上海綠地和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)陸生繁殖鳥類群落穩(wěn)定性研究

李必成，王軍馥，劉 威，謝漢賓，張 偉，馬 碩，楊 剛①，伊劍鋒②

(1.上?？萍拣^自然史研究中心，上海 200127；2.生態(tài)環(huán)境部南京環(huán)境科學(xué)研究所，江蘇 南京 210042；3.華東師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，上海 200241)

城市化導(dǎo)致生物群落結(jié)構(gòu)變化是生態(tài)學(xué)領(lǐng)域研究熱點之一[1]。超大型城市或城市群具有多樣的城市化梯度[2]，是研究城市化與生物多樣性關(guān)系的典型“樣地”。上海作為中國內(nèi)地城市化率最高的地區(qū)[3]，存在差異巨大的城市化進程：部分中心城區(qū)硬地化率達到80%以上，而一些郊區(qū)硬地化率不足20%。因易于觀察和廣布于不同類型生境的特點，鳥類是城市生態(tài)學(xué)和景觀生態(tài)學(xué)領(lǐng)域重要的研究對象，也是城市生態(tài)系統(tǒng)健康的重要指標類群[4]。上海城市化進程造成生境斑塊化，使上海形成了以綠地生態(tài)系統(tǒng)和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)為主的陸生鳥類群落格局[5]。

在上海典型綠地和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中，陸生繁殖鳥類作為主要鳥類類群之一，其對城市化進程的差異性響應(yīng)更為顯著[6]，其群落穩(wěn)定性直接決定城市生物多樣性水平[7]。陸生繁殖鳥類種類眾多，對單一鳥種穩(wěn)定性的研究無法反映其在群落水平上的資源分配和變化情況，對以相似方式利用相同等級生境資源的鳥類集團[8]進行相關(guān)研究，才能深入了解群落構(gòu)成、種間競爭和資源分割情況[9]。近年來，對于群落穩(wěn)定性的研究多集中在植物群落[10]和島嶼生態(tài)學(xué)[11]，對城市及其周邊地區(qū)動物群落穩(wěn)定性的研究較少。城市化為鳥類提供了有定向選擇壓力的生境和擴散條件，城市及其周邊區(qū)域是研究鳥類群落穩(wěn)定性的“新場景”。研究綠地和農(nóng)田鳥類群落穩(wěn)定性，以針對各生態(tài)系統(tǒng)特點預(yù)測鳥類群落變化規(guī)律并提出相應(yīng)保護對策。同時，探討城市鳥類群落穩(wěn)定性可以豐富群落演替理論，特別是適應(yīng)對策演替理論方面研究[12]。

因此，以上海典型綠地和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)為樣地，研究2種生態(tài)系統(tǒng)優(yōu)勢鳥類集團、不同集團鳥類密度和鳥類群落穩(wěn)定性是否存在顯著差異，進而分析綠地和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中陸生繁殖鳥類集團穩(wěn)定性差異及其對人為干擾的響應(yīng)，為人為干擾下鳥類種間競爭機制提供理論依據(jù)，同時為城市生物多樣性保護提供科學(xué)建議和預(yù)警。

1 材料與方法

1.1 研究地點

上海2017年城市化率為87.7%。陸生鳥類集團占上海林地鳥類總數(shù)的80%以上[13]，是上海城市生態(tài)學(xué)重要的目標類群和生物多樣性指示類群[14]。因此，在上海市選擇濱江森林公園、海灣森林公園和佘山國家森林公園3個典型綠地以及崇明陳家鎮(zhèn)、港西鎮(zhèn)和廟鎮(zhèn)3個典型農(nóng)田區(qū)域(表1)，分析不同生態(tài)系統(tǒng)間陸生繁殖鳥類集團穩(wěn)定性差異及其對人為干擾的響應(yīng)。

1.2 樣線設(shè)置和鳥類調(diào)查

2016—2018年采用樣線法在繁殖期(5—6月)進行鳥類調(diào)查，每年調(diào)查2次。樣線穿過各種典型生境類型，抽樣強度不小于研究區(qū)域面積的3%。調(diào)查在晴朗少風(fēng)的工作日進行，時間一般為上午06:00—10:00和下午15:00—18:00，記錄樣線兩側(cè)25 m內(nèi)聽到、看到的鳥類種類和數(shù)量。為減少調(diào)查人員系統(tǒng)誤差，主要調(diào)查人員固定。

表1 6個典型研究區(qū)域概況

Table 1 The basic information of 6 typical study areas

研究區(qū)域 棲息地類型面積/hm2樣線長度/km單側(cè)樣線寬度/m抽樣比例/%濱江森林公園公園1203.02512.50海灣森林公園公園1 0657.0253.29佘山國家森林公園公園4013.0253.74陳家鎮(zhèn)農(nóng)田3002.5254.17港西鎮(zhèn)農(nóng)田3502.5253.57廟鎮(zhèn)農(nóng)田2902.5254.31

1.3 鳥類集團

根據(jù)食性和取食方式對鳥類進行集團劃分。參考以往研究[6]和筆者觀察，鳥類食性可分為4種：(1)食蟲，以昆蟲及其幼蟲為食；(2)雜食，兼食昆蟲和植物材料；(3)植食，以植物材料為食；(4)食肉，以魚類、鳥類、哺乳動物等脊椎動物及大型無脊椎動物為食。鳥類取食方式可分為3種：(1)拾取，直接從地面或葉層表面啄取靜止或移動緩慢的食物；(2)探取，啄破外殼或爪穿破樹干、粗枝表面，獲得其下的食物；(3)飛取，在空中追趕捕食移動迅速的獵物。鳥類可有多種食性和取食方式。

根據(jù)每種鳥實際情況，符合某種食性或取食方式的賦值1，其他賦值0。采用主成分分析法(principal component analysis, PCA)對每種鳥類食性和取食方式進行降維計算，最終確定鳥類所屬集團和集團數(shù)量。

1.4 群落穩(wěn)定性測度

鳥類群落穩(wěn)定性采用群落變異性(variability)指數(shù)[15]，其計算公式為

(1)

式(1)中，V為群落變異性指數(shù)，其值越大，說明鳥類群落變異性越高，穩(wěn)定性越低，反之則穩(wěn)定性越高；Nt為t時間后密度與原密度的比值；n為鳥類群落中的集團數(shù)量。

種群密度[16]計算公式為

D=N/(2LW) 。

(2)

式(2)中，D為種群密度，只·km-2；N為觀測到的鳥類個體數(shù)；L為樣線長度,m；W為單側(cè)樣線寬度,m。

1.5 人為干擾強度測定

對于綠地，其人為干擾類型主要為旅游干擾；對于農(nóng)田，其人為干擾類型主要為公路等建設(shè)施工干擾。根據(jù)干擾特點和實地調(diào)查，采用人為干擾強度變化量(表2)衡量研究地點人為干擾水平。

表2 綠地和農(nóng)田人為干擾強度及其定義

Table 2 Definition of the human disturbance according to the types and intensity in greenspace and farmlands

1.6 數(shù)據(jù)處理

統(tǒng)計調(diào)查到的鳥類物種數(shù)(richness)和鳥類多度(abundance)。采用單因素方差分析檢驗不同生境鳥類集團密度和年際變化以及鳥類群落變異性指數(shù)是否存在顯著差異。采用單樣本K-S檢驗判斷數(shù)據(jù)是否符合，若符合正態(tài)分布，采用Pearson相關(guān)分析；若不符合，則采用Spearman秩相關(guān)分析確定人為干擾對陸生繁殖鳥類穩(wěn)定性的影響。對連續(xù)變量進行標準化處理(Z-score)，并進行方差齊性檢驗。統(tǒng)計分析采用R 3.2.333軟件。

2 結(jié)果與分析

2.1 鳥類群落與鳥類集團

表3 基于鳥類食性和取食方式的主成分分析

Table 3 Principal components analysis of the variables that responded to the feeding habits and behaviors

在PC1中，顯著變量(載荷量絕對值≥0.6)為食肉、拾取和飛取，其相關(guān)系數(shù)分別為0.827、-0.865 和0.833，因此PC1正方向為食肉和飛取，負方向為拾取。同理，PC2正方向為雜食，負方向為食蟲；PC3正方向為植食；PC4正方向為探取。如某種鳥類取食方式或食性大于或等于2種，將其定義為兼性。以PC1和PC2以及PC3和PC4分別建立直角坐標系，對鳥類進行數(shù)值分類，生成9個鳥類集團(圖1)，分別為食蟲飛取集團(insectivorous flying catching，IF)，包括10種鳥類，代表物種為北灰鹟(Muscicapadauurica)、灰紋鹟(M.griseisticta)；食蟲兼性集團(insectivorous multiple patterns，IM)，包括12種鳥類，代表物種為白鹡鸰(Motacillaalba)、黃腰柳鶯(Phylloscopusproregulus)；食蟲拾取集團(insectivorous collecting，IC)，包括19種鳥類，代表物種為遠東樹鶯(Cettiacanturians)、四聲杜鵑(Cuculusmicropterus)；食蟲探取集團(insectivorous pecking，IP)，包括8種鳥類，代表物種為大斑啄木鳥(Dendrocoposmajor)、紅脅藍尾鴝(Tarsigercyanurus)；食肉飛取集團(raptorial flying catching，RF)，包括4種鳥類，代表物種為棕背伯勞(Laniusschach)、紅尾伯勞(L.cristatus)；雜食性兼性集團(omnivorous multiple patterns，OM)，包括6種鳥類，代表物種為白頭鵯(Pycnonotussinensis)、棕扇尾鶯(Cisticolajuncidis)；雜食性拾取集團(omnivorous collecting，OC)，包括26種鳥類，代表物種為八哥(Acridotherescristatellus)、灰椋鳥(Sturnuscineraceus)；植食兼性集團(herbivorous multiple patterns，HM)，包括5種鳥類，代表物種為黑尾蠟嘴雀(Eophonamigratoria)；植食拾取集團(herbivorous collecting，HC)，包括4種鳥類，代表物種為金翅雀(Carduelissinica)、珠頸斑鳩(Streptopeliachinensis)。

2.2 不同集團鳥類密度與鳥類群落穩(wěn)定性分析

表4顯示，上海綠地陸生繁殖鳥類密度顯著低于農(nóng)田區(qū)域(F=5.707，P=0.018，n=162，df=161)。不同綠地或農(nóng)田之間鳥類密度無顯著差異(F=1.817，P=0.113，n=6，df=5)。雜食拾取鳥類密度均值最高，為779.60只·km-2，食蟲探取鳥類密度均值最低，為1.62只·km-2，不同鳥類集團鳥類密度間存在顯著差異(F=17.516，P<0.001，n=9，df=8)。綠地雜食兼性鳥類密度均值最高，為324.66只·km-2；食蟲探取鳥類密度最低，為3.24只·km-2。農(nóng)田雜食拾取鳥類密度最高，為1 256.89只·km-2。2016—2018年，鳥類密度年均值分別為111.20、195.00和231.95只·km-2，呈增加趨勢，但差異不顯著(F=1.834，P=0.163，n=3，df=2)。

表4顯示，鳥類群落變異性指數(shù)與人為干擾強度變化呈顯著正相關(guān)(r=0.954，P<0.001，n=12，df=11)。鳥類群落變異性指數(shù)年際變化無顯著差異(F=0.027，P=0.873，n=12，df=11)，綠地鳥類群落變異性指數(shù)年際變化無顯著差異(F=0.115，P=0.752，n=6，df=5)，農(nóng)田鳥類群落變異性指數(shù)年際變化無顯著差異(F=0.283，P=0.623，n=6，df=5)。上海綠地與農(nóng)田鳥類群落變異性指數(shù)無顯著差異(F=1.155，P=0.702，n=12，df=11)。

表4 綠地和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)鳥類密度、人為干擾及群落變異性指數(shù)

Table 4 Population density，human disturbance and variability index among sampling sites in greenspaces and farmlands

3 討論

3.1 不同生態(tài)系統(tǒng)中鳥類集團格局

雜食鳥類對人為干擾具有較高容忍度[18]，無論是綠地還是農(nóng)田，雜食鳥類均為最優(yōu)勢集團，但綠地生態(tài)系統(tǒng)中雜食兼性與雜食拾取鳥類密度無顯著差異，而農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中雜食拾取鳥類密度顯著高于雜食兼性鳥類。因此，城市綠地生態(tài)系統(tǒng)中雜食鳥類的取食方式更加趨于兼性，這與墨西哥對雜食鳥類的研究結(jié)果[19]一致。其他8種鳥類集團在上海綠地和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中分布格局則不同(2.2節(jié))。農(nóng)田生境中雜食鳥類優(yōu)勢度更高，如食肉飛取集團(伯勞科)、食蟲飛取集團(燕科)和植食拾取集團(鳩鴿科)，鳥類密度更大。這是由于農(nóng)田均質(zhì)化程度較高的生境特點和食物構(gòu)成所致。綠地生境中食蟲拾取集團(鴉科)、食蟲兼性集團(鵯科)和食蟲探取集團(鶇科)密度更大，這主要取決于生境中斑塊化的林地結(jié)構(gòu)[20]、植被花果期[21]以及綠地昆蟲數(shù)量和生活史[22]。

3.2 鳥類群落穩(wěn)定性

群落穩(wěn)定性研究多見于植物生態(tài)學(xué)領(lǐng)域，如放牧[23]及其他人為干擾造成的植物群落退化等。鳥類群落穩(wěn)定性研究則大多關(guān)注繁殖成功率[24]等。關(guān)于城市人為干擾對鳥類群落穩(wěn)定性的研究相對較少。上海綠地和農(nóng)田鳥類密度近年來呈穩(wěn)定增長趨勢，其群落結(jié)構(gòu)穩(wěn)定，年際變化較小。這主要是由于上海部分公園通過改變生境和植被結(jié)構(gòu)，如增加本土灌木、營造層次復(fù)雜的棲息結(jié)構(gòu)，增加了食蟲和植食鳥類的比例，從而達到增加生物多樣性水平的目的[13]。上海傳統(tǒng)農(nóng)田的傳統(tǒng)農(nóng)業(yè)需求逐漸減弱，在上海崇明國家級生態(tài)島部分區(qū)域增加了“農(nóng)林結(jié)合”“農(nóng)漁結(jié)合”的復(fù)合農(nóng)業(yè)模式，使農(nóng)田生境異質(zhì)化程度和邊緣效應(yīng)指數(shù)增加，提升了鳥類密度和多樣性水平[25]。人為干擾對繁殖鳥類群落的影響主要為間接影響[26]，其對繁殖鳥類帶來的繁殖風(fēng)險包括棲息地改變造成的食物減少、營巢地喪失、繁殖成功率下降和幼鳥死亡風(fēng)險增大[27]等?，F(xiàn)階段，影響鳥類群落穩(wěn)定性的主要因子為人為干擾水平，因此減少不必要的人為干擾對提高鳥類群落穩(wěn)定性尤為重要。