大氣氮沉降對森林土壤碳輸入輸出過程的影響

袁吉有，蘇以榮

(1.云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院，云南省高原山地生態(tài)系統(tǒng)與退化環(huán)境修復(fù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南 昆明650091；2.中國科學(xué)院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所，湖南長沙410125)

近幾十年來，化石燃料燃燒、含氮化肥的生產(chǎn)和使用、畜牧業(yè)發(fā)展和人口增長等人類活動(dòng)向大氣排放了大量的氮化物，導(dǎo)致氮化物在大氣中積累并向陸地和水域系統(tǒng)沉降[1].相關(guān)報(bào)道表明，相較于工業(yè)革命前，歐洲和北美的大氣氮沉降量至少增加了3～10倍[2]，中國也已成為繼歐洲、北美之后的第3大沉降區(qū)[3].隨著人類社會經(jīng)濟(jì)活動(dòng)的進(jìn)一步增加，這種趨勢在未來還將繼續(xù)下去，預(yù)計(jì)到2050年大氣氮沉降量將達(dá)到195 Tg·a-1[4]，使之成為影響全球變化的重要現(xiàn)象之一.

森林是陸地生態(tài)系統(tǒng)中重要的組成部分，也是大面積氮沉降的直接承受者[5].氮沉降增加勢必影響森林生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)、過程和功能，如營養(yǎng)元素生物地球化學(xué)循環(huán)、土壤酸化、物種多樣性等[6-9].森林生態(tài)系統(tǒng)作為陸地生態(tài)系統(tǒng)中最大的碳庫，其中森林土壤碳庫又占森林生態(tài)系統(tǒng)整個(gè)碳庫的45%[10-12]，因此土壤碳庫在研究森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)中具有重要意義.相關(guān)研究表明，森林土壤碳氮庫具有明顯的相互耦合關(guān)系[13]，隨著大氣氮沉降的增加，森林土壤碳收支過程也日益受到廣泛關(guān)注，并成為全球變化科學(xué)領(lǐng)域的熱點(diǎn)問題.在20世紀(jì)80年代，歐美已經(jīng)開始研究氮沉降對森林生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的影響，并逐漸形成了長期定位的研究網(wǎng)絡(luò)，如美國已經(jīng)形成覆蓋全美的氮沉降監(jiān)測網(wǎng)絡(luò)[14].隨著研究工作的不斷深入，森林土壤碳周轉(zhuǎn)對氮沉降的響應(yīng)也受到廣泛關(guān)注[1,15].中國也先后啟動(dòng)了“973計(jì)劃”等在內(nèi)的多個(gè)專項(xiàng)科研計(jì)劃，如中國陸地生態(tài)系統(tǒng)碳-氮-水通量的相互作用關(guān)系及其對環(huán)境變化的響應(yīng)和適應(yīng)機(jī)制研究.同時(shí)，在森林碳、氮循環(huán)領(lǐng)域開展了大量研究，并報(bào)道了一系列的相關(guān)研究成果[16].已有的研究表明，進(jìn)入到森林生態(tài)系統(tǒng)中的大氣氮沉降少部分被植物利用，絕大部分進(jìn)入到土壤中，進(jìn)入到土壤中的大氣氮沉降極易被土壤微生物利用或者與土壤中有機(jī)物或鹽基離子相結(jié)合，直接或間接影響土壤碳的輸入與輸出[17].因此，深入了解大氣氮沉降與土壤碳收支之間的聯(lián)系，有助于更全面地理解土壤碳循環(huán)過程.本文以開展的相關(guān)研究為基礎(chǔ)，從氮沉降對凋落物分解、細(xì)根周轉(zhuǎn)、土壤呼吸和土壤可溶性有機(jī)碳淋失等方面入手，綜述了氮沉降對森林土壤碳輸入輸出過程的影響，以期為該領(lǐng)域的進(jìn)一步研究提供借鑒與參考.

1 氮沉降對森林凋落物分解的影響

20世紀(jì)80年代歐洲和北美就已經(jīng)開展了氮沉降對森林凋落物分解的影響研究[18]，總的來看，氮沉降對凋落物分解的影響有促進(jìn)、抑制和無影響3種情況.如Hobbie等[19]研究發(fā)現(xiàn)，模擬氮沉降對凋落物分解有促進(jìn)作用.Vestgarden[20]研究發(fā)現(xiàn)氮添加能促進(jìn)凋落物的分解，Anderson等[21]的研究也得出相似的結(jié)論.Kuperman等[22]通過分析可能影響凋落物分解的因子，得出氮沉降是加速凋落物分解的最重要的因素.廖利平等[23]對杉木凋落物分解研究中發(fā)現(xiàn)，硝態(tài)氮促進(jìn)凋落物的分解.張毓?jié)萚24]在天山模擬氮沉降對云杉凋落物葉分解的影響中也發(fā)現(xiàn)，氮輸入促進(jìn)了云杉凋落物葉的分解，Wu 等[25]也得出相似結(jié)果.也有一些學(xué)者研究發(fā)現(xiàn)，氮輸入抑制森林凋落物的分解，如Magill和Aber[26]在紅松和闊葉混交林的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮沉降的增加抑制了凋落物的分解.徐國良等[27]發(fā)現(xiàn)氮輸入對季鳳林凋落物的分解具有一定的抑制作用.樊后保等[28]對杉木人工林凋落物的分解研究中發(fā)現(xiàn)，高氮對杉木凋落物的分解也有一定的抑制作用.還有研究發(fā)現(xiàn)，氮輸入對凋落物的分解無影響，如莫江明等[29]在鼎湖山模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，6個(gè)月的低氮處理對混交林中的馬尾松凋落物分解沒有明顯的影響.另外也有研究表明，氮輸入初期通常會促進(jìn)凋落的分解，后期會抑制凋落物的分解.如Zhang等[30]在對模擬氮沉降對冷杉凋落物分解的試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮添加在早期（0～15 d）促進(jìn)凋落物的分解，后期（47 d后）抑制了凋落物的分解.

關(guān)于氮沉降促進(jìn)森林凋落物分解的機(jī)理可能是：①短期內(nèi)，氮輸入緩解了微生物活動(dòng)的氮素限制，有利于微生物的生長，促進(jìn)了凋落物的分解[31-32]；②氮輸入增加將會導(dǎo)致植物氮的吸收量和積累量增加，從而使森林凋落物中氮含量提高及其他化學(xué)元素含量的變化，高氮含量的凋落物能促進(jìn)凋落物的分解[3,15,20,33]；③氮輸入將增加植物生物量和凋落物輸入量，從而改變森林地表植被組成和凋落物所處的微環(huán)境，使一些氮指示物種豐度增加，從而產(chǎn)生易分解凋落物，導(dǎo)致凋落物分解速率明顯加快[34-37]；④氮輸入能導(dǎo)致纖維素酶、木質(zhì)素酶活性增強(qiáng)，從而促進(jìn)凋落物的分解[9,19,38-40].氮沉降抑制森林凋落物分解的機(jī)理可能是：①氮輸入改變了微生物的群落結(jié)構(gòu)和多樣性，降低了微生物的生物量和活性，從而抑制了凋落物的分解速率[32,41-43]；②氮輸入將增加凋落物中的木質(zhì)素和纖維素含量，并且在分解過程中形成穩(wěn)定化合物和難分解的腐殖化合物，從而降低凋落物分解的速率[44-46]；③氮輸入通過抑制白擔(dān)子菌或者腐擔(dān)子菌的生長來限制木質(zhì)素降解酶的產(chǎn)生，從而延緩凋落物的分解[38,47-48]；④氮輸入可能會引起C或者P對微生物降解的限制，使得凋落物分解缺乏能量，從而延緩凋落物的分解速率[22,49]；⑤氮輸入能抑制碎化凋落物的土壤動(dòng)物的活動(dòng)或引起土壤動(dòng)物死亡，從而延緩凋落物的分解[50].無影響的機(jī)理可能是：①從整個(gè)凋落物分解過程看，氮輸入對凋落物分解的增加效應(yīng)與抑制效應(yīng)相互抵消[50-51]；②森林生態(tài)系統(tǒng)本身不受氮的限制，或森林對氮輸入的適應(yīng)能力較強(qiáng)，使得氮輸入對凋落物的分解無影響[51-52]；③凋落物碳源質(zhì)量太差，無法引起分解者對氮輸入的反應(yīng)[50].

2 氮沉降對森林土壤細(xì)根周轉(zhuǎn)的影響

細(xì)根是指直徑小于2 mm的根，其生理活性強(qiáng)，是樹木水分和養(yǎng)分吸收的主要器官[53-54].森林生態(tài)系統(tǒng)中老根不斷被新生細(xì)根取代，新生細(xì)根通過生長形成老根或者衰亡分解，稱其為細(xì)根周轉(zhuǎn)[55-56].細(xì)根周轉(zhuǎn)是森林土壤碳庫的重要來源之一[53]，氮沉降主要通過改變細(xì)根化學(xué)成分、年生長量、壽命和周轉(zhuǎn)速率影響森林土壤中細(xì)根碳的輸入[57].有研究表明，氮沉降增加森林細(xì)根生物量和周轉(zhuǎn)速率，如Majdi等[58]在挪威對云杉進(jìn)行模擬氮沉降試驗(yàn)，研究結(jié)果表明氮輸入增加了細(xì)根生長量和生物量，云杉細(xì)根的中值壽命縮短了25%，提高了細(xì)根的周轉(zhuǎn)速率.Johnson等[59]在美國對黃松的模擬氮沉降試驗(yàn)中也發(fā)現(xiàn)細(xì)根周轉(zhuǎn)有所提高. Lepp?lammi-Kujansuu等[60]在挪威對云杉22 a的氮輸入試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮輸入顯著增加了總的細(xì)根生物量，且表層土壤中細(xì)根的增加尤為明顯. Yuan 等[61]發(fā)現(xiàn)無論是在氮自然梯度增加還是氮輸入情況下，細(xì)根生產(chǎn)量均顯著增加.也有些研究認(rèn)為氮沉降降低了森林細(xì)根生物量和周轉(zhuǎn)速率，如Persson等[62]在歐洲和北美森林中的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮飽和導(dǎo)致細(xì)根生物量下降，Gower等[63]和Jourdan等[64]也得出了相似的結(jié)論.Pregitzer等[65]研究發(fā)現(xiàn)氮輸入降低了細(xì)根周轉(zhuǎn)速率下降. 賈淑霞等[66]在中國東北落葉松和水曲柳中的模擬氮沉降試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，氮輸入導(dǎo)致落葉松細(xì)根生物降低了18.5%，死細(xì)根降低了34.8%，水曲柳細(xì)根生物量降低了27.4%，死細(xì)根生物量降低了127.4%.李媛媛等[67]在溫帶森林的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮輸入前期對細(xì)根分解具有促進(jìn)作用，后期呈現(xiàn)抑制作用.綜合來看，大部分研究認(rèn)為隨著土壤N有效性的提高，樹木細(xì)根生產(chǎn)量會增加，壽命縮短，周轉(zhuǎn)率加快[68-69].

關(guān)于氮沉降影響細(xì)根生長和周轉(zhuǎn)的機(jī)理可能是：①在貧瘠的土壤中，氮輸入導(dǎo)致土壤表層和亞表層養(yǎng)分充足，從而增加了細(xì)根生物量[58]；②氮輸入導(dǎo)致土壤有效氮增加，細(xì)根的直徑、根長可能會增加，從而延長了細(xì)根壽命，降低細(xì)根周轉(zhuǎn)速率[65]；③長期氮輸入導(dǎo)致土壤氮飽和，過量氮將減少光合產(chǎn)物向根系的分配，從而減少細(xì)根生物量[63]；④氮輸入導(dǎo)致土壤細(xì)根呼吸作用增強(qiáng)，分配到根系的碳并非用于新根的生長，而是用于維持氮的吸收和同化，從而導(dǎo)致細(xì)根生物量降低[64]；⑤氮輸入導(dǎo)致植物葉面積增加，光合產(chǎn)物增多，將有更多的碳分配到根部，從而促進(jìn)細(xì)根生長，同時(shí)，細(xì)根氮含量隨著土壤有效氮的增加而增多，呼吸作用也會增強(qiáng)，隨之而來的結(jié)果是細(xì)根會降低氮的吸收率，植物也可能縮短細(xì)根壽命來保證吸收率并降低呼吸消耗，從而使細(xì)根周轉(zhuǎn)速率提高[70].

3 氮沉降對森林土壤呼吸的影響

土壤呼吸主要包括根系呼吸、土壤微生物呼吸、土壤動(dòng)物呼吸以及含碳物質(zhì)的化學(xué)氧化，是森林土壤碳庫中碳的重要輸出途徑之一[71].國內(nèi)外眾多的研究結(jié)果表明，氮輸入對森林土壤呼吸具有促進(jìn)、抑制和無影響3種情況.Bowden等[72]在哈弗森林的試驗(yàn)結(jié)果表明，在試驗(yàn)開始的第1年，土壤呼吸速率隨著氮輸入的加入而增加.Allen等[73]的研究結(jié)果表明，氮輸入增加了北美火炬松的土壤呼吸速率.Franklin等[74]研究發(fā)現(xiàn)，持續(xù)20 a的氮輸入導(dǎo)致針葉林土壤呼吸降低了40%，Pregitzer等[75]和Craine等[76]的研究也得出相似的結(jié)果.李潔冰等[77]在我國亞熱帶森林中開展的模擬氮沉降試驗(yàn)表明，氮沉降提高土壤呼吸.莫江明等[78]在鼎湖山的模擬氮沉降試驗(yàn)也表明，氮輸入顯著地促進(jìn)了常綠闊葉林的土壤呼吸，劉盛梅等[79]也得出了相似的研究結(jié)果.Bowden等[72]在赤松和落葉松混交林中的模擬氮沉降試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，13 a的持續(xù)高氮沉降導(dǎo)致土壤呼吸降低了42%.Compton等[41]在哈弗森林的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，長期氮輸入使得微生物生物量減少，從而導(dǎo)致微生物呼吸降低，Phollips等[80]得出類似的結(jié)果.胡正華等[81]在北亞熱帶的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮輸入降低了土壤呼吸速率.Jia等[82]進(jìn)行的模擬氮沉降試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，氮輸入導(dǎo)致生長季中的落葉松和水曲柳土壤呼吸分別降低了30%和24%，張徐源等[83]對夏季濕地松和曾清萍等[84]對馬尾松的研究均得出，氮輸入抑制了土壤呼吸.Zhou等[85]在中國西部常綠闊葉林中的模擬氮沉降試驗(yàn)也發(fā)現(xiàn)氮輸入降低了土壤呼吸，Peng等[86]發(fā)現(xiàn)氮輸入降低了亞熱帶常綠闊葉林的根際呼吸和異養(yǎng)呼吸.也有研究表明，氮輸入對森林土壤呼吸無影響[87-88].如Gundersen等[89]在丹麥云杉的模擬氮沉降試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，氮輸入4 a后，云杉土壤呼吸速率無明顯改變.

關(guān)于氮沉降促進(jìn)土壤呼吸的機(jī)理可能是：①試驗(yàn)初期氮輸入改善了森林氮限制狀態(tài)，使得植物和微生物活動(dòng)增加，從而促進(jìn)了土壤呼吸[90]；②氮輸入通過改變根生物量，或刺激植物生長，從而促進(jìn)光合作用，導(dǎo)致土壤呼吸速率提高[75,91]；③高氮輸入提高了凋落物的質(zhì)量，促進(jìn)了土壤碳氮的礦質(zhì)化，導(dǎo)致土壤呼吸速率增加[37]；④氮輸入導(dǎo)致土壤有機(jī)碳和土壤微生物生物量碳增加，改善了微生物氮限制狀況，增加了微生物活性與生物量，從而促進(jìn)土壤呼吸[92-93].氮沉降抑制土壤呼吸的機(jī)理可能是：①氮輸入導(dǎo)致土壤碳氮比失衡，降低土壤pH，抑制了微生物活性和碳源活性，引起凋落物分解速率降低，從而抑制土壤呼吸[16,94]；②氮輸入使細(xì)根生長量和周轉(zhuǎn)受到影響，從而抑制土壤呼吸[16]；③長期氮輸入導(dǎo)致土壤動(dòng)物數(shù)量和生物量減少，從而抑制了土壤呼吸[95]；④氮輸入可能對凋落物和土壤有機(jī)質(zhì)分解相關(guān)的酶活性產(chǎn)生影響，從而導(dǎo)致土壤呼吸速率降低[96]；⑤氮輸入可能降低真菌/細(xì)菌生物量比率，改變微生物群落結(jié)構(gòu)，從而降低土壤呼吸速率[97].氮沉降對土壤呼吸無影響的機(jī)理可能是：①氮輸入對土壤有機(jī)碳影響不明顯的情況下，氮輸入對土壤呼吸速率無影響[9]；②輸入的氮以無機(jī)氮形式存在土壤中時(shí)，這些無機(jī)氮并不能進(jìn)入系統(tǒng)循環(huán)，從而導(dǎo)致氮輸入對土壤呼吸速率無影響[59,98].

4 氮沉降對森林土壤可溶性有機(jī)碳產(chǎn)生與淋失的影響

土壤可溶性有機(jī)碳是土壤有機(jī)碳的重要組成部分之一，其具有一定溶解性，易氧化、易分解、易礦化，且在土壤中移動(dòng)較快[99].關(guān)于氮沉降對森林土壤可溶性有機(jī)碳產(chǎn)生與淋失影響的研究也在國內(nèi)外進(jìn)行了大量研究.Pregitzer等[100]在美國北部闊葉林進(jìn)行的連續(xù)8 a的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮輸入明顯促進(jìn)了土壤可溶性有機(jī)碳的生產(chǎn)和淋溶.Gundersen等[89]的研究也發(fā)現(xiàn)，氮輸入導(dǎo)致土壤可溶性有機(jī)碳含量增加.Fang等[101]在鼎湖山的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮輸入導(dǎo)致馬尾松林土壤滲透水中可溶性有機(jī)碳濃度增加.袁穎紅等[102]也發(fā)現(xiàn)，高氮輸入情況下，土壤提取液中可溶性有機(jī)碳含量增加.Shi等[103]研究發(fā)現(xiàn)，低水平施氮有增加土壤DOC含量的趨勢，而高水平N則抑制土壤DOC含量.Vestgarden[19]在挪威南部進(jìn)行的長期模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，低氮和高氮輸入導(dǎo)致森林地被物可溶性有機(jī)碳顯著降低.Cronan等[104]研究結(jié)果表明，氮輸入使得土壤可溶性有機(jī)碳釋放速度降低了20%. 也有研究發(fā)現(xiàn)，氮輸入對森林土壤可溶性有機(jī)碳沒有明顯作用，如McDowell等[105]在哈佛森林的模擬氮沉降試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，氮輸入對土壤可溶性有機(jī)碳無影響，Sj?berg等[106]的研究也得出相似的結(jié)果.

關(guān)于氮沉降影響森林土壤可溶性有機(jī)產(chǎn)生與淋失的機(jī)理可能是：①氮輸入導(dǎo)致土壤酸化，離子強(qiáng)度增強(qiáng)，從而導(dǎo)致土壤可溶性有機(jī)碳含量降低[90]；②氮輸入通過促進(jìn)細(xì)菌生長和增加了土壤腐殖質(zhì)的穩(wěn)定性，從而使得土壤可溶性有機(jī)碳含量降低[82]；③氮輸入可能抑制土壤中木質(zhì)素的分解，從而增加土壤可溶性有機(jī)碳的含量[107].

5 研究展望

綜上所述，大氣氮沉降對森林土壤碳輸入（凋落物分解、細(xì)根周轉(zhuǎn)）與輸出（土壤呼吸、可溶性有機(jī)碳淋溶）的影響是一個(gè)復(fù)雜而綜合的過程.整體來看，氮沉降對森林凋落物分解、土壤呼吸方面的研究較深入，也得出了一些有意義的研究成果，而氮沉降對細(xì)根周轉(zhuǎn)、可溶性有機(jī)碳方面的研究較少.綜合分析國內(nèi)外研究現(xiàn)狀，以下問題還需要進(jìn)一步探討.

（1）氮沉降對森林凋落物分解的影響是一個(gè)復(fù)雜而長期的過程，氮沉降可以通過影響微生物群落結(jié)構(gòu)與活性、植物生長、凋落物量、凋落物含氮量、纖維素和木質(zhì)素酶活性、土壤動(dòng)物等方面影響凋落物的分解速率.但縱觀以往相關(guān)研究，大多數(shù)研究只集中于分析氮輸入情況下幾個(gè)影響因子對凋落物分解過程的影響，具有一定的局限性.在以后的研究中，應(yīng)該綜合分析氮輸入情況下所有影響因子對凋落分解過程的影響，且應(yīng)結(jié)合CO2濃度增加和溫度升高等全球變化現(xiàn)象，以便更加準(zhǔn)確客觀地了解氮沉降對森林凋落物分解過程的影響，明確氮沉降對森林凋落物分解過程的機(jī)理.另外，森林生態(tài)系統(tǒng)類型多樣以及不同地區(qū)森林生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)限制類型不同，因此應(yīng)開展不同地區(qū)、不同森林類型長期氮沉降對凋落物分解過程的影響.

（2）現(xiàn)階段，氮沉降對細(xì)根的影響研究主要集中于氮輸入對細(xì)根生物量、化學(xué)成分變化、壽命以及周轉(zhuǎn)速率等方面，但研究方法上有一些局限性，應(yīng)進(jìn)一步完善相應(yīng)的研究方法.另外，氮輸入背景下土壤水分、土壤理化性質(zhì)、植物多樣性對細(xì)根的相應(yīng)研究也待進(jìn)一步深入研究，同時(shí)，在研究氮輸入對細(xì)根生產(chǎn)量、周轉(zhuǎn)速率的情況下，應(yīng)進(jìn)一步研究細(xì)根的解剖結(jié)構(gòu)、生理方面對氮輸入的響應(yīng).

（3）土壤呼吸是森林土壤碳庫主要的輸出途徑之一，氮沉降引起森林土壤呼吸變化的研究涉及到很多方面.縱觀以往研究，氮輸入對土壤呼吸各組分的影響與機(jī)理還需深入研究，以便區(qū)分根系自養(yǎng)呼吸、微生物呼吸，從而了解氮輸入對土壤呼吸的階段性影響.氮輸入如何影響植物生長與光合作用，進(jìn)而如何影響根生物量、凋落物量以及分配到根系的光合產(chǎn)物，最終如何影響土壤呼吸，需要進(jìn)一步聯(lián)動(dòng)綜合研究分析.

（4）氮輸入對森林土壤可溶性有機(jī)碳遷移與淋溶方面的研究已取得了一定的研究成果，但總體上還比較欠缺.在今后的研究中，應(yīng)加強(qiáng)氮輸入如何影響森林土壤可溶性有機(jī)碳產(chǎn)生、周轉(zhuǎn)和淋溶等方面的研究，綜合研究分析氮輸入背景下，土壤溫度、濕度、pH、降水、微生物量、根系分泌物以及凋落物對可溶性有機(jī)碳產(chǎn)生、遷移過程和淋溶的影響.