉 陳少周 常雅軍 崔 鍵 姚東瑞,*

（1 江蘇省中國科學(xué)院植物研究所，江蘇省水生植物資源與水環(huán)境修復(fù)工程研究中心, 江蘇 南京210014；2 江蘇省中國科學(xué)院植物研究所，江蘇省植物資源與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 江蘇 南京 210014)

土壤及水體的鹽堿化是濱海濕地的顯著特征。鹽堿化改變了土壤和水環(huán)境的基本物理化學(xué)性質(zhì)，極易造成濕地植被的生理脅迫，導(dǎo)致植被退化、多樣性水平下降、區(qū)域水生態(tài)系統(tǒng)脆弱。在美國、英國、澳大利亞、加拿大等國家，濱海水生植被都經(jīng)歷了從退化到恢復(fù)保護(hù)的發(fā)展歷程。從上世紀(jì)80年代開始，美國、英國等針對(duì)不同退化狀況的水生植被展開大量的植物資源調(diào)查工作，并研究了水生植被耐鹽性及其在濱海濕地生態(tài)恢復(fù)中的應(yīng)用潛力。調(diào)查與研究表明，我國濱海濕地植被生境破壞嚴(yán)重，水生植被類型結(jié)構(gòu)單一，并存在污染嚴(yán)重、人類生產(chǎn)生活過度干擾等系列問題，“自然恢復(fù)與人工恢復(fù)并重”將是我國濕地恢復(fù)的主要策略(安樹青等, 2019)。

水生植物具有較高的初級(jí)生產(chǎn)力，是濱海濕地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，從生活型上包括各類挺水、浮葉、沉水、漂浮植物等。水生植物從水體吸收氮磷等營養(yǎng)元素，吸收環(huán)境中的二氧化碳，放出氧氣，在固碳釋氧的同時(shí)，還可為各類水生動(dòng)物提供避難所，對(duì)維持濕地生態(tài)系統(tǒng)的動(dòng)態(tài)平衡有至關(guān)重要的作用。水生植被的結(jié)構(gòu)、功能和特征體現(xiàn)了濕地生態(tài)環(huán)境的質(zhì)量狀態(tài)和整體發(fā)展水平。國內(nèi)外研究與實(shí)踐證明，濱海濕地生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)，以植被的恢復(fù)為主要前提，而水生植被的恢復(fù)重建是濱海退化濕地生態(tài)修復(fù)的重要內(nèi)容之一(Poikane et al, 2018; Szoszkiewicz et al, 2006)。為促進(jìn)水生植物在濱海鹽堿濕地環(huán)境修復(fù)中的應(yīng)用，綜述了國內(nèi)外水生植物鹽堿耐受性及其生態(tài)應(yīng)用方面的研究進(jìn)展，以期為我國濱海濕地生態(tài)環(huán)境修復(fù)提供理論和實(shí)踐依據(jù)。

1 水生植物耐鹽性分類

水生植物是淡水和半咸水生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，其分布與豐度受到水體鹽度的強(qiáng)烈限制。水體鹽度通常指陽離子和陰離子的數(shù)量總和(Munns et al, 2008)，包括 Na+、Ca2+、Mg2+、Cl-、SO42-和HCO3-離子等，是決定水生植物物種分布的重要因素(Jena?kovi et al, 2016; McElarney et al,2010)。在咸水、半咸水系統(tǒng)中，總離子濃度的一半由氯離子(Cl-)組成，因此在內(nèi)陸水生系統(tǒng)中，水體鹽度通常以氯化物含量(g/L)來衡量。研究者依據(jù)水生植物對(duì)Cl-的耐受閾值對(duì)其進(jìn)行了分類，通常能夠耐受300 mg/L以下低水平Cl-的植物被稱為淡水植物，能夠耐受300 mg/L以上Cl-的為咸水或微咸水植物?；谒w鹽度，Oertli(1964)將水生植物依據(jù)其耐鹽性進(jìn)一步分為4類：(1)能夠耐受0～300 mg/L Cl-的水生植物為淡水類；(2)能夠耐受300～3 000 mg/L Cl-的水生植物為寡鹽類；(3)能夠耐受3 000～10 000 mg/L Cl-的水生植物為中鹽類；(3)能夠耐受10 000～18 000 mg/L Cl-的植物為高鹽類。這一標(biāo)準(zhǔn)為水生植物的耐鹽性評(píng)價(jià)提供了科學(xué)依據(jù)，在濱海水生植物評(píng)價(jià)中廣為沿用(Kaijser et al, 2019)。

2 濕地鹽堿化影響水生植物的生長發(fā)育

濕地鹽堿化對(duì)水生植物群落最顯著的影響是初級(jí)生產(chǎn)力和生物多樣性的降低(Odum, 1988;Hart et al, 1991; James et al, 2003; Nielsen et al, 2003)。研究發(fā)現(xiàn)：當(dāng)水生植被長期處于2‰～7‰低鹽度環(huán)境時(shí)，并不會(huì)顯著改變其在濕地的物種分布(Hopfensperger et al, 2014)；而當(dāng)水生植物長期處于12‰以上的咸水環(huán)境時(shí)，則會(huì)顯著改變水生植被群落結(jié)構(gòu)(Sharpe et al, 2012)。在濱海濕地重度鹽堿脅迫下，水生植被可表現(xiàn)出各種亞致死反應(yīng)，包括生物量降低、開花減少、葉片變小等現(xiàn)象，同時(shí)由于體內(nèi)氯離子增多和積累，會(huì)出現(xiàn)葉片灼傷和枯萎現(xiàn)象(James et al, 1993)。

濱海濕地鹽度增加對(duì)植物造成的脅迫主要有滲透脅迫和離子脅迫2種。在滲透脅迫作用下，細(xì)胞迅速吸收離子并在細(xì)胞壁中積累高濃度離子，導(dǎo)致細(xì)胞脫水，表現(xiàn)出與干旱脅迫相似的癥狀，進(jìn)一步抑制細(xì)胞發(fā)育和光合作用，造成植株損傷。在離子脅迫作用下，高濃度的Na+擴(kuò)散到植物細(xì)胞中，細(xì)胞許多代謝活動(dòng)中心對(duì)Na+的累積非常敏感，Na+濃度的升高會(huì)抑制代謝相關(guān)酶活性和酶促反應(yīng)速率，同時(shí)引起其它離子的吸收抑制效應(yīng)，對(duì)細(xì)胞代謝有直接傷害。因此，在鹽脅迫下保持細(xì)胞質(zhì)中較低的Na+濃度對(duì)維持細(xì)胞的正常代謝活動(dòng)是十分重要的(Hopfensperger et al, 2014)。

滲透調(diào)節(jié)是水生植物獲得耐鹽性的重要方式。通過微咸水馴化，水生植被可以在一定范圍內(nèi)獲得鹽堿耐性(Goodman et al, 2010; Hopfensperger et al, 2014; McKee et al, 1989)。水生植物中存在2種滲透調(diào)節(jié)機(jī)制，一種為離子的區(qū)域化隔離作用，另一種為可溶性有機(jī)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的累積。在鹽脅迫下，植物通過選擇性吸收并積累Na+、K+、Cl-等無機(jī)離子，同時(shí)在細(xì)胞中存在離子區(qū)域化作用，將大部分離子隔離在液泡中，維持一個(gè)相對(duì)穩(wěn)定的細(xì)胞內(nèi)環(huán)境，并通過維持較高的K+/Na+比等方式維持離子平衡，使細(xì)胞免遭離子毒害(Hopfensperger et al, 2014)。另一方面，高鹽環(huán)境下植物細(xì)胞中可以積累脯氨酸、甜菜堿、糖醇等小分子有機(jī)物，以維持較高的細(xì)胞質(zhì)滲透壓，使植物能在高鹽條件下通過有機(jī)物滲透調(diào)節(jié)而生存。Munns等(2008)研究指出：從長期效應(yīng)來看，植物葉片中的離子濃度隨時(shí)間增加而增加，鹽分積累成為限制植物生長或造成植株損傷的主要原因；不同植物對(duì)Na+的敏感程度不同，部分水生植物可通過細(xì)胞中Na+離子外排及離子分布進(jìn)行調(diào)節(jié)以減輕離子傷害，從而進(jìn)一步提高鹽堿耐受性。

除鹽脅迫外，濕地中的硫化物是影響水生植物生長發(fā)育的重要因素。濱海咸水、微咸水體中硫化物含量是淡水的10～1 000倍，水體生態(tài)系統(tǒng)中SO42-、H2S和HS-均可產(chǎn)生植物毒性，導(dǎo)致濕地群落及生態(tài)功能的巨大變化(King et al, 1982; Lamers et al,1998)。在缺氧條件下，水體硫化物可轉(zhuǎn)化為H2S，并通過降低植物根系乙醇脫氫酶(ADH)的活性抑制呼吸代謝，從而降低根系細(xì)胞ATP的濃度，抑制根系呼吸，同時(shí)減少植物氮素養(yǎng)分吸收，抑制植株生長(Lamers et al, 2001)。研究表明：互花米草、紅樹等咸水植物對(duì)H2S具有較強(qiáng)的耐受性，淡水、微咸水植物對(duì)H2S較敏感，10～20 μmol/L的H2S就可產(chǎn)生植物毒性。海洋入侵種—互花米草在高濃度硫化物處理下未見明顯脅迫癥狀，其氨氮吸收速率不受硫化物影響，表明互花米草體內(nèi)可能存在硫化物脅迫的生長適應(yīng)機(jī)制 ；典型微咸水植物—蘆葦隨著根際硫化物濃度的增加，其營養(yǎng)鹽吸收能力尤其是氨氮的吸收利用率顯著降低，從而限制了其生長速率和在鹽沼的分布范圍(Lamers et al, 2002, 2013)。

3 不同類型水生植物鹽堿耐性研究進(jìn)展

水生植物按生長特性和形態(tài)特征可分為挺水植物、浮葉植物、漂浮植物和沉水植物。不同類型水生植物的景觀效果不盡相同，在水體的群落空間結(jié)構(gòu)分布上存在明顯差異，同時(shí)在濕地景觀中也承擔(dān)著不同的生態(tài)功能。我們依據(jù)文獻(xiàn)信息對(duì)部分水生植物的耐鹽性進(jìn)行了總結(jié)(表1)，并對(duì)不同類型水生植物的鹽堿耐性相關(guān)研究進(jìn)行歸納，以期為濱海濕地水生植物群落構(gòu)建和環(huán)境生態(tài)修復(fù)提供科學(xué)依據(jù)。

3.1 挺水植物

目前，關(guān)于濕地挺水植物鹽堿耐性的研究多集中在對(duì)鹽堿濕地植被資源調(diào)查。法國西部沼生鹽堿地植被調(diào)查發(fā)現(xiàn)，其主要分布的植物有蘆葦(Phragmites australis)、黑三棱(Sparganium erectum)、小花燈心草(Juncus articulatus)、黃菖蒲(Iris pseudacorus)、澤生薹草(Carex riparia)、海濱三棱草(Scirpus maritimus)、水蔥(Scirpus tabernaemontani)、歐毛茛(Ranunculus sardous)以及沼澤荸薺(Eleocharis palustris)等(Bouzillé et al, 2001)。荷蘭學(xué)者研究發(fā)現(xiàn)：蘆葦(Phragmites australis)和海濱三棱草(Bolboschoenus maritimus)屬于中鹽水生植物，最高可耐受11 000 mg/L Cl-濃度的環(huán)境。香蒲屬的水燭(Typha angustifolia)、寬葉香蒲(Typha latifolia)屬于寡鹽水生植物，分別可耐受7 200 mg/L Cl-和1 600 mg/L Cl-濃度的環(huán)境。燈芯草屬(Juncus)植物、水薄(Mentha aquatic)、黃菖蒲(Iris pseudacorus)、沼生水蔥(Schoenoplectus lacustris)等均屬于寡鹽水生植物，調(diào)查發(fā)現(xiàn)它們大多生長在微咸水或混合鹽堿水環(huán)境中(Kaijser et al, 2019; Chambers et al, 2011)。唐運(yùn)平等(2008)通過調(diào)查天津?yàn)I海地區(qū)自然植被資源發(fā)現(xiàn)：濱海地區(qū)占較高優(yōu)勢度的植物有三棱草、香蒲、水蔥、蘆葦?shù)取．?dāng)水體TDS(Total Dissolved Solids)小于10 000 mg/L時(shí)，蘆葦、香蒲和三棱草的生長狀況良好；當(dāng)水體TDS為6 000 mg/L時(shí)，美人蕉和水蔥長勢良好。劉小川等(2013)研究表明，挺水植物的耐鹽性依次為：蘆葦＞千屈菜＞香蒲＞水蔥＞黃花鳶尾＞黑三棱＞梭魚草；在10‰鹽度下，千屈菜、蘆葦和香蒲可作為挺水植物中的先鋒植物；在5‰的鹽度下，可引入水蔥、黃花鳶尾和黑三棱等植物。趙卉琳等(2014)通過實(shí)驗(yàn)得出相似結(jié)論，蘆葦、千屈菜和香蒲的耐鹽閾值可達(dá)10‰；水蔥、荇菜、黃花鳶尾和黑三棱的耐鹽閾值為5‰；梭魚草的耐鹽能力最差，低于5‰。馬牧源等(2006)研究微咸水條件下植物的修復(fù)效果，在鹽度為6‰時(shí)，黃花鳶尾和美人蕉都能夠正常生長；香蒲、千屈菜、水蔥，黃花鳶尾和美人蕉在鹽度為4‰時(shí)適應(yīng)性良好；荇菜和旱傘草在鹽度為4‰時(shí)出現(xiàn)爛根和枯萎現(xiàn)象，不適應(yīng)鹽堿水體。

以上研究結(jié)果表明：蘆葦、海濱三棱草、千屈菜、香蒲等挺水植物可作為濱海濕地生態(tài)修復(fù)的先鋒植物；燈芯草屬植物、水薄、黃菖蒲、水蔥、鳶尾、荇菜、美人蕉等植物均具有較強(qiáng)耐鹽性，可以作為濱海濕地生態(tài)修復(fù)的潛力物種。在不同文獻(xiàn)報(bào)道中，不同種、變種或品種植物的耐鹽性差異造成部分植物鹽堿耐性存在一定差異。

3.2 沉水植物

沉水植物可以有效增加濱海濕地的空間生態(tài)位，改善水體鹽分和營養(yǎng)鹽富集狀況，增加水體穩(wěn)定性，提高濱海濕地水環(huán)境質(zhì)量。蘇格蘭南尤伊斯特島北部植被調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在13‰鹽度的水體可以生存的沉水植物有：浮葉眼子菜(Potamogeton natans)、互花狐尾藻(Myriophyllum alterniflorum)、輪藻(Chara sp)、禾葉眼子菜(Potamogeton gramineus)等(Kaijser et al, 2019)。在英格蘭東部沿海鹽沼溝渠中，調(diào)查發(fā)現(xiàn)的沉水植物包括：水馬齒(Callitriche stagnalis)、金魚藻(Ceratophyllum demersum)、水毛茛(R.aquatilis)、穗狀狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、菹草(Potamogeton Crispus)(Demián et al, 2008)。波羅的海北部鹽堿水體中沉水植物主要包括：穗花狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、穿葉眼子菜(Potamogeton perfoliatus)、川蔓藻(Ruppia maritima)、蓖齒眼子菜(Stuckenia pectinata)、角果藻(Zannichellia palustris)、大葉藻(Zostera marina)等(Dijkema et al, 1990)。劉文竹等(2019)發(fā)現(xiàn)沉水植物耐鹽性為：小茨藻(Najas minor)＞篦齒眼子菜(Stuckenia pectinata)＞金魚藻＞苦草＞羅氏輪葉黑藻(Hydrilla verticillata)＞穗花狐尾藻；其中，小茨藻和篦齒眼子菜能在15‰和8‰的鹽度條件下存活，金魚藻最高耐受6‰的鹽度，苦草(Vallisneria natans)和羅氏輪葉黑藻耐鹽能力為4‰，穗花狐尾藻僅能耐受2‰的鹽度。唐運(yùn)平等(2008)通過實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，沉水植物耐鹽性依次為：川蔓藻＞蓖齒眼子菜＞金魚藻＞狐尾藻＞黑藻＞菹草＞苦草。川蔓藻和篦齒眼子菜具有較強(qiáng)的耐鹽能力，當(dāng)水體含鹽量為7 000 mg/L時(shí)，依然能夠生長良好，而狐尾藻、金魚藻、黑藻、苦草、水蘭等相繼出現(xiàn)鹽脅迫癥狀而死亡。王衛(wèi)紅等(2007)通過耐鹽實(shí)驗(yàn)得到類似結(jié)論，沉水植物耐鹽性表現(xiàn)為：川蔓藻＞篦齒眼子菜＞狐尾藻＞金魚藻＞菹草＞線葉眼子菜＞馬來眼子菜＞黑藻＞苦草。

表1 水生植物耐鹽閾值與耐鹽性分類Table 1 Salt tolerance threshold and classification of some aquatic plants

研究結(jié)果表明：川蔓藻、小茨藻、眼子菜屬植物(包括蓖齒眼子菜、禾葉眼子菜、浮葉眼子菜)等沉水植物具有較強(qiáng)的耐鹽堿能力，有望成為濱海濕地咸水和微咸水體環(huán)境修復(fù)的先鋒沉水植物。在濱海濕地水體脫鹽達(dá)到一定程度后，狐尾藻屬植物、金魚藻也可作為目標(biāo)沉水植物。在生態(tài)修復(fù)應(yīng)用中，應(yīng)注重沉水植物近似種的區(qū)分及其鹽堿耐性差異，尤其是眼子菜屬和狐尾藻屬同屬不同種/變種的植物。同一科屬沉水植物鹽堿耐性差異分化的生理生化機(jī)制仍有待深入研究。

3.3 浮葉植物和飄浮植物

與挺水植物和沉水植物相比，浮葉植物和飄浮植物耐鹽性的研究與生態(tài)修復(fù)應(yīng)用相對(duì)較少。荷蘭學(xué)者研究表明：細(xì)葉滿江紅(Azolla filiculoides)、膨脹浮萍(Lemna gibba)、浮萍(Lemna minor)分別可耐受1 800 mg/L、2 168 mg/L和4 500 mg/L Cl-濃度，屬于寡鹽植物(Kaijser et al， 2019)，但由于漂浮型水生植物可隨水流漂移，易造成生態(tài)災(zāi)難，因此在濕地生態(tài)修復(fù)中極少應(yīng)用。而浮葉型植物耐鹽性報(bào)道較多的是睡蓮屬(NymphaeaL.)植物。蘇格蘭南尤伊斯特島北部的植被調(diào)查發(fā)現(xiàn)，浮葉植物睡蓮可以在鹽度為13‰的水體生存(Demián et al，2008)。但趙卉琳等(2014)通過實(shí)驗(yàn)得出，睡蓮的耐鹽存活閾值低于5‰的鹽度,睡蓮屬植物存在60多個(gè)種和變種，其不同種群和地理居群的鹽堿耐性可能存在較大差異。

4 展望

鹽堿化是濱海濕地水生植被退化和多樣性水平下降的主要原因。我們對(duì)水生植物耐鹽性及其在濱海濕地鹽堿環(huán)境中應(yīng)用潛力的認(rèn)識(shí)不斷增加，但對(duì)于水生植物耐鹽堿機(jī)理的研究仍遠(yuǎn)遠(yuǎn)落后于陸生植物。由于水生植物種類豐富多樣，且對(duì)濱海濕地在不同時(shí)空尺度上對(duì)水生植被的恢復(fù)重建缺乏深入系統(tǒng)的研究，因此，水生植物鹽堿耐性及其在濱海濕地生態(tài)修復(fù)中的應(yīng)用仍有以下問題亟待解決。

(1)全面開展濱海濕地水生植物資源調(diào)查，系統(tǒng)了解我國濱海濕地水生植物的分布與豐度。在水生植物資源調(diào)查的基礎(chǔ)上，構(gòu)建耐鹽堿水生植物數(shù)據(jù)庫，系統(tǒng)開展水生植物鹽堿耐性評(píng)價(jià)，加強(qiáng)具有生態(tài)修復(fù)價(jià)值的水生植物篩選與馴化，為我國濱海地區(qū)不同鹽堿濕地的生態(tài)修復(fù)提供參考與借鑒。

(2)深入開展水生植物耐鹽堿機(jī)理研究，加強(qiáng)耐鹽堿水生植物的定向選育。水生植物通常具有發(fā)達(dá)的通氣組織和不同于陸生植物的特殊組織結(jié)構(gòu)，水生植物對(duì)濱海濕地離子脅迫可能存在不同于陸生植物的獨(dú)特生理適應(yīng)機(jī)制。因此，深入開展水生植物鹽堿耐性的機(jī)理研究，并加強(qiáng)耐鹽水生植物品種篩選和培育工作，有望利用現(xiàn)代生物學(xué)技術(shù)解決濱海濕地適生植物種類缺乏、分布豐度不足等問題。

(3)科學(xué)評(píng)估濱海地區(qū)水生植物的生態(tài)作用，總結(jié)提出適宜本地區(qū)的水生植物生態(tài)群落模式。對(duì)濱海地區(qū)水生植物的繁殖能力、生長狀況進(jìn)行長期監(jiān)測和綜合評(píng)價(jià)，加強(qiáng)植物群落的生態(tài)功能評(píng)估，優(yōu)化水生植被配置模式和配置方案，促進(jìn)濱海典型退化濕地生態(tài)群落的恢復(fù)與重建。