夜蛾黑卵蜂寄生草地貪夜蛾和斜紋夜蛾卵的生物學(xué)特性

霍梁霄 周金成 寧素芳

摘要 2019年7月，我們?cè)谫F州黔東南地區(qū)采集的草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda卵塊內(nèi)發(fā)現(xiàn)1種卵寄生蜂，經(jīng)分子鑒定確認(rèn)為夜蛾黑卵蜂Telenomus remus。為驗(yàn)證該蜂對(duì)草地貪夜蛾卵的寄生效能，本研究以草地貪夜蛾卵為主要研究材料，以斜紋夜蛾Spodoptera litura卵為對(duì)照，統(tǒng)計(jì)了夜蛾黑卵蜂對(duì)這兩種寄主卵的卵粒寄生率、單卵出蜂數(shù)、雄性比和個(gè)體大小等指標(biāo)。結(jié)果顯示，夜蛾黑卵蜂對(duì)草地貪夜蛾卵和斜紋夜蛾卵的卵粒寄生率均可達(dá)到95%以上。與斜紋夜蛾卵相比，草地貪夜蛾卵育出的子代蜂個(gè)體較大，但單卵出蜂數(shù)相對(duì)較低。結(jié)果說明夜蛾黑卵蜂是草地貪夜蛾潛在的高效生防作用物，斜紋夜蛾卵可以作為替代寄主用于繁育夜蛾黑卵蜂。本研究將為我國(guó)利用夜蛾黑卵蜂防治草地貪夜蛾提供重要參考。

關(guān)鍵詞 夜蛾黑卵蜂; 草地貪夜蛾; 卵寄生蜂; 入侵生物; 生物防治

中圖分類號(hào)： S 476.3， S 433.4 ?文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A ?DOI： 10.16688/j.zwbh.2019406

Abstract In July 2019， we found a species of egg parasitoid wasp emerged from Spodoptera frugiperda eggs collected in southeast of Guizhou province. This parasitoid species was identified by molecular method as Telenomus remus. To test the parasitic efficacy of T.remus against S.frugiperda and S.litura eggs， we investigated the parasitic rates， offspring number per host eggs， body size， and male ratio of T.remus on S.frugiperda or S.litura eggs. The results showed that the parasitic rates of eggs reached at least 95% regardless of S.frugiperda or S.litura eggs. T.remus offspring emerged from S.frugiperda eggs showed larger body size and lower offspring number per host egg than those emerged from S.litura eggs. Our results revealed that T.remus is a potentially effective biological control agent against S.frugiperda， and S.litura eggs are the potential alternative host for the mass rearing of T.remus. This study will supply a primary reference for the application of T.remus against S.frugiperda.

Key words Telenomus remus; Spodoptera frugiperda; egg parasitoids; invasive species; biological control

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda是一種原產(chǎn)于美洲地區(qū)的多食性和遷飛性害蟲[1]。該蟲于2019年1月被報(bào)道首次入侵我國(guó)云南，隨后憑借我國(guó)夏季季風(fēng)迅速北上遷飛擴(kuò)散[2-3]。截至8月9日，草地貪夜蛾已入侵我國(guó)22個(gè)省份[4]，并跨海遷飛至韓國(guó)的濟(jì)州島和全羅南道[5]以及日本的沖繩縣、鹿兒島、宮崎縣、川崎縣和熊本縣等地區(qū)[6]。草地貪夜蛾在我國(guó)及周邊國(guó)家的入侵性創(chuàng)造了空前的記錄，目前已成為東亞地區(qū)的頭號(hào)危險(xiǎn)性入侵害蟲。

一般而言，當(dāng)外來生物初次被發(fā)現(xiàn)時(shí)，使用化學(xué)防治等應(yīng)急防控手段短時(shí)間內(nèi)迅速撲滅入侵生物種群被認(rèn)為是有效的。然而，草地貪夜蛾具有極強(qiáng)的遷飛擴(kuò)散能力，其入侵速度和為害面積遠(yuǎn)超人們的預(yù)料，僅依靠應(yīng)急防控措施已難以在短時(shí)間內(nèi)完全撲殺入侵種群[7-8]。隨著草地貪夜蛾在我國(guó)的定殖，討論和建立針對(duì)草地貪夜蛾的長(zhǎng)效防控策略將成為未來草地貪夜蛾防控工作的重要議題。

天敵等生態(tài)抑制因子的缺失是外來物種在入侵地暴發(fā)成災(zāi)的重要原因之一。篩選和利用專食性天敵可以重新恢復(fù)針對(duì)外來入侵物種的生態(tài)平衡，因而是國(guó)內(nèi)外防控入侵害蟲的“模式方法”[8]。草地貪夜蛾具有遠(yuǎn)距離遷飛的特性，遷飛成蟲產(chǎn)下的大量卵塊是其在田間為害的源頭。因此，尋找草地貪夜蛾卵期的專食性天敵對(duì)草地貪夜蛾的長(zhǎng)期防控尤為重要。

在草地貪夜蛾的原產(chǎn)地美洲，夜蛾黑卵蜂Telenomus remus、短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum和甲腹繭蜂Chelonus spp.是當(dāng)?shù)夭莸刎澮苟曷哑诘闹饕鞌砙7]。其中，夜蛾黑卵蜂（圖1）在我國(guó)亦有分布，其在田間主要寄生與草地貪夜蛾同屬灰翅夜蛾屬的斜紋夜蛾S.litura和甜菜夜蛾S.exigua等鱗翅目害蟲的卵[9-11]。我國(guó)分布的夜蛾黑卵蜂種群可能是一種針對(duì)草地貪夜蛾卵期的潛在生防作用物。近期，我們從貴州田間采集的草地貪夜蛾卵塊內(nèi)成功育出了一種卵寄生蜂，經(jīng)分子鑒定確認(rèn)為夜蛾黑卵蜂。為驗(yàn)證夜蛾黑卵蜂對(duì)草地貪夜蛾的寄生效能，田間采回的夜蛾黑卵蜂雌蜂被分別供以草地貪夜蛾卵和斜紋夜蛾卵進(jìn)行寄生，調(diào)查并統(tǒng)計(jì)了夜蛾黑卵蜂對(duì)這兩種寄主卵的寄生率、單卵出蜂數(shù)、子代蜂個(gè)體大?。ㄒ院笞忝劰?jié)長(zhǎng)度表示）和雄性比。研究結(jié)果將為該蜂的大規(guī)模繁育和田間應(yīng)用提供基礎(chǔ)性數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試寄主

斜紋夜蛾室內(nèi)種群由南京農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)作物生物災(zāi)害綜合治理教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室提供。草地貪夜蛾室內(nèi)種群最初采集自貴州省黔東南州凱里市丹寨縣附近的玉米田。這兩種夜蛾幼蟲在室內(nèi)均以同一種人工飼料飼養(yǎng)至化蛹。人工飼料的配制以Bowling于1967年[12]提出的人工飼料配方為基礎(chǔ)，加入微量復(fù)合維生素、韋氏鹽和甲醛加以改進(jìn)。待成蟲羽化后分別置于圓柱形養(yǎng)蟲籠（直徑20 cm，高35 cm）內(nèi)，籠壁覆牛皮紙作為兩種夜蛾成蟲的產(chǎn)卵介質(zhì)。以無菌脫脂棉蘸取10%蜂蜜水每12 h飼喂成蟲1次。每日將牛皮紙上所產(chǎn)的草地貪夜蛾或斜紋夜蛾卵塊剪下，作為供試寄主卵塊。斜紋夜蛾和草地貪夜蛾的繁育條件均為（26±1）℃，RH 60%～80%，光周期L∥D=16 h∥8 h。

1.2 夜蛾黑卵蜂的采集和分子鑒定

本試驗(yàn)中的夜蛾黑卵蜂種群由采自貴州省黔東南州凱里市丹寨縣附近的玉米田內(nèi)的4塊草地貪夜蛾卵塊中育出，共羽化出約300頭卵寄生蜂。從每一卵塊羽化的寄生蜂中分別隨機(jī)選取1頭蜂單頭提取DNA作為模板，利用線粒體COⅠ基因的通用引物對(duì)DNA模板進(jìn)行PCR擴(kuò)增。擴(kuò)增產(chǎn)物測(cè)序后在NCBI GenBank中對(duì)所得序列進(jìn)行比對(duì)，檢測(cè)其與數(shù)據(jù)庫(kù)中已有寄生蜂序列的相似性，鑒定各卵塊育出的寄生蜂是否均為夜蛾黑卵蜂。羽化后的夜蛾黑卵蜂成蜂以10%蜂蜜水每日飼喂。試驗(yàn)統(tǒng)一選取2日齡已交配的雌蜂作為供試雌蜂。夜蛾黑卵蜂的繁育條件為（25±1）℃，RH 70%，光周期L∥D=16 h∥8 h。

1.3 寄生試驗(yàn)

將24 h內(nèi)產(chǎn)出的斜紋夜蛾或草地貪夜蛾卵塊剪下后單個(gè)卵塊分裝于玻璃指形管內(nèi)，然后每卵塊引入5頭夜蛾黑卵蜂雌蜂，寄生24 h后移出。每種寄主卵進(jìn)行6次重復(fù)。為統(tǒng)計(jì)卵塊上的總卵粒數(shù)，寄生后的卵塊在體視顯微鏡下用鑷子小心剝除卵表的鱗毛以方便對(duì)卵粒計(jì)數(shù)（圖1）。之后每12 h觀察1次卵塊，用小毛筆輕輕刷掉卵塊上孵化的斜紋夜蛾或草地貪夜蛾幼蟲，以防止幼蟲取食卵粒。記錄孵出幼蟲的卵粒數(shù)。卵塊繼續(xù)培養(yǎng)至卵粒變黑，表明卵粒被成功寄生，記錄寄生卵粒數(shù)。待子代蜂羽化后，通過觀察子代蜂個(gè)體觸角末端是否膨大來區(qū)分子代個(gè)體的性別（觸角末端膨大的為雌性;圖1），記錄卵塊上的羽化蜂數(shù)和雄蜂比例。死亡后的雌蜂轉(zhuǎn)移至體視顯微鏡下測(cè)量其后足脛節(jié)長(zhǎng)度，以其表示個(gè)體大小。

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用t檢驗(yàn)分析夜蛾黑卵蜂寄生兩種寄主卵塊的卵粒寄生率、單卵出蜂數(shù)、個(gè)體大小和雄性比的差異。寄生率和雄性比等比例數(shù)據(jù)預(yù)先進(jìn)行反正弦轉(zhuǎn)換，以滿足數(shù)據(jù)分析的正態(tài)性假定。本試驗(yàn)所得數(shù)據(jù)均使用R統(tǒng)計(jì)軟件進(jìn)行分析[13]。

2 結(jié)果與分析

2.1 夜蛾黑卵蜂的分子鑒定

本試驗(yàn)所檢測(cè)的所有卵寄生蜂個(gè)體的線粒體COⅠ序列均完全一致。在NCBI GenBank中比對(duì)后，發(fā)現(xiàn)該序列與夜蛾黑卵蜂COⅠ序列相似度達(dá)到99%以上，其中與南非（序列編號(hào)MH681663.1）、肯尼亞（MK533758.1）和巴基斯坦（KY835081.1）的夜蛾黑卵蜂COⅠ序列相似度均為99.63%，與美國(guó)佛羅里達(dá)州（KM485690.1）的夜蛾黑卵蜂序列相似度為99.56%。通過形態(tài)觀察，我們發(fā)現(xiàn)該蜂的形態(tài)特征與唐雅麗等對(duì)夜蛾黑卵蜂的形態(tài)描述基本一致[10]。

2.2 夜蛾黑卵蜂寄生草地貪夜蛾卵和斜紋夜蛾卵的生物學(xué)特性 ?夜蛾黑卵蜂對(duì)草地貪夜蛾卵塊和斜紋夜蛾卵塊的卵粒寄生率無顯著差異（t=5.77，P=0.32），且均在95%以上，分別為97.22%±1.98%和99.26%±0.55%（圖2a）。盡管草地貪夜蛾卵塊和斜紋夜蛾卵塊的單卵出蜂數(shù)差異未達(dá)到顯著水平（t=2.14，P=0.067），但草地貪夜蛾卵塊的平均單卵出蜂數(shù)（0.73頭±0.12頭）要低于斜紋夜蛾卵塊（0.99頭±0.057頭）（圖2b）。草地貪夜蛾卵育出的子代蜂個(gè)體大?。?72.01 μm±1.28 μm）顯著大于（t=3.20，P<0.05）斜紋夜蛾育出的子代蜂（166.62 μm±1.15 μm）（圖2c）。不同寄主卵育出的黑卵蜂子代雄性比之間無顯著差異（t=9.51，P=0.50）。草地貪夜蛾卵和斜紋夜蛾卵育出的黑卵蜂子代雄性比分別為57.89%±5.07%和54.91%±3.00%（圖2d）。

3 討論

研究結(jié)果表明，夜蛾黑卵蜂對(duì)草地貪夜蛾卵和斜紋夜蛾卵的卵粒寄生率均可達(dá)到95%以上，這與國(guó)外相關(guān)研究結(jié)果相似[14]。國(guó)外學(xué)者發(fā)現(xiàn)，單頭夜蛾黑卵蜂雌蜂在2 h內(nèi)對(duì)1日齡和2日齡的草地貪夜蛾卵的卵粒寄生率可達(dá)到90%以上，對(duì)3日齡草地貪夜蛾卵的卵粒寄生率也能維持在60%左右[14]。在巴西，有報(bào)道稱田間人工釋放的夜蛾黑卵蜂對(duì)草地貪夜蛾卵的寄生率可達(dá)70%[15]。此外，一些研究發(fā)現(xiàn)夜蛾黑卵蜂偏好較高的濕度環(huán)境，同時(shí)對(duì)高溫也具有一定的耐受能力[16-17]。當(dāng)相對(duì)濕度在80%時(shí)，夜蛾黑卵蜂雌蜂的壽命和寄生能力顯著高于相對(duì)濕度40%條件下的雌蜂[16]。另有研究發(fā)現(xiàn)，在34℃的恒定高溫條件下，夜蛾黑卵蜂依然可以完成整個(gè)世代的生長(zhǎng)發(fā)育[17]。我國(guó)大部分區(qū)域?qū)賮啛釒Щ驕貛Ъ撅L(fēng)氣候，持續(xù)性的高溫多雨天氣是我國(guó)農(nóng)作物生長(zhǎng)季節(jié)的主要?dú)夂蛱卣?，我們推測(cè)夜蛾黑卵蜂可能更適應(yīng)這種高溫高濕的田間環(huán)境。鑒于夜蛾黑卵蜂的諸多優(yōu)點(diǎn)，拉美國(guó)家的生物防治工作者早已開展了夜蛾黑卵蜂的規(guī)?；曫B(yǎng)和田間應(yīng)用的相關(guān)研究，已取得了許多可借鑒的經(jīng)驗(yàn)[14-17]。在草地貪夜蛾已經(jīng)入侵我國(guó)的形勢(shì)下，關(guān)于夜蛾黑卵蜂的工廠化繁育和田間應(yīng)用技術(shù)的研究將被提上日程。

由于草地貪夜蛾高齡幼蟲具有自相殘殺習(xí)性，室內(nèi)飼養(yǎng)時(shí)需單頭分裝飼養(yǎng)，費(fèi)時(shí)費(fèi)力，繁殖成本較高。因此，要想實(shí)現(xiàn)夜蛾黑卵蜂的大規(guī)模繁育，就需要尋找繁育成本相對(duì)較低且容易獲得的替代寄主。國(guó)外同行利用米蛾Corcyra cephalonica卵繁育夜蛾黑卵蜂并獲得了成功[18-20]，但我們前期未發(fā)表的研究和其他國(guó)內(nèi)同行近期的研究均表明，目前國(guó)內(nèi)以米蛾卵繁育夜蛾黑卵蜂的嘗試均不成功[21]。我們推測(cè)這可能是由于野外自然寄主育出的夜蛾黑卵蜂在室內(nèi)無法識(shí)別并寄生米蛾卵。國(guó)內(nèi)曾有學(xué)者利用甜菜夜蛾S.exigua卵和斜紋夜蛾卵來繁育夜蛾黑卵蜂[10-11]。我們的研究也發(fā)現(xiàn)，以斜紋夜蛾卵繁育夜蛾黑卵蜂是可行的。由于斜紋夜蛾的人工飼養(yǎng)方法已相對(duì)成熟，以斜紋夜蛾卵作為中間寄主規(guī)?；庇苟旰诼逊渲档眠M(jìn)一步探索。

我們的研究還發(fā)現(xiàn)，與斜紋夜蛾卵相比，草地貪夜蛾卵育出的子代蜂個(gè)體較大，但單卵出蜂數(shù)和寄生率相對(duì)較低。我們推測(cè)夜蛾黑卵蜂寄生斜紋夜蛾卵時(shí)可能存在較高概率的“過寄生”現(xiàn)象，即雌蜂可能在一個(gè)寄主卵內(nèi)產(chǎn)下多個(gè)子代。雖然過寄生行為有可能會(huì)增加單卵出蜂的數(shù)量，但在寄主營(yíng)養(yǎng)資源有限的條件下，同一卵內(nèi)發(fā)育的多個(gè)子代可能會(huì)受到營(yíng)養(yǎng)脅迫，進(jìn)而導(dǎo)致子代個(gè)體偏小[22]。另一方面，夜蛾黑卵蜂幼蟲具有發(fā)達(dá)的上顎。當(dāng)多個(gè)子代在同一寄主卵內(nèi)發(fā)育時(shí)，孵化的幼蟲在卵內(nèi)相遇時(shí)會(huì)利用其上顎互相撕咬[23]。這種子代幼蟲個(gè)體間的相互爭(zhēng)斗有可能導(dǎo)致幼蟲“受傷”，進(jìn)而對(duì)其生長(zhǎng)發(fā)育產(chǎn)生不利影響。

與其他類似研究[24]不同的是，本試驗(yàn)的夜蛾黑卵蜂子代雄性比偏雄。一般而言，夜蛾黑卵蜂等聚寄生性寄生蜂的子代性別比例以雌性偏多，這與其在自然界中的交配模式有關(guān)。小型膜翅目昆蟲擴(kuò)散能力相對(duì)較弱，其通常在1個(gè)寄主或1個(gè)卵塊內(nèi)產(chǎn)下一窩子代。這些昆蟲的雄性子代和雌性子代在羽化后會(huì)在同一窩內(nèi)進(jìn)行近親交配[25]。為了最大限度地?cái)U(kuò)張其種群數(shù)量并避免子代雄性交配時(shí)發(fā)生競(jìng)爭(zhēng)，母代雌蜂通常會(huì)在1窩子代中僅分配少量的雄性。然而，當(dāng)多個(gè)雌蜂同時(shí)存在于同一卵塊時(shí)，根據(jù)哈密爾頓的局部配偶競(jìng)爭(zhēng)原理（local mate competition，LMC），雌蜂又會(huì)根據(jù)后代的數(shù)量適當(dāng)增加雄性后代的比例，這種性別分配行為普遍存在于黑卵蜂等聚集性寄生蜂中[25-26]。在本試驗(yàn)中，由于我們?cè)谕粋€(gè)卵塊上接入了5頭雌蜂對(duì)其寄生，較多的母代雌蜂數(shù)量可能是后代雄性比例較高的原因。國(guó)外同行的類似研究也發(fā)現(xiàn)，夜蛾黑卵蜂的子代性別分配行為嚴(yán)格遵循哈密爾頓性別分配模型，當(dāng)“建群雌蜂”較多時(shí)，其子代雄性比例明顯升高[26-27]。在該蜂的工廠化繁育過程中，增加具有寄生功能的子代雌蜂比例對(duì)于提高其田間生物防治效能是有益的。因此，在該蜂的繁育過程中應(yīng)注意保持較低的蜂卵比，避免后代雄性比例過高。

我們的研究及國(guó)外其他研究均證明，夜蛾黑卵蜂很可能是防治草地貪夜蛾的有力武器。由于草地貪夜蛾可通過遠(yuǎn)距離擴(kuò)散擺脫當(dāng)?shù)靥鞌车淖匀豢刂谱饔?，僅依靠小規(guī)模釋放天敵，通過其在田間的緩慢定殖來實(shí)現(xiàn)對(duì)目標(biāo)害蟲的防控可能收效不大。對(duì)于遷飛性害蟲而言，應(yīng)當(dāng)堅(jiān)持統(tǒng)防統(tǒng)治的原則，考慮采取增強(qiáng)型生物防治策略。當(dāng)遷飛成蟲于田間大量產(chǎn)卵時(shí)，可通過淹沒式釋放措施，在田間釋放大量卵寄生蜂以達(dá)到預(yù)期的防治效果。考慮到草地貪夜蛾已經(jīng)在各地為害，目前急需建立夜蛾黑卵蜂大規(guī)模繁育技術(shù)方法，以實(shí)現(xiàn)該蜂在田間的大規(guī)模應(yīng)用。

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（責(zé)任編輯： 楊明麗）