根系生態(tài)位差異對生態(tài)系統(tǒng)的影響

李 慧，何宜璇，斯日木極 ，王寶杰，劉克思,2

（1. 中國農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，北京 100193；2. 河北沽源草地生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站，河北 沽源 076550）

根系是植物從土壤中吸收水分與汲取養(yǎng)分的重要器官，對植物生長及草地生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定等都具有重要作用[1]。隨著對根系研究的深入，發(fā)現(xiàn)單純關(guān)于根系本身的研究已經(jīng)不能滿足對一些自然現(xiàn)象的合理解釋，因此，學(xué)者們開始探究根系與其所處環(huán)境之間的關(guān)系，以及具有不同形態(tài)特征根系的不同類型植物對環(huán)境的一些響應(yīng)，通過對植物根系多樣性的進一步研究發(fā)現(xiàn)，物種豐富度的不同會影響根系特性及其功能，而物種豐富度不同的群落其根系生態(tài)位也會存在差異，一般而言根系生態(tài)位主要是指植物根系在土壤中的時空位置及其相關(guān)功能，通過對根系生態(tài)位的研究不僅可以掌握植物根系的相關(guān)特性及功能，還能從側(cè)面反映出群落特性、種間配置以及生態(tài)功能等科學(xué)問題。因此從多角度探索根系生態(tài)位差異對生態(tài)系統(tǒng)相關(guān)功能的影響就尤為必要，同時，也便于利用根系生態(tài)位差異所具有的不同根系性狀對生態(tài)系統(tǒng)進行恢復(fù)與管理。

1 根系生態(tài)位差異對群落生物量的影響

1.1 物種豐富度對生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力的影響

植物物種豐富度(species richness, SR)是生態(tài)系統(tǒng)功能的重要驅(qū)動力之一[2-3]，其中研究較多的生態(tài)系統(tǒng)功能之一就是植物的初級生產(chǎn)力，學(xué)者們已經(jīng)證實，植物多樣性對生態(tài)系統(tǒng)的初級生產(chǎn)力有深刻影響，當植物在混合群落中生長時，會產(chǎn)生比單一種植時更多的地上生物量，即群落的初級生產(chǎn)力與物種豐富度呈正相關(guān)關(guān)系[4-6]。

在草地生態(tài)系統(tǒng)中，由于營養(yǎng)總量是有限的，植物多樣性會增加草地生態(tài)系統(tǒng)的初級生產(chǎn)力，而這種初級生產(chǎn)力增加的一個主要原因是植物地下根系的垂直生態(tài)位分化，使得植物在獲取資源時具有互補性(實現(xiàn)功能互補的機制是地下垂直生態(tài)位分化)，由于凈氮礦化速率一般隨土壤深度的增加呈減弱趨勢，而大部分根系主要分布在表層土壤中，造成養(yǎng)分的競爭和消耗主要集中在土壤表層，所以養(yǎng)分消耗是造成植物根系生態(tài)位分化的重要驅(qū)動力之一[7]，研究根系垂直分化在生態(tài)系統(tǒng)的作用對于理解群落生產(chǎn)力方面具有積極意義。

關(guān)于群落生物量多少的研究對認識與了解草地生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能有至關(guān)重要的作用。到目前為止，由于地下部分的生物量采集難度較大，測定不易，導(dǎo)致關(guān)于地下根系生態(tài)位的分布差異及其對生物量影響的研究較少，植物群落對資源的分配與優(yōu)化主要以地上生物量為主，但通常植被的生物量大部分位于地下，地下生物量是植被地表下草本根系與根莖生物量的總和[8]，地下生物量的多少會直接影響地上生物量，甚至?xí)绊懻麄€生態(tài)系統(tǒng)的功能。

前人的研究表明，SR 與群落生產(chǎn)力有密切的關(guān)系(表1)，生物量會隨著SR 的增加而增加。與單一物種栽培相比，在SR 較高的群落中，雙子葉植物的根會更深，而禾本科植物的根會更淺。不同物種在根系垂直分布上的這種功能互補在理論上應(yīng)該導(dǎo)致整個群落的根系分布更深入、更均勻，并可能導(dǎo)致地下根系生物量的增加。

但是也有研究發(fā)現(xiàn)，與單一種植相比，物種組合種植的方式卻減少了根系的生物量分配[16]。因此SR 與生產(chǎn)力之間的關(guān)系，這種積極的生物多樣性效應(yīng)背后的影響機制仍存在爭議[17-19]。

1.2 深根物種對群落生物量的影響

目前在長期生物多樣性試驗中發(fā)現(xiàn)，隨著SR 的增加，生物量的增加與深層的群落根系生物量的增加關(guān)系更加密切，物種多樣性與深根比例之間的關(guān)系，不是因為不同的植物群落中深根物種所占比例較高，而是因為不同群落中根系生物量分配具有可塑性。研究發(fā)現(xiàn)如果群落中有豆科植物存在，會間接影響群落整體的根系分布及生物量，尤其是豆科植物的存在與群落中深根分布有密切關(guān)系，會導(dǎo)致根系生物量要比預(yù)期高，這可能是因為豆科植物在深層土壤中通過固氮作用以及豆科植物具有富含氮的根系提升了氮礦化效率，兩者綜合提高了土壤中氮的有效性；除豆科植物外，如果群落中有C4植物也會影響群落深根的分布與根系生物量，且C4植物會表現(xiàn)出更深的根系分布格局；若豆科和C4植物同時存在，群落的生產(chǎn)力相比較兩者單一存在會有一定程度的提升，兩者具有互補性，C4植物廣泛的根系分布和較高的氮素利用可能允許更多的豆科植物進行氮利用促進更有效地轉(zhuǎn)化為生物量[20-22]。因此根系分配的可塑性，可能通過未知的機制，或者通過豆科和C4植物對群落生物量產(chǎn)生影響，特別是地下生物量[20]。

表1 植物組合種植對生物量的影響Table 1 The effects of plant combination planting on biomass

同時也發(fā)現(xiàn)，當物種多樣性達到一定程度后，群落的深根比例會高于預(yù)期，這反映了一種或多種植物對根深和/或根枝比調(diào)整的凈效應(yīng)[12]，這一發(fā)現(xiàn)可能表明，增加深根物種的豐富度對提高群落生產(chǎn)力更重要，但是通過對不同植物不同深度根系生物量的試驗表明，垂直根系生物量分化主要受環(huán)境條件的影響，而物種的最大根深度似乎更多地取決于物種本身[11]；除此之外，單一和混合兩種栽種模式下，混合植物的根長會更長，根長損失也會更低，混合種植說明，植物物種間的競爭一定程度上有利于地下根系的生長而不一定是地上部分的生長[11]。

還有研究發(fā)現(xiàn)根系死亡率隨著SR 的增加呈降低趨勢[14]，對于根系的死亡率和更替率等需要開展進一步的研究分析，這從機理上理解植物生產(chǎn)力、根系生物量、根系循環(huán)和碳匯之間的關(guān)系，以及預(yù)測生物多樣性和環(huán)境條件的變化對草地生態(tài)系統(tǒng)功能的長期影響是十分必要的。

2 根系生態(tài)位差異對植物群落根系分布的影響

植物根系生活在一個異質(zhì)、復(fù)雜且具有很強垂直維度的資源環(huán)境中，因此根系會對土壤中的養(yǎng)分、水分和其他土壤條件的垂直梯度分布產(chǎn)生較強烈的反應(yīng)。

植物群落中根系的生長及空間分布并不僅僅受到營養(yǎng)物質(zhì)的限制，還與群落中其他物種根系間的刺激或抑制有關(guān)[23-27]，如根系分泌物[28-29]、根際生物群等[30-31]，同時還與資源異質(zhì)性相關(guān)，如營養(yǎng)和水分分布不均[32-34]，這些因素均有可能影響植物根系生長情況發(fā)生變化。根系生態(tài)學(xué)家還發(fā)現(xiàn)，一般在較短期的試驗中，很少發(fā)現(xiàn)根系垂直分布與SR 或多樣性有較明顯的關(guān)系[13,34-36]，但是在超過10 年的生物多樣性試驗中發(fā)現(xiàn)，根系生物量隨SR 的增加而增加且被更多地分配到更深層(＞ 60 cm)的地下環(huán)境中[12]。

關(guān)于根系在土壤中的空間分布(主要是垂直分布)是植物生態(tài)位分化的一個重要研究領(lǐng)域，因為根系的垂直分布可以使植物個體利用不同深度的地下資源，有助于減少地下競爭和提高物種共存，因此根系空間生態(tài)位分化對促進群落穩(wěn)定性起關(guān)鍵作用[37]。根系的垂直分布對土壤資源的獲取利用及其互補性主要分為兩方面的影響：首先，具有不同根系分布的物種組合，例如，淺根和深根物種可以促進共存和更好地利用土壤資源[36,38]。其次，群落中一個或多個物種的根枝比或生根深度的調(diào)整可以促進物種共存，增加對總資源的獲取，例如，為了應(yīng)對不同群落表層土壤資源的枯竭，一些物種可能會將更多的根系生物量分配到深層土壤中以獲取自身生長所需的營養(yǎng)和水分[21]。再次，群落中不同的物種也可能改變根系的分布深度，以響應(yīng)鄰近根系的密度和分布[17,36]。在去除優(yōu)勢植物的試驗中發(fā)現(xiàn)，根系的垂直分布更多是由特定物種的差異所驅(qū)動的，而不是群落中的每一個物種均會有所響應(yīng)[39]。

多項研究表明，由于不同植物群落根系類型較多、結(jié)構(gòu)復(fù)雜，因此其多樣性、生態(tài)位劃分和種內(nèi)、種間競爭關(guān)系等，會導(dǎo)致其根系分布與單一植物種植明顯不同，而根系的分布空間中生物量、養(yǎng)分資源等的變化情況對于利用根系恢復(fù)土壤地下生態(tài)環(huán)境十分重要。

3 垂直根系生態(tài)位差異對土壤結(jié)構(gòu)及其理化性質(zhì)的影響

根系生存于土壤之中，從土壤中吸收水分和營養(yǎng)供給植物生長發(fā)育，同時，植物根系性狀也對土壤的結(jié)構(gòu)和理化性質(zhì)有一定程度的影響，因此根系性狀和土壤之間存在緊密的關(guān)聯(lián)(表2)。

首先，對土壤結(jié)構(gòu)影響最大的根系性狀是根系分泌物，它增加了土壤團聚體的穩(wěn)定性[45-46]，因為根系分泌物中含有多糖和蛋白質(zhì)等物質(zhì)，它們就像膠水一樣，可以將礦物顆粒粘合在一起[46]，有效改善土壤空間結(jié)構(gòu)，同時根系分泌物可以增加土壤的生物活性物質(zhì)，有利于土壤難溶養(yǎng)分的活化[47-49]，釋放更多分泌物的植物可能還會增加它們對土壤穩(wěn)定性的影響程度。而從物種豐富度和土壤團聚體的一些研究結(jié)果看出，SR 越大，土壤團聚體穩(wěn)定性越高，且特定物種(例如禾本科植物具有較好的生根行為)和功能群的根系性狀在這種關(guān)系中發(fā)揮重要作用，原因是較高的植物多樣性可以通過增加細根來改善并提高對土壤團聚體的穩(wěn)定性[50]。

其次，其他根系性狀在土壤的形成過程中也扮演重要角色，例如根系長度、密度和根系直徑等，均會影響土壤穩(wěn)定性(抵抗破壞性力量的能力)，因為更密、更細的根系比粗根系[44]能更有效地粘結(jié)土壤，增強土壤的抗腐蝕能力，提高土壤的滲透性[51]；一般土壤深層有機質(zhì)含量較低，導(dǎo)致土壤容重較高，而較大的土壤容重在一定程度上會抑制根系的生長，從而影響土壤空氣、水分以及熱量的散失，導(dǎo)致土壤孔隙度降低，結(jié)構(gòu)性下降，在某種程度上也會影響到地上部分生長[52]，但是若深層根系生物量增加，其中細根可以通過增加土壤孔隙度[53]來降低容重，細根比例大，周轉(zhuǎn)速度快，有利于有機質(zhì)在土壤中的積累，可以更好地改善土壤理化性質(zhì)，加快退化土壤修復(fù)，進而促進生態(tài)環(huán)境的恢復(fù)。就土壤的抗侵蝕能力而言，細根可以通過對土壤的網(wǎng)絡(luò)固結(jié)來強化土壤的抗沖性[51,54-55]。根系的深度也是加固和改善土壤的一個關(guān)鍵特征，深層根系可以起到穩(wěn)定土壤的作用，特別是在斜坡上的深根植物可以提高邊坡穩(wěn)定性[56]。根長密度(root length density,RLD)在一定程度上能代表單位土體內(nèi)的根系吸收表面積，RLD 越大，吸收表面積越大，越具有應(yīng)對不良環(huán)境的優(yōu)勢[57]。也有研究表明根系生物量與根系密度表現(xiàn)出相同的變化趨勢[58]。

根系分布對根際環(huán)境的土壤理化性質(zhì)產(chǎn)生影響，同時也隨著土壤粒徑結(jié)構(gòu)、養(yǎng)分狀況的變化而變化[59]。較高的植物多樣性和特殊的根系性狀組合有利于草地土壤的理化性質(zhì)的改善，而這些理化性質(zhì)是草地土壤功能的關(guān)鍵。但是具有異質(zhì)性的土壤生境會導(dǎo)致根系做出相適應(yīng)性的反應(yīng)，改變了根系的拓展空間，使得群落中不同植物根系表現(xiàn)出垂直生長的趨勢，這不僅滿足了植物獲取利用養(yǎng)分的需求，也體現(xiàn)出植物根系的更新策略和生存機制[59-60]。因此了解根系不同垂直分布區(qū)域的土壤結(jié)構(gòu)及其理化性質(zhì)差異，對于如何選擇具有根系生態(tài)位差異的物種組合能更有效地恢復(fù)草地土壤有重要的作用和實際意義。

表2 根系與土壤理化性質(zhì)的關(guān)系Table 2 The relationships between root systems and soil physical and chemical properties

4 營養(yǎng)資源在垂直根系生態(tài)位差異下的分配響應(yīng)

4.1 土壤資源時空異質(zhì)性對根系性狀的影響

地下空間資源分配的前提是植物物種的空間資源吸收模式(例如根系垂直分布)的不同，因此植物垂直根系深度的不同會導(dǎo)致植物對地下營養(yǎng)的吸收利用存在差異。多元化的植物群落(主要指根系空間分布)可能會更好地利用土壤中的可用資源[38,61]。而資源分配通常被認為是影響生物多樣性的潛在機制[5]（表3）。

群落中不同植物的根系對于土壤資源的利用存在差異，而大部分根系最主要的分布區(qū)位于土壤表層，根系的周轉(zhuǎn)增加了土壤中有機質(zhì)的含量和全量養(yǎng)分的儲備[47]，較早的研究發(fā)現(xiàn)，共存的物種通過自身的根系將地下資源進行分配以滿足自己所需[67-68]。根系的一個主要功能是吸收植物生長所需的限制性養(yǎng)分，特別是氮、磷和土壤水分。因此，植物在長期適應(yīng)過程中，進化出一系列地下策略(即根系性狀)來有效地獲取這些資源，并對其在空間和時間上的可利用性做出相對應(yīng)的響應(yīng)[69]。這些根系性狀主要包括根系結(jié)構(gòu)特征，如根深和根長密度，這些特征決定了整個根系的空間結(jié)構(gòu)；其次還有根系的形態(tài)特征，如根徑和比根長；根系生理特征，如根呼吸、養(yǎng)分吸收動力、根組織養(yǎng)分含量以及根分泌物的釋放；最后還涉及根系與土壤生物群直接相互作用能力的生物根特性，包括(菌根)真菌和根瘤菌，它們在從土壤中獲取養(yǎng)分方面也起重要作用，同樣也證明植物在有效養(yǎng)分含量高的土壤斑塊中會生長較長的根系及存在較高的根系密度[70]，但是根系也會通過減少根系直徑增加比根長來應(yīng)對養(yǎng)分的缺乏[71-73]。

表3 土壤營養(yǎng)資源與不同垂直深度根系植物的關(guān)系Table 3 The relationships between soil nutrient resources and plants with roots of different vertical depth

不同植物的根系性狀和可塑性差異也較大。植物根系性狀和可塑性在物種和植物功能群之間的層次性，可以驅(qū)動水分和養(yǎng)分的早期競爭，并最終影響植被演替進程[73]。有新的研究指出，根系的代謝性狀，特別是根系分泌物，在影響土壤養(yǎng)分有效性方面起著重要作用。例如，植物可以通過分泌富含有機酸的根系分泌物來提高磷的利用率[69]，這可以增加礦物表面的解吸和溶解度；另一種策略是釋放其他類的根系分泌物，以增強微生物對有機質(zhì)的礦化作用，從而提高土壤養(yǎng)分的有效性。

4.2 根系垂直分布對土壤資源分配的響應(yīng)

一直以來，植物生態(tài)學(xué)家對資源分配在促進植物群落多樣性中扮演的作用都非常感興趣[74-75]。如果對資源進行空間和時間上的劃分，植物物種的混合種植要比單一栽培中植物能更充分利用可用資源，從而導(dǎo)致生物多樣性與植物生產(chǎn)力之間的正相關(guān)關(guān)系[5,61]。植物多樣性較高的群落與單一植物種內(nèi)競爭的根系垂直分布相比，群落根系垂直分布與土壤資源分布的關(guān)系會更密切，根系分布深度的差異可以促進混合植物地下資源的更充分利用，因此普遍認為生產(chǎn)力與SR 成正相關(guān)關(guān)系，并認為資源分配(特別是氮的垂直分配)是可以解釋這種關(guān)系的一種可能機制[76]。但是有多種植物的混合種植試驗發(fā)現(xiàn)，根系的空間分離可能在維持物種共存方面起著相對次要的作用[77]?，F(xiàn)有的研究表明，根系的垂直分布并不能直接轉(zhuǎn)化為資源的垂直吸收，特別是植物群落對氮素吸收僅在很小的一部分受SR 的影響，并推測造成這種現(xiàn)象的原因可能是群落物種組成的氮素吸收是由土壤氮素礦化速率決定的，換言之，在決定群落氮吸收方面物種組成比SR 更為重要[78]，氮素分配對生物多樣性(溫帶草原的生產(chǎn)力影響)的積極推動作用可能沒有之前設(shè)想的那么重要[66]，從而最終驅(qū)動互補效應(yīng)理論的出現(xiàn)。而最近的一項示蹤研究也得出結(jié)論，植物不太可能將地下的水進行分割吸收利用[79]。因此，研究認為地下資源分配機制比以前認為的更為微妙和復(fù)雜，想用資源分配機制來解釋植物多樣性對植物生產(chǎn)力的積極影響還缺少有力證據(jù)[13]。

在目前的研究背景下，對資源分配、資源利用與根系之間關(guān)系的更為嚴格的研究需要在掌握SR 的同時，調(diào)查清楚物種實際的資源生態(tài)位情況下再開展進行[66]。

4.3 垂直根系生態(tài)位下的資源互補、選擇效應(yīng)

通常，互補效應(yīng)(complementary effect, CE)[80]可以通過資源分割的分配利用方式產(chǎn)生[81-82]，這樣占據(jù)不同生態(tài)位的多物種組成的植物群落就可以更有效地利用有限的資源進行生長發(fā)育，從而提供比單一種植更大的生產(chǎn)力[83-84]；相反，選擇效應(yīng)(selection effect, SE)發(fā)生在單個或少數(shù)具有特定性狀的物種對生產(chǎn)力的貢獻不成比例的情況下[80,85-86]。

目前，群落中各物種生物量的變化情況可以用互補或選擇效應(yīng)進行一定的解釋[80]，假設(shè)最多產(chǎn)的物種由于偶然的某種原因控制了群落中各物種的生物量時即出現(xiàn)選擇效應(yīng)；但是當物種表現(xiàn)出生態(tài)位分化，允許在空間或時間上有互補的資源獲取時，就會產(chǎn)生互補或促進作用。Cardinale 等[5]的統(tǒng)計數(shù)據(jù)表明，地上部分的生物量的增加主要是因為物種間的互補效應(yīng)。

基于野外的生物多樣性試驗中發(fā)現(xiàn)，地下互補和選擇效應(yīng)均會對生態(tài)系統(tǒng)起到一定作用，隨著SR 的增加，互補效應(yīng)顯著增強，而選擇效應(yīng)則隨著SR 的增加而降低。有學(xué)者認為，資源互補性主要發(fā)生在地下部分[1,17,87-89]，其中資源互補的最典型案例就是不同植物物種之間的根系分布差異(即根系的垂直生態(tài)位差異)[38,90-92]，根深分化可能意味著物種能夠從土壤的不同深度部分(如淺層和深層)獲得水分和養(yǎng)分，從而減少資源競爭，增加資源開發(fā)利用。

其中關(guān)于資源的互補性的一個主要假設(shè)是生產(chǎn)力對生物多樣性的積極響應(yīng)，不同的植物物種在資源吸收策略上存在差異，導(dǎo)致了植物物種共同生長時資源吸收的互補性。因此，在物種豐富的植物群落中，資源將比物種匱乏的植物群落在空間和時間上得到更充分的開發(fā)利用[5,38,93-94]。然而，在養(yǎng)分吸收方面垂直生態(tài)位分化的試驗[61,95-96]或根系生物量分布[34,36]在草地生物多樣性試驗中，還缺乏足夠的證據(jù)支持資源的互補性。

揭示資源互補性的另一種觀點是關(guān)注相關(guān)物種的功能特性。一些研究表明物種組成[97-98]和功能組豐富度[6,83,99]對生物多樣性的影響很大。普遍認為，總資源捕獲的增強主要是物種之間在功能特性上的差異，而不是物種豐富度本身[2]。有試驗通過植物單一和混合種植后研究發(fā)現(xiàn)，植物混合種植表現(xiàn)出顯著的生物量增加和互補效應(yīng)，但在群落之間有較大的差異，同時必須注意到，互補效應(yīng)會受到特定物種存在和競爭之間相互作用的強烈影響[9]，因此在研究過程中要特別關(guān)注關(guān)鍵植物物種的特殊作用。大多數(shù)試驗證明互補效應(yīng)有助于提高根系生物量的SR 效應(yīng)，但是，也有研究表明互補效應(yīng)并不依賴于物種間根系垂直分布的功能多樣性[13]。

5 展望

目前，大多數(shù)研究主要集中在植物地上部分的相關(guān)性狀，但是大家也知道地下根系性狀是許多生態(tài)系統(tǒng)過程的重要驅(qū)動力，如碳(C)和養(yǎng)分循環(huán)，土壤的形成與其結(jié)構(gòu)穩(wěn)定性等，而揭示根系性狀對混合群落生物量等方面的重要性是根系生態(tài)學(xué)下一步研究的方向之一，因此加強關(guān)于植物地下根系的研究對于了解生態(tài)系統(tǒng)相關(guān)功能等也具有十分重要的作用。

現(xiàn)在的研究只是在了解地下根系結(jié)構(gòu)、動態(tài)、養(yǎng)分覓食和功能的初步探索。而具有生態(tài)位差異的物種根系組合的情況下，現(xiàn)代分子技術(shù)是對特定根系生物量分布的一種較好補充，將這些結(jié)果與根系對自然群落中根系的分布、養(yǎng)分有效性和物種優(yōu)勢的反應(yīng)聯(lián)系起來，將有助于進一步理解多物種共存和生物多樣性效應(yīng)；同時要利用現(xiàn)代高科技影像技術(shù)，使用計算機模型與真實圖像相結(jié)合的方式，將圖形與研究結(jié)果結(jié)合起來，便于更好、更直觀地展示地下根系分布狀況。

除此之外，基于根系特征的框架在改善生態(tài)系統(tǒng)應(yīng)對全球變化的理解方面的真正潛力還有待進一步探索。