剪枝櫟實象對寄主的產(chǎn)卵選擇與剪枝行為的關(guān)系研究

李維， 趙倩倩， 張智英， 李玉輝， 葛佳， 胡劭驥

(1. 云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院，昆明650091； 2. 云南師范大學(xué)旅游與地理科學(xué)學(xué)院，昆明650500； 3. 中國科學(xué)院昆明植物研究所，昆明650201； 4. 云南大學(xué)國際河流與生態(tài)安全研究院，昆明650091)

植食性昆蟲對寄主植物的產(chǎn)卵選擇是其生命活動中的一個重要環(huán)節(jié)，它關(guān)系到子代的成活和種群的繁衍(Thompson，1988)。了解植食性昆蟲對寄主的產(chǎn)卵選擇，對揭示其種群發(fā)生規(guī)律及綜合防治均具有重要的理論意義和應(yīng)用價值。剪枝櫟實象MechorisursulusRoelofs隸屬于鞘翅目Coleoptera卷葉象甲科Attelabidae，是危害多種殼斗科Fagaceae植物堅果的重要害蟲。剪枝櫟實象1年發(fā)生1代，8—10月產(chǎn)卵，產(chǎn)卵時具有剪斷產(chǎn)卵果枝的特殊行為。雌蟲在每個堅果上產(chǎn)1粒卵，少有產(chǎn)2粒(Fujii，1993；You & Kim，1994)。幼蟲在堅果內(nèi)發(fā)育成熟后鉆出，入土越冬，翌年4—6月化蛹，5—7月成蟲羽化出土后，取食寄主以補充營養(yǎng)，繼而產(chǎn)卵危害寄主植物。Choi等(1993)對剪枝櫟實象的生活史進行了研究；Park等(2000)使用濾紙擴散和煙熏的方法研究了中國肉桂Cinnamomumcassia樹皮提取物對剪枝櫟實象的熏蒸毒殺作用；You等(2001)研究了剪枝櫟實象在韓國危害橡樹的空間范圍及危害程度；Koo等(2003)在實驗室及Wang等(2015)在野外條件下研究了剪枝櫟實象對同一寄主不同種子的產(chǎn)卵選擇。剪枝櫟實象產(chǎn)卵、剪枝主要發(fā)生在部分殼斗科植物中，但未見其對寄主植物的選擇與剪枝莖桿直徑、種子營養(yǎng)的關(guān)系報道，而這關(guān)系剪枝櫟實象對寄主的選擇及危害的機制。本研究在中國科學(xué)院昆明植物所植物園進行了殼斗科植物受剪枝櫟實象危害調(diào)查、果枝直徑及種子營養(yǎng)測量、室內(nèi)幼蟲飼養(yǎng)觀測，以研究剪枝櫟實象對寄主植物的選擇機制，為進一步探索剪枝櫟實象的發(fā)生危害規(guī)律及綜合防治提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗樣地

試驗于云南省昆明市北郊黑龍?zhí)?102°41′E，25°1′N，海拔1 980 m)的中國科學(xué)院昆明植物所植物園進行。園內(nèi)設(shè)有10個專類植物種植區(qū)，其中，殼斗科植物種植區(qū)有29種植物：栗屬Castanea(3種)、栲屬Castanopsis(6種)、青岡屬Cyclobalanopsis(4種)、石櫟屬Lithocarpus(5種)、櫟屬Q(mào)uercus(9種)、水青岡屬Fagus(1種)和三棱櫟屬Trigonobalanus(1種)。試驗地屬中亞熱帶內(nèi)陸高原氣候，干濕季分明，每年5—9月為雨季，年均降水量1 006.5 mm，平均相對濕度73%，年均溫度14.7 ℃。土壤為典型的酸性紅壤，pH5.59，有機質(zhì)含量低。連續(xù)幾年的調(diào)查顯示，該園剪枝櫟實象危害較重。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地剪枝櫟實象危害情況從2011年8月上旬剪枝櫟實象雌蟲開始產(chǎn)卵起，調(diào)查殼斗科植物受剪枝櫟實象產(chǎn)卵剪枝情況。在約667 m2錐連櫟Quercusfranchetii樣地和約667 m2槲櫟Quercusaliena樣地內(nèi)，每天收集剪枝櫟實象雌蟲產(chǎn)卵后剪掉的果枝，其他寄主3～5 d收集1次。危害程度劃分標準是：整個產(chǎn)卵期剪枝數(shù)0枝為無危害，0～750枝/千平方米為輕度，750～1 500枝/千平方米為中度，>1 500枝/千平方米為重度。2009年滇青岡Cyclobalanopsisglaucoides結(jié)果多，之后幾年很少結(jié)果，因此，滇青岡的危害程度依據(jù)2009年調(diào)查數(shù)據(jù)確定。

1.2.2 剪枝櫟實象產(chǎn)卵選擇的影響因子Allision等(2004)和Holland等(2004)研究表明，常見昆蟲產(chǎn)卵常與寄主自身營養(yǎng)狀況或防御物質(zhì)含量有關(guān)。在前期調(diào)查殼斗科植物受剪枝櫟實象危害情況的基礎(chǔ)上，進行樣地內(nèi)植物種子營養(yǎng)物質(zhì)、防御物質(zhì)含量分析，將分析結(jié)果與植物受危害情況進行相關(guān)性統(tǒng)計，包括錐栗Castaneahenryi、元江栲Castanopsisorthacantha、多穗石櫟Lithocarpuspolystachyus、光葉石櫟Lithocarpusmairei、錐連櫟、栓皮櫟Quercusvariabilis、柞櫟Quercusmongolica和槲櫟。

種子營養(yǎng)物質(zhì)、防御物質(zhì)分析：與昆蟲生長發(fā)育有關(guān)的營養(yǎng)成分主要是蛋白質(zhì)、脂肪等，而殼斗科植物防御昆蟲寄生的次生代謝物質(zhì)主要是單寧。因此，對8種植物的堅果進行了蛋白質(zhì)、粗脂肪、粗纖維、單寧及含水量分析：蛋白質(zhì)采用GB5009.5-2010、粗脂肪采用GB/T5009.6-2008、粗纖維采用GB/T5009.10-2003、單寧采用NY/T1600-2008、含水量采用烘干法。樣品分析均由云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院分析測試中心完成。

果枝莖桿直徑測定：剪枝櫟實象雌蟲產(chǎn)卵前會先在離堅果約2 cm處的果枝莖桿用口器剪斷只留下1層表皮，然后在堅果殼斗部位用喙蛀產(chǎn)卵孔，直達種子子葉，產(chǎn)卵后用喙將卵推入種子中，再用殼斗碎屑封堵產(chǎn)卵孔，然后將剪枝處余下的表皮剪斷，使產(chǎn)有卵的果枝掉落地上，少數(shù)不剪斷而任其留在樹上。前期研究發(fā)現(xiàn)，這種剪枝行為關(guān)系到后代的存活，如不剪枝則后代不能完成發(fā)育(內(nèi)部資料)。在調(diào)查樣地，當剪枝櫟實象開始產(chǎn)卵時，用游標卡尺測量上述植物離堅果2 cm處的莖桿直徑。

室內(nèi)接蟲試驗：采用人為接卵的方法，通過觀察幼蟲在上述植物種子中的生長發(fā)育情況，明確幼蟲對這些植物種子的適生性，進一步判斷剪枝行為對寄主選擇的影響。野外收集剪枝櫟實象當天在錐連櫟上產(chǎn)卵后剪斷的果枝，取出堅果中的卵并接到上述植物用錐子人工處理形成產(chǎn)卵道的新鮮種子中，每個種子接1粒卵，每種植物共接30粒卵。將接有卵的種子放入25 ℃的人工培養(yǎng)箱中，30 d后剖查種子，觀察剪枝櫟實象幼蟲生長發(fā)育情況，并用電子天平稱量幼蟲體質(zhì)量，統(tǒng)計幼蟲存活率。

1.3 統(tǒng)計方法

采用雙因素Person相關(guān)性分析堅果營養(yǎng)成分、單寧含量與剪枝櫟實象危害程度、人為接卵幼蟲存活率之間的相關(guān)性，顯著性水平α=0.01。所有數(shù)據(jù)均使用SPSS 13.0進行處理。

2 結(jié)果與分析

2.1 剪枝櫟實象危害情況

重度危害的有錐連櫟(11 173枝/千平方米)、滇青岡(9 190枝/千平方米)，中度危害的有柞櫟(1 355枝/千平方米)、槲櫟(783枝/千平方米)、銳齒槲櫟Quercusalienavar.acuteserrata(879枝/千平方米)，輕度危害的有栓皮櫟(123枝/千平方米)、麻櫟Quercusacutissima(114枝/千平方米)，無危害的有元江栲、光葉石櫟、錐栗、多穗石櫟等。

植物園及滇中地區(qū)野外調(diào)查結(jié)果顯示，錐連櫟及滇青岡是剪枝櫟實象的主要寄主；栲屬中除果枝莖桿較細的高山栲Castanopsisdelavayi在昆明西山被發(fā)現(xiàn)受害外，大多數(shù)未見受危害；一些栗屬、石櫟屬的植物也不受其害。

2.2 剪枝櫟實象寄主選擇的影響因子

2.2.1 植物種子營養(yǎng)物質(zhì)含量與受害程度的關(guān)系對樣地內(nèi)8種殼斗科植物種子的營養(yǎng)物質(zhì)、含水量、單寧含量與植物受危害情況進行雙因素Person相關(guān)性分析，結(jié)果顯示，蛋白質(zhì)、粗脂肪、粗纖維、含水量在剪枝櫟實象寄主及非寄主種子之間無顯著相關(guān)性，但主要寄主錐連櫟的各種含量均較高；單寧和粗纖維在寄主種子中的含量高于非寄主；寄主種子的含水量較高；而寄主受危害的程度與這些物質(zhì)的含量并無顯著相關(guān)性(表1、表2)。

表1 8種殼斗科植物種子營養(yǎng)物質(zhì)、含水量及單寧含量Table 1 Nutrition， water， and tannin contents of 8 Fagaceae seeds

注： —表示由于樣本少未檢測， 在進行相關(guān)性分析時以含量為0計算

Note： — due to the lack of samples， the correlation analysis is based on the content of zero

表2 寄主受危害程度與其種子營養(yǎng)和單寧含量的相關(guān)性Table 2 Correlation between damage degree of the hostand seed nutrition and tannin content

2.2.2 果枝莖桿與受害的關(guān)系調(diào)查表明，離堅果2 cm處的莖桿直徑與危害程度有反序現(xiàn)象：莖桿直徑<3.00 mm的危害重，如滇青岡(2.56 mm±0.48 mm)、錐連櫟(2.08 mm±0.41 mm)、槲櫟(1.77 mm±0.27 mm)、柞櫟(2.93 mm±0.84 mm)；莖桿直徑為3.00～4.00 mm的危害較輕，如栓皮櫟(3.04 mm±0.50 mm)；莖桿直徑>4.00 mm的無危害，如多穗石櫟(6.04 mm±1.23 mm)和元江栲(6.18 mm±0.95 mm)。

2.2.3 人為接卵后剪枝櫟實象幼蟲存活率及與種子營養(yǎng)物質(zhì)及單寧含量的關(guān)系人為接卵后剪枝櫟實象幼蟲存活率與種子營養(yǎng)物質(zhì)和單寧含量的相關(guān)性不顯著(表3)。剪枝櫟實象幼蟲在供試的寄主與非寄主種子中均能完成發(fā)育(表4)，其中，在危害程度為中和重的植物種子中的存活率為70%～80%；在危害程度較輕的栓皮櫟種子中的存活率為46.7%，在非寄主種子中的存活率也在30%以上，而在多穗石櫟中的存活率更高達70%。

表3 人為接卵后幼蟲存活率與寄主種子營養(yǎng)物質(zhì)和單寧含量的相關(guān)性Table 3 Correlation of larvae survival rateand nutrition and tannin content ofthe host seeds after artificial introduction

3 討論

一般認為，親代雌蟲的產(chǎn)卵選擇首先必須有利于后代個體的存活和生長發(fā)育，即所謂“優(yōu)選-效能”理論(Catta-Preta & Zucoloto，2003)。由于石櫟屬和栲屬許多種的果枝莖桿較粗，剪枝櫟實象雌蟲無法剪斷或損傷，而在未剪斷的果枝種子中其后代不能完成發(fā)育。因此，植物果枝莖桿直徑可能是影響剪枝櫟實象對寄主選擇的重要因子。

表4 人為接卵后剪枝櫟實象幼蟲的生長情況Table 4 Growth of Mechorhis ursulus larvae afterartificial introduction

殼斗科植物對植食性動物防御策略存在物理與化學(xué)防御的權(quán)衡，即殼斗、種皮等物理防御投入多的植物，其種子中單寧等次生代謝物質(zhì)或纖維素含量較少(Chenetal.，2012)。然而，在動植物長期的相互作用中，昆蟲的適應(yīng)演化能力似乎更強，對于植物這兩方面的防御都有了相應(yīng)的適應(yīng)性進化。對于殼斗厚的堅果，象蟲類的喙也隨之變長，如榛實上的象甲Curculiospp.都具有較長的喙(Hughes & Vogler，2004)，且在各類植物種子中均有象甲寄生(Saraetal.，2010)。此外，象甲類由于身體小、體殼堅硬，如板栗剪枝象Cyllorhynchitescumulatus、板栗二斑栗象Curculiobimaculatus等，可以在長有尖刺的堅果上自由活動與產(chǎn)卵。而單寧含量較高的種子也有象甲寄生，如本研究的剪枝櫟實象就能在種子單寧含量較高的錐連櫟等植物中寄生。

在同一地點有多種寄主時，剪枝櫟實象雌蟲存在轉(zhuǎn)移產(chǎn)卵的現(xiàn)象，且可能與寄主種子的成熟期有關(guān)。剪枝櫟實象成蟲5月初陸續(xù)羽化出土，7月底8月上旬，部分寄主種子可供剪枝櫟實象幼蟲的生長發(fā)育，雌蟲便選擇這些植物產(chǎn)卵，但這些寄主如麻櫟、栓皮櫟等由于果枝較粗，不適宜剪枝，所以受危害程度較輕，而果枝相對較細的柞櫟則為主要的產(chǎn)卵對象。8月中旬以后，剪枝櫟實象就以果枝較細的槲櫟種子為主要的產(chǎn)卵對象。但8月下旬以后，由于槲櫟種子快速生長，殼斗只包住了種子的1/3，且種子易于脫離殼斗，致使剪枝櫟實象轉(zhuǎn)移到如錐連櫟、滇青岡等果枝較細且種子已長到可供幼蟲完成發(fā)育的寄主上產(chǎn)卵。

植物結(jié)果大小年對動物取食影響的假說可能適宜解釋其他動物或單食性昆蟲，對寡食性和雜食性昆蟲影響不大。因為這些昆蟲有多種寄主，成蟲期的雌蟲可飛行選擇當年有種子的寄主產(chǎn)卵。昆明植物所植物園種植的滇青岡是剪枝櫟實象的主要寄主，近幾年除2006年、2009年滇青岡種子為結(jié)果大年，其余年份結(jié)果很少，但這些年剪枝櫟實象在其他寄主如錐連櫟上的寄生較多，這可能也是植食性昆蟲與植物長期相互作用的一種適應(yīng)結(jié)果。