非生物逆境鍛煉提高作物耐逆性的生理機制研究進展

王笑，蔡劍，周琴，戴廷波，姜東

非生物逆境鍛煉提高作物耐逆性的生理機制研究進展

王笑，蔡劍，周琴，戴廷波，姜東

南京農業(yè)大學小麥區(qū)域創(chuàng)新中心/農業(yè)農村部作物生理生態(tài)與生產管理重點實驗室，南京 210095

非生物逆境（如，高溫、低溫、干旱、漬水脅迫等）是限制作物產量提升的重要因子，并且非生物逆境發(fā)生的頻率、程度以及持續(xù)時間隨著全球氣候變化呈顯著上升趨勢。因此，提高作物對非生物逆境的抗性，或采取緩解措施降低非生物逆境對作物產量和品質形成的不利影響，對于確保作物穩(wěn)產及糧食安全有重要意義。逆境鍛煉（priming）是指植株經過前期適度的逆境處理后，對再次發(fā)生的逆境脅迫表現出較強的抗/耐性，也稱為逆境脅迫記憶。與未經過鍛煉植株相比，經過鍛煉植株的信號調控物質、次級代謝產物、脅迫保護性物質等可以更快、更有效地對再次發(fā)生的逆境脅迫產生響應，從而增強植株耐逆性。根據再次逆境發(fā)生的類型及時間，逆境鍛煉主要包括當代同種逆境鍛煉效應（鍛煉階段的逆境和再次發(fā)生的逆境是同一種）、當代交叉逆境鍛煉效應（鍛煉階段的逆境和再次發(fā)生的逆境不是同一種）、跨代同種逆境鍛煉效應（經過逆境鍛煉的種子在子一代或子幾代的同種逆境鍛煉效應）、跨代交叉逆境鍛煉效應（經過逆境鍛煉的種子在子一代或子幾代的交叉逆境鍛煉效應）四大類型。本文重點圍繞高溫鍛煉、低溫鍛煉、干旱鍛煉及漬水鍛煉介導的上述四大類型鍛煉效應的生理機制進行了綜述，生理機制主要包括植株光合機構響應機制、抗氧化系統(tǒng)在清除活性氧減輕對細胞膜脂過氧化傷害機制、脅迫誘導的信號物質（激素類物質、Ca2+、過氧化氫、一氧化氮等）在誘導下游基因表達及生理生化過程機制。此外，表觀遺傳修飾如DNA甲基化、組蛋白修飾為長期甚至傳代脅迫記憶提供了潛在機制。對作物逆境鍛煉機制的深入解析，可以找到對作物耐逆性獲得起關鍵調控作用的基因和蛋白，這樣在作物生產上，我們可以在生育前期，配合外源調控物質誘導起關鍵作用的基因和蛋白，可通過人為方法提前刺激這種物質在逆境來臨之前表達，主動誘導作物對關鍵時期逆境耐性的形成，從而有效緩解在產量形成關鍵生育時期發(fā)生的脅迫對作物產量的不利影響，因而具有重要的實際生產意義。

非生物逆境；逆境鍛煉；當代鍛煉；跨代鍛煉；生理機制；信號調控機制

極端逆境如極端高溫、低溫、干旱、漬水等事件是限制作物生產的重要障礙因子[1]，并且伴隨全球變暖，預測到2100年全球平均溫度可能會升高3.7—4.6℃[2]，降雨的分布將會極不均衡，干旱區(qū)域更加干旱，雨量充沛的地區(qū)雨水會更多[3]，并且極端逆境事件發(fā)生的頻率、程度以及持續(xù)時間也呈顯著上升趨勢[4]。預測到2050年高溫導致全球作物減產至少10%[5]，澳大利亞小麥生長季的平均溫度增加2℃會導致小麥減產50%左右[6]，印度灌漿期高溫脅迫可導致小麥減產20%左右[7]。全球范圍內從1980—2015年由于全球的干旱事件，小麥減產21%，玉米減產40%[8]。此外，全球農田面積的10%—12%會遭受漬害，從1985—2010年間有記錄的漬害事件就發(fā)生了3 713次（http://floodobservatory. colorado.edu/），漬害導致2011年美國玉米和大豆減產，造成經濟損失達16億美元[9]。全國農作物受災面積6 426.98 千hm2，因干旱受災面積16 085.87千hm2，2018年我國農作物受災面積達20 814.3千hm2，占農作物總面積的12.5%，其中干旱成災面積占總成災面積的37%左右，洪澇成災面積占總成災面積的35%左右，低溫成災面積占到28%左右（中國國家統(tǒng)計局2018統(tǒng)計年鑒）。因此，提高作物對非生物逆境的抗性，或采取緩解措施降低非生物逆境對作物產量和品質形成的不利影響，對于確保作物豐產及糧食安全有重要意義。

通過逆境鍛煉提高植株耐逆性是植物適應或應對逆境進化而來的能力。對植物而言，沒有一個神經系統(tǒng)和大腦提供記憶功能，并且不能像動物那樣通過自身的移動來適應或躲避不良環(huán)境，因此植物進化出復雜的遺傳和表觀遺傳機制來調整生長發(fā)育適應環(huán)境。逆境鍛煉（priming）是指植株經過前期適度的逆境處理后，DNA序列不發(fā)生變化，植物會發(fā)生可逆的染色質表觀修飾改變，當植物再次面對嚴重的相同逆境脅迫或者不同逆境脅迫時會表現出較強的抗性[10]，并且植物不僅可以啟動他們自身的保護措施（當代記憶效應），而且可以將這種可行的保護措施傳遞給下一代（跨代記憶效應）[10-13]。鍛煉的效應主要是指，與未經過鍛煉植株相比，經過鍛煉植株的信號調控物質、次級代謝產物、脅迫保護性物質等可以更快、更有效地對再次發(fā)生的逆境脅迫產生響應，從而增強植株耐逆性（圖1）。

植物鍛煉效應研究最早集中在生物脅迫誘導的鍛煉效應。植物在病原菌亞致死劑量預處理后，植物對病原菌的抗性增強[14-19]。我們團隊最早開展了關于非生物逆境鍛煉誘導效應的研究，并應用于小麥的抗逆生產研究中。逆境鍛煉作為一種主動的逆境應對策略，在抗逆穩(wěn)產中具有較大的應用潛力，也越來越受到關注[20]。根據再次發(fā)生的非生物脅迫的類型及時間，可將非生物逆境鍛煉類型分為四類：當代同種逆境鍛煉效應（鍛煉階段的逆境和再次發(fā)生的逆境是同一種）、當代交叉逆境鍛煉效應（鍛煉階段的逆境和再次發(fā)生的逆境不是同一種）、跨代同種逆境鍛煉效應（經過逆境鍛煉的種子在子一代或子幾代的同種逆境鍛煉效應）、跨代交叉逆境鍛煉效應（經過逆境鍛煉的種子在子一代或子幾代的交叉逆境鍛煉效應）。

圖1 非生物逆境鍛煉提高植株耐逆性示意圖（參考文獻[11]改畫）

光合作用對作物最后的生產能力貢獻很大，但同時光合機構對非生物逆境脅迫非常敏感，逆境脅迫主要從氣孔導度、葉綠體電子傳遞、碳反應過程相關酶活性等影響植株光合作用。逆境脅迫打破了光能吸收與利用的平衡，導致活性氧積累對細胞造成氧化傷害。植株抗氧化系統(tǒng)的激活可清除活性氧，減輕對細胞膜脂過氧化傷害并維持細胞膜穩(wěn)定性。脅迫誘導的信號物質（激素類物質、Ca2+、過氧化氫、一氧化氮等）、蛋白質、RNAs及一些代謝產物被認為是短期記憶因子，在植株再次遭遇脅迫時能迅速發(fā)揮積極作用，調控下游基因表達及生理生化過程抵御脅迫[21]；而可遺傳的表觀遺傳修飾如DNA甲基化、組蛋白修飾為長期甚至傳代脅迫記憶提供了潛在機制[21-24]。本文將主要圍繞高溫鍛煉、低溫鍛煉、干旱鍛煉及漬水鍛煉對作物后期再次遇到相同逆境脅迫或不同逆境脅迫耐性的影響及其機制展開。

1 當代同種逆境鍛煉效應與生理機制

1.1 高溫鍛煉效應與生理機制

1.1.1 高溫鍛煉可提高作物耐熱性 不同時期高溫鍛煉均可提高作物耐熱性。經萌動熱激鍛煉過的小麥植株在花后高溫逆境下產量降低幅度顯著低于未經萌動熱激鍛煉處理，主要與其粒重下降幅度較低相關[25]。小麥幼苗在32/24℃條件下進行2次高溫鍛煉，隨后進行35/27℃高溫脅迫，發(fā)現經過高溫鍛煉的植株耐熱性顯著增強[26-27]。在小麥營養(yǎng)生長時期（4葉1心和6葉1心期）進行高溫鍛煉，發(fā)現經過鍛煉植株可以有效減緩花后高溫脅迫對小麥產量的影響[26-27]?；ㄇ案邷劐憻捲黾恿饲o稈果聚糖含量，并減輕了對果聚糖合成相關酶（蔗糖：蔗糖果糖基轉移酶和果聚糖：果聚糖果糖基轉移酶）活性的抑制，提高了籽粒淀粉含量，表明前期熱鍛煉促進了小麥花后高溫逆境下干物質從莖桿向籽粒的轉運，從而提高了千粒重[28]。

1.1.2高溫鍛煉提高作物耐熱性的光合與抗氧化機制 經過鍛煉的植株在后期高溫脅迫下表現出較高的光合和抗氧化能力。萌動熱激鍛煉降低了高溫逆境對小麥葉片膜脂過氧化傷害，維持較高的葉片光合速率，緩解了高溫脅迫對小麥植株的損傷。經過熱鍛煉的植株顯著上調了Rubisco激活酶B編碼基因，下調了葉綠素a/b結合蛋白編碼基因，說明高溫脅迫下通過降低光能吸收從而保護光系統(tǒng)II免受激發(fā)能的損傷，提高了實際光化學效率。同時，經過鍛煉的植株提高了抗氧化酶SOD、CAT和GR活性以及編碼相關酶的基因表達，降低了細胞膜傷害指數和膜脂過氧化產物含量，表明前期熱鍛煉緩解了后期高溫逆境對小麥旗葉光合機構的傷害，提高了小麥旗葉光合性能及抗氧化系統(tǒng)清除能力[26-27]。

1.1.3 熱激蛋白參與了高溫鍛煉介導作物耐熱性獲得 萌動熱激鍛煉誘導了高溫脅迫信號的感知與轉導、脅迫響應基因的表達，包括編碼熱激蛋白、滲調蛋白、抗氧化過程和光合作用相關的基因，增強了小麥對花后高溫脅迫的耐性[25]。經過熱鍛煉的擬南芥植株在隨后的熱脅迫中有更高的存活率，用T-DNA插入突變體研究了48個熱誘導基因，發(fā)現在較長的恢復期中敲除突變體相比于野生型對熱脅迫更為敏感，表明HsfA2作為熱誘導型反式激活因子維持了的表達并延長了擬南芥中對熱記憶的持續(xù)時間[29]。相較未經鍛煉的植株，高溫鍛煉強烈誘導了基因表達并在恢復階段可以維持較高表達水平，基因在保護光系統(tǒng)II抗氧化損傷和熱應激中起作用，經過鍛煉的擬南芥植株表現出較高的鮮重和維持下胚軸伸長的能力[30]。目前在模式植物上的研究較多，熱激蛋白在高溫鍛煉參與作物耐熱性上的研究還少有報道。

1.1.4 高溫鍛煉提高作物耐熱性的表觀遺傳機制 表觀遺傳和可變剪切也介導了植物逆境應答和脅迫記憶[31-32]。熱激記憶與H3K4me2和H3K4me3甲基化修飾的積累有關，并且依賴于HsfA2轉錄因子調控，在熱鍛煉后、、基因積累H3K4me2和H3K4me3甲基化修飾，從而維持了熱記憶[33]。通過對miRNA分析發(fā)現，熱記憶可能與有關，靶向SPL轉錄因子，在高溫脅迫后基因會被miR156靶向下調，從而讓植株可以盡快恢復生長，當植株無法正常合成會表現出熱記憶丟失的現象[34]。熱鍛煉誘導的可變剪切可能是熱記憶的重要組成部分[35]，在高溫脅迫下，未經鍛煉植物對可變剪切有明顯的抑制作用，而經過鍛煉植株對可變剪切的抑制作用會解除。

1.2 低溫鍛煉效應與生理機制

1.2.1 低溫鍛煉效應 小麥幼苗的前期經過低溫鍛煉后，在后期低溫脅迫下具有較高的生物量積累以及較低的半致死率，表現較強的耐冷性[36]。在田間進行低溫鍛煉試驗也得到了類似結論，如小麥分蘗期進行7 d低溫鍛煉，恢復14 d后進行了5 d低溫脅迫處理，發(fā)現經過低溫鍛煉的植株相對于未鍛煉的植株具有較高的產量，這主要與經過鍛煉植株具有較高的分蘗存活率，從而維持了較高的穗數和穗粒數有關[37]。

1.2.2 低溫鍛煉增強了作物細胞膜穩(wěn)定性及抗氧化能力 低溫鍛煉植株具有較高的光合能力和細胞膜穩(wěn)定性，從而增強植株對低溫脅迫耐性。在低溫脅迫下，未經鍛煉植株質膜Ca2 +-ATPase活性喪失，遭受冷害，而經過低溫鍛煉，甜玉米質膜Ca2 +-ATPase 在冷脅迫后仍保持高活性，增強了耐冷性[38]。生育前期經過低溫鍛煉的植株相對于未鍛煉的植株具有較高的能量捕獲和電子傳遞能力，抑制了光合系統(tǒng)的氧化爆發(fā)，減輕細胞膜脂過氧化傷害，有助于保持低溫脅迫下植株的光合碳同化能力和膜穩(wěn)定性[37]。經過低溫鍛煉的植株在低溫脅迫下較未經過預處理的植株具有較高的抗氧化酶活性，其編碼基因表達與酶活性表達趨勢一致[39]。

1.2.3 低溫鍛煉提高作物耐冷性的信號調控機制 激素信號參與低溫鍛煉誘導的抗氧化過程和滲透調控過程。低溫鍛煉可激活水楊酸（SA）合成關鍵酶苯丙氨酸解氨酶的活性及其編碼基因的表達顯著上調，從而誘導了內源水楊酸SA合成，內源SA積累后激活細胞壁過氧化物酶向質外體釋放H2O2，H2O2作為信號誘導ABA的合成，ABA通過激活質膜NADPH氧化酶進一步促進質外體H2O2的積累，H2O2和ABA信號激活下游低溫脅迫下冷響應基因的表達和抗氧化酶活性的提高，緩解低溫引起的氧化和脫水脅迫，保護小麥葉片光合機構，ABA和H2O2信號會形成一個正向的反饋回路參與調控SA介導的低溫鍛煉誘導小麥抗寒性的提高。低溫鍛煉和外源SA處理均可顯著提高低溫脅迫下小麥葉片P5CS活性和鳥氨酸轉氨酶（ornithine aminotransferase，OAT）表達，顯著抑制吡咯啉-5-羧酸脫氫酶（Δ1-pyrroline-5-carboxylate dehydrogenase，P5CDH）的表達，說明SA參與低溫鍛煉下脯氨酸的合成，及抑制脯氨酸的降解，進而誘導游離脯氨酸的積累。經過鍛煉的小麥植株上調了WRKY基因（）、熱休克轉錄因子（）、線粒體替代氧化酶（）、熱休克蛋白（）的表達水平，表明低溫鍛煉可以上調低溫響應相關基因表達，從而提高抗氧化能力和抗氰化物的呼吸能力，提高植株耐冷性[36]。經過低溫鍛煉的擬南芥植株具有更高的耐寒性，主要與3種阿拉伯糖苷的顯著上調有關，3種糖苷參與了JAZ蛋白的降解，誘導MYC2轉錄因子參與調控，這些代謝物可能是保持冷記憶的因素之一[40]。低溫鍛煉記憶受到NO信號的調控，（硝酸還原酶缺失雙突變體）植株低溫耐受性較低，同時冷鍛煉使植物中的脯氨酸脫氫酶（）基因表達上調，導致植物中脯氨酸的積累少于野生型，說明NR依賴的NO產生通過調節(jié)擬南芥中脯氨酸的積累提高耐冷性[41]。

1.3 干旱鍛煉效應

1.3.1 干旱鍛煉提高了作物耐旱性 干旱鍛煉可有效緩解干旱脅迫對作物生長的影響。干旱鍛煉可以促使小麥和煙草幼苗發(fā)生形態(tài)上的變化，增強其根冠比，從而更好地適應干旱脅迫[42-43]。在苗期和拔節(jié)期進行1次和2次干旱鍛煉，發(fā)現經過前期干旱鍛煉的小麥植株在花后干旱脅迫下，可降低小麥減產幅度[44]，在水稻干旱鍛煉研究中也有相似的研究結果[45]。此外，拔節(jié)期和抽穗期恢復供水可使苗期和孕穗期遭受不同程度干旱冬小麥株高、葉片數、葉面積以及干物質等超過其相應對照，表現出明顯的補償生長效應[46-47]。

1.3.2 干旱鍛煉提高作物耐旱性的抗氧化及滲透調節(jié)生理機制 經過干旱鍛煉的植株可維持較高的葉片光合能力和抗氧化酶活性，從而可以降低氧化脅迫傷害，增強植株耐旱性。花前經過干旱鍛煉的植株在花后干旱脅迫下具有較高的最大光合速率，主要是由于其較高的最大電子傳遞效率及較低的非光化學淬滅[44]。經過干旱鍛煉的植株維持較高的脯氨酸和甜菜堿含量，降低滲透勢，從而維持相對較高的植株水勢，并且滲透調節(jié)物質含量與脯氨酸合成關鍵酶編基因（吡咯啉-5-羧酸合成酶基因）及甜菜堿合成關鍵基因（甜菜堿醛脫氫酶基因）的表達趨勢一致[48]。對經過干旱鍛煉和未經過干旱鍛煉小麥植株的差異蛋白研究發(fā)現，經過干旱鍛煉和未鍛煉植株的差異蛋白主要與光合作用、脅迫防御、物質代謝、分子伴侶和細胞結構等過程相關[44]。與植物光合作用、脯氨酸合成等代謝路徑的差異基因也參與到了水稻的抗旱“記憶”當中[49]。

1.3.3 干旱鍛煉提高作物耐旱性的激素信號調控機制 激素信號物質是介導干旱鍛煉誘導干旱脅迫的重要途徑之一。干旱鍛煉通過誘導擬南芥ABA快速合成，促進細胞壁擴張調整細胞壁結構，從而使植株積極應對再次發(fā)生的干旱脅迫[50]。擬南芥在保衛(wèi)細胞中ABA含量及其合成相關基因、的表達能夠保持較高的水平，且ABA信號調控途徑的和在保衛(wèi)細胞的干旱記憶獲得中起重要作用[51]。經過干旱鍛煉的小麥旗葉ABA濃度升高，這可能有利于營養(yǎng)器官可溶性碳水化合物向籽粒中的轉移，這與干旱脅迫下經過干旱鍛煉植株產量降幅較低結果一致。ABA和JA含量的平衡在水稻干旱脅迫記憶形成中有重要作用[49]，JA通過依賴ABA的脫水脅迫響應記憶基因調控干旱鍛煉效應[52]，經過干旱鍛煉小麥植株，參與ABA和JA合成與代謝、及其信號調控途徑的基因顯著誘導表達，并且ABA和JA抑制劑均降低了鍛煉植株的耐旱性，JA抑制劑降低了ABA積累，但ABA抑制劑對JA積累并無影響，JA抑制劑回補噴施ABA后可以恢復鍛煉的效應，但ABA抑制劑回補噴施JA后并沒有恢復鍛煉效應，說明ABA和JA是干旱鍛煉誘導耐旱性所必須的，并且JA在ABA上游介導干旱鍛煉誘導小麥耐旱性獲得[53]。

1.3.4 干旱鍛煉提高作物耐旱性的表觀遺傳機制 DNA甲基化參與到植株響應干旱脅迫過程中，在脅迫記憶中發(fā)揮重要作用[54]。水稻植株進行反復的干旱和復水處理后，通過轉錄組鏈特異性測序得到大量與水稻干旱“記憶”相關的候選差異表達基因，即表現出與第一次干旱脅迫時不同的變化趨勢。該研究獲得了6 885個干旱記憶轉錄本，以及238個干旱“記憶”核糖核酸，同時發(fā)現5 373個記憶基因都被DNA甲基化修飾，其中3 064個記憶基因的表達與DNA甲基化水平相關[49]。組蛋白修飾在干旱脅迫記憶當中也發(fā)揮著重要的作用[55]，反復的脫水脅迫過程中，與脅迫記憶相關的基因在復水階段，其表達雖然回到基礎表達水平，但是仍然保持著非常高的H3K4me3組蛋白修飾水平和RNA 聚合酶水平，說明組蛋白修飾及RNA聚合酶II參與到脅迫記憶形成[52,56]。

1.4 漬水鍛煉效應

1.4.1 漬水鍛煉提高了作物耐漬性 小麥營養(yǎng)生長期（七葉期、九葉期和抽穗期）多次進行漬水鍛煉可提高其在花后漬水脅迫下的耐性。花前漬水鍛煉可提高花后光合同化量，增加干物質向籽粒的轉運量，粒重增加，緩解了漬害造成的小麥產量損失[57]?；ㄇ皾n水鍛煉顯著調控了營養(yǎng)器官的碳/氮轉運，最終顯著提高了花后漬水脅迫下的小麥籽粒產量，并影響了籽粒品質[58]。漬水脅迫會導致土壤含氧量下降，大部分的試驗通過缺氧來模擬漬水脅迫效應。低溫預處理能提高后期缺氧脅迫下水稻根系的耐缺氧能力，但當預處理時間超過12 h后，水稻根系的耐缺氧能力沒有進一步增加[59]。羽扇豆幼苗經低氧預處理18 h后，再進行缺氧處理后，耐缺氧能力增強[60]，在玉米上有相似的研究結果[61]。

1.4.2 漬水提高作物耐漬性的能量代謝機制 低氧預處理可通過乙醇發(fā)酵途徑提高能量代謝的能力，增強其對后期更嚴重低氧脅迫的耐受性。缺氧預處理能提高缺氧脅迫時水稻根系的乙醇濃度、丙酮酸脫羧酶活性和乙醇脫氫酶活性，并誘導乙醇發(fā)酵來使根系維持較高的能量水平，使水稻根系的耐缺氧能力提高[59]。與未經低氧預處理的羽扇豆幼苗相比，先前暴露于低氧環(huán)境的幼苗根系的乙醇脫氫酶活性增加，乙醇的合成量增多，促進根系通氣組織的形成；同時低氧預處理使根系中乳酸脫氫酶的活性降低，降低了乳酸積累對根系造成的毒害[60]。經低氧預處理的無氧培養(yǎng)基的玉米根系的能量代謝得到改善，這主要與乙醇脫氫酶活性的提高和乙醇脫氫酶的同工酶的導入有關，提高了乙醇的生成率和發(fā)酵效率，促進了玉米根尖無氧呼吸過程中的能量代謝[61]。

1.4.3 漬水鍛煉提高作物耐漬性的光合與抗氧化機制 小麥營養(yǎng)生長期進行漬水鍛煉，與未鍛煉處理相比，花前漬水鍛煉顯著提高了花后漬水逆境條件下小麥旗葉的葉綠素含量、最大光化學效率、實際光化學效率，提高了電子傳遞速率和光化學效率，最終提高了旗葉光合能力。同時花前漬水鍛煉提高了花后漬水脅迫下小麥旗葉的SOD、CAT、APX酶活性，而顯著降低了丙二醛含量和超氧陰離子的產生速率，減輕了活性氧對葉片的膜脂過氧化傷害[57]。蛋白質組學分析發(fā)現，卡爾文循環(huán)的關鍵酶Rubisco，乙烯合成前體ACC合成關鍵酶S-腺苷甲硫氨酸合成酶和抗壞血酸過氧化物酶的蛋白表達量在經過鍛煉植株中較高，表明與能量代謝和應激防御相關過程被漬水鍛煉顯著誘導[62]。

作物對非生物逆境的響應是十分復雜的，非生物逆境會改變植物細胞壁的延展性，破壞膜結構穩(wěn)定性和完整性等，導致細胞膜上與光合和呼吸等關鍵生理過程相關的酶活性降低或喪失，從而嚴重影響植物光合、呼吸以及其他代謝過程。此外，非生物逆境會導致細胞內大量活性氧的積累導致的過氧化脅迫，代謝失衡，影響植株生長，脅迫嚴重時甚至導致植株死亡。對作物進行適度的逆境鍛煉，植株在感受到逆境信號后會通過鈣離子，活性氧信號，激素信號，糖信號等進行信號傳遞，誘導下游抗逆基因表達，主要包括一類是編碼蛋白的主要功能是分子伴侶、脅迫防御、滲透調節(jié)物質合成等基因；另外一類是與編碼轉錄因子、編碼蛋白激酶及與肌醇磷脂代謝相關酶等的基因。進而使植株在生理層面作出響應，包括維持細胞膜穩(wěn)定性、調控激素平衡、維持植株光合能力、增強抗氧化能力、增強滲透調節(jié)能力、加快代謝物的積累與轉運等，最終調控植株的形態(tài)、物質積累及產量等影響植株耐逆性獲得。

鍛煉的效應主要取決于鍛煉的程度、植株生長發(fā)育時期以及鍛煉與再次發(fā)生逆境脅迫的時間間隔。鍛煉效應及其模式需要針對不同的物種及逆境進行優(yōu)化。如小麥鍛煉1 d后耐熱性就有所提高，3 d達到最好鍛煉效果，但時間延長后耐熱性又下降，可能與長時間持續(xù)高溫過多地消耗了植株體內的養(yǎng)分和能量有關[63]。通過對比低溫鍛煉1 d和14 d對植株再次進行再次脅迫時，發(fā)現只有經過14 d低溫鍛煉的植株通過誘導激活了電子傳遞，從而有效抵御了光損傷[64]。針對單子葉植物玉米和雙子葉番茄研究發(fā)現，用生長臨界溫度進行低溫鍛煉能有效地提高冷敏感植物的抗冷能力。番茄幼苗經12℃鍛煉7 d，玉米種苗經11℃鍛煉8 d或15 d后，番茄幼苗和甜玉米種苗對2℃低溫脅迫的抗性明顯提高[38]。低溫抗性的誘導可能與植株真葉的形成有關，連續(xù)低溫鍛煉相比不連續(xù)低溫鍛煉可以更好地提高植株耐寒性，14 d和21 d齡的擬南芥植株相比于7 d齡的植株具有更好的低溫鍛煉效果，經過3 d低溫鍛煉的擬南芥其低溫記憶維持了3 d之后消失[65]。小麥分別在4葉期、6葉期和8葉期進行高溫鍛煉，發(fā)現其對灌漿期高溫脅迫的緩解效應，在6葉期高溫鍛煉的緩解效應最好，說明鍛煉與再次發(fā)生脅迫的時間間隔也不一定是越短越好。對全國小麥主產區(qū)的110個小麥品種對干旱鍛煉的響應是有敏感度的差異，有81個品種對干旱鍛煉敏感，29個品種對干旱鍛煉不敏感[66]，一方面說明不同品種對逆境鍛煉的響應敏感性可能是有差異，另一方面說明不同品種的逆境鍛煉模式可能是不同的，需要進一步優(yōu)化鍛煉模式來誘導鍛煉效應。

2 交叉鍛煉效應與生理機制

植株在應對非生物脅迫中表現出的相似的分子和轉錄水平上的響應效應，各逆境的鍛煉和抗性記憶機理也應該存在緊密聯系[67]。因此，一種脅迫鍛煉或記憶的獲得也可能參與到抵御其他脅迫的過程中。

2.1 干旱鍛煉增強植株對高溫脅迫的耐性

玉米幼苗經干旱鍛煉后提高了其在后期高溫脅迫下的存活率，可能的機制是干旱預處理提高了幼苗在高溫脅迫下的抗氧化酶活性從而減少氧化損傷[68]。小麥在6葉期和拔節(jié)期進行干旱鍛煉，增強了小麥對花后高溫脅迫的耐性，灌漿期高溫脅迫主要通過影響羧化效率限制光合作用，經過鍛煉的植株中，有效緩解了籽粒灌漿過程中旗葉因熱脅迫引起的光抑制，維持較高的最大電子傳遞效率，降低了減產幅度[69]。干旱鍛煉能提高羊茅草的耐熱性，干旱鍛煉誘導的耐熱性的獲得與、、、、、、、、基因的上調表達密切相關[70]，在高溫脅迫下，經過干旱鍛煉的植株增加了磷脂和糖脂的積累，包括磷脂酸，磷脂酰膽堿，磷脂酰肌醇，磷脂酰甘油及二?；视偷冗@些物質，參與了細胞膜的穩(wěn)定性和信號的傳遞[71]。

2.2 干旱鍛煉增強植株對低溫脅迫的耐性

經過適度干旱鍛煉的小麥植株在低溫脅迫時能夠較好地保持植株水分狀態(tài)，維持較高的光合速率并能較快地激活抗氧化系統(tǒng)，降低活性氧對光合系統(tǒng)的氧化損傷[72]。將黑麥幼苗干旱處理14 d或24 h均可以提高幼苗在隨后3℃低溫脅迫的抗性，這可能與經過干旱處理的植株胚芽細胞中滲透壓、可溶性蛋白和磷脂的迅速增加，營養(yǎng)物質快速轉移到胚芽細胞原生質有關[72]。干旱預處理降低了玉米在低溫下的傷害，經過干旱鍛煉的玉米植株比未經干旱鍛煉植株在低溫脅迫下表現出更高的凈光合速率，從而降低了產生活性氧含量，緩解了低溫脅迫的細胞膜脂過氧化傷害[73]。

ABA和H2O2是干旱鍛煉誘導植株耐冷性形成中的重要信號物質。經過適度干旱鍛煉的小麥植株在低溫脅迫下其耐冷性增強與葉片及木質部ABA含量升高有關，且ABA濃度的增加與鍛煉植株中抗氧化酶的活性密切相關[74]，說明ABA可作為干旱鍛煉信號誘導小麥對低溫脅迫的抗性。同時干旱預處理后玉米葉片H2O2含量增加，參與了后期低溫脅迫下植株抗氧化酶活性的誘導及耐寒性的增強[73]。經過干旱鍛煉的苜蓿具有更好的低溫耐受性，代謝組學分析發(fā)現可能與可溶性糖、氨基酸、脂類及類脂分子含量增加有關，從而調控細胞膜的流動性和穩(wěn)定性[75]。

2.3 低氧鍛煉和機械損傷增強作物對低溫脅迫的耐性

低溫處理前，先對水稻幼苗進行漬水預處理（24 h），可提高根系乙醇脫氫酶的活性，使根系乙醇濃度增加，根系的呼吸代謝增強，促進了幼苗根系的生長發(fā)育，最終提高了水稻根系對低溫脅迫的耐性[75]。拔節(jié)前機械損傷能夠通過強化抗氧化系統(tǒng)和光合系統(tǒng)的活性提高小麥拔節(jié)期低溫脅迫耐性。通過機械損傷模擬生產上鎮(zhèn)壓對小麥低溫脅迫的信號調控機制，發(fā)現對下部葉片機械損傷處理能夠提高上部未損傷葉片對低溫脅迫的耐性，NO和RBOH介導的H2O2能夠在機械損傷后系統(tǒng)性積累，H2O2在機械損傷信號通路中位于NO上游發(fā)揮作用，通過強化抗氧化系統(tǒng)和光合系統(tǒng)的相關酶活性，改善抗壞血酸-谷胱甘肽循環(huán)以及調節(jié)可溶性糖和游離氨基酸的含量等提高小麥新生葉片對低溫脅迫耐性[76]。

2.4 其他類型的交叉鍛煉效應

低溫鍛煉增強植株對高溫脅迫的耐性。經過低溫（0℃）預處理的大麥種子在高溫環(huán)境下（35℃）具有較高的發(fā)芽率，抗氧化酶活性與正常發(fā)芽（25℃）種子相比顯著增加，表明低溫鍛煉誘導了抗氧化酶活性從而提高了高溫耐受能力[77]。番茄幼苗置于低溫（10℃）冷鍛煉，15 d后高溫脅迫，未受冷鍛煉植株的葉肉細胞的葉綠體和線粒體明顯腫脹，類囊體空泡化，而經過冷鍛煉的幼苗的葉肉細胞排列松散，葉綠體、線粒體等多種細胞器形態(tài)完整，提高了幼苗莖粗和健康指數促進早期花芽分化過程，提高果實結實率[78]。

高溫鍛煉和低氮鍛煉增強作物對干旱脅迫的耐性。前期熱激處理（45℃ 1.5 h）增加了棉花幼苗對后續(xù)漸進式土壤干旱的抗性（40 d不澆水），熱激處理誘導了氨基酸和酰胺（主要是精氨酸、脯氨酸和天冬酰胺）的積累，增加了葉片細胞液滲透壓，提高葉片抗旱能力[79]。在干旱脅迫下，低氮處理植株可以增加電子傳遞進行光呼吸和米勒途徑，降低光抑制，提高了葉片水勢和生長速率，增強植株耐旱性[80]。

3 跨代鍛煉效應及生理機制

植物對環(huán)境非生物脅迫的響應并不僅局限于通過自身的生理代謝來應對脅迫，而且可以將這種脅迫應激響應傳遞給下一代。父代遭遇的環(huán)境脅迫可以影響其種子內儲藏淀粉的含量及組分、mRNA、蛋白質、激素及其他初級和次級代謝產物，從而影響子代植株幼苗生長及耐逆性形成。近年來的研究表明認為跨代記憶效應主要與表觀遺傳有關。然而跨代記憶也可能是不穩(wěn)定的，也有可能在連續(xù)世代遺傳過程中消失或者在連續(xù)世代遺傳過程中產生。如在擬南芥中，雖然一代之內就可以檢測到干旱脅迫相關的甲基化變化，但是他們和干旱脅迫響應基因的表達并不相關，并且在連續(xù)的多代鍛煉試驗中，并沒發(fā)現干旱脅迫可以影響跨代的甲基化的積累。在調查的葉綠素熒光、生物量、開花時間、種子休眠時間、干旱下的存活率等指標中，只發(fā)現種子休眠時間的提高[81]，即，干旱鍛煉誘導的跨代脅迫記憶效應可能只對種子休眠時間有影響。父代經過干旱鍛煉的花生的子代與未經過鍛煉的相比，只在第一年表現出較高產量，雖然田間出苗率與未經鍛煉的相比，連續(xù)3年表現優(yōu)異，這說明可能跨代脅迫記憶可能只存在子一代[82]。在春小麥的研究發(fā)現，植株在第一代對CO2濃度升高的響應并不敏感，但是連續(xù)2—3代的高CO2濃度處理可以有較高的生物量積累[83]。這可能與表觀遺傳修飾的可逆性，表觀基因組受環(huán)境因子的影響而改變，需要進一步深入研究。后文主要圍繞跨代鍛煉效應存在的生理機制進行分析。

3.1 高溫跨代效應及其生理機制

擬南芥對高溫的跨代適應性可以持續(xù)至少2個世代。研究表明，F0及F1代經歷過高溫脅迫的擬南芥植株，在F3代高溫處理下經過鍛煉的植株生物量是未經鍛煉植株的5倍[84]。傳代記憶機制目前在模式植物擬南芥上的研究較為深入。組蛋白去甲基化酶、染色質重塑因子、轉錄因子、泛素連接酶和小分子RNAs共同組成的復雜的表觀調控網絡參與了植物對高溫的傳代記憶[85]。高溫能激活熱激轉錄因子heat shock transcription factor A2 (HsfA2)。HsfA2能直接結合H3K27me3去甲基化酶Relative of early flowering 6 (REF6)和染色質重塑因子Brahma (BRM) 啟動子上的熱激轉錄元件從而激活REF6和BRM的表達。REF6和BRM的上調表達反過來降低HSFA2位點上的H3K27me3修飾水平，從而降低H3K27me3對HSFA2轉錄的抑制作用。因此，REF6和HSFA2形成了一個正向反饋循環(huán)途徑來維持植物對高溫的傳代記憶[85]。在小麥灌漿期進行高溫鍛煉獲得子代在花后遭遇高溫脅迫，與未鍛煉的植株相比，鍛煉的植株具有較高的籽粒產量，葉片光合能力及抗氧化酶活性[86]。通過轉錄組分析發(fā)現經過高溫鍛煉的小麥后代植株中賴氨酸特異性組蛋白去甲基化酶1（）的基因誘導表達，與光合作用、能量產生以及蛋白質轉運和存儲相關蛋白的編碼基因表達趨勢一致，說明跨代高溫記憶可能是由表觀遺傳的改變和信號轉導來誘發(fā)的，從而激發(fā)了熱脅迫相關防御機制[86]。

3.2 低溫跨代效應及其生理機制

低溫會誘導跨代記憶的產生，其中一種典型的跨代低溫記憶現象為“春化作用”。春化作用是植物延長低溫處理促進開花的過程，一旦分生組織受到長時間的低溫處理，他們就會記住春化效應，并且這種記憶是穩(wěn)定的。擬南芥、小麥等一年生作物通常會經歷春化作用，長時間暴露于低溫環(huán)境可以通過H3K27me3甲基化修飾觸發(fā)（FLOWERING LOCUS C）基因的表觀遺傳沉默，使植物能在春季開花，這種狀態(tài)一直持續(xù)到胚胎發(fā)育，胚胎發(fā)育早期抑制性修飾逐漸消失，活躍染色質標記H3K36me3建立，重新激活基因[87]。目前已有綜述概述了擬南芥以及溫帶禾本科植物（小麥、大麥以及短柄草）中春化作用的分子遺傳調控網絡、表觀遺傳修飾與核心蛋白修飾介導的記憶機制，春化作用的分子與表觀遺傳控制機理在雙子葉植物（如擬南芥）和單子葉植物（如小麥）完全不同[88-91]。在小麥和大麥等溫帶作物中，春化促進開花途徑包括VRN1、VRN2、VRN3和VRN-D4等春化基因的調控，其中VRN1編碼一個類似FRUITFULL的MADS-box轉錄因子，在春化過程中起到至關重要的促進作用。在低溫處理前，H3K27me3標記在TaVRN1及其大麥同源物中富集，這2個基因都受到抑制，冷誘導這2個基因都與H3K27me3的減少和H3K4me3的增加有關[92]。但低溫處理的種子后代對低溫脅迫下植株耐性的影響及其生理機制尚未有報道。

3.3 干旱跨代效應及其生理機制

前代干旱鍛煉誘導了跨代植株對干旱脅迫的耐性。挑旗期重度干旱脅迫對后代在干旱脅迫及適宜水分條件下植株根系形態(tài)和拓撲結構均產生了跨代效應。如干旱脅迫下，與未經干旱鍛煉的植株后代相比，經干旱鍛煉的植株根長增加，毛細根數減少，植株耐旱性增強[93]。干旱脅迫下，與未經前代干旱鍛煉的植株相比，經連續(xù)1代、2代和3代干旱鍛煉的小麥植株表現出相對較高的旗葉水分狀況、促進了花前貯藏物質轉運量、莖稈果聚糖再活化量及籽粒產量，表明前代干旱鍛煉對后代小麥灌漿期干旱脅迫有顯著的緩減效應[94]。

通過誘導DNA低甲基化或高甲基化誘導基因表達是作物干旱記憶的分子機制之一。Zheng等[22]從全基因組DNA甲基化的角度闡明了水稻多代（11代）干旱鍛煉對后代耐旱性的增強是由DNA甲基化狀態(tài)尤其是干旱應答基因DNA甲基化狀態(tài)的改變介導。脯氨酸有助于穩(wěn)定光系統(tǒng)氧化還原平衡，清除活性氧，增強抗氧化酶活性；而甜菜堿有助于緩解干旱脅迫對光系統(tǒng)II的損傷。干旱鍛煉誘導后代小麥植株干旱脅迫下脯氨酸合成關鍵基因及甜菜堿合成關鍵基因表達量及對應酶活性上調，且經前代干旱鍛煉的植株中及基因表達量的上調可能與干旱鍛煉誘導的啟動子去甲基化相關[94]。在水稻中，干旱鍛煉能通過誘導脯氨酸合成關鍵基因（吡咯啉-5-羧酸合成酶基因（）及鳥氨酸-δ-氨基轉移酶基因（））DNA去甲基化提高后代植株干旱脅迫下基因表達量，進而使脯氨酸積累增加，干旱鍛煉能通過誘導植株再次脅迫下脯氨酸積累增加從而提高植株耐旱性[95]。

3.4 跨代交叉鍛煉效應及生理機制

干旱鍛煉可增強后代植株對高溫脅迫、鹽脅迫的耐性。在小麥灌漿期進行干旱脅迫，收取籽粒于花后進行了高溫脅迫，發(fā)現經過干旱鍛煉的下一代植株在高溫脅迫下具有較強的光合能力和抗氧化能力，從而降低了高溫脅迫的小麥減產幅度。耐熱性增強還與經過鍛煉的后代植株上調與信號感知和轉導、蛋白質結構穩(wěn)定、熱激蛋白、蔗糖合成相關蛋白的表達有關[96]。干旱鍛煉過的小麥也可以提高子代植株的耐鹽性，經過干旱鍛煉的小麥子代植株在鹽脅迫下具有更高的產量，耐鹽性的提高可能與較高的滲透調節(jié)物質積累，較低的MDA含量和Na+含量等相關[97]。

CO2鍛煉增強了后代小麥植株對干旱脅迫耐性。CO2鍛煉的緩解效應主要表現在CO2的多代處理效應，經過連續(xù)2代CO2濃度處理的小麥收獲種子在干旱脅迫下具有較高的葉片ABA含量，較高的氣孔導度和葉水勢，從而可以緩解拔節(jié)期干旱脅迫導致的生物量積累下降和植株水分利用效率降低[98]。

親代外源物質噴施可增強后代植株對低溫脅迫的耐性。褪黑素鍛煉后的小麥植株的后代種子通過加速淀粉降解促進種子萌發(fā)，增強光合電子傳遞和抗氧化能力增強了幼苗對低溫脅迫耐性[99]。籽粒灌漿期外源ABA噴施可以作為后代小麥種子萌發(fā)和幼苗建成期間抗冷性的重要途徑。外源噴施ABA顯著地降低了粒重，低溫下經過ABA噴施的后代小麥種子表現在較低的發(fā)芽率、發(fā)芽指數、胚根和胚芽鞘干重，而且淀粉酶活性和貯藏淀粉降解也受到抑制；ABA噴施的后代小麥種子和幼苗中均表現出較高的抗氧化酶活性，從而降低了低溫下的細胞膜脂過氧化傷害[100]。

綜上，當植株在早期感受到非生物逆境（如高溫、低溫、干旱、漬水等）鍛煉信號后，通過次級信號物質（如ABA、H2O2、NO、Ca2+等）誘導關鍵蛋白激酶的修飾（如磷酸化、去磷酸化等），調控轉錄因子及逆境響應相關基因表達，誘導植株抗逆生理層面響應，增強植株對后期（再次）發(fā)生的同種或者不同種逆境的耐性。表觀遺傳機制（DNA甲基化、組蛋白修飾等）參與了作物跨代記憶效應形成（圖2）。

圖2 非生物逆境鍛煉誘導作物記憶效應形成的潛在機制（參考文獻[21]改畫）

4 研究展望

4.1 鍛煉誘導作物耐逆性獲得的機制需要進一步深入

在當代鍛煉效應研究上，還有很多的問題需要明確，包括鍛煉模式（鍛煉時期、鍛煉程度、鍛煉持續(xù)時間、不同基因型差異等）產生鍛煉效應在不同作物上的優(yōu)化、不同脅迫交叉鍛煉之間的差異及共同點、生物脅迫和非生物脅迫記憶是否有交叉效應等。隨著現在高通量測序技術的快速發(fā)展，采用多組學手段解釋作物耐性獲得機制經會取得快速進展，這將為不同鍛煉模式的篩選提供更為可靠的表型研究手段。

不同交叉鍛煉效應（如不同的逆境鍛煉對同一種逆境脅迫的抗性，或同一種逆境鍛煉對不同逆境脅迫的抗性等）的響應機制的共同機制和個性機制如何？同時，生物逆境鍛煉和非生物逆境鍛煉之間是否存在共性機制？這些機制的解析可為生產上作物生產過程中面臨的復雜多變的環(huán)境提供重要的理論基礎。在跨代記憶上，記憶效應可以維持多久，幾代？其記憶維持或者記憶消失的機制是什么？脅迫的跨代記憶可能是不穩(wěn)定的，也有可能在2個連續(xù)世代遺傳而第三個世代消失。因此，有必要開展研究逆境鍛煉的多代效應，同時跨代鍛煉效應主要與表觀遺傳修飾有關，尤其是在作物上跨代鍛煉效應的表觀遺傳機制的解析對于闡明作物的逆境鍛煉效應有重要的作用。

目前關于逆境鍛煉及脅迫記憶相關機制的深入研究主要集中在擬南芥等模式植物上，包括當代的鍛煉效應及跨代的鍛煉效應。模式植物的機制研究結果可為作物尤其是基因組龐大的小麥的相關研究提供理論基礎，但也有可能兩者的機制完全不同，如前所述春化作用的分子與表觀遺傳修飾機制在擬南芥和小麥就完全不同[88-90]。因此，關于鍛煉效應及其機制研究在主要農作物上的研究有待進一步深化。

4.2 鍛煉效應在作物生產上的應用

鍛煉效應在傳統(tǒng)的農作物管理上早有應用，如“蹲苗”即采用苗期控水，抑制幼苗的莖葉徒長，促進根系發(fā)育的技術，可提高植株后期的抗逆能力。在小麥生產上對長勢過旺田塊在起身期鎮(zhèn)壓后，可以抑制地上部生長，培育壯苗從而增強抵抗后期耐低溫等逆境的能力。但鍛煉的程度等需要量化才能更好地提高植株后期的抗逆能力及田間操作的可行性。同時非生物逆境的發(fā)生有很強的不確定性，對作物來講不同的生育時期均可能發(fā)生，并且非生物逆境鍛煉在田間實施上有一定難度，不好控制脅迫程度。為了便于在實際生產上使用，基于鍛煉生理機制的研究，可開發(fā)相關的誘導劑或者保護劑使得噴施后能產生和非生物逆境鍛煉一致的效果，增強作物耐逆性維持小麥產量穩(wěn)定。目前的研究結果表明，ABA、JA、H2O2、NO等信號物質參與了干旱鍛煉誘導植株耐旱性的形成[101-102]；ABA、SA在低溫鍛煉誘導植株耐冷性的形成中有重要作用。這些關鍵的信號物質可能是后期研發(fā)誘導劑等的重要組成成分。

此外，干旱鍛煉效應在實際生產上的應用價值很大，如在新疆的生態(tài)條件下，發(fā)展以滴灌為核心的節(jié)水灌溉技術對于保障新疆小麥生產可持續(xù)發(fā)展具有重要意義。通過在新疆開展多年小麥滴灌田間試驗發(fā)現，在每次灌水后的不同時間節(jié)點鉆取不同行和不同土層土壤測定土壤含水量，發(fā)現遠離滴灌毛管的小麥行土壤水分時空變異大，遠行小麥一生中遭遇多次水分虧缺，所截獲水分總量也遠低于近行小麥。這也導致遠行小麥產量明顯低于近行小麥，但是，遠行小麥產量降低幅度遠低于其截獲的水分總量的降幅，最終遠行小麥植株水分利用效率顯著高于近行小麥[103]，這種現象說明了可能有類似于干旱鍛煉效應存在緩解了產量的降低，這將為進一步縮小遠行和近行小麥產量差、提高整體產量和植株水分利用效率、降低滴灌毛管投入成本、創(chuàng)新新疆滴灌小麥高效節(jié)水節(jié)本增產技術提供了理論依據。

總之，通過對作物抗逆鍛煉機制的深入解析，可以找到對作物耐逆性獲得起關鍵調控作用的基因和蛋白，這樣在作物生產上，我們可以在生育前期，配合外源調控物質誘導起關鍵作用的基因和蛋白，可通過人為方法提前刺激這種物質在逆境來臨之前的表達，主動誘導作物對關鍵時期逆境耐性的形成從而有效緩解在產量形成關鍵生育時期發(fā)生的脅迫對作物產量的不利影響，因而具有重要的實際生產意義。

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Physiological mechanisms of abiotic stress priming induced the crops stress tolerance: A review

Wang Xiao, Cai Jian, Zhou Qin, Dai Tingbo, Jiang Dong

National Technique Innovation Center for Regional Wheat Production, Nanjing Agricultural University/Key Laboratory of Crop Physiology Ecology and Production Management, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Nanjing 210095

Abiotic stress factors, including heat stress, cold stress, drought stress, waterlogging stress etc., are the limiting factors for plant growth and crop production. Moreover, the frequency, extent and duration of abiotic stresses have predicted to be increased with global climate change. Therefore, improving crops resistance to abiotic stress or finding strategy to reduce the adverse effects of abiotic stress on crop yield and quality is of great significance for ensuring stable crop production and food security. “Priming” by exposing plants to moderate stress in the early growth stage can induce plant resistance to a later severe stress episode which happened during critical stage of the plant growth. The priming is an adaptive strategy that primed plants could effectively mount a faster and/or stronger defense response and actively improve the defensive capacity of plants under stress, compared with non-primed plants. According to the reoccurred stress types, the priming can be generally separated to four types, including in-generational stress tolerance (the priming stimulus and the stress occurred at later stage are the same stress type), intra-generational cross tolerance (the priming stimulus and the stress occurred at later stage are different stress types), transgenerational stress tolerance (the priming stimulus and the stress occurred at next generations are the same stress type), and transgenerational cross tolerance (the priming stimulus and the stress occurred at next generations are different stress types). In this review, the main physiological mechanisms were discussed, including plant photosynthetic response mechanism, antioxidant mechanism, and osmotic regulation, signal transduction mechanisms (plant hormones, Ca2+, hydrogen peroxide, nitric oxide, etc.), and epigenetic modification mechanisms (DNA methylation, histone modification, etc.). Then, the perspectives for the further research on understanding the underlying mechanisms of stress priming and the application of priming effects in the crop production were suggested. After revealing the mechanisms of priming, the candidate genes and proteins which play key regulatory roles in the acquisition of crop stress tolerance are found. And then, we can stimulate the related genes and protein expression which can actively induce the formation of stress tolerance in the critical crops growth stage, thereby effectively alleviating the adverse effects of abiotic stress on crop yield during the critical stage, which is meaningful for the crop production.

abiotic stress; priming; intra-generational priming; transgenerational priming; physiological mechanisms; signal transduction mechanisms

10.3864/j.issn.0578-1752.2021.11.004

2020-08-10；

2020-10-12

重點研發(fā)計劃項目（2016YFD0300107）、國家自然科學基金（31771693，U1803235）、國家現代小麥產業(yè)技術體系（CARS-03）、江蘇省協同創(chuàng)新中心（JCIC-MCP）

王笑，E-mail：xiaowang@njau.edu.cn。通信作者姜東，E-mail：jiangd@njau.edu.cn

（責任編輯 楊鑫浩）