短角瓢蟲屬Novius Mulsant的研究(鞘翅目：瓢蟲科：短角瓢蟲族)

唐雪飛，龐 虹

(有害生物控制與資源利用國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院/生態(tài)學(xué)院，廣州 510275)

短角瓢蟲屬NoviusMulsant，1846隸屬于鞘翅目Coleoptera瓢蟲科Coccinellidae短角瓢蟲族Noviini Mulsant。目前世界上已記錄70多種，其中包含了多種在經(jīng)典生物防治中重要的天敵瓢蟲。該屬分布于世界各地，大多種類分布在熱帶和亞熱帶地區(qū)(龐虹等; 2004; 任順祥等, 2009; 虞國躍, 2011; Pangetal., 2020a)。

短角瓢蟲屬以其豐富的種類、廣泛的分布范圍以及有效控制介殼蟲的能力被視為重要的天敵昆蟲種質(zhì)資源。許多種類作為天敵已經(jīng)成功應(yīng)用于生物防治，在害蟲防控方面發(fā)揮重要作用，特別是澳洲短角瓢蟲Noviuscardinalis(Mulsant, 1850)(原澳洲瓢蟲Rodoliacardinalis(Mulsant, 1850))。1888年Koebele將澳洲短角瓢蟲從澳大利亞引入到美國加利福尼亞州，防治當(dāng)時(shí)為害嚴(yán)重的柑橘吹綿蚧IceryapurchasiMaskell, 1879，取得了巨大的成功(Craw and Koebele, 1892)，被廣泛認(rèn)為是利用瓢蟲進(jìn)行生物防治最成功的案例(Majerus, 1994)，為近代生物防治科學(xué)的誕生奠定了基石(包建中, 1988)，同時(shí)使得引進(jìn)天敵控制害蟲成為一項(xiàng)重要的防治舉措。自此在害蟲的防治研究中天敵的作用愈加受到重視，從而推動(dòng)了整個(gè)生物防治領(lǐng)域科研工作的開展(龐雄飛, 1991)。

1 短角瓢蟲屬形態(tài)學(xué)特征

短角瓢蟲屬瓢蟲為完全變態(tài)發(fā)育昆蟲，歷經(jīng)卵、幼蟲、蛹和成蟲4個(gè)發(fā)育階段。

卵：呈橢圓形，洋紅色，覆蓋著一層薄薄的蠟狀滲出物。近孵化時(shí)為深紅色。卵的表面顆粒狀，含有許多卵孔。這些卵孔可能用來促進(jìn)精子的進(jìn)入以及氧氣的擴(kuò)散(Majerus, 1994)。

幼蟲：蟲體背面有毛瘤，兩側(cè)的毛瘤向外突出，體外常披白色的蠟粉。

蛹：蛹體幾乎完全被4齡幼蟲的蛻皮所覆蓋。

成蟲：體長2.5～5.0 mm，蟲體卵圓形或長圓形，背面拱起；頭部寬，復(fù)眼大；鞘翅硬化度相對(duì)較弱，通常為紅色、淡黃色、棕色或者黑色；背面密被緊湊濃密的細(xì)毛；觸角粗短，8節(jié)；前胸背板后角鈍圓，可見腹節(jié)6節(jié)；附爪端節(jié)1節(jié)。

2 短角瓢蟲生物學(xué)及生態(tài)學(xué)特性

短角瓢蟲屬的成蟲和幼蟲均為捕食性，且具有高度的寡食性，是農(nóng)林業(yè)上一類重要的捕食性天敵。獵物種類多為柑橘類或豆科等植物上為害較嚴(yán)重的蚧蟲(圖1)。主要捕食綿蚧科的少數(shù)幾個(gè)屬，尤其是吹綿蚧屬Icerya，如：柑橘吹綿蚧IceryapurchasiMaskell, 1879，銀毛吹綿蚧Iceryaseychellarum(Westwood, 1855)和埃及吹綿蚧Iceryaaegyptiaca(Douglas, 1890)等(Caustonetal., 2004; Pangetal., 2020b)；有時(shí)也會(huì)取食其他蚧蟲以及蚜蟲和煙粉虱BemisiatabaciGennadius等(虞國躍等, 2006; Lietal., 2011)。有研究報(bào)道柑橘吹綿蚧如果取食了鷹爪豆屬Spartium或者染料木屬Genista的植物，會(huì)明顯降低澳洲短角瓢蟲對(duì)其的捕食效率，甚至導(dǎo)致澳洲短角瓢蟲不取食(Quezada and DeBach, 1973; Mendeletal., 1992)；如蚧蟲被其它天敵寄生，澳洲短角瓢蟲也同樣不會(huì)取食(Hodek and Honěk, 1996)。王良衍(1985)曾嘗試用20多種不同成份和比例的豬肝、蜂蜜、酵母粉、魚肉、糖、蜂蜜及雄蜂蛹作為代飼料來飼喂紅環(huán)短角瓢蟲NoviuslimbatusMotschulsky, 1866，其幼蟲均不取食，成蟲也是僅僅可以少量取食小部分的代飼料，并且產(chǎn)卵效果很差。由于其高度的寡食性，目前該屬瓢蟲的人工繁育基本還是依賴其天然獵物，然而空間的局限性以及其獵物的寄主植物生長緩慢，并且該類群的瓢蟲食量大等原因，在實(shí)驗(yàn)室條件下人工大量擴(kuò)繁該屬的瓢蟲種群并不容易(Schmaedick, 2007; Forrester, 2008)。

圖1 短角瓢蟲屬常見種的獵物圖譜Fig.1 Prey map of common species of Novius注：1, 柑橘吹綿蚧Icerya purchasi Maskell (Zimmerman,1948; Kapur, 1949; Puttarudriah and Channabasavanna, 1953; Quezada and DeBach, 1973; Clausen, 1978; Caltagirone and Doutt 1989); 2, 銀毛吹綿蚧 Icerya seychellarum (Westwood)(Kapur, 1949; Bedford, 1965); 3, 埃及吹綿蚧Icerya aegyptiaca (Douglas)(Kapur,1949; Muzaffar, 1970; Mendel and Blumberg, 1991); 4, 帕氏巨綿蚧Gigantococcus pattersoni (Newstead)(Kairo and Murphy, 1995); 5, 大薊巨綿蚧Gigantococcus euphorbiae (Brain)(Bedford, 1965); 6, 白毛吹綿蚧Icerya pilosa Green (Kapur, 1951); 7, 多痂隱綿蚧Crypticerya multicicatrices Kondo and Unruh (Pinchao, 2015, 2018); 8, 豆隱綿蚧Crypticerya genistae (Hempel)(Forrester and Vandenberg, 2008; Ciomperlik, 2010; Kondo et al., 2016); 9, 單痂隱綿蚧Crypticerya palmeri (Riley and Howard)(Kondo et al., 2016); 10, 蒙隱綿蚧Crypticerya montserratensis (Riley and Howard)(Kondo et al., 2016); 11, 日本履綿蚧Drosicha corpulenta (Kuwana)(張軍靈等, 2002); 12, 史氏履綿蚧Drosicha stebbingi (Green)(Rasheed et al., 1986; Pathan et al., 2018); 13, 加納蟻粉蚧Formicococcus njalensis (Laing)(Kairo and Murphy, 1995); 14, 吹綿平刺粉蚧Rastrococcus iceryoides (Green)(Omkar and Pervez, 2004); 15, 竹稈寡鏈蚧Pauroaspis rutilan Wu (肖水根, 2015); 16, 甘藍(lán)蚜Brevicoryne brassicae (Linnaeus)(Omkar and Pervez, 1999); 17, 蘿卜蚜Lipaphis erysimi (Kaltenbach)(Omkar and Pervez, 1999); 18, 黑刺粉虱Aleurocanthus spiniferus (Quaintance)(Li et al., 2011); 19, 溫室粉虱Trialeurodes vaporariorum (Westwood)(Li et al., 2011); 20, 煙粉虱Bemisia tabaci (Gennadius)(Li et al., 2011)。

該屬瓢蟲往往只出現(xiàn)在有蚧蟲的地方，喜歡在蚧蟲或者基質(zhì)上爬行。無論成蟲還是幼蟲，多喜歡分散在葉背面活動(dòng)，幼蟲多通過它們的尾部將自己固定在基質(zhì)上并進(jìn)食幾個(gè)小時(shí)(Stebbing, 1904)。卵一旦孵化，幼蟲便可以立即進(jìn)食。通過口器咬住獵物，咬破蟲體后取食其體液，使獵物最終干癟而死。初孵幼蟲多鉆進(jìn)吹綿蚧卵囊及其2、3齡若蟲的腹下取食(González and Kondo, 2014)。4齡幼蟲化蛹之前會(huì)有一個(gè)預(yù)蛹階段，固定于樹干或者樹葉背面，停止取食，一般持續(xù)一天到幾天(Majerus, 1994)，然后體背裂開進(jìn)入蛹期，蛹期通過尾部附著于基質(zhì)上，處于靜止?fàn)顟B(tài)。成蟲羽化一般需要幾分鐘的時(shí)間，羽化后會(huì)繼續(xù)停留在蛹?xì)?nèi)1～2 d，這個(gè)過程中鞘翅和前翅則會(huì)擴(kuò)張并逐漸變得干燥，鞘翅的顏色也會(huì)隨著羽化的時(shí)間而逐漸變深。成蟲羽化后很快就可以交配，有多次交配的習(xí)性 (張格成和黃良爐, 1963)。產(chǎn)卵一般在獵物附近，有時(shí)候也直接在獵物的卵囊下面產(chǎn)卵。抱卵的雌蟲通常比未交配的雌蟲或者雄蟲取食更多的獵物，這表明食物消耗和產(chǎn)卵率之間可能有著一定的相關(guān)性(Balduf, 1935)。此外，吹綿蚧有限的擴(kuò)散能力也有利于該屬瓢蟲的取食。

在不同棲境下該屬瓢蟲各齡期的發(fā)育歷期、產(chǎn)卵量和存活率等存在差異。Grafton-Cardwelletal.(2005)研究了不同溫度對(duì)澳洲短角瓢蟲的影響，結(jié)果表明澳洲短角瓢蟲成蟲于25、28、31、34和37℃溫度下72 h，取食柑橘吹綿蚧，其存活率在95%～100%之間，但是在34℃和37℃溫度下成蟲的產(chǎn)卵量顯著減少；此外34℃下保存的卵孵化率和幼蟲存活率均降低，而37℃下保存的卵將無法孵化。在10、14、18、22和25°C溫度條件下對(duì)澳洲短角瓢蟲各個(gè)齡期的發(fā)育時(shí)間和存活率的研究表明，10℃條件下卵無法孵化；從14℃到25℃，卵到成蟲羽化的發(fā)育時(shí)間由79 d降至18 d，但是溫度對(duì)澳洲短角瓢蟲的性別比例沒有影響(Grafton-Cardwelletal., 2005)。小短角瓢蟲Noviuspumilus(Weise, 1892)在我國福州一年發(fā)生6代，少數(shù)發(fā)生7代，在日均溫27.8℃條件下各個(gè)蟲態(tài)的發(fā)育歷期均比31.6℃的短，適宜于其成蟲發(fā)育的溫度為25～30℃；越冬期的蟲態(tài)以老齡幼蟲和蛹為主，少數(shù)為成蟲，且需要較為干燥的環(huán)境條件(黃邦侃等, 1988)。

張格成和李繼祥(1991)在我國重慶地區(qū)研究了氣候因子對(duì)澳洲短角瓢蟲的影響，結(jié)果表明澳洲短角瓢蟲喜陰暗環(huán)境，耐低溫能力強(qiáng)，在冬季沒有真正的休眠期；適宜其卵孵化的相對(duì)濕度為60%左右，而在相對(duì)濕度較高時(shí)(85%左右)，成蟲的壽命會(huì)減短、產(chǎn)卵量也顯著減少。褐短角瓢蟲Noviusiceryae(Janson, 1889)在溫度27℃、相對(duì)濕度70%的條件下取食帕氏巨綿蚧Gigantococcuspattersoni(Newstead, 1917)發(fā)育歷期為幼蟲期36.3 d，成蟲壽命15～74 d (Kairo and Murphy, 1995)。張格成(1994)比較了相同條件下澳洲短角瓢蟲和大短角瓢蟲Noviusrufopilosus(Mulsant, 1850)各蟲態(tài)的發(fā)育歷期，結(jié)果表明前者比后者快3.7～26.5 d/代，澳洲短角瓢蟲在我國重慶一年發(fā)生10代，大短角瓢蟲則為4代；同一區(qū)域內(nèi)澳洲短角瓢蟲的群落組建和競爭力要遠(yuǎn)遠(yuǎn)強(qiáng)于大短角瓢蟲(張格成, 1994)。

3 短角瓢蟲分類歷史

Mulsant(1846)在對(duì)法國瓢蟲科的研究中，根據(jù)瓢蟲體表是否附毛將其分為無毛的“Gymnosomides”和被毛的“Trichosomides”兩大類；并在被毛類群的Scymniens中基于新屬Nomius建立了Nomiaires屬團(tuán)。后來他發(fā)現(xiàn)該屬名已被占用，在該文章的“附錄和勘誤”中用Novius代替，并將該屬團(tuán)名稱修改為Noviaires。Mulsant(1850)在他的專著《鞘翅目瓢蟲科的分類》中，描述了Rodolia屬，并在Ortaliens族中建立了Rodoliares屬團(tuán)，在文中也提及了他之前在Scymniens族中描述的Noviaires以及Novius屬。

Crotch(1874)對(duì)瓢蟲科的分類系統(tǒng)進(jìn)行了修訂，認(rèn)為Rodolia屬與Novius屬之間非常相似，唯一的區(qū)別就是Rodolia屬的觸角只有8節(jié)，并將這兩個(gè)屬歸入到Exoplectrae，同時(shí)指定RodoliaruficollisMulsant, 1850為Rodolia屬的模式種。然而，Korschefsky(1931)認(rèn)為Crotch(1874)這種做法是無效的，他指出Crotch(1874)并未將R.ruficollis歸入到Rodolia屬中，而是將其放在了VedaliaMulsant中。因此，Korschefsky(1931)重新指定了RodoliarubeaMulsant, 1850為Rodolia的模式種。Korschefsky(1931)的研究中在短角瓢蟲族中包含了5個(gè)屬，分別為AnoviaCasey、EurodoliaWeise、NoviusMulsant和RodoliaMulsant以及VedaliaMulsant。

Gordon(1972)在對(duì)新世界(西半球或南、北美洲及其附近島嶼)短角瓢蟲族Noviini的修訂中，將Vedalia從短角瓢蟲族移到了Exoplectrini族并重新界定了短角瓢蟲族。Gordon指出如果不考慮幼蟲，僅憑成蟲的特征很難將Rodolia屬和Anovia屬區(qū)分，因此暗示要把這兩個(gè)屬合并為一個(gè) (Gordon, 1972)。然而此前Rees(1947)報(bào)道這兩個(gè)屬的幼蟲的觸角節(jié)數(shù)不同，Rodolia屬幼蟲的觸角2節(jié)，Anovia屬的則僅有1節(jié)(Rees, 1947)，因此Gordon(1972)把這個(gè)特征作為區(qū)別這兩個(gè)屬的依據(jù)，保留其為兩個(gè)獨(dú)立的屬。隨后的學(xué)者繼續(xù)基于幼蟲的觸角是否有2節(jié)來區(qū)分Rodolia屬和Anovia屬(Gordon, 1972; Gordon, 1985; Reesetal., 1994)。Rees(1947)的研究第一次嘗試僅僅根據(jù)幼蟲形態(tài)來定義Noviine，但是他僅檢視了Anovia的一個(gè)種，卻被用來作為整個(gè)屬的幼蟲的特征，因此Forresteretal.(2009)對(duì)其幼蟲觸角特征的有效性提出了質(zhì)疑，并描述了Anoviacircumclusa(Gorham, 1899)的幼蟲觸角有明顯的2節(jié)，這與先前文獻(xiàn)報(bào)道的歐洲的Noviuscruentatus幼蟲的觸角2節(jié)一致 (Klausnitzer and Schulze, 1975)。此外還指出Rodolia和Anovia兩個(gè)屬的形態(tài)極為相似，需要結(jié)合成蟲和幼蟲特征進(jìn)行系統(tǒng)發(fā)育分析來進(jìn)一步區(qū)分和明確 (Forresteretal., 2009)。

Forrester(2008)在其博士學(xué)位論文中根據(jù)形態(tài)學(xué)特征，認(rèn)為NoviusMulsant, 1846、RodoliaMulsant, 1850和AnoviaCasey, 1908為同物異名，基于Rodolia的屬名在各種生物防治文獻(xiàn)中已經(jīng)使用了100多年，建議將其作為有效名，而把Novius、Anovia列為Rodolia的次異名：這一建議被Iqbaletal. (2018)所采用。Pangetal.(2020a)在對(duì)澳大利亞短角瓢蟲屬的修訂中，根據(jù)《國際動(dòng)物命名法規(guī)》“優(yōu)先權(quán)原則”，恢復(fù)Novius作為該屬的有效名，將Rodolia和Anovia作為Novius的次異名，把Rodolia和Anovia的63個(gè)種移到了Novius屬。此外提供了短角瓢蟲屬Novius的有效種名錄，并且提出了以下異名：NoviusbellusBlackburn, 1889 =EurodoliaseveriniWeise, 1895=NoviusimmaculatusLea, 1902;NoviuskoebeleiOlliff in Craw, 1892=NoviusruberBlackburn, 1889=NoviuslimbatusBlackburn, 1895=NoviussimplicipennisBlackburn, 1895=NoviusdiscoidalisBlackburn, 1895=NoviustripustulatusBlackburn, 1895 =NoviustridensLea, 1902=RodoliablackburniUkrainsky 2009。

附：短角瓢蟲屬和澳洲短角瓢蟲的分類沿革：

短角瓢蟲屬NoviusMulsant,1846

NomiusMulsant, 1846: 213. Type species:NomiuscruentatusMulsant, 1846, by monotypy. Junior homonym ofNomiusLaporte, 1835 (Coleoptera: Carabidae).

NoviusMulsant, 1846: addenda et errata [p. 4]. Replacement name forNomiusMulsant. Treated as synonym ofRodoliaby Iqbaletal., 2018:1104; Pangetal., 2020a: 4.

MacronoviusWeise, 1885: 63. Type species:NoviuslimbatusMotschulsky, 1866 (subgenus ofRodolia). Weise, 1895: 149 (synonym ofRodolia). Sicard, 1907: 68.

AnoviaCasey, 1908: 408. Type species:ScymnusvirginalisWickham, 1905, by monotypy. Synonymized by Iqbaletal., 2018: 1104.

澳洲短角瓢蟲Noviuscardinalis(Mulsant, 1850)

VedaliacardinalisMulsant 1850: 906. TL: Australia.

Noviuscardinalis: Crotch, 1874: 283; Pangetal., 2020a: 6.

Eurodoliacardinalis: Weise, 1895: 150.

RodoliaaegyptiacaSicard, 1907: 67; Korschefsky, 1931: 99.Macronoviuscardinalis: Weise, 1922:104.

Macronoviuscardinalisab.obnubilatusWeise, 1922: 104; Korschefsky, 1931: 98.

表1 不同分類系統(tǒng)中短角瓢蟲族Noviini的地位

短角瓢蟲屬的系統(tǒng)學(xué)研究多基于其形態(tài)學(xué)特征，以往多數(shù)分類學(xué)家將其歸屬于紅瓢蟲亞科的短角瓢蟲族(表1)。而僅僅依靠比較形態(tài)學(xué)方法研究相關(guān)類群的系統(tǒng)發(fā)育有較大局限性，迅速發(fā)展的分子生物學(xué)技術(shù)為系統(tǒng)學(xué)的研究提供了更多途徑。近年來，不少學(xué)者通過分子數(shù)據(jù)對(duì)瓢蟲科的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系進(jìn)行重建，取得了一定的進(jìn)展：

Margoetal.(2010)選取核基因18S rRNA、28S rRNA和線粒體基因12S rRNA、16S rRNA和COⅠ構(gòu)建最大似然樹和貝葉斯樹，探究瓢蟲科的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系，其涉及到短角瓢蟲屬的只有一個(gè)種—澳洲短角瓢蟲N.cardinalis，結(jié)果顯示澳洲短角瓢蟲與食植瓢蟲族的苜蓿瓢蟲Subcoccinellavigintiquatuopunctata(Linnaeus, 1758)聚在了一支。Seagoetal.(2011)將形態(tài)特征和核基因28S rRNA、線粒體基因COⅠ和COⅡ 等分子數(shù)據(jù)相結(jié)合，對(duì)瓢蟲科的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系進(jìn)行驗(yàn)證，共選取116個(gè)物種，其中短角瓢蟲屬僅有兩個(gè)種，系統(tǒng)發(fā)育樹中這兩個(gè)種與小毛瓢蟲族的Horniolussp.形成一支。Cheetal.(2021)對(duì)214種瓢蟲和14個(gè)外群的94個(gè)核蛋白編碼基因進(jìn)行了測(cè)序，共選取短角瓢蟲族物種6個(gè)，系統(tǒng)地研究了瓢蟲科的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系，結(jié)果顯示氨基酸水平的系統(tǒng)發(fā)育推斷與核苷酸的結(jié)果并不一致，前者的結(jié)果為短角瓢蟲族與小毛瓢蟲族Scymnini的一些類群聚為一支，而后者短角瓢蟲族則與Azyini族的一支聚在了一起；此外結(jié)果還顯示短角瓢蟲族的氨基酸取代率遠(yuǎn)高于瓢蟲亞科的其他類群，可能會(huì)影響系統(tǒng)發(fā)育的推斷。以上這些研究中選用的短角瓢蟲屬的物種數(shù)量非常有限，代表性不夠，難以真正反映該屬與瓢蟲科其他類群以及該屬內(nèi)部的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系。因此，亟需選取更多種類，把形態(tài)學(xué)特征和分子數(shù)據(jù)結(jié)合起來，對(duì)短角瓢蟲屬的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系作更加全面深入的研究，從而建立更合理的系統(tǒng)樹，以更客觀準(zhǔn)確地反映該類群的親緣關(guān)系和進(jìn)化歷史。

4 短角瓢蟲屬應(yīng)用研究歷史

Koebele于1888年將澳洲短角瓢蟲從澳大利亞引入到美國加利福尼亞州，防治柑橘吹綿蚧，取得顯著成效(Craw and Koebele, 1892)，推動(dòng)了整個(gè)生物防治工作的開展，開創(chuàng)了傳統(tǒng)生物防治的新紀(jì)元(萬方浩等, 2000)，使得害蟲生物防治成為家喻戶曉的害蟲控制手段 (陳學(xué)新, 2010)。如今，澳洲短角瓢蟲已被引進(jìn)到世界各地。由于其適應(yīng)能力強(qiáng)，基本上都起到了長期控制吹綿蚧種群數(shù)量的作用。我國于1909年首次引進(jìn)了澳洲短角瓢蟲，從美國加州和夏威夷引入到臺(tái)灣(蒲天勝, 1989；龐虹, 1996)；文獻(xiàn)記載1929年曾從澳洲引入至上海，防治海桐花上的吹綿蚧(劉崇樂, 1963)，但引進(jìn)后未見進(jìn)一步的報(bào)道(蒲蟄龍, 1991)；1932年從臺(tái)灣引入至浙江，防治柑橘上的吹綿蚧(蒲蟄龍, 1978)；1955年在蒲蟄龍教授的主持下，從前蘇聯(lián)農(nóng)業(yè)部植物檢疫室引進(jìn)澳洲短角瓢蟲至廣州，隨后在廣東多地進(jìn)行吹綿蚧的防控，均取得了良好的控害效果(張格成, 1994)。澳洲短角瓢蟲的成功引入，很好地解決了我國南方地區(qū)果樹和木麻黃等林木的吹綿蚧為害問題(魯布卓夫, 1955; 黃邦侃和羅肖南, 1956; 蒲蟄龍和鄧德藹, 1957; 蒲蟄龍等, 1959; 黃邦侃, 1985a, 1985b; 任伊森, 1991)。此外，經(jīng)過長期的研究、觀察和田間試驗(yàn)表明，澳洲短角瓢蟲對(duì)本地的吹綿蚧天敵大短角瓢蟲N.rufopilosus(Mulsant, 1850)沒有不良影響(蒲蟄龍, 1991)。

短角瓢蟲屬瓢蟲在生物防治方面發(fā)揮著極其重要的作用，除澳洲短角瓢蟲外，該屬的其他物種在蚧蟲防治方面也是功不可沒。目前已有很多個(gè)物種成功應(yīng)用于生物防治(表2)?？苁隙探瞧跋xN.koebeleiOlliff, 1892同樣是被Koebele從澳大利亞引進(jìn)到美國進(jìn)行吹綿蚧的防治，取得了喜人的效果(Craw and Koeble, 1892; Clausen, 1978; Caltagirone and Doutt, 1989; Salisbury and Booth, 2004)。小短角瓢蟲N.pumilus，分布于東洋區(qū)，是我國南方和日本的常見種，1928年小短角瓢蟲從日本和我國臺(tái)灣引進(jìn)至西太平洋的馬里亞納、加羅林、馬紹爾和馬里亞納群島防治銀毛吹綿蚧；1947-1949年小短角瓢蟲自馬里亞納群島引入至加馬紹爾群島等防治埃及吹綿蚧，都取得了一定的控制效果(Sweetman, 1958; 黃邦侃, 1985a; 蒲天勝, 1989; 龐雄飛, 1991)。廣泛分布于非洲熱帶地區(qū)的褐短角瓢蟲N.iceryae(Janson, 1889)被引進(jìn)到新西蘭進(jìn)行吹綿蚧的控制(Ormerod and Janson 1889)。加利福尼亞從南非引進(jìn)了短角瓢蟲屬的多個(gè)物種來提高吹綿蚧的生物防治效率(Clausen, 1978)。我國的土著種紅環(huán)短角瓢蟲N.limbatusMotschusky, 1866和大短角瓢蟲N.rufopilosus(Mulsant, 1850)分別為日本履綿蚧Drosichacorpulenta(Kuwana, 1902)和柑橘吹綿蚧的捕食性優(yōu)勢(shì)天敵昆蟲(張格成等, 1994；郭加忠等, 2010)，在防治柑橘吹綿蚧中扮演重要角色(包建中和古德祥, 1988)。短角瓢蟲在減少農(nóng)業(yè)生產(chǎn)損失方面，有著很好的害蟲可持續(xù)治理效果，并且該屬物種數(shù)量豐富，在蚧蟲防控方面有著很大的利用前景。

為提高生物防治的效率，更好地發(fā)揮瓢蟲的控害作用，國內(nèi)外學(xué)者開展了一系列的研究。國內(nèi)主要集中在澳洲短角瓢蟲的引進(jìn)、繁殖和利用以及我國一些常見種類如大短角瓢蟲、紅環(huán)短角瓢蟲和小短角瓢蟲的生物學(xué)習(xí)性、發(fā)生規(guī)律、保護(hù)措施、應(yīng)用技術(shù)以及蚧蟲控制效果等方面的研究(蒲蟄龍等, 1959; 任伊森, 1965; 江洪, 1980; 郭加忠等, 2010; 安新城, 2011)。國外在該屬瓢蟲的生活史以及控制不同種蚧蟲的潛在效能方面也做了大量的研究(Cressman, 1930; Kairo and Murphy, 1995; Ragab, 1995; Awadalla, 2015)，并評(píng)估了澳洲短角瓢蟲對(duì)加拉帕戈斯群島的鳥類及非靶標(biāo)獵物的影響及其捕食范圍 (Caustonetal., 2004; Lincangoetal., 2011; Alvarezetal., 2012 Hoddleetal., 2013)，結(jié)果表明澳洲短角瓢蟲的食性范圍較為狹窄，沒有發(fā)現(xiàn)對(duì)應(yīng)用區(qū)域的其它無脊椎動(dòng)物群落造成明顯威脅。此外還著重研究了對(duì)該屬瓢蟲的保護(hù)和利用，比如新型殺蟲劑的應(yīng)用對(duì)澳洲短角瓢蟲的存活率的影響 (Grafton-Cardwell and Gu, 2003)，結(jié)果表明新煙堿類殺蟲劑和擬除蟲菊酯對(duì)澳洲短角瓢蟲的成蟲和幼蟲的存活率有著顯著的負(fù)面影響，此外還會(huì)降低成蟲的壽命和子代的產(chǎn)卵量。這些研究評(píng)價(jià)了不同生態(tài)因子對(duì)短角瓢蟲屬瓢蟲捕食效率、生長發(fā)育和繁殖等方面的影響，將不斷優(yōu)化短角瓢蟲屬各物種的種群管理，也為更好地開展生物防治研究和應(yīng)用提供理論依據(jù)。

表2 短角瓢蟲屬應(yīng)用于生物防治的主要成功案例

5 存在問題與展望

短角瓢蟲屬是瓢蟲科中非常重要的一類捕食性天敵，其物種數(shù)量豐富、捕食率高、捕食能力強(qiáng)，在蚧蟲防控中起著舉足輕重的作用，具有十分廣闊的應(yīng)用前景。從澳洲短角瓢蟲成功引種防治至今，研究人員對(duì)該屬的研究和利用從未停止，也取得了長足的進(jìn)展，但是仍舊存在一些問題，需要進(jìn)一步探究和解決：

(1)天敵昆蟲物種的準(zhǔn)確鑒定是利用其開展有效生防應(yīng)用的基礎(chǔ)與必要前提。短角瓢蟲屬昆蟲形態(tài)特征相似且可能存在多譜系，給生物防治的廣泛開展帶來了分類學(xué)上的障礙。此外，短角瓢蟲屬物種數(shù)量豐富，自然界可能仍存在大量物種未被發(fā)現(xiàn)，新物種的發(fā)現(xiàn)與鑒定對(duì)豐富與優(yōu)化天敵種質(zhì)資源庫具有重要意義。

為進(jìn)一步推進(jìn)和開展生物防治工作，該屬瓢蟲的分類學(xué)問題亟待解決，準(zhǔn)確高效的物種鑒定系統(tǒng)亟需建立。分子生物學(xué)尤其是DNA測(cè)序技術(shù)的發(fā)展給物種的準(zhǔn)確鑒定提供了新的途徑。將經(jīng)典分類學(xué)與分子數(shù)據(jù)結(jié)合起來，進(jìn)一步探討物種的分化和形成機(jī)制，厘清短角瓢蟲屬與瓢蟲科內(nèi)其他類群的親緣關(guān)系、對(duì)其系統(tǒng)發(fā)育進(jìn)行重建，是準(zhǔn)確鑒定、保護(hù)及開發(fā)利用短角瓢蟲屬天敵資源的先決條件，也是進(jìn)一步開展遺傳和應(yīng)用研究的必要基礎(chǔ)，更將是我們今后研究和努力的方向。

(2)天敵昆蟲的食性是評(píng)價(jià)其生防應(yīng)用價(jià)值的重要參考指標(biāo)。短角瓢蟲屬瓢蟲的成蟲和幼蟲均為捕食性，且捕食相同獵物，在害蟲控制方面有著極大的優(yōu)勢(shì)。以往一些生防計(jì)劃的實(shí)施是在不完全了解釋放天敵對(duì)靶標(biāo)獵物的識(shí)別和分類情況下就進(jìn)行開展，這對(duì)其他非靶標(biāo)昆蟲可能存在著極大的風(fēng)險(xiǎn) (Pangetal., 2020a)。關(guān)于澳洲短角瓢蟲的食性范圍和釋放后的風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估進(jìn)行的廣泛研究證實(shí)其高度的寡食性和應(yīng)用的適宜性。為更好地利用該屬瓢蟲，對(duì)于已應(yīng)用于生防的其他種類的食性范圍及釋放后的風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估也有待開展，從基因組和轉(zhuǎn)錄組層面深入闡釋其食性機(jī)制、控害機(jī)理與效能方面的研究也需要提上日程。

(3)天敵昆蟲的大量擴(kuò)繁是高效開展害蟲生物防治的有力保障。目前大批量地繁殖該屬瓢蟲仍然需要大量繁育其自然獵物，成本高，且費(fèi)工費(fèi)時(shí)。因此，人工代飼料的開發(fā)與改進(jìn)亟需進(jìn)一步深入研究。結(jié)合該屬瓢蟲的生理生化及不同生長階段的營養(yǎng)需求，研制、開發(fā)適合該屬昆蟲的人工飼料和代飼料，提高飼養(yǎng)效率、優(yōu)化繁育及釋放技術(shù)也是今后研究的重點(diǎn)。

綠水青山就是金山銀山。加強(qiáng)生態(tài)文明建設(shè)，推進(jìn)生物防治的應(yīng)用是共謀全球生態(tài)文明建設(shè)的重要舉措。利用生物防治控制作物病蟲害，不僅可以除害增產(chǎn)，還可以保障農(nóng)產(chǎn)品的質(zhì)量安全、實(shí)現(xiàn)農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展，同時(shí)也節(jié)約了能源、降低了成本、減少了污染。短角瓢蟲屬類群具有眾多優(yōu)質(zhì)的天敵昆蟲資源，應(yīng)用于生物防治，經(jīng)濟(jì)、安全、高效，對(duì)于農(nóng)業(yè)害蟲生物防治的推廣應(yīng)用具有重要的研究和利用價(jià)值。隨著不同學(xué)科如生態(tài)學(xué)、遺傳學(xué)、分子生物學(xué)以及基因組學(xué)等學(xué)科的相互交叉和滲透，幾何形態(tài)學(xué)、分子系統(tǒng)學(xué)等多種技術(shù)手段的聯(lián)合應(yīng)用，關(guān)于天敵瓢蟲的研究也將進(jìn)入一個(gè)新的發(fā)展階段。