片段化生境中木本植物種子大小對(duì)幼苗存活的影響

余梅生，鐘雨辰，余世成，王志平，雷艷平，徐高福，于明堅(jiān)

（1.淳安縣新安江生態(tài)開(kāi)發(fā)集團(tuán)有限公司，浙江 淳安 311700；2.浙江大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，浙江 杭州 310058）

植物更新是森林群落構(gòu)建（Forest community assembly）和生物多樣性維持（Mechanism of biodiversity maintenance）的基礎(chǔ)，對(duì)于絕大部分植物而言，幼苗建成階段是植物更新過(guò)程中的瓶頸期[1]。從種子到幼苗轉(zhuǎn)化過(guò)程中的高死亡率對(duì)植物更新和群落構(gòu)建影響深遠(yuǎn)[2-3]。植物為此進(jìn)化出了不同的繁殖和生長(zhǎng)策略，而種子大小是其中十分關(guān)鍵的性狀[4]。小種子數(shù)量多，具有更強(qiáng)的擴(kuò)散能力，有助于逃離捕食者，到達(dá)適宜生境并更好地拓殖[4-5]；而大種子具有較充足的營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備，在幼苗建成階段具有更強(qiáng)的抗逆性而獲得更高的存活率，彌補(bǔ)種子在數(shù)量上的劣勢(shì)[6-7]。在等量物質(zhì)和能量投入的情況下，植物需要在生產(chǎn)少量大種子和大量小種子間做出權(quán)衡（Trade-off）[5,8]。

然而，種子大小對(duì)幼苗建成的作用還依賴于所處的環(huán)境[9]，在資源受限的生境中，種子的大小尤為重要[10]，如大種子物種幼苗建成率高的優(yōu)勢(shì)在蔭蔽森林中更加突顯[11]。而隨著人類對(duì)自然環(huán)境干擾的不斷加大，生境片段化（Habitat fragmentation）對(duì)生物多樣性維持的影響已不容小覷。生境片段化是指連續(xù)的生境被分割成多個(gè)相互隔離的小斑塊（片段）的過(guò)程[12]，其通過(guò)生境面積減小、邊緣效應(yīng)增強(qiáng)和生境隔離度增加等改變生境小氣候、土壤理化性質(zhì)、物種分布和物種間的相互關(guān)系等，進(jìn)而影響一些重要的生態(tài)過(guò)程[13]，其中就包括種子到幼苗的轉(zhuǎn)化。研究發(fā)現(xiàn)，片段化生境中較好的光照條件、較少的植食動(dòng)物和病原菌使種子大小對(duì)幼苗存活的作用被削弱[14]。生境片段化對(duì)不同種子大小物種幼苗的選擇會(huì)影響森林更新和群落構(gòu)建，但是很少有研究在生境片段化的背景下研究物種間種子大小和幼苗建成的關(guān)系。

千島湖位于我國(guó)亞熱帶區(qū)域，因新安江水庫(kù)大壩建設(shè)形成了1 000多個(gè)陸橋島嶼，提供了不同面積和隔離度的片段化生境。本研究以千島湖29個(gè)次生馬尾松Pinus massoniana林樣島為研究地點(diǎn)，以木本植物種子和幼苗為研究對(duì)象，研究片段化生境中種子大小與種子數(shù)量的關(guān)系，以及島嶼參數(shù)、地形因素和土壤養(yǎng)分含量如何影響種子大小對(duì)幼苗早期存活的作用。通過(guò)該研究，期望能夠?qū)ζ位持蟹N子大小如何影響森林群落更新和生物多樣性維持機(jī)制有更深入的認(rèn)識(shí)。

1 研究區(qū)域與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究地點(diǎn)位于浙江省杭州市淳安縣境內(nèi)的千島湖，29°22′～29°50′N(xiāo)，118°34′～119°15′E，如圖1。

圖1 研究島嶼分布Figure 1 Distribution of sampling islands in the Thousand Island Lake

千島湖于1959年修建新安江水電站時(shí)形成，在水位為108 m時(shí)擁有1 078個(gè)面積大于0.25 hm2的島嶼。水域面積約540 km2，平均水深為30.44 m，容積為178.4億m3。該地區(qū)為典型的亞熱帶季風(fēng)氣候，溫暖濕潤(rùn)，雨熱同期。年平均氣溫為17℃，極端最高氣溫為41.8℃，極端最低氣溫為－7.6℃，年平均降水量為1 430 mm。土壤主要為紅壤、黃壤和巖性土，土層較薄，保水、保肥能力一般。水庫(kù)建設(shè)前，原有森林基本均遭到破壞[15]。目前，千島湖島嶼上的森林覆蓋率＞88.5%，喬木層以馬尾松為主，小喬木和灌木層以檵木Loropetalum chinense、短尾越桔Vaccinium carlesii和杜鵑Rhododendron simsii等為主[15]。

1.2 研究方法

2009－2010年，選取29個(gè)人為干擾較少且以馬尾松林為主的島嶼作為植物群落樣島（圖1），根據(jù)島嶼面積和島嶼形狀建立不同大小的森林動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)樣地，采用熱帶森林科學(xué)研究中心（Center for Tropical Forest Science,CTFS）森林動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)樣地的標(biāo)準(zhǔn)方法對(duì)樣地內(nèi)胸徑≥1 cm的木本植物進(jìn)行掛牌和調(diào)查。

1.2.1 幼苗監(jiān)測(cè) 2011年春季，在29個(gè)樣島上建立498個(gè)1 m×1 m的幼苗監(jiān)測(cè)樣方，并于每年春、秋兩季開(kāi)展幼苗調(diào)查工作。調(diào)查對(duì)象為監(jiān)測(cè)樣方內(nèi)胸徑＜1 cm的喬、灌木植物幼苗，將樣方內(nèi)的每一株幼苗套上帶有唯一編號(hào)的膠圈，同時(shí)記錄幼苗的種名、存活情況、高度、冠幅、基徑、苗區(qū)蓋度和樣方郁閉度。

本研究分析采用2011年春至2015年秋10次調(diào)查的3 029株幼苗個(gè)體，隸屬23科共40種。

1.2.2 種子性狀測(cè)量 用于本研究分析的木本植物種子來(lái)自于29個(gè)樣島植物群落調(diào)查所記錄到的其中的24科共46種（覆蓋幼苗調(diào)查涉及到的40個(gè)物種）。每個(gè)物種隨機(jī)選取5棵健康成年樹(shù)，在每株成年樹(shù)上采集10顆（或粒）成熟、無(wú)病蟲(chóng)害的果實(shí)（或種子），繁殖體過(guò)小的物種在每株成樹(shù)上取50顆（或粒）果實(shí)（或種子）。將果實(shí)用剪刀和鑷子分離果肉和種子，計(jì)數(shù)所有果實(shí)中包含的種子總數(shù)量。隨后將種子裝入紙袋，于80℃烘干48 h后稱量種子干質(zhì)量。種子大小與種子數(shù)量分析選擇其中數(shù)據(jù)完整的19科34種。

1.3 數(shù)據(jù)分析

胸高斷面積反映成年樹(shù)木的生產(chǎn)力，從而影響種子數(shù)量，通過(guò)計(jì)算種子總數(shù)量（粒）與胸高斷面積（m2）的比值得到標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量。對(duì)種子大?。捶N子質(zhì)量）和標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量進(jìn)行Pearson相關(guān)性檢驗(yàn)，使用Blomberg’s K指數(shù)分析種子大小和標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量的系統(tǒng)發(fā)育保守性。種子大小和標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量均取自然對(duì)數(shù)。

采用基于二項(xiàng)分布族的廣義線性混合效應(yīng)模型（Generalized linear mixed models,GLMMs）分析幼苗半年存活情況的影響因素。幼苗半年存活情況指幼苗在調(diào)查時(shí)第一次出現(xiàn)后半年內(nèi)（即到下一次幼苗調(diào)查時(shí)）的存活情況，完整的固定效應(yīng)為種子大小、幼苗初始高度、幼苗經(jīng)歷季節(jié)（夏季或者冬季）、島嶼參數(shù)（面積、形狀指數(shù)、與最近島嶼的距離、與大陸的距離）、地形因素（海拔、坡度、南北坡向、東西坡向、到島嶼邊緣的距離）和土壤成分（碳、氮、磷），以及種子大小與其他參數(shù)間的交互作用，隨機(jī)效應(yīng)為調(diào)查時(shí)間、物種、物種對(duì)幼苗初始高度的影響、島嶼及嵌套在島嶼中的樣方號(hào)。模型中出現(xiàn)的所有自變量都經(jīng)過(guò)了標(biāo)準(zhǔn)化處理，結(jié)果僅展示AICc（小樣本情況下的赤池信息準(zhǔn)則）值最小、Weight值最大的最優(yōu)模型。

本研究的所有分析均在R3.6.1軟件中完成。系統(tǒng)發(fā)育保守性分析由Ape和Phytools軟件包完成，廣義線性混合模型和模型選擇由Lme4和MuMIn軟件包完成，散點(diǎn)圖和三維圖像的制作分別由Lmodel2軟件包中的MA模型和Persp函數(shù)實(shí)現(xiàn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 種子大小與種子數(shù)量權(quán)衡

Blomberg’s K指數(shù)分析結(jié)果顯示，種子大?。↘=0.119，P=0.353）和標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量（K=0.339，P=0.170）均不具有系統(tǒng)發(fā)育保守性，因此，不需考慮系統(tǒng)發(fā)育對(duì)種子性狀的影響。Pearson相關(guān)性檢驗(yàn)結(jié)果顯示，千島湖島嶼木本植物的種子大小與標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量之間呈顯著負(fù)相關(guān)（r=－0.367，P＜0.05），這表明種子越大，該物種所產(chǎn)生的種子數(shù)量越少（圖2），說(shuō)明千島湖島嶼植物物種間的種子大小和種子數(shù)量存在明顯的權(quán)衡關(guān)系。

2.2 種子大小對(duì)幼苗存活率的影響

圖2 種子大小與標(biāo)準(zhǔn)種子數(shù)量的關(guān)系Figure 2 Relation between seed mass and standard seed number

本研究調(diào)查的3 029株幼苗中，有2 019株幼苗在出苗后半年內(nèi)死亡，1 010株幼苗在半年后仍存活。由表1可知，種子大小對(duì)幼苗半年存活率的影響并不顯著。這說(shuō)明在千島湖島嶼上種子大小沒(méi)有直接影響幼苗的存活率。由表1還可以看出，種子大小與季節(jié)、東西坡向和土壤碳含量間均對(duì)幼苗存活率有顯著的交互作用。相較冬季，夏季對(duì)幼苗的存活率顯著不利，并且夏季對(duì)大種子的不利影響顯著大于對(duì)小種子的影響（P＜0.001，圖3）；就坡向而言，坡向越朝東，種子大小的正效應(yīng)越大（P＜0.05），當(dāng)坡向朝東時(shí)，大種子物種的幼苗存活率明顯高于小種子物種（圖4）；而對(duì)于土壤成分，土壤碳含量越低，種子大小的正效應(yīng)越大（P＜0.05），當(dāng)土壤碳含量較低時(shí)，大種子物種幼苗的存活優(yōu)勢(shì)明顯大于小種子物種（圖5）。以上結(jié)果說(shuō)明，片段化生境中的空間異質(zhì)性增強(qiáng)了種子大小對(duì)幼苗存活率的影響。

圖3 季節(jié)和種子大小對(duì)幼苗存活率的影響Figure 3 Effect of season and seed mass on survival rate of seedlings

圖4 東西坡向和種子大小對(duì)幼苗存活率的影響Figure 4 Effect of aspect and seed mass on survival rate of seedlings

圖5 土壤碳含量和種子大小對(duì)幼苗存活率的影響Figure 5 Effect of carbon content in soil and seed mass on survival rate of seedlings

表1 幼苗半年存活率影響因素的廣義線性混合效應(yīng)結(jié)果Table 1 Generalized linear mixed effect of factors to influence survival rate of seedlings within half year

此外，由表1還可以看出，幼苗初始高度對(duì)幼苗存活率有極顯著的正效應(yīng)（P＜0.001）；土壤磷含量對(duì)幼苗存活率也有極顯著的正效應(yīng)（P＜0.001）；而幼苗所在島嶼與最近島嶼間的距離對(duì)幼苗存活率有顯著的負(fù)效應(yīng)（P＜0.01）。

3 討論與結(jié)論

3.1 討論

（1）千島湖島嶼區(qū)域的木本植物間存在顯著的種子大小與種子數(shù)量間的權(quán)衡，且種子大小對(duì)幼苗半年內(nèi)存活率有積極影響，但并不顯著。

種子大小與數(shù)量的權(quán)衡以及種子大小與幼苗存活的關(guān)系，兩者共同影響植物更新的早期階段[16]，并對(duì)群落構(gòu)建和物種共存有重要意義。若種子大小-數(shù)量權(quán)衡存在，則只有當(dāng)大種子物種具有更高存活率時(shí)，大種子物種和小種子物種的更新才可能達(dá)到平衡狀態(tài)，從而利于物種多樣性的維持，本研究結(jié)果表明在森林群落中，不同植物采取了不同的繁殖策略和生活史對(duì)策，以保持最大的適合度。在郁閉度較高的森林中，較弱的光照條件和以病原菌（Pathogen）和植食動(dòng)物（Herbivore）為代表的天敵是種子和幼苗面臨的主要威脅[17-19]。但千島湖島嶼植被以次生馬尾松林為主，透光率高，幼苗光脅迫不嚴(yán)重[20]，同時(shí)，Chavez-Pesqueira和Nunez-Farfan發(fā)現(xiàn)，大種子物種在連續(xù)森林中有較強(qiáng)的幼苗存活優(yōu)勢(shì)，而片段化生境中光照條件較好，病原菌和植食動(dòng)物活動(dòng)較少，導(dǎo)致種子大小的作用被削弱[14]。這與本研究種子大小對(duì)幼苗半年內(nèi)存活率的積極作用不顯著結(jié)果相呼應(yīng)。因此，在本研究中種子大小沒(méi)有表現(xiàn)出顯著的正效應(yīng)可能是因?yàn)榍u湖島嶼的環(huán)境對(duì)于幼苗早期建成階段來(lái)說(shuō)總體較為溫和，大種子物種的存活優(yōu)勢(shì)不明顯。

（2）千島湖島嶼區(qū)域的種子大小與坡向、土壤碳含量存在顯著的交互作用，大種子物種的幼苗存活率在坡向朝東和土壤碳含量較低的情況下存有明顯優(yōu)勢(shì)；幼苗初始高度和土壤磷含量對(duì)幼苗半年存活有極顯著的正效應(yīng)（P＜0.001）。

坡向?qū)τ酌绱婊盥实挠绊懼饕ㄟ^(guò)光照，大量研究表明，幼苗在陽(yáng)坡有更高的存活率[21-22]。在千島湖島嶼上，相較上午，下午時(shí)段西坡生境的溫度和光合有效輻射強(qiáng)度更高，更有利于植物光合作用，因此相較東坡的幼苗，西坡的幼苗有更高的光合效率和有機(jī)物積累量，從而更易存活。土壤碳含量反映土壤有機(jī)質(zhì)的含量，是衡量土壤質(zhì)量的重要指標(biāo)，對(duì)植物幼苗生長(zhǎng)發(fā)育有重要影響[23]。千島湖島嶼土層較薄，土壤碳含量過(guò)低不利于幼苗生長(zhǎng)。本研究中，在資源較充足（西坡、土壤碳含量高）的生境中，小種子物種和大種子物種均有較高的幼苗存活率，而當(dāng)資源受限，大種子物種因營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備充分，幼苗初始高度較大，有更強(qiáng)的利用弱光和吸收營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的能力，進(jìn)而展現(xiàn)出更高的適應(yīng)度。這說(shuō)明在千島湖片段化景觀中，光照和土壤營(yíng)養(yǎng)含量在空間上的異質(zhì)性增強(qiáng)了種子大小的作用。

幼苗初始高度大，意味著更好的健康狀態(tài)和更多的有機(jī)物積累，能夠更好地利用弱光[4]，也更容易從病原菌和植食動(dòng)物造成的損傷和物理?yè)p傷中恢復(fù)，對(duì)幼苗的存活有關(guān)鍵性作用。磷元素是植物生長(zhǎng)發(fā)育必不可少的元素之一，且主要來(lái)源于土壤，是土壤肥力的一項(xiàng)重要指標(biāo)[25]。研究表明，土壤磷含量對(duì)植物生長(zhǎng)有很大影響，低磷脅迫可導(dǎo)致植物光合作用能力的下降[26]，并阻礙植物的水分吸收[27]，而這兩個(gè)過(guò)程對(duì)于幼苗的生長(zhǎng)均十分關(guān)鍵，缺磷也會(huì)導(dǎo)致植物抗性的減弱。本研究結(jié)果顯示，隨著土壤磷含量的增大，幼苗的存活率顯著上升，說(shuō)明磷元素在植物幼苗早期建成階段起到了重要作用。

（3）千島湖島嶼區(qū)域內(nèi)，生境片段化對(duì)幼苗半年內(nèi)存活率無(wú)顯著影響，僅與最近島嶼間距離對(duì)幼苗存活表現(xiàn)出了顯著的負(fù)效應(yīng)（P＜0.01）。

千島湖島嶼形成時(shí)間短，林下小生境未出現(xiàn)明顯的梯度分化，這可能是邊緣效應(yīng)和面積效應(yīng)對(duì)幼苗存活無(wú)顯著影響的原因。而千島湖片段化生境光照資源相對(duì)充足，空間異質(zhì)性較小，可能為幼苗提供了一個(gè)更為有利的生長(zhǎng)環(huán)境，從而也間接減輕了對(duì)種子大小的選擇壓力。Latimer和Zuckerberg研究發(fā)現(xiàn)森林片段化程度越高，與鄰近森林斑塊的距離越遠(yuǎn)，冬季生境的日最低氣溫和日平均氣溫越低[28]，而溫度對(duì)幼苗光合作用和各項(xiàng)機(jī)能的運(yùn)作十分關(guān)鍵，氣溫過(guò)低對(duì)幼苗的生長(zhǎng)發(fā)育不利。島嶼間最近距離對(duì)幼苗存活的負(fù)效應(yīng)，可能是由于島嶼間距離越大，島嶼就越孤立，鄰近島嶼對(duì)氣象因素如溫度、風(fēng)等的緩沖作用就越弱，導(dǎo)致生境小氣候波動(dòng)變大，不適宜幼苗生長(zhǎng)，從降低了幼苗存活率。

3.2 結(jié)論

綜上所述，在片段化生境中，木本植物種子大小與種子數(shù)量間存在權(quán)衡關(guān)系，但種子大小對(duì)幼苗半年存活無(wú)顯著影響，小尺度的生境異質(zhì)性增強(qiáng)了種子大小對(duì)幼苗存活的作用。本研究對(duì)片段化生境中幼苗早期建成階段的影響因素做了分析，有助于更好地理解片段化森林群落的更新機(jī)制，但就如Moles和Westoby的研究發(fā)現(xiàn)，在幼苗早期建成階段，幼苗存活與種子大小并無(wú)明顯關(guān)系，但在隨后的定居、成長(zhǎng)過(guò)程中，大種子物種表現(xiàn)出更高的存活率[29]。種子大小對(duì)植物更新的影響是長(zhǎng)期的、復(fù)雜的，生境片段化究竟如何影響種子大小對(duì)幼苗建成的作用，從而影響森林群落構(gòu)建和物種共存，還有待進(jìn)一步研究。