長期施肥對黃土高原典型草原群落穩(wěn)定性的影響及機制研究

劉 晶，楊 雪，張 博，晏昕輝，溫仲明,，李 偉2,*

(1 西北農(nóng)林科技大學(xué) 草業(yè)與草原學(xué)院，陜西楊陵 712100；2 西北農(nóng)林科技大學(xué) 水土保持研究所 陜西楊陵 712100；3 中國科學(xué)院，水利部水土保持研究所，陜西楊陵 712100)

草地是中國陸地上面積最大的生態(tài)系統(tǒng)，約占全球陸地總面積的20%[1]，不僅是重要的生態(tài)屏障和牧民賴以生存的基本生產(chǎn)資料，也在維持生態(tài)平衡，調(diào)節(jié)氣候，保持水土等方面占據(jù)重要地位[2]，然而，目前大多數(shù)草地都面臨著不同程度的環(huán)境干擾，其中施肥是最常見的干擾之一[3]。過量施用肥料會導(dǎo)致養(yǎng)分富集，從而影響草原生態(tài)系統(tǒng)的功能[3-4]。一些研究發(fā)現(xiàn)，隨著施肥水平的提高，群落穩(wěn)定性下降[4-5]，但其他一些研究發(fā)現(xiàn)，長期施肥可以增強物種的優(yōu)勢度，從而使群落的穩(wěn)定性增加[6]。深入了解影響草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性變化的潛在機制，對于預(yù)測生態(tài)系統(tǒng)如何響應(yīng)環(huán)境擾動具有重要意義[3,7]。Grman等[3]提出四種潛在的機制(物種多樣性，物種同步性，投資組合效應(yīng)和優(yōu)勢種)來解釋干擾如何影響生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。(1)干擾可以通過減少物種多樣性來降低群落的穩(wěn)定性[6,8-9]，多樣性較高的群落往往更穩(wěn)定，抗干擾能力更強[10]，很多研究通過物種豐富度指數(shù)的變化來說明群落多樣性的變化[5]。(2)干擾可能會影響群落中物種的同步性，導(dǎo)致物種之間的補償動力強度降低，從而使群落的穩(wěn)定性下降[11-12]。(3)干擾可能會影響群落中的投資組合效應(yīng)而影響群落的穩(wěn)定性[3]，投資組合效應(yīng)實際上是一種數(shù)學(xué)統(tǒng)計意義上的指標(biāo)，取決于物種生物量平均值和方差的比例指數(shù)[13-14]，因此，如果干擾改變了其均值-方差的比例指數(shù)，群落的穩(wěn)定性將會改變[15]。(4)種群的穩(wěn)定性對于群落的穩(wěn)定性具有重要的意義，尤其是一些主要優(yōu)勢物種的穩(wěn)定性會決定整個群落的變化方向[6]，干擾可能會影響優(yōu)勢物種的穩(wěn)定性甚至?xí)?dǎo)致群落中的優(yōu)勢物種消失，從而對群落穩(wěn)定性產(chǎn)生不利影響[16]。盡管一些研究表明施肥可能會影響生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性[17]，但得出的結(jié)果并不一致；另外，對人為干擾(施肥)時，維持草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定的機制尚不清楚。

本研究以黃土高原典型草原為研究對象，通過設(shè)置 6 個施肥(肥料為尿素)處理(0、5、10、20、40 和80 g·m-2)，來深入研究施肥對群落穩(wěn)定性的影響及其潛在機制，研究結(jié)果擬為穩(wěn)定性-多樣性關(guān)系的相關(guān)理論研究及黃土高原恢復(fù)草地的合理利用提供一定的科學(xué)指導(dǎo)。

1 材料和方法

1.1 試驗地點

試驗區(qū)位于寧夏云霧山草原生態(tài)系統(tǒng)國家長期科研基地(106°24′～106°28′E,36°13′～36°19′N)，其海拔高度為1 800～2 150 m，該區(qū)域?qū)儆谥袦貛О敫珊禋夂?，年平均溫?.01 ℃，年平均日照時間為2 300～2 500 h，年平均降水量為425.5 mm，降水季節(jié)分配不均，全年60%～75% 的降水集中在6～9月[18]，土壤類型為山地灰褐土和黑壚土，其pH值為7.9～8.2[19]。植被類型為溫帶典型草原，優(yōu)勢種有甘青針茅(Stipaprzewalskyi)、白蓮蒿(Artemisiasacrorum)和百里香(Thymusmongolicus)[20]等。

1.2 試驗設(shè)計

試驗選擇了長期封育(30年)且植被生長均勻的草地，自2013年進(jìn)行了長期氮肥添加試驗。試驗采取隨機區(qū)組設(shè)計，包括6個氮肥處理，施肥量分別為0、5、10、20、40和80 g·m-2(對應(yīng)的氮素含量分別為0、2.34、4.67、9.36、18.68和37.75 g·m-2)，每個處理有6個重復(fù)小區(qū)(4 m× 6 m)，36個小區(qū)分布在6× 6的矩陣中，每2個小區(qū)之間相距2 m。在每年的生長季節(jié)(4月底)，以尿素為肥料進(jìn)行撒施[21]。

1.3 樣品采集及處理分析

于2013～2020年間，對每個小區(qū)進(jìn)行1 m× 1 m樣方的植被調(diào)查，為避免邊緣效應(yīng)，樣方距邊緣至少0.5 m。每年8月中下旬，測定每個樣方中物種的生物量、豐富度、多度以及高度。將物種放在信封中帶回實驗室，并將其放置到80 ℃的烘箱中烘干至恒重，并用天平稱量，修剪的樣方每年偏移一次，以避免人為擾動所產(chǎn)生的實驗誤差；物種豐富度(尺)以植物群落中物種的數(shù)量來衡量；每個物種的個體數(shù)量記錄為物種多度；每個物種隨機取其中5株來測量高度，并求其平均值，記為該物種高度[21]。

目前關(guān)于穩(wěn)定性的定義以及其指數(shù)的計算方法存在爭論，但大多采用生產(chǎn)力(地上生物量)的時間穩(wěn)定性指數(shù)來衡量其穩(wěn)定性，記為S：

S=μ/б

(1)

S代表群落或種群的穩(wěn)定性，μ是地上生物量的平均值，б是地上生物量的標(biāo)準(zhǔn)偏差[6,13,22]。為了避免趨勢化效應(yīng)，對數(shù)據(jù)進(jìn)行去趨勢化處理，例如，將以8年衡量生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的數(shù)據(jù)分為較短持續(xù)時間(2年或4年)的非重疊間隔的數(shù)據(jù)來再次計算其穩(wěn)定性[23]。若在不同氮肥處理下，物種豐富度(R)發(fā)生顯著變化，且群落穩(wěn)定性(S)與物種豐富度(R)存在相關(guān)性，那么物種多樣性對于維持群落的穩(wěn)定性具有重要作用[24]。為了衡量物種之間的補償能力，我們利用群落水平的物種同步性(B)進(jìn)行計算，表達(dá)式如下[25]：

(2)

σ2=cμz

(3)

σ2是物種生物量的方差，c是常數(shù)，μ是物種生物量的平均值，z是比例指數(shù)，z一般在1～3之間。若1

(4)

s表示物種數(shù)，Pi是物種i的生物量與所有物種生物量和的比值[28]，若物種優(yōu)勢度指數(shù)隨著施肥水平的增加發(fā)生了顯著變化，且與群落穩(wěn)定性存在相關(guān)性，那么優(yōu)勢度也是決定群落穩(wěn)定性的重要潛在機制[3]。

1.4 數(shù)據(jù)處理及分析方法

利用Excel 2010和SPSS 22.0進(jìn)行數(shù)據(jù)整理、分析和作圖。采用Shapiro-Wilk test和Bartlett test 檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差齊性。采用單因素方差分析檢驗施肥對群落穩(wěn)定性、物種豐富度、均勻度指數(shù)、B以及優(yōu)勢度指數(shù)的影響，其中施肥為固定因素，群落穩(wěn)定性、物種豐富度、均勻度指數(shù)、B以及優(yōu)勢度指數(shù)為因變量。投資組合效應(yīng)主要依賴于比例指數(shù)z的變化，采用協(xié)變量方差分析來檢驗施肥對z值的影響，其中施肥為固定因素，物種生物量方差對數(shù)作為因變量，物種平均生物量對數(shù)作為協(xié)變量。采用 Ducan 法進(jìn)行多重比較，進(jìn)一步分析各施肥水平間群落穩(wěn)定、物種豐富度、B以及優(yōu)勢度指數(shù)的差異性。采用線性回歸分析檢驗群落穩(wěn)定性與物種豐富度和優(yōu)勢指數(shù)之間的相關(guān)性。

2 結(jié)果與分析

2.1 施肥對群落穩(wěn)定性的影響

與不施肥的對照相比，施肥顯著降低了群落的穩(wěn)定性(F=4.25;P< 0.01)，但不同施肥處理對于群落穩(wěn)定性的影響程度不同，當(dāng)施肥量不超過20 g·m-2時，群落穩(wěn)定性有下降趨勢，但變化不顯著(圖1)；隨著施肥量的繼續(xù)增加，當(dāng)施肥水平高于20 g·m-2時，群落穩(wěn)定性開始顯著下降，當(dāng)施肥水平達(dá)到40 g·m-2時，群落穩(wěn)定性最低(圖1)。此外，本研究進(jìn)一步從種群穩(wěn)定性的角度分析發(fā)現(xiàn)，施肥后群落中大部分物種如甘青針茅、白蓮蒿、百里香等仍能維持相對穩(wěn)定(表1)，但施肥顯著改變了早熟禾(Poaannua)、干生苔草(Carexaridula)、阿爾泰狗娃花(Heteropappusaltaicus)等物種的穩(wěn)定性(表1)。

表1 草地生態(tài)系統(tǒng)中種群穩(wěn)定性對不同氮肥處理的響應(yīng)

2.2 施肥對物種多樣性的影響

隨著施肥量的增加，物種的豐富度顯著降低(F=13.05;P< 0.01)。相比不施肥對照，當(dāng)施肥量為5、10、20 g·m-2時，物種豐富度均呈下降趨勢，但變化不顯著；隨著施肥水平的增加，當(dāng)施肥水平達(dá)到40 g·m-2時，物種豐富度開始顯著降低(圖2)。我們發(fā)現(xiàn)群落穩(wěn)定性和物種豐富度隨著施肥水平的增加均呈下降趨勢(圖1、2)，線性回歸分析結(jié)果顯示，物種豐富度與群落穩(wěn)定性之間存在正相關(guān)性(圖3)。該結(jié)果表明，群落穩(wěn)定性的降低可能與物種多樣性的降低有關(guān)。

圖3 物種豐富度與群落穩(wěn)定性的線性關(guān)系Fig.3 Linear relationship between species richness and community stability

圖1 群落穩(wěn)定性對不同氮肥處理的響應(yīng)Fig.1 The response of community stability to different N fertilizer treatments

圖2 物種豐富度對不同氮肥處理的響應(yīng)Fig.2 The response of species richness to different N fertilizer treatments

2.3 施肥對物種同步性的影響

圖4 物種同步性對不同氮肥處理的響應(yīng)Fig.4 The response of species synchrony to different N fertilizer treatments

2.4 施肥對投資組合效應(yīng)的影響

線性回歸結(jié)果顯示，物種生物量的方差和平均值對數(shù)間呈正相關(guān)，其均值-方差的比例指數(shù)(z)<1(圖5)，單因素方差分析結(jié)果表明隨著施肥水平的增加，z值并沒有發(fā)生顯著改變(F=0.25;P>0.05)。該結(jié)果表明，在施肥干擾下，投資組合效應(yīng)并不是決定群落穩(wěn)定性的重要機制。

圖5 物種生物量的方差和平均值對數(shù)間的相關(guān)性Fig.5 The correlation between the logarithm of species biomass variance and the logarithm of the mean biomass

2.5 施肥對優(yōu)勢度的影響

與不施肥對照相比，當(dāng)施肥水平為5 g·m-2時，優(yōu)勢度指數(shù)上升，但變化不顯著，隨著施肥量的繼續(xù)增加，優(yōu)勢度指數(shù)開始顯著下降(F=15.80;P<0.01)(圖6)，且線性回歸分析結(jié)果顯示，優(yōu)勢度指數(shù)與群落穩(wěn)定性不相關(guān)(圖7)。該結(jié)果表明優(yōu)勢物種并不是該群落穩(wěn)定性的決定因素。

圖7 優(yōu)勢度指數(shù)與群落穩(wěn)定性的線性關(guān)系Fig.7 Linear relationship between Simpson index and community stability

圖6 優(yōu)勢度指數(shù)對不同氮肥處理的響應(yīng)Fig.6 The response of Simpson index to different N fertilizer treatments

3 討 論

3.1 施肥對群落穩(wěn)定性的影響

本研究結(jié)果表明施肥干擾顯著影響了群落的組成結(jié)構(gòu)及其穩(wěn)定性，F(xiàn)owler等、 Pellkofer等和Downing等也得出了和本研究相似的結(jié)果[17,29-30]。Yang 等通過10年的氮肥添加試驗，發(fā)現(xiàn)施肥能夠提高青藏高原高寒草甸群落的穩(wěn)定性，但大多數(shù)物種的穩(wěn)定性下降[6]。然而，本研究結(jié)果表明隨著施肥水平的增加，草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性顯著下降，但大部分物種仍能維持相對穩(wěn)定。同樣地，Song 和Yu以及Wang等在高寒草甸中的研究結(jié)果顯示，長期施肥會降低生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性，但是一些物種的穩(wěn)定性并沒有發(fā)生顯著變化[5,31]；Tilman 和Downing 在明尼蘇達(dá)草地上進(jìn)行了長期氮肥添加試驗，也得出了和本研究一致的結(jié)果[32]。干擾可能通過影響物種組成和結(jié)構(gòu)進(jìn)而影響群落的穩(wěn)定性[5,33]，因此，本研究檢驗了可能決定群落穩(wěn)定性的四個潛在機制即物種多樣性、物種同步性、投資組合效應(yīng)和優(yōu)勢度。

3.2 影響群落穩(wěn)定性的四種潛在機制

本研究結(jié)果表明，隨著施肥水平的增加，物種豐富度呈顯著下降趨勢。Song等和Yang 等也發(fā)現(xiàn)隨著氮肥的添加，物種的多樣性降低，其降低的原因可能是因為施肥導(dǎo)致土壤酸化，進(jìn)而導(dǎo)致一些物種不能適應(yīng)而消失[5-6]，也可能是因為光競爭增強導(dǎo)致[25]。隨著施肥水平的增加，甘青針茅、早熟禾、冰草(A.cristatum)等嗜氮的禾本科植物的競爭優(yōu)勢增強，導(dǎo)致阿爾泰狗娃花、石縫蠅子草(S.foliosa)、小米草(E.pectinata)等低矮植物無法得到充足陽光而死亡。施肥降低了物種豐富度，也因此降低了群落的穩(wěn)定性。Zhang等和Xue 等也得出和本研究一致的研究結(jié)果，指出物種多樣性與群落穩(wěn)定性之間呈正相關(guān)，物種多樣性的喪失會導(dǎo)致群落穩(wěn)定性的降低[34-35]。然而，Yang等和Xue等發(fā)現(xiàn)施肥降低了物種的豐富度卻增加了群落的穩(wěn)定性，而且群落穩(wěn)定性與物種豐富度不相關(guān)[6,35]。本研究結(jié)果與Yang等和Xue等的結(jié)果存在差異，可能與草地類型和群落物種組成差異有關(guān)[36]，青藏高原高寒草甸進(jìn)行施肥后，群落中兩種優(yōu)勢禾草，垂穗披堿草(Elymusnutans)和冷地早熟禾(Poacrymophila)占絕對優(yōu)勢，對群落的穩(wěn)定起決定作用。

有些學(xué)者發(fā)現(xiàn)生態(tài)系統(tǒng)受到干擾后，物種的不同步性對于生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性起關(guān)鍵作用[5,32]。物種不同步性意味著不同物種對環(huán)境干擾的響應(yīng)不同，一種物種的喪失將由其他物種的增加來補償[36,37]。本研究發(fā)現(xiàn)盡管群落中的物種存在不同步性(B<1)，但B隨著施肥量的增加并沒有顯著差異，表明物種同步性并不決定群落的穩(wěn)定性。Leps等在半灌木草地群落中也同樣發(fā)現(xiàn)，施肥后物種之間的補償動態(tài)并沒有影響群落的穩(wěn)定性[37]。

投資組合效應(yīng)也被認(rèn)為是一種影響群落穩(wěn)定性的機制，干擾會影響均值-方差的比例指數(shù)，從而導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的變化[27]。Grman等指出美國密歇根州草地施肥后穩(wěn)定性的變化與物種生物量均值-方差的比例指數(shù)有關(guān)[3]。但本研究結(jié)果表明，施肥并沒有顯著影響 z值(F=0.25;P>0.05)，投資組合效應(yīng)并不能解釋該草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的變化。Niu等在黃土高原典型草原也得出了和本研究類似的結(jié)果，指出投資組合效應(yīng)很難解釋施肥對穩(wěn)定性的正效應(yīng)[11]。本研究與 Grman等的研究結(jié)果不同，這可能是因為投資組合效應(yīng)在均勻度高的群落中才發(fā)揮作用[6]，而本研究長期施肥試驗結(jié)果表明群落的均勻度顯著下降(F=9.03;P<0.01)，所以投資組合效應(yīng)在本所研究的草地生態(tài)系統(tǒng)中并不起作用。

Yang等發(fā)現(xiàn)優(yōu)勢物種數(shù)量的增加有助于維持甚至增加生態(tài)系統(tǒng)功能的穩(wěn)定性[6]。本研究結(jié)果表明，盡管優(yōu)勢度指數(shù)隨著施肥水平的增加顯著下降，但優(yōu)勢度指數(shù)與群落穩(wěn)定性不相關(guān)，因此，在黃土高原典型草原植物群落中，優(yōu)勢度并不是決定群落穩(wěn)定性的潛在機制。同樣，Wilsey等也指出增加群落中優(yōu)勢物種數(shù)量并不能促進(jìn)群落的穩(wěn)定性[28]。本研究與Yang等的研究結(jié)果不同，可能與草地類型和物種特性相關(guān)[23]，我們試驗樣地的主要優(yōu)勢物種是叢生禾草甘青針茅和半灌木白蓮蒿，而Yang等研究樣地的主要優(yōu)勢物種是垂穗披堿草和冷地早熟禾，群落中優(yōu)勢物種組成和特性的不同會影響群落的穩(wěn)定性[23]。

4 結(jié) 論

本研究結(jié)果表明，在黃土高原典型草原植物群落中，施肥會降低群落的穩(wěn)定性。在機制上，本研究發(fā)現(xiàn)物種同步性、投資組合效應(yīng)以及優(yōu)勢度對群落穩(wěn)定性沒有顯著影響，但群落穩(wěn)定性與物種豐富度呈顯著的正相關(guān)，表明物種多樣性效應(yīng)對于維持草地群落穩(wěn)定具有重要作用。該研究結(jié)果可為黃土高原草地適應(yīng)性管理提供一定的科學(xué)依據(jù)。