環(huán)境脅迫下雌雄異株植物的差異響應(yīng)特征及研究進(jìn)展?

唐學(xué)璽

(中國海洋大學(xué)海洋生命學(xué)院，山東 青島 266003)

世界范圍內(nèi)，雌雄異株植物約有14 000余種，是陸地生態(tài)系統(tǒng)十分重要的組成部分[1]，對維持物種多樣性和生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性具有重要的作用，對人類也具有巨大的生態(tài)服務(wù)和經(jīng)濟(jì)價值[2]。在漫長的進(jìn)化歷程中，雌、雄植株在形態(tài)、生理、生殖格局、空間分布和資源配置等方面產(chǎn)生了明顯的差異，對環(huán)境變化也衍生了不同的響應(yīng)機(jī)制。在多數(shù)情況下，雌株將占有更多的生殖分配，以便于產(chǎn)生花朵和果實，雄株為產(chǎn)生花粉，對于氮源的需求大于雌性，進(jìn)而導(dǎo)致雌雄株之間的資源需求差異[3]。隨著人類干擾和全球環(huán)境惡化，雌雄異株植物在環(huán)境脅迫下的生長狀況、生殖分配、空間分布及演變規(guī)律引起了越來越多的關(guān)注。

高等植物雌雄個體對環(huán)境變化的差異響應(yīng)研究始于1970年代。目前，在形態(tài)、生理和分子等方面，圍繞著溫度[4-5]、光照[6]、營養(yǎng)[7]、干旱[8]、鹽分[9]等環(huán)境因素的變化開展了大量的性別差異響應(yīng)及其機(jī)制的研究工作。為探究雌雄異株植物在全球環(huán)境變化的背景下的適應(yīng)機(jī)制，促進(jìn)個體、種群、群落和生態(tài)系統(tǒng)等多個層次和尺度上不同性別植物對環(huán)境因子的響應(yīng)機(jī)制及模型的研究，本文結(jié)合幾十年來的研究成果，綜合國內(nèi)外關(guān)于干旱、鹽脅迫、重金屬污染、營養(yǎng)以及全球變化等環(huán)境脅迫下雌雄異株植物的響應(yīng)差異的研究進(jìn)展，闡述雌雄異株植物的響應(yīng)特征規(guī)律和研究前景，以期確立雌雄異株植物在物種進(jìn)化和生態(tài)系統(tǒng)中的作用和地位，更好地預(yù)測未來多變環(huán)境下種群結(jié)構(gòu)及演變趨勢，為雌雄異株植物的保護(hù)和利用提供一定的理論基礎(chǔ)。

1 環(huán)境脅迫下雌雄異株植物的差異響應(yīng)特征

1.1 雌雄異株植物對干旱脅迫的響應(yīng)特征

干旱是影響植物生存和生長的最有害的非生物脅迫因素之一，對于干旱脅迫下雌雄異株植物在水分利用效率、抗旱性等方面的差異響應(yīng)還存在爭議，無論是草本還是木本植物，雌雄植株一旦受到干旱脅迫，它們將在生理(干物質(zhì)積累、凈光合速率、蒸騰速率、氣體交換能力以及抗氧化能力)和形態(tài)(莖分支、不定根和葉面積等)上呈現(xiàn)出顯著差異，并影響其種群結(jié)構(gòu)及性別比例。雌雄植株對干旱脅迫的生理響應(yīng)差異，目前主要歸因于雌雄植株不同的繁殖成本及生存策略，亦或是由于干旱脅迫導(dǎo)致雌雄植株在分子水平的差異響應(yīng)而引起的[9-11]。已有報道顯示，在干旱脅迫下，雌雄異株植物在生理和分子水平表現(xiàn)出明顯差異，雄株參與電子傳遞、光系統(tǒng)穩(wěn)定、氧化還原穩(wěn)態(tài)和應(yīng)激反應(yīng)方面的蛋白數(shù)量[4,10,12]與調(diào)控相關(guān)基因明顯高于雌株[13]。雖然多數(shù)物種中雄株具有更強(qiáng)的適應(yīng)能力，但在葎草(Humulusscandens)[14]、銀杏(GinkgobilobaL.)[15]、中華沙棘(Hippophaerhamnoidessinensis)和俄羅斯沙棘(Hippophaerhamnoides)[16]等物種中雌株表現(xiàn)出更強(qiáng)的保水能力。水分脅迫對于雌雄異株的影響不僅體現(xiàn)在生理和分子水平，還影響部分雌雄異株植物的性別比例，出現(xiàn)明顯的性別偏倚[17]。總之，雌雄異株植物同域分布時，雄株節(jié)水型生存策略在自身受益的同時，可改善雌株的水分條件，鄰近分布的雌雄植株通過適應(yīng)互作關(guān)系，影響雌雄異株種群的動態(tài)演變[18]，進(jìn)而影響種群結(jié)構(gòu)與動態(tài)。

1.2 雌雄異株植物對鹽脅迫的響應(yīng)特征

鹽度是許多陸地生態(tài)系統(tǒng)中制約植物生長發(fā)育的主要非生物環(huán)境脅迫因子，與干旱相似，可導(dǎo)致植物生理干燥和滲透脅迫，影響植物的種群結(jié)構(gòu)和性別比例。此外，雌雄異株植物對于鹽脅迫呈現(xiàn)明顯種間差異。已有報道表明，在多數(shù)物種中，雄株比雌株更能適應(yīng)鹽脅迫，例如，美洲黑楊(Populusdeltoides)和青楊雄株通過提高滲透調(diào)節(jié)能力、水分利用效率和抗氧化酶活性適應(yīng)鹽脅迫[19-20]；分子水平數(shù)據(jù)表明，滇楊(PopulusyunnanensisDode)雌、雄株在鹽脅迫下表現(xiàn)出明顯的差異響應(yīng)，雌株的代謝活動受到明顯的抑制，相關(guān)基因下調(diào)[21]。在部分雌雄異株植物中，雌株比雄株更能適應(yīng)鹽脅迫，例如，在鹽脅迫條件下，銀杏[22]、葎草[23]、莧麻(Amaranthuscannabinus)[24]等物種雌株的光合速率、水分利用效率的和抗氧化酶活性高于雄株，并具有更強(qiáng)的抗鹽能力和性別偏倚。

1.3 雌雄異株植物對營養(yǎng)脅迫的響應(yīng)特征

土壤中的養(yǎng)分水平影響植物的形態(tài)、生理和分子，如加速植物衰老、降低光合速率、增加活性氧含量等[25-27]，進(jìn)而影響植物的生長、性別比例和空間分布。由于雌、雄株的營養(yǎng)需求不同，導(dǎo)致其雌、雄株面臨的選擇壓力不同，雌株在繁殖中投入更高，在其生活史中變現(xiàn)出更強(qiáng)的補償機(jī)制[28]，在資源豐富的環(huán)境中，性別比例往往偏向于雌株[29]，在資源匱乏的環(huán)境中，雌株生存能力較低，性別比例往往偏向于雄株[2,30-31]。

通常情況下，雌株具有更高的氮素利用效率。然而，當(dāng)在脅迫或非最適條件下生長時，雌株的氮素利用率比雄性下降得更多[32]。已有研究表明，在高氮脅迫下、高UV-B輻射和低土壤養(yǎng)分條件下，雌株生長明顯大于雄株[33-34]，雄株對于脅迫的環(huán)境的敏感性和耐受性較雌株差，防御能力較低[35]。而在氮沉降與CO2富集協(xié)同影響下，雌性受到的影響更大，生長和光合效率均受限制，具有明顯的雄性偏倚[34]。在氮、磷缺乏下，雌、雄株在光合水平[36]、轉(zhuǎn)錄水平、蛋白水平[37]等表現(xiàn)出明顯的性別差異，雌株具有較高的抗氧化酶活力和抗逆性，對氮、磷缺乏更為敏感[37]，而雄株在營養(yǎng)生長上投入較多，尤其是地上生物量的積累[38]。

1.4 雌雄異株植物對重金屬脅迫的響應(yīng)特征

隨著科學(xué)技術(shù)的不斷發(fā)展，工業(yè)化與城市化進(jìn)程的日益加劇，引發(fā)了日益嚴(yán)重的重金屬污染問題。由于重金屬污染毒性大、潛伏性和富集性強(qiáng)，在土壤中不易移動且難于被分解，已成為全球普遍關(guān)注的問題。雖然適當(dāng)濃度的重金屬對植物的必不可少的，但是濃度過高則會抑制植物的生長發(fā)育。

1.4.1 雌雄異株植物對單一重金屬脅迫的響應(yīng)特征 本文綜合前人研究，發(fā)現(xiàn)單一重金屬介導(dǎo)脅迫下，雌、雄異株植物在生理和分子水平呈現(xiàn)明顯的性別和種間差異響應(yīng)特征。例如，在單獨鋁脅迫下，青楊雄株的可溶性蛋白、抗氧化酶活力、葉綠素含量和光合速率均高于雌性，具有更強(qiáng)的抗逆性[39]；單獨鐵脅迫下，青楊雌、雄株生長、光合速率、葉綠素含量和組織中鐵濃度均減少，雄性具有明顯的抗性，蛋白組數(shù)據(jù)顯示，參與光合作用、碳水化合物、能量代謝和基因表達(dá)調(diào)控的蛋白組下調(diào)，參與氨基酸代謝和應(yīng)激反應(yīng)的蛋白質(zhì)上調(diào)，并具有明顯的性別響應(yīng)差異，缺鐵對于雌株影響更大[40]；單獨鋁脅迫下，青楊雄株幼苗的氣孔導(dǎo)度、抗氧化保護(hù)酶活性和生物量等均高于雌株[39]；單獨鉛脅迫下，桑樹(Morusalba)雌、雄株幼苗呈現(xiàn)顯著差異，雄株各項生理指標(biāo)和生物量的積累均高于雌株[41]；在單獨鋅脅迫下，會抑制滇楊雌雄株光合作用受限，進(jìn)而影響其生長，雄性具有更強(qiáng)的富集鋅的能力，并通過脯氨酸和非蛋白巰基的合成提高對鋅的防御能力[42]；在單獨鎘脅迫下，滇楊、美洲黑楊雌株適應(yīng)能力較弱，光合效率和抗氧化酶活力明顯降低，雄株對于鎘的富集能力更強(qiáng)，并且通過非蛋白巰基和游離氨基酸積累脫毒，雄株表現(xiàn)出更高的耐受性和抗逆性[33,43]；在單獨銅脅迫下，白玉草(Silenelatifolia)雌株具有更好的適應(yīng)能力，種子產(chǎn)生數(shù)量隨銅濃度的增加而減少，隨鎘濃度的增加而增加[44]。

1.4.2 雌雄異株植物對復(fù)合重金屬脅迫的響應(yīng)特征 在鉛、鋅共同影響下，桑樹雌株與雄株生理指標(biāo)和生物量積累比單獨鉛脅迫下略有升高，并且雄株高于雌株，鋅在一定程度上可緩解鉛脅迫帶來的負(fù)面影響[45]；鉛、錳等重金屬脅迫對于青楊雌雄株的生長具有抑制作用，但是雄株具有更強(qiáng)的適應(yīng)能力，干旱條件增加了青楊對于鉛的敏感性，特別是雌株[46-47]，叢枝菌根真菌接種情況下，提升了青楊雌雄株根部對鉛的吸收和積累，并且雌株增幅大于雄株[48]；在銅、鉛交互脅迫影響下，滇楊雌、雄株各項生理、生化指標(biāo)均受到抑制，并產(chǎn)生顯著的性別響應(yīng)差異，雄株通過提高抗氧化酶活性以及提高非蛋白巰基、谷胱甘肽等物質(zhì)降低重金屬損害，雌株對重金屬污染更加敏感，各項指標(biāo)均受抑制，更易受到重金屬污染的損傷[49]。

1.5 雌雄異株植物對全球變化的響應(yīng)特征

由于全球范圍內(nèi)工業(yè)化進(jìn)程加速[50]，引發(fā)了一系列的全球變化，例如大氣CO2濃度增加、全球變暖和紫外輻射增強(qiáng)等。由于雌雄異株植物分株表達(dá)，使其更易受到全球變化的影響，導(dǎo)致其性別比例失調(diào)和繁殖成功率降低[51]，進(jìn)而導(dǎo)致種群結(jié)構(gòu)發(fā)生變化[52]。

1.5.1 雌雄異株植物對溫度變化的響應(yīng)特征 溫度是影響植物生長、繁殖甚至生存的重要環(huán)境因素之一。植物對于溫度變化的適應(yīng)是一個動態(tài)過程，植物一方面通過改變機(jī)體的代謝活動去適應(yīng)環(huán)境變化[53]；另一方面改變體內(nèi)物質(zhì)合成(脂類物質(zhì)、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)等)適應(yīng)溫度變化[54-55]。已有研究表明，當(dāng)溫度發(fā)生變化后，雌雄異株植物的雌雄個體在形態(tài)、細(xì)胞結(jié)構(gòu)、生理生化以及耐凍性形成等方面都表現(xiàn)出不同的響應(yīng)[16,56]。例如，在溫度脅迫下，葎草雌、雄株間通過調(diào)整和改變生長策略，雄株先于雌株花芽分化，而雌株則通過延長營養(yǎng)生長期、提高光合效率為生殖成功提供保障[57]，青楊雌株在溫度升高2和4 ℃時生物量明顯增加，雌株累積生物量高于雄株[58]，且青楊雌株的年輪最大密度和晚材平均密度高于雄株[59]；此外在高溫脅迫下，蒿柳(Salixviminalis)雄株具備更強(qiáng)的光保護(hù)能力、碳同化能力和過氧化酶活性，具有更強(qiáng)的耐熱性[60-61]；在CO2濃度和溫度升高的共同作用下，北極柳和青楊雄株的生物量明顯高于雌株，但發(fā)育中的雌株葉片比雄株葉片具有更強(qiáng)的光合效率[62-63]。低溫脅迫下，青楊和鐵東青雌、雄株的相對電導(dǎo)率、脯氨酸含量、可溶性蛋白和氧化酶活性存在顯著的性別差異，雄株具有更好的葉綠體結(jié)構(gòu)和更完整的膜結(jié)構(gòu)，表現(xiàn)出對寒冷脅迫更好的耐受性[64]。

1.5.2 雌雄異株植物對CO2加富的響應(yīng)特征 進(jìn)入21世紀(jì)以來，大氣中的CO2濃度不斷升高，對于雌雄異株植物產(chǎn)生不同的影響，并具有明顯的種間差異。在當(dāng)前大氣CO2濃度下，植物的雌、雄個體表現(xiàn)出明顯的生理差異，即雄株比雌株具有更高的光合速率[65-66]。而當(dāng)大氣CO2濃度倍增時，植物的雌雄個體在生理、生殖以及種子萌發(fā)上都產(chǎn)生了不同的響應(yīng)。CO2濃度升高對雌雄株光合速率、種子萌發(fā)和性別比例產(chǎn)生影響，與雌株相比，雄株在CO2濃度倍增下的凈光合速率顯著提高，比雌株高25%[65]，雄株產(chǎn)生花朵的數(shù)量是雌株產(chǎn)果數(shù)量的16倍，但雌株獲得更多的碳分配，后代性比偏向于雌性[32,65]，雄株比雌株的凈光合和生物量積累高[67]。大氣CO2的增加還將減少葉片活性氧(ROS)的積累，從而導(dǎo)致植物抗氧化防御能力的降低[68-70]，雄株愈創(chuàng)木酚氧化物酶(POD)活性降低，雌株含水量下降，葉片質(zhì)量增加[71-72]。

1.5.3 雌雄異株植物對UV-B輻射增強(qiáng)的響應(yīng)特征 日益增強(qiáng)的UV-B輻射強(qiáng)度，不僅影響植物的生理功能[73-74]，也影響植物的基因表達(dá)調(diào)控[72,75]。在UV-B輻射增強(qiáng)影響下，歐洲山楊[6,76]、滇楊[49]、青楊[35,77]、桑樹[5]等物種在生理水平表現(xiàn)出明顯的性別差異響應(yīng)，與雌株相比，雄株基徑和葉片氮含量顯著增高，葉綠素a/b、ABA含量、UV-B吸收物質(zhì)、葉面積和干物質(zhì)積累顯著降低，雄株具有更高的光合速率和適應(yīng)能力具有更有效的抗氧化系統(tǒng)和更高的花青素含量，以減輕UV-B輻射帶來的不利影響，從而擁有對UV-B輻射更大的抗性。雌雄植物對于UV-B輻射增強(qiáng)的響應(yīng)不僅表現(xiàn)在生理水平，在分子水平也產(chǎn)生差異響應(yīng)，許多參與氨基酸代謝的差異表達(dá)基因主要在雄株中上調(diào)，在雌株中下調(diào)[78]，蛋白組數(shù)據(jù)顯示，性別差異響應(yīng)的蛋白主要涉及氨基酸代謝、應(yīng)激反應(yīng)、光合作用、氧化還原反應(yīng)和轉(zhuǎn)錄后修飾，雄株蛋白變化幅度更大，適應(yīng)機(jī)制更為復(fù)雜[79]。隨著海拔增高UV-B輻射增強(qiáng)，雌雄異株植物也表現(xiàn)一定的性別偏倚，歐洲山楊和沙棘雌、雄株的葉片長度和面積均隨海拔高度增加而減小，雄株的葉片大小、面積、厚度、葉綠素和葉柄長度均高于雌性，雄株具有更好的環(huán)境適應(yīng)能力，隨海拔升高表現(xiàn)出雄性偏倚[80-81]。

2 研究前景

大型海藻不僅是海岸帶生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，也是許多海藻生態(tài)系統(tǒng)中重要的優(yōu)勢物種。由于人類活動的干擾和全球環(huán)境變化的雙重影響，這些大型海藻資源量嚴(yán)重衰減，有的甚至趨于瀕危和滅絕。因此，開展大型海藻的研究有助于指導(dǎo)和促進(jìn)海藻場修復(fù)技術(shù)的開發(fā)與應(yīng)用，對保護(hù)海岸帶生態(tài)系統(tǒng)尤其是海藻生態(tài)系統(tǒng)的健康提供依據(jù)?，F(xiàn)階段，圍繞大型海藻所開展的研究工作雖然很多，但都沒有將雌株和雄株區(qū)分開來分別進(jìn)行研究。因此，這些工作都不能準(zhǔn)確地反映大型海藻(尤其是具有雌雄異株特性的大型海藻)對環(huán)境變化響應(yīng)的本質(zhì)。為更好的解析大型海藻的對環(huán)境變化的響應(yīng)本質(zhì)，許多研究亟需展開。

2.1 雌雄異株海藻的性別決定因素探究

高等植物區(qū)分雌雄進(jìn)行研究開展的較早，其中非常重要的原因是由于在高等植物方便進(jìn)行性別區(qū)分，利用進(jìn)行后期研究。學(xué)者對于植物性別決定和調(diào)控方面的研究較多，涉及形態(tài)[82-84]、生理[85]、細(xì)胞[86]、分子[87-88]和調(diào)控機(jī)制[89]等方面。但在大型海藻中，針對于雌雄藻株的性別調(diào)控和早期分化尚未開展，因此結(jié)合高等植物的研究成果，篩選性別相關(guān)基因和位點，掌握大型海藻的性別分化機(jī)制和性別決定位點，對于具有雌雄異株特性的大型海藻意義重大。

2.2 雌雄異株海藻對海洋酸化的響應(yīng)特征研究

自工業(yè)革命以來，化石燃料的加劇使用，森林砍伐，水泥生產(chǎn)等人為活動導(dǎo)致大氣中二氧化碳濃度顯著升，全球CO2濃度的平均水平已從280 ppmv增至391 ppmv，海洋作為大氣中CO2的匯，吸收了人為排放CO2的30%[90]。海水中游離的CO2雖不足1%，但由于大型海藻可直接利用海水中的CO2，導(dǎo)致大氣中的CO2向海水中的融入量增加。海洋酸化改變著海水的化學(xué)成分和海洋環(huán)境，對海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響。大型海藻是海洋生態(tài)系統(tǒng)中對海洋酸化直接的響應(yīng)者，更易受到海洋酸化的影響，將雌株和雄株區(qū)分開來，研究它們各自對海洋酸化的響應(yīng)特征及差異，具有重要的科學(xué)意義，也是該領(lǐng)域研究不斷深入后亟需開展的工作。

2.3 雌雄異株海藻對UV-B輻射增強(qiáng)的響應(yīng)特征研究

臭氧層減薄是當(dāng)今最引人注目的全球變化現(xiàn)象之一，而且全球性的臭氧層侵蝕和破壞仍在日漸加重。臭氧層的減薄使得到達(dá)地面的紫外線，尤其是對生物具嚴(yán)重?fù)p傷作用的UV-B的輻射增強(qiáng)，從而對全球產(chǎn)生明顯的環(huán)境生態(tài)學(xué)效應(yīng)。大型海藻是海洋生態(tài)系統(tǒng)中對UV-B輻射增強(qiáng)最直接的響應(yīng)者，更易受到UV-B的影響。由于長期的進(jìn)化歷程，雌株和雄株藻體在外部形態(tài)、生長發(fā)育、繁殖特性以及生理機(jī)制等方面都已存在明顯的本質(zhì)差異，故二者對外界環(huán)境變化的反應(yīng)也各不相同。因此，無論是從宏觀層面還是從微觀層面所開展的這些工作，都不能真實和準(zhǔn)確地反映大型海藻(尤其是具有雌雄異株特性的大型海藻)對環(huán)境變化響應(yīng)的本質(zhì)。將雌株和雄株區(qū)分開來，研究它們各自對UV-B輻射增強(qiáng)的響應(yīng)特征及差異，并揭示其內(nèi)在的分子機(jī)制，具有重要的科學(xué)意義，也是該領(lǐng)域研究不斷深入后亟需開展的工作。