溫度脅迫下昆蟲表觀遺傳機制的研究進展

王曉迪，冀順霞，申曉娜，劉萬學，萬方浩，呂志創(chuàng)

（中國農業(yè)科學院植物保護研究所/植物病蟲害生物學國家重點研究室，北京 100193）

溫度是限制物種適應性分布的重要因子，決定著物種的分布和擴散區(qū)域。自然界中，不同的物種分化出不同的生態(tài)位。受全球氣候變化影響，區(qū)域氣候變化，特別是氣溫上升的影響，陸地生態(tài)系統的生物分布將發(fā)生巨大改變，并將影響物種的擴散和發(fā)生成災。Deutsch等[1]預測了2100年全球變暖導致不同地理區(qū)域的生物豐富度的變化情況，其中熱帶地區(qū)的物種豐富度將顯著降低，許多物種將面臨瀕臨滅絕的危險。昆蟲是變溫動物，對溫度變化十分敏感，對環(huán)境溫度的脅迫調節(jié)能力是決定其地理分布和發(fā)生危害的重要因素[2]。溫度脅迫下，昆蟲會通過一系列的生理代謝的調節(jié)以及基因應激表達等方式應對外界的溫度脅迫。如體內含水量降低；細胞環(huán)境發(fā)生變化；細胞膜的流動和生物大分子空間構象改變；酶活性和脂、糖類物質合成代謝速率發(fā)生改變；體內營養(yǎng)物質（膜脂質、磷脂組分、糖或多羥基化合物）的濃度發(fā)生變化。同時，昆蟲體內編碼熱激蛋白的基因和編碼其他脅迫蛋白的基因的表達量也會發(fā)生變化。事實上，昆蟲溫度脅迫響應是個復雜的生理過程，也是個多基因參與表達和調節(jié)的過程[3-6]。隨著全球氣候變化及溫室效應的加劇，昆蟲自身也在快速適應溫度變化，因此為明確昆蟲快速響應外界逆境溫度的適應能力，科學家們在探究基因功能的同時，從表觀遺傳（epigenetics）的角度為切入點揭示其溫度適應性機制。研究表明，表觀遺傳過程可能會增加生物體應對非生物脅迫和其他環(huán)境挑戰(zhàn)的進化潛力[7-11]。

表觀遺傳最早于20世紀40年代由胚胎學家和發(fā)育生物學家Waddington提出，即研究基因與決定生物表型的基因產物間的關系[12]。1975年，Hollidy和Pugh[13]認為表觀遺傳是一種非DNA序列差異決定的核遺傳。目前廣泛認為表觀遺傳是指在同一基因組上建立的能將不同基因轉錄和基因沉默模式傳遞下去的染色質模板變化的總和[14]，強調表觀遺傳是一種被動的響應而非主動的改變，是一種基因相同而基因表達模式不同的過程。它研究的遺傳機制不涉及DNA序列的改變，而是涉及基因表達的重新編程，以響應內源性和環(huán)境刺激[15]。表觀遺傳學與遺傳學的不同之處在于：一方面，表觀遺傳過程可能提供第二遺傳系統，類似于遺傳系統，允許通過自然選擇進行進化。另一方面，表觀遺傳變異與遺傳變異不同，前者可通過生態(tài)相互作用直接發(fā)生，因此表觀遺傳變異為物種適應新的環(huán)境提供了一個額外的進化途徑[16]。表觀遺傳變異可由環(huán)境變化自主產生，對重要的生態(tài)性狀具有表型可塑性[17,18]。表觀遺傳修飾會通過有絲分裂和減數分裂遺傳給下一代，當逆境脅迫消失后，其調控能力仍然存在，一旦逆境再次出現，就能對外界的惡劣環(huán)境迅速做出應激反應[19]?？傊?，與經典遺傳學不同，表觀遺傳學不改變DNA序列響應環(huán)境變化而對基因表達產生快速而持久的影響[20,21]，為表型和基因型的關系提供了一種合理的解釋機制[15,22]。表觀遺傳的調控機制主要包括 DNA甲基化、組蛋白修飾、染色體重塑和非編碼 RNA，且這四種調控機制之間存在交互作用。

隨著表觀遺傳學的發(fā)展，越來越多的研究發(fā)現表觀遺傳在生物體響應環(huán)境脅迫中起著重要的作用。對于昆蟲的表觀遺傳學問題應該是一個全新的研究挑戰(zhàn)，它可以用來解釋一些在自然種群中觀察到的不能用物種間 DNA序列的差異來解釋的遺傳表型變異[23,24]。表觀遺傳誘導的表型變異是一種可逆的改變，這種改變可以調控生物體對環(huán)境波動的快速響應，從而提高生物對環(huán)境脅迫的適應能力[25-27]。而溫度作為環(huán)境因素中的重要因子，使得由表觀遺傳調控的生物體溫度適應性機制也引起了廣泛關注。溫度變化可以影響生物體的表觀遺傳模式以及與表型變異相關的表觀遺傳修飾。因此，從表觀遺傳的方向出發(fā)能有效幫助我們深入理解昆蟲為抵御逆境而做出的自然變異機制。本文從DNA甲基化、組蛋白修飾、染色質重塑、非編碼RNA調控等方面簡要闡述了表觀遺傳調控在昆蟲響應溫度脅迫中的影響及研究進展。

1 DNA甲基化調控昆蟲響應溫度脅迫

DNA甲基化是指在DNA甲基化轉移酶（DNA methyltransferases，DNMTs）的作用下將甲基添加在DNA分子中的堿基上，這是一種極為常見且重要的表觀遺傳現象。DNA甲基化作為表觀遺傳學最為重要現象之一，對基因的表達發(fā)揮著重要的調控作用，在昆蟲響應溫度脅迫等逆境的過程中發(fā)揮了關鍵性作用。在對家蠶Bombyxmori的研究中發(fā)現，家蠶在飼養(yǎng)的過程中其體內的甲基化細胞酶比野生蠶Bombyx mandarina高出兩倍，表明家蠶在馴化過程中DNA甲基化有增加的趨勢，并驗證了Dnmt1甲基轉移酶基因在家蠶胚胎發(fā)育中具有重要的功能[28]；在對蜜蜂Apismellifera全基因組亞硫酸氫鹽測序（BS-seq）數據的無偏分析中不僅發(fā)現了CG位點處DNA甲基化在外顯子中富集，同時發(fā)現了非CG位點的胞嘧啶甲基化和羥甲基化在內含子中富集的現象[29]；對寄生蜂Nasoniavitripennis全基因組DNA甲基化研究發(fā)現大多數（99.7%）甲基化位點發(fā)生在胞嘧啶上，其次是 3′方向的鳥嘌呤（CpG位點），在所有位點中有0.18%的位點和在CpGs位點中0.63%的位點發(fā)生甲基化[30]。以上對昆蟲全基因組甲基化分析表明，5-甲基化胞嘧啶是常見的DNA甲基化修飾形式。DNA甲基化的變化被認為與表型可塑性有關，這是植物和動物適應不同環(huán)境的重要前提。

Ardura等[31]研究闡明了無脊椎動物甲基化模式的變化，其中在入侵種侏儒貽Xenostrobussecuris中檢測到甲基化水平顯著降低，并認為該響應模式是一種快速增加表型可塑性的方法。同時DNA甲基化已被證實存在于雙殼類動物中，且低水平的DNA甲基化會增加反逆轉錄機會并增強轉座子的活性，有利于入侵種快速適應新環(huán)境[32]。對海洋入侵種Cionasavignyi進行研究發(fā)現總DNA甲基化水平在各處理組間差異很大，24 h后對照組的甲基化水平為12%，而高溫脅迫下甲基化水平為32.6%，該試驗表明應激誘導的DNA甲基化有助于個體在入侵過程中的快速適應[33]。甲基化敏感擴增多態(tài)性（methylation sensitive amplification polymorphism，MSAP）可快速有效篩選DNA甲基化的變異[34]，通過該方法來評估溫度脅迫和鹽脅迫誘導的入侵物種海鞘Didemnumvexillum的DNA甲基化變化，發(fā)現DNA甲基化在適應性特征的可塑性中起著關鍵作用[35]。Ni等[36]對入侵種Cionarobusta和Cionaintestinalis的研究發(fā)現這兩種物種種群中甲基化多樣性和甲基化分化均十分顯著，經分析表明DNA甲基化變異是由遺傳變異和環(huán)境因素共同導致的。Chen等[37]通過檢測Cionarobusta體內與溫度和鹽度適應有關的適應位點和候選基因，并指出快速的微進化導致了其對脅迫環(huán)境的適應。Li-Byarlay等[38]運用RNA干擾（RNAi）技術，降低了DNA甲基轉移酶3（Dnmt3）的表達，通過試驗證明DNA甲基化具有調節(jié)選擇性剪接的功能，該功能可增加基因表型的多樣性和復雜性[39]，從而表現出物種特異性，同時有助于理解表型可塑性的機制和進化。以上研究結果展示了DNA甲基化作為表觀遺傳調控的一種方式，在物種入侵及環(huán)境的適應中發(fā)揮了關鍵作用。

研究發(fā)現DNA甲基化在生物體的表型可塑性及響應環(huán)境溫度脅迫中也起到重要的作用。溫度脅迫誘導的DNA甲基化水平和模式的改變能影響生物體的基因表達和正常發(fā)育。如三刺魚Gasterosteusaculeatus中25%的差異甲基化區(qū)域與其發(fā)育階段溫度調控以及性成熟個體的溫度適應性密切相關[40]。根據全球變暖模型預測的溫度升高能誘導魚類特定發(fā)育階段全基因組DNA甲基化水平的改變，以影響與環(huán)境脅迫相關基因表達水平[41]。溫度脅迫誘導的甲基化模式的改變還可以調節(jié)生物體的性別：如歐洲鱸魚Percafluviatilis溫度誘導能改變其性腺中 cyp19a啟動子的甲基化水平，從而影響鱸魚的性別比[42]。此外，溫度能影響海龜Lepidochelysolivacea的雙向性腺中DNA甲基化模式，調控性別相關的Sox9基因的表達，從而使雙向性腺發(fā)育成為卵巢或者精巢[43]。在赤擬谷盜Triboliumcastaneum中DNA甲基化的改變能影響異染色質結構的重塑從而參與高溫脅迫響應[44]。在包括一些螞蟻和白蟻在內的其他昆蟲的基因組中也發(fā)現了DNA甲基化[45,46]，并與種性分化和行為成熟有關[47,48]。

生物體還能直接通過改變DNA甲基轉移酶（Dnmts）基因的表達模式來調節(jié)生長發(fā)育和響應溫度脅迫。敲除西方蜜蜂Apismellifera的Dnmt3基因，會導致飼喂普通食物的新孵化的幼蟲與飼喂蜂王漿的幼蟲一樣發(fā)育成具有成熟卵巢的蜂王[49]。Dai等[50,51]研究發(fā)現DNA甲基化轉移酶Dnmt1和Dnmt3基因在入侵種煙粉虱BemisiatabaciMED隱種的耐溫性中起重要作用，是其入侵后能適應不同區(qū)域氣候的原因之一。高溫可以顯著提高北京鴨Anasplatyrhynchosdomestica在胚胎發(fā)育期間腿肌的Dnmt1和Dnmt3a的活性，說明孵育溫度能直接影響北京鴨早期胚胎發(fā)育階段DNA甲基化的變化[52]。此外，Skj?rven等[53]發(fā)現大西洋鰻魚Atlanticcod體內的Dnmt1對短時溫度脅迫極其敏感，在遭受溫度脅迫后其表達量顯著降低。此外，在斑馬魚Barchydanioreriovar早期發(fā)育過程中Dnmt3a/3b基因表達的改變能影響與溫度調控相關基因的表達從而更好地響應溫度脅迫[54]。

2 組蛋白修飾調控昆蟲響應溫度脅迫

組蛋白是核小體中的重要組分，其以H2A、H2B、H3和H4四種組蛋白，各兩份拷貝，共同形成一個致密的八聚體結構。無論在結構簡單的酵母中還是復雜的高等生物中，組蛋白在其序列與修飾狀態(tài)上均是高度保守的。組蛋白修飾（histone modification）是一種翻譯后修飾（PTM，posttranslational modification），是指組蛋白在相關酶作用下發(fā)生乙酰化、甲基化、磷酸化、腺苷酸化、泛素化、ADP核糖基化等修飾的過程。這些過程通過影響組蛋白與DNA雙鏈的親和性，來調控靶基因的表達，進而產生基因功能上的變化。

組蛋白修飾在基因的轉錄、表達的啟動、修復、修飾等方面都具有很重要的作用。乙?；M蛋白形成一種松散且易接近的染色質，可以促進基因表達，而去乙?；M蛋白與DNA的結合更緊密，使其難以接近且在轉錄上沉默。組蛋白的這種性質是由兩個酶家族的相反活動控制的：組蛋白乙酰轉移酶（HATs）和組蛋白去乙?；福℉DACs）[55]。組蛋白甲基化對轉錄的激活或抑制作用取決于所添加的甲基團數目以及存在甲基化的lys位點。研究發(fā)現果蠅組蛋白甲基轉移酶G9a（dG9a）是獲得饑餓脅迫耐受性的關鍵因子，在饑餓誘導的自噬過程中發(fā)揮著重要作用[56]。組蛋白的磷酸化也是一種十分重要的調控方式，在DNA修復、基因轉錄、染色質凝聚及細胞凋亡過程中起著重要的作用。組蛋白H3 磷酸化是信號轉導通路、基因調控和生物過程的重要下游信號轉導事件[57,58]。研究顯示，H3S28A突變體對果蠅會產生以下影響：平均壽命增加近70%，百草枯飼養(yǎng)模型中對食物戒斷的抵抗力增強，對氧化應激條件的抵抗力增強[59]。核糖化是指組蛋白H1、H2A、H2B及H3和多聚ADP-核糖的共價結合，研究發(fā)現真核細胞復制過程中發(fā)揮扳機作用的是ADP-核糖基化。而泛酸化是指將被降解的蛋白質連接上泛酸標記，事實表明，被修飾的H2B組蛋白可以啟動基因表達；類泛酸蛋白（small ubiquitin-like modifiers，SUMO）對蛋白質的翻譯后修飾與蛋白質的細胞內定位、轉錄活性和穩(wěn)定性均有關。

研究表明，組蛋白修飾參與了生物體的脅迫應答過程[60-66]。如對擬南芥Arabidopsisthaliana研究發(fā)現，組蛋白去甲基化酶JMJ17在植物干旱脅迫和脫落酸應答過程中起負調控作用[67]。在擬南芥中，由茉莉酸途徑介導的病原菌脅迫，去乙?；窰DA6與HDA19在響應脅迫的過程中發(fā)揮了關鍵性的作用，此外，HDA6還能對環(huán)境中的低溫脅迫做出應答[68]。低溫處理春化過程中的擬南芥，會誘導相應的組蛋白修飾，從而抑制植株內FLC（flowering locus C）基因的表達，且這種抑制能夠持續(xù)至擬南芥開花[78]。在擬南芥春化過程中低溫處理會誘導組蛋白修飾，將VRN3（vernalization insensitive 3）募集到與FLC相關的VRN2（vernalization insensitive 2）蛋白復合物上，抑制FLC基因，并一直持續(xù)至開花[69,70]。對番茄進行干旱脅迫處理會引起其組蛋白上的特定基因的表達，從而影響其葉片的氣孔開合以及呼吸速率[71]。此外，研究發(fā)現，HDA4和HDA5負調控番茄的高溫抗性，HDT2和SRT1正調控番茄的高溫抗性，去乙?；窼RT1正調控番茄的低溫抗性[72]。又如，組蛋白去乙?；富騎aHDA19可以增強小麥Triticumaestivum的耐熱性[73]。水稻Oryzasativa在經過熱激和冷激處理后，其體內多個組蛋白修飾相關基因（OsHAC701、OsHAG702、OsHAM701，OsHAC704）的表達發(fā)生了顯著變化，這表明該類蛋白在溫度脅迫反應中發(fā)揮著重要的表觀遺傳調控作用[74]。在對家雞Gallusgallusdomesticus的研究中發(fā)現，組蛋白去甲基化與其溫度耐受性相關[75]。對模式昆蟲果蠅的研究發(fā)現，黑腹果蠅Drosophilamelanogaster耐熱性的降低與其體內組蛋白生物素化水平的降低有關，敲除全羧化酶合成酶（holocarboxylase synthetase，HCS）會引起組蛋白中生物素化的減少，從而導致黑腹果蠅壽命及耐熱性的降低[76]。研究建立了果蠅組蛋白乙?；揎棥SP的表達以及壽命調控三者之間的有機聯系；初步闡述了組蛋白乙酰化修飾調控hsp基因表達的分子機制，進而揭示果蠅熱激誘導反應速度以及較強的高溫抵抗性[77]。組蛋白乙酰轉移酶Elp3在赤擬谷盜對氧化脅迫的適應性方面起到重要作用[78]。由此可見，組蛋白修飾在生物適應環(huán)境溫度刺激的過程中具有重要作用。

3 染色質重塑調控昆蟲響應溫度脅迫

染色質重塑（Chromatin remodeling）是指染色質結構和位置發(fā)生了變化，其主要涉及核小體在能量驅動下的重新排列和置換，從而導致基因啟動子區(qū)核小體的排列方式發(fā)生了改變，增加了啟動子和基因轉錄裝置的可接近結合性。表現為染色質緊密的超螺旋結構限制了轉錄因子對DNA的接近與結合，從而抑制了基因的轉錄過程；而開放式的疏松結構，使轉錄因子等更易接近DNA，進而促進基因的活化和轉錄[79]。染色質重塑在基因轉錄、細胞周期發(fā)展、DNA復制、重組和損傷修復中具有至關重要的作用[80-88]。染色質重塑主要包括兩種類型：一類是依賴ATP的物理修飾，即利用ATP水解后釋放的能量將DNA和組蛋白的結合分開，使轉錄能夠順利進行下去；另一類是含有組蛋白脫乙酰酶和乙酰轉移酶的化學修飾類型，即依靠水解ATP來提供所需的能量，使染色質重塑復合物可以完成染色質結構的改變。

染色質重塑復合體（Chromatin remodeling complex）在染色質重塑過程中發(fā)揮著重要作用，它們通過移動或改變核小體的位置使得DNA片段釋放出來用于轉錄，并且在轉錄完成時再次進行壓縮。鑒于所有的這一切都是以高度動態(tài)的方式發(fā)生的，染色質重塑蛋白復合物讓細胞能夠快速地對它們的環(huán)境中的變化作出反應，這種調控機制在進化上非常保守，從酵母到人都是如此[89]。根據亞基的組成和生物活性的不同，染色體重塑復合物主要分為 4個家族：SWI/SNF（mating-type switching/sucrose non-fermenting）、ISWI（Chromatin remodeling by imitation swith）、INO80、CHD和ATRX復合物[90]，SWI/SNF是第1個被發(fā)現的ATP依賴的染色質重塑復合物[91]。

生物體抵抗高溫或低溫等環(huán)境脅迫的能力依賴于其自身調控脅迫應答基因表達的機制[92]。而染色質重塑是調控基因表達的重要手段，研究表明染色質重塑可以直接或間接影響生物體的溫度耐受性[93-96]。對擬南芥的研究表明，染色質重塑因子如SWI/SNF家族的BRM和CHR12基因以及CHD家族的PKL等，均參與其高溫脅迫響應[97-101]；SWI/SNF的過表達使擬南芥在高溫脅迫下表現出花芽以及初生莖生長停滯現象[102]。果蠅中的研究發(fā)現，ISWI染色質重塑因子可以與GAGA因子協同作用，從而促進熱激蛋白基因的轉錄[103,104]，進而提高其溫度耐受性。最近，利用RNAi對煙粉虱BemisiatabaciMEAM1（Middle East-Asia Minor 1）隱種的ISWI基因進行了研究，通過飼喂BtISWIdsRNA后發(fā)現MEAM1成蟲的平均耐熱時間顯著縮短，并因此證實了BtISWI在MEAM1的耐熱性中起重要作用，且可能參與MEAM1的溫度調節(jié)[105]。

4 非編碼RNA調控昆蟲響應溫度脅迫

非編碼RNA( Non-coding RNAs) 是指該RNA分子不能翻譯為蛋白質。目前我們熟悉的非編碼RNA被分為三大類，它們都介導了基因抑制：微小RNA（microRNA，miRNA）、小干擾RNA（small interfering RNA，siRNA）和PIWI-interacting RNAs（piRNAs）[106-108]。這些RNA的成熟形式是由20～30個核苷酸分子組成，它們與Argonaute （AGO）超家族蛋白的一個成員有關，而Argonaute超家族蛋白是RNA干擾（RNAi）通路的中心效應因子[109-111]。miRNAs和siRNAs通常被稱為轉錄后基因沉默因子，引導AGO復合物在細胞質中互補mRNA，誘導轉錄產物降解并阻斷翻譯[112]。siRNA是在DCL（Dicer-like protein）酶作用下由長雙鏈RNA前體加工而來，miRNA是內源基因編碼的一類能與靶mRNA互補配對的一種單鏈小RNA，主要參與基因的轉錄后調控。

非編碼RNA在生物體內的表達模式具有多樣性，在各種各樣的發(fā)育和生理過程中都發(fā)揮重要的作用，包括參與生殖細胞和干細胞分化[113]、參與器官的發(fā)育[114]、調控生命體的生長發(fā)育[115]和調控細胞凋亡[116]等。此外，還具有組織特異性，參與一些昆蟲特有的生理過程，如昆蟲節(jié)律行為的調控[117,118]、昆蟲變態(tài)發(fā)育[119]、社會性昆蟲多態(tài)現象[120]以及昆蟲的表型可塑性[121,122]等。

此外，非編碼在調控生物體對逆境脅迫的響應中也起著重要作用。在全球變暖的環(huán)境背景下，生物體可以通過miRNA的表達來迅速地響應溫度脅迫，從而更好地適應新的環(huán)境[123]。在稻水象甲Lissorhoptrus oryzophilus[124]、松材線蟲Bursaphelenchusxylophilu[125]和小麥[126]體內都發(fā)現了與溫度脅迫相關的miRNAs的表達變化。表明miRNA作為一類新型調控因子可能參與生物體的基因表達調控及對溫度脅迫的響應。又如，高溫脅迫會導致比目魚Senegalesesole體內與肌肉生成相關的miR-17a、miR-181-5p和miR-206-3p的表達上升以及與脂類代謝和能量產生相關的 miR-181a-3p的表達下調來促進幼仔的生長發(fā)育，說明miRNA在溫度誘導的生長發(fā)育表型可塑性中起重要的作用[127]。Lyons等[128-130]對抗寒性昆蟲癭蚊Epiblema scudderiana的研究表明，其能通過體內miRNAs的表達更好地響應低溫脅迫。研究發(fā)現miR-7與光感受器及本體感受器緩沖外界環(huán)境變化與壓力相關，當黑腹果蠅幼蟲遭到劇烈溫度變化時，miR-7突變會造成yan基因、本體感受器及嗅覺sop基因表達的不規(guī)律，表明當其處于逆境時miR-7通過調控基因的表達防止發(fā)育系統的異常從而維持機體調控的穩(wěn)定性[131]。而雌性果蠅體內的 miR-8也可以通過調控成蟲表皮的色素分布來增強果蠅的熱敏感性，說明在遭受溫度脅迫后，miR-8在維持基因表達穩(wěn)態(tài)方面也起重要作用[132]。對黑腹果蠅的研究還發(fā)現，高溫處理可以改變piRNAs的表達，并使得轉座子修飾活性發(fā)生改變[133]，最終發(fā)生基因變異以及表型可塑性的變化[134]。

中國科學院分子植物科學卓越創(chuàng)新中心/植物生理生態(tài)研究所何祖華研究組與中國科學院遺傳與發(fā)育生物學研究所曹曉風研究組合作研究，共同揭示了小分子RNA參與的植物響應高溫脅迫的復雜表觀遺傳調控的網絡關系[135]，這給我們在昆蟲相應逆境的研究提供了一些啟發(fā)，可將生物化學、分子生物學與遺傳學相結合，更加有利于我們確定高溫可以激活哪些轉錄因子，并使昆蟲出現相應的響應逆境的表型。表觀遺傳學可以從更微觀、更深刻的角度出發(fā)，帶領我們開拓昆蟲響應溫度脅迫的新視野。

5 結論與展望

對壓力條件的適當反應是生物體適應環(huán)境挑戰(zhàn)的重要因素，表觀遺傳學是研究在不改變DNA序列的情況下，生物響應逆境的過程中快速而持久的基因表達，因此對這些條件作出反應的表觀遺傳學調控越來越受到關注。未來將進一步對昆蟲響應逆境的內在機制進行更深層次的研究與討論。研究和開發(fā)配套的表觀遺傳模型及新技術，將有助于我們更好地評估表觀遺傳變化對快速適應環(huán)境變化的重要性，為揭開更多表觀遺傳的機理提供更加廣闊的研究前景。非生物脅迫尤其是隨著全球氣候變暖的加劇，使得昆蟲對環(huán)境的適應面臨著巨大的挑戰(zhàn)。但非生物脅迫作為一種動態(tài)的變化過程，在研究表觀遺傳機制對昆蟲的作用時必然會面臨一些困難。接下來我們的研究應該嘗試去解決以下幾個方面的問題：（1）昆蟲在響應逆境時基因是如何表達的，如何確定修飾因子及位點。（2）表觀遺傳調控的方式是多種多樣的，應從不同的方面開展研究，并對復合物進行鑒定。（3）在明確一系列表觀遺傳機制后，如何有效地運用，有效阻止外來生物入侵。

研究表觀遺傳機制及其與外界壓力適應的關系，在一定程度上能夠幫助我們理解昆蟲在適應逆境的過程中進化的情景，通過對表觀遺傳的研究，我們可以更深刻地了解昆蟲對逆境的響應，以及在DNA序列不改變的情況下，表觀遺傳修飾對逆境的快速適應機制是如何運行的。并通過采取有效的措施，加以控制，這對保護本地物種、防止外來生物入侵都具有重要意義。但就目前的研究成果來看，對昆蟲的表觀遺傳機制的研究還需展開更深入的探索。