江蘇濱海濕地不同演替階段土壤微生物生物量碳質(zhì)量分數(shù)特征及其影響因素

何冬梅，江 浩，祝亞云，魯小珍，王 磊

（1. 江蘇省林業(yè)科學研究院，江蘇 南京 211153；2. 南京林業(yè)大學 生物與環(huán)境學院，江蘇 南京 210037）

土壤有機碳對大氣溫室氣體的貢獻主要來源于土壤活性有機碳的分解[1?3]。土壤活性碳是土壤碳庫中能直接參與土壤生物化學過程、易被土壤微生物分解利用、對植物養(yǎng)分供應(yīng)有直接作用的有機碳，雖然只占土壤總有機碳的很小比例，但是由于其易分解和周轉(zhuǎn)快，能快速地反映外界干擾和環(huán)境因素對土壤有機質(zhì)造成的微小變化[4?5]。因此，土壤活性有機碳常作為響應(yīng)土地利用變化、植被演替過程、環(huán)境變化和氣候變化等的敏感指標[6]，對預測未來全球氣候變化具有重要作用。微生物生物量碳(microbial biomass carbon，MBC)是活性有機碳庫的一個重要組成部分，常用來表征土壤活性有機碳庫的變化。土壤MBC的含量受土壤溫度、pH、含水量、養(yǎng)分含量的共同影響，而這些因子通常隨著季節(jié)變化而變化，因此土壤MBC的變化通常呈現(xiàn)一定的季節(jié)變化規(guī)律[7?9]。目前，關(guān)于土壤微生物生物量碳及其影響因素已開展了較多研究，主要集中在農(nóng)田、森林、草地以及淡水濕地生態(tài)系統(tǒng)[10?13]，而對于濱海濕地生態(tài)系統(tǒng)的相關(guān)研究還比較缺乏。在濱海濕地生態(tài)系統(tǒng)中，土壤MBC通常會受氣候、土壤和植被等因子的影響。植被演替是濱海濕地形成和演變的重要標志，伴隨著植被演替進程，物種組成發(fā)生變化，有機質(zhì)來源的地表凋落物和地下根系分泌物類型也發(fā)生相應(yīng)的變化，從而影響土壤中MBC含量[14?15]。江蘇濱海濕地位于北亞熱帶向南暖溫帶的過渡地帶，濕地面積達100 萬hm2，其中淤泥質(zhì)海灘面積約41.56 萬hm2，是中國淤泥質(zhì)濱海濕地的重要組成部分。隨著灘涂的逐漸淤積抬升，水分和含鹽量則逐漸降低，江蘇濱海濕地的環(huán)境條件呈現(xiàn)出了有序變化，植被呈明顯的條帶分布。植被分布由海向陸分布為光灘、大米草Spartina anglica、堿蓬Suaeda glauca、蘆葦Phragmites australis和刺槐Robinia pseudoacacia群落。對江蘇濱海濕地不同演替階段土壤MBC的質(zhì)量分數(shù)和季節(jié)動態(tài)進行研究，對揭示濱海濕地植被演替對土壤碳庫動態(tài)的影響以及科學預測濱海濕地土壤有機碳在大氣碳循環(huán)中的作用都具有重要的意義。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于江蘇北部，黃海和東海交匯處，江蘇大豐國家級麋鹿Elaphurus davidianus保護區(qū)內(nèi)(33°05′N，120°44′E)。該區(qū)地處北亞熱帶向暖溫帶的過渡地帶，受海洋和大陸性氣候的影響，具有明顯的過渡性、海洋性和季風性。四季分明，氣溫適中，雨量充沛，年均氣溫為14.1 ℃，年均降水量為1 047.5 mm，降水多集中在夏季。大豐國家級麋鹿保護區(qū)為典型的淤泥質(zhì)灘涂濕地，原始植被類型簡單，植被演替序列相對完整，由海向陸植被演替階段依次為光灘、大米草群落、堿蓬群落、蘆葦群落和刺槐群落。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地設(shè)置及土樣的采集 以空間代替時間的方法，在研究區(qū)沿與海岸線垂直的方向，自海向陸隨機設(shè)置3條約30 m寬的樣帶，樣帶之間的空間分隔距離在300～500 m。在樣帶上自海向陸分布有光灘、大米草、堿蓬、蘆葦和刺槐群落共5個演替階段；同時，在每個對應(yīng)的演替階段分別設(shè)置3個5 m×5 m的樣方，每個樣方間距離不小于50 m。在每個樣方內(nèi)隨機選取3個點挖取土壤剖面，按0～10、10～25和25～40 cm共3個土層進行分層采樣。采集的土壤樣品用自封袋裝好標記后，迅速帶回實驗室，剔除肉眼可見的根系、動物、植物殘體和石礫等，并將土壤樣品分成2份。一份鮮土于4 ℃下冷藏，用于測定土壤MBC及土壤含水量；另一份土樣經(jīng)風干處理后，磨細過篩，用于土壤理化性質(zhì)分析。

1.2.2 土壤微生物生物量碳測定 土壤MBC測定：采用氯仿熏-硫酸鉀浸提法[6]，熏蒸和未熏蒸的樣品分別用0.5 mol·L?1的硫酸鉀溶液浸提30 min，用島津TOC-VCPH儀測定浸提液有機碳質(zhì)量分數(shù)。土壤MBC質(zhì)量分數(shù)wMBC=EC/0.45。其中：EC為熏蒸與未熏蒸土壤樣品浸提液中有機碳質(zhì)量分數(shù)的差值，mg·kg?1；0.45 為 MBC 浸提系數(shù)。

1.2.3 土壤基本理化性質(zhì)測定 采用LY/T 1210～1275?1999《森林土壤分析方法》[16]測定土樣基本理化性質(zhì)。重鉻酸鉀外加熱法測定土壤總有機碳(SOC)；元素分析儀(ElementarVarioEL，德國)測定總氮(TN)；玻璃電極 (土水質(zhì)量比為1.0∶2.5)測定土壤pH；烘干恒量法(105 ℃)測定土壤含水率；環(huán)刀法測定容重。

1.2.4 數(shù)據(jù)分析方法 利用單因素和多因素方差分析方法分析植被演替、季節(jié)和土層因素對土壤MBC的影響；運用Pearson相關(guān)系數(shù)法分析MBC與土壤理化因子的相關(guān)性，數(shù)據(jù)分析軟件為SPSS 20.0。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同演替階段土壤微生物生物量碳質(zhì)量分數(shù)

江蘇濱海濕地不同演替階段土壤MBC在0～40 cm土層的質(zhì)量分數(shù)分別為：刺槐群落116.91～254.61 mg·kg?1，堿蓬群落 168.12～276.19 mg·kg?1，蘆葦群落 219.45～290.76 mg·kg?1，大米草群落 211.37～380.14 mg·kg?1，光灘 117.00～326.18 mg·kg?1。平均質(zhì)量分數(shù)從大到小依次為大米草、蘆葦、光灘、堿蓬、刺槐群落，未表現(xiàn)出沿演替方向的變化趨勢，其中堿蓬和刺槐群落顯著低于其他3個演替階段(圖1)。0～10 cm土層，各演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)范圍為157.66～380.14 mg·kg?1，在夏季、秋季和冬季從大到小均為大米草、蘆葦、堿蓬、刺槐群落。其中，夏季大米草群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)顯著高于蘆葦、堿蓬和刺槐群落；秋季，刺槐和堿蓬群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)顯著低于大米草群落和光灘；冬季，大米草和蘆葦群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)顯著高于刺槐和堿蓬群落。10～25 cm土層，各演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)范圍為140.73～357.12 mg·kg?1，土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在春季和夏季從大到小依次為蘆葦、大米草、光灘、堿蓬、刺槐群落；秋季，刺槐和堿蓬群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)均顯著低于其他3個演替階段。25～40 cm土層，各演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)范圍為116.91～350.48 mg·kg?1；春季，刺槐林土壤MBC質(zhì)量分數(shù)顯著低于蘆葦和大米草群落；秋季，刺槐群落顯著低于其他演替階段；冬季，刺槐和堿蓬群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)顯著低于大米草群落和光灘。

圖1 不同演替階段土壤微生物生物量碳質(zhì)量分數(shù)季節(jié)動態(tài)Figure 1 Seasonal variations of soil MBC contents under different succession stages

2.2 不同演替階段土壤微生物生物量碳季節(jié)動態(tài)

從圖1可以看出：不同演替階段的土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在3個土層的季節(jié)變化趨勢一致，均隨季節(jié)先增加再下降，在秋季達到峰值；除蘆葦群落外，各演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)均呈現(xiàn)出明顯的季節(jié)變化規(guī)律。在0～10 cm土層，刺槐群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)從大到小依次為秋季、夏季、春季、冬季；堿蓬群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在冬季顯著低于夏季、秋季；大米草群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的季節(jié)變化表現(xiàn)為秋季最高，春季最低；光灘土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在春季、冬季顯著低于夏季、秋季。10～25 cm土層，各演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)隨季節(jié)的變化趨勢與0～10 cm層一致，但是變化幅度不同；刺槐和堿蓬群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)秋季較高，春季顯著較低；大米草群落呈現(xiàn)出了明顯的季節(jié)差異性，差異性從高到低依次為秋季、冬季、夏季、春季；光灘土壤MBC質(zhì)量分數(shù)差異性表現(xiàn)為秋季和冬季顯著高于春季和夏季。25～40 cm，各演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的季節(jié)變化趨勢與其他土層一致；刺槐群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的季節(jié)從高到低依次為秋季、冬季、夏季、春季；堿蓬群落土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在秋季最高，其他季節(jié)變化不明顯；大米草群落和光灘土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在秋季和冬季顯著高于春季和夏季。

2.3 植被演替、土層和季節(jié)對土壤微生物生物量碳的影響

利用多因素方差分析可得出：本研究中植被演替和季節(jié)對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)具有極顯著影響(P＜0.01)，而土層深度對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響較小且不顯著(表1)。從3個影響因素間的交互作用看，季節(jié)分別與演替和土層的交互作用對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)均具有極顯著影響(P＜0.01)。表1中分布值可表示不同因素對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響效應(yīng)大小。根據(jù)分布值數(shù)據(jù)可知，季節(jié)因素對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響最大，影響效應(yīng)占32.29%；其次是演替因素的影響，效應(yīng)占26.23%；季節(jié)和土層的交互作用對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響效應(yīng)占7.05%；季節(jié)與演替的交互作用對土壤MBC的影響效應(yīng)相對較弱，占5.86%。

表1 植被演替、土層和季節(jié)對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響Table 1 Effects of vegetation succession, soil layer and season on soil MBC contents

2.4 土壤微生物生物量碳與土壤性質(zhì)的關(guān)系

濱海濕地土壤理化性質(zhì)也是影響土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的主要因素，本研究中濱海濕地土壤基本理化性質(zhì)見文獻[17]。本研究分析了不同演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤理化性質(zhì)間的相關(guān)性(表2)。結(jié)果顯示：土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤總有機碳和總氮之間呈顯著(P＜0.05)的正相關(guān)關(guān)系；土壤pH與MBC質(zhì)量分數(shù)之間呈負相關(guān)，且相關(guān)性達極顯著水平(P＜0.01)；土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤容重呈顯著的負相關(guān)關(guān)系(P＜0.05)，而與土壤含水率表現(xiàn)出極顯著的正相關(guān)關(guān)系(P＜0.01)。本研究中C/N與土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的相關(guān)性不顯著(P＞0.05)。

表2 土壤微生物生物量碳與土壤理化因子相關(guān)性Table 2 Pearson correlation coefficients (r-value) between MBC and physic-chemical factors of soil

3 討論

3.1 不同演替階段土壤微生物生物量碳質(zhì)量分數(shù)

不同演替階段由于植物群落不同，地表凋落物、地下根系分泌物以及土壤微生物種類也存在差異，從而影響土壤MBC的質(zhì)量分數(shù)[18]。不同演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在不同土層從高到低均依次為大米草群落、光灘或蘆葦群落、堿蓬群落、刺槐群落。楊文英等[11]研究杭州灣灘涂濕地4種典型植被的活性有機碳質(zhì)量分數(shù)發(fā)現(xiàn)：不同植被土壤MBC質(zhì)量分數(shù)從高到低依次為光灘、海三棱藨草Scirpus mariqueter群落、互花米草Spartina alterniflora群落、蘆葦群落；孔小琳等[19]研究膠州灣濱海濕地不同群落土壤微生物生物量碳變化得出從高到低依次為堿蓬群落、互花米草群落、蘆葦群落、光灘，均與本研究的結(jié)果不一致。表明在不同區(qū)域環(huán)境下，由于土壤因子、氣候因子以及凋落物等共同影響，土壤微生物有其獨特的分布規(guī)律[20]。本研究中大米草群落的土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在不同土層均顯著大于其他演替階段。YANG等[21]研究了江蘇鹽城的互花米草、堿蓬、蘆葦及光灘的土壤有機碳組分，同樣發(fā)現(xiàn)互花米草土壤MBC質(zhì)量分數(shù)較高。一方面，大米草作為一種入侵植物，具有較強的生產(chǎn)力和繁殖力，其大量的凋落物和地下根系分泌物促進了土壤有機碳輸入，為土壤微生物提供了豐富的代謝底物，從而使土壤MBC的質(zhì)量分數(shù)增加[22?24]，這與本研究中土壤MBC與土壤有機碳質(zhì)量分數(shù)具有正相關(guān)關(guān)系的結(jié)論一致；另一方面大米草群落所處的演替階段容易受潮汐作用和干濕交替的影響，土壤含水率能夠刺激土壤微生物活性，從而增加土壤MBC質(zhì)量分數(shù)[25]。張靜等[12]研究表明：土壤含水率是影響土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的一個重要因素，在一定范圍內(nèi)，土壤含水率高可增強植物根系的活動能力，促進大量根系分泌物的產(chǎn)生，從而使土壤MBC質(zhì)量分數(shù)增加，這與本研究中土壤含水率較高的大米草群落具有較高的土壤MBC質(zhì)量分數(shù)相符合?？梢姡寥烙袡C質(zhì)、土壤含水率、土壤pH等土壤理化因子都是影響不同演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)變化的關(guān)鍵因子。

3.2 不同演替階段土壤微生物生物量碳季節(jié)動態(tài)

不同演替階段的土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在3個土層均在秋季和冬季達到顯著性差異。表明土壤MBC的動態(tài)變化是一個復雜過程，即使氣候條件相同，不同植被下土壤MBC的季節(jié)變化也有差異。本研究中，除蘆葦群落外，其他演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)均具有明顯的季節(jié)變化規(guī)律，說明季節(jié)因素對不同演替階段土壤MBC質(zhì)量分數(shù)具有顯著的影響。不同演替階段不同土層土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的季節(jié)變化幅度不一致，但是均在秋季達到最大峰值，這與田舒怡等[18]的研究結(jié)果一致。土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在秋季最高，可能是由于秋季大量凋落物、衰老根系及碳水化合物由地上向地下轉(zhuǎn)移，為微生物提供更多的能量[24]；土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在植物開始生長的春季最低，可能是由于春季微生物活性以及凋落物分解速率較慢[26]。

3.3 植被演替、土層和季節(jié)對土壤微生物生物量碳的影響

植被演替、季節(jié)，以及植被演替和季節(jié)的交互作用均顯著影響土壤MBC質(zhì)量分數(shù)。植被演替對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響主要是由于各演替階段的植被組成不同，其凋落物質(zhì)量和數(shù)量的差異會引起輸入土壤的養(yǎng)分不同，進而影響土壤微生物活性；凋落物分解速率快，為土壤微生物提供的養(yǎng)分多，土壤微生物生物量則較大[27]。土壤MBC質(zhì)量分數(shù)受季節(jié)與演替的交互影響，是由于季節(jié)變化通常會引起不同演替階段植被生長節(jié)律和土壤微生物對養(yǎng)分吸收能力的改變，從而影響土壤MBC的質(zhì)量分數(shù)[28]。本研究中土壤深度雖然對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響不明顯，但是土層與季節(jié)的交互作用卻對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)存在顯著影響，表明季節(jié)是影響土壤MBC的主導因子，且其影響在不同土層間存在差異。劉平等[26]研究渤海泥質(zhì)海岸典型防護林土壤MBC季節(jié)動態(tài)，同樣得到季節(jié)因素是影響土壤MBC質(zhì)量分數(shù)變化的重要因素，且不同林分類型和不同土層，季節(jié)因素的影響作用存在差異。從植被演替、季節(jié)與土層及其之間的交互作用對土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的影響效應(yīng)看，季節(jié)因素的影響效應(yīng)所占比例最大，表明季節(jié)因素是影響濱海濕地土壤MBC質(zhì)量分數(shù)最關(guān)鍵的因素。土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的季節(jié)動態(tài)是一個復雜的生物化學過程，可能受不同機制的驅(qū)動，季節(jié)變化通常能夠引起地表凋落物、地下根系分泌物以及土壤有機質(zhì)、溫度、濕度、pH等理化因子的改變，從而綜合影響土壤微生物活性，使土壤MBC質(zhì)量分數(shù)表現(xiàn)出季節(jié)差異性[29]。本研究中土壤MBC質(zhì)量分數(shù)隨季節(jié)變化先增加后減少并在秋季達到最大值，這是由于冬季過渡到春季這段時間，溫度上升緩慢，凋落物分解速率較慢，土壤中微生物可利用的有機質(zhì)仍然較少，土壤MBC仍然較低[29]；夏季雨水充足，土壤溫濕度適宜，植物進入生長季，微生物活性逐漸增加，使土壤MBC增加[30]；從夏季到秋季，雖然降雨量減少，土壤含水率下降，導致土壤微生物活性減弱，但是由于大量植物凋落物分解，為微生物提供了豐富的營養(yǎng)物質(zhì)，使土壤中MBC繼續(xù)增加[29]；從秋季到冬季，隨著氣溫的降低，微生物活性收到抑制，土壤中MBC減少[30]。

3.4 土壤微生物生物量碳與土壤性質(zhì)的關(guān)系

土壤性質(zhì)是影響土壤MBC質(zhì)量分數(shù)和分布的直接因素[26]。相關(guān)性分析顯示：土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤總氮和土壤有機碳均呈顯著正相關(guān)，這與ZHOU等[31]的研究結(jié)果一致，表明土壤有機質(zhì)是影響土壤MBC的重要因素，有機質(zhì)含量高，能夠為土壤微生物提供進行自身合成和代謝所需的碳、氮物質(zhì)來源以及能量來源[32]。劉平等[26]同樣得到渤海泥質(zhì)海岸土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤總氮和土壤有機碳具有極顯著正相關(guān)關(guān)系的結(jié)論。也有部分研究結(jié)果顯示：土壤MBC與土壤有機碳、全氮質(zhì)量分數(shù)間的相關(guān)性不顯著[32?33]，研究結(jié)果的差異性可能是由于研究區(qū)空間尺度較大，受區(qū)域氣候、土壤類型等因素的綜合影響導致的[32]。本研究中土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤pH、含水率成呈極顯著相關(guān)，表明土壤pH和含水率都是影響濱海濕地土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的限制性因子[12]。土壤pH、含水率可直接影響土壤微生物活性，是調(diào)節(jié)土壤微生物活性的主要因子[34]。范志平等[35]研究遼東山地不同森林類型土壤有機碳季節(jié)動態(tài)及其驅(qū)動因子發(fā)現(xiàn)，土壤MBC質(zhì)量分數(shù)與土壤pH呈顯著線性正相關(guān)；張靜等[12]和劉明慧等[24]研究發(fā)現(xiàn)：土壤含水率是土壤MBC等活性有機碳變化的主要驅(qū)動因子。

4 結(jié)論

江蘇濱海濕地土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在不同演替階段的分布從高到低依次為大米草群落、蘆葦群落、光灘、堿蓬群落、刺槐群落，其分布規(guī)律與演替方向不一致。不同演替階段不同土層土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的季節(jié)動態(tài)均表現(xiàn)為隨季節(jié)先增加再下降的趨勢，且在秋季達到最大峰值。江蘇濱海濕地土壤MBC質(zhì)量分數(shù)在不同土層無顯著差異，但是受季節(jié)和植被演替的影響較顯著，其中季節(jié)因素的影響效應(yīng)占較大比例。土壤理化因子是影響濱海濕地土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的直接因素，其中土壤有機碳、土壤總氮、土壤含水率與土壤MBC質(zhì)量分數(shù)具有顯著正相關(guān)關(guān)系，而土壤pH與土壤MBC呈顯著負相關(guān)，表明濱海濕地土壤有機質(zhì)、土壤含水率、土壤pH都是影響土壤MBC質(zhì)量分數(shù)的限制性因子。