3種典型綠化植物葉功能性狀對大氣污染的響應(yīng)及其葉經(jīng)濟譜分析
——以北京市為例

朱濟友，徐程揚，覃國銘，李金航，孔祥琦

（1.北京林業(yè)大學(xué)省部共建森林培育與保護教育部重點實驗室，干旱與半干旱地區(qū)森林培育及生態(tài)系統(tǒng)國家林業(yè)局重點實驗室，北京 100089；2.中國林業(yè)科學(xué)研究院熱帶林業(yè)研究所，廣東 廣州 510520）

城市綠化植被作為城市生態(tài)系統(tǒng)中最重要的自然成分及初級生產(chǎn)者之一，在美化城市環(huán)境和維持生態(tài)平衡與穩(wěn)定等方面占據(jù)著至關(guān)重要的地位[1-2]。隨著城市化進程的不斷推進和工業(yè)產(chǎn)業(yè)的快速發(fā)展，城市環(huán)境每況愈下[3-4]。在一定程度上破壞了城市生態(tài)系統(tǒng)的動植物類群的活動和平衡，不僅對城市綠化植被造成了不良的影響，對城市居民的健康也存在著極大的威脅[4-5]。因此，通過研究大氣污染對植物生長發(fā)育的影響，進一步探究植物對污染物及氣候的指示與響應(yīng)，一直是近年來研究的熱點問題之一。

由大氣污染引起的“城市病”問題早已備受關(guān)注[6]。然而，通過檢測大氣污染排放物的種類、濃度和分布等情況，無法直觀地推斷其對植物生長的影響效果?，F(xiàn)有的研究表明，工業(yè)及汽車排放物會影響植物光合色素的合成，其中二氧化硫?qū)χ参锶~綠素具有明顯的降解作用，氮氧化物可以抑制葉綠素的合成，進而影響植物的光合作用和能量物質(zhì)的合成[7-9]。同時，大氣質(zhì)量對植物葉片氣孔的發(fā)育及其表型可塑性也存在一定影響，如高的二氧化碳濃度環(huán)境下促進植物氣孔的開放，高濃度的臭氧環(huán)境下促進植物氣孔數(shù)量增加，氣孔面積和氣孔導(dǎo)度的降低等[10]。

植物功能性狀（plant functional traits）是其在環(huán)境中經(jīng)過長期的自然選擇與適應(yīng)，逐漸形成對生態(tài)系統(tǒng)功能具有一定影響的結(jié)構(gòu)特征，可以最大限度上表征植物對環(huán)境適應(yīng)性的重要指示信息[11-12]。由于植物功能性狀與其資源利用的能力密切相關(guān)，而葉片作為植物與外界物質(zhì)交換的重要器官，具有對環(huán)境變化敏感反映的重要特征。因此，葉功能性狀普遍成為眾多生態(tài)學(xué)者研究植物對環(huán)境適應(yīng)性的關(guān)鍵切入點。而葉經(jīng)濟譜（leaf economics spectrum，LES）是一系列相互平衡或協(xié)同變化的功能性狀組合，用于量化穩(wěn)定且連續(xù)變化的植物資源權(quán)衡策略[13-14]，近年來，植物葉經(jīng)濟譜逐漸成為生態(tài)學(xué)研究的熱點問題之一。雖然植物經(jīng)濟譜的數(shù)據(jù)庫已涵蓋全球大部分地區(qū)，但在國內(nèi)的相關(guān)研究仍存在較大空缺，尤其在極端環(huán)境和特殊環(huán)境的研究相對有限[14]。目前，大氣污染對植物影響的研究主要集中在光合特性、生理生態(tài)等方面[15-16]，且大多以模擬試驗為主，不能很好地反映真實環(huán)境下植物的生長生理表現(xiàn)，而針對植物功能性狀及葉經(jīng)濟譜對交通尾氣污染響應(yīng)的研究還未見報道。那么，在大氣污染的現(xiàn)實環(huán)境下，城市綠化植物在功能性狀上是否會表現(xiàn)出一定的權(quán)衡策略？鑒于此，本研究選取生長在北京市交通繁華路段、次繁華路段及奧林匹克森林公園的3種典型綠化樹種，通過觀測不同污染程度下的植物葉片功能性狀，旨在探討如下問題：1）了解綠化樹種功能性狀間存在的相關(guān)關(guān)系，與全球尺度上是否一致？2）探討植物功能性狀對城市交通尾氣污染的響應(yīng)及其權(quán)衡策略，分析全球葉經(jīng)濟譜是否存在？以期為城市綠化植物的配置及確定其適應(yīng)栽培環(huán)境提供理論依據(jù)，并為進一步探討城市污染程度加深對植物葉功能性狀的影響機制提供科學(xué)指導(dǎo)。

1 材料與方法

1.1 材 料

根據(jù)北京市大氣監(jiān)測資料，在北京市選擇了兩個不同污染程度的環(huán)境監(jiān)測點：海淀萬柳（輕污染區(qū)，E1），西直門（重污染區(qū)，E2），以奧林匹克森林公園作為對照（相對清潔區(qū)，CK），選取3種典型綠化行道樹國槐Sophora Japonica、欒 樹Koelreuteria paniculata和白蠟Fraxinus pennsylvanica各30株（表1），研究綠化植物在城市交通尾氣環(huán)境下的響應(yīng)和權(quán)衡機制。經(jīng)調(diào)查，3個研究區(qū)樹木均為行道樹，保證了林木管理模式的相對一致性。

表1 3個綠化樹種生長情況Table 1 Growth of three greening tree species

1.2 方 法

1.2.1 植物功能性狀指標的測定

2017年7年中旬，同時在污染區(qū)和對照區(qū)分別選擇30株健康的國槐、欒樹和白蠟，每株樹采集向陽、健康的成熟葉片30張，夾在濕潤的濾紙中放入5℃冰盒中保存，并立即帶回實驗室進行處理。用衛(wèi)生棉球?qū)⑷~表面雜質(zhì)擦干凈，隨機選5張鮮葉浸入去離子水中剪去葉柄，放于5 ℃黑暗環(huán)境下浸泡12 h后，稱取葉飽和鮮質(zhì)量，并放入105 ℃烘箱中殺青后轉(zhuǎn)70 ℃烘至恒質(zhì)量，稱取葉干質(zhì)量。利用游標卡尺避開主脈測量葉厚度（LT），然后利用葉面積掃描儀（LA-S）測量葉面積（LA）。葉干物質(zhì)含量（LDMC）=葉干質(zhì)量/飽和鮮質(zhì)量，g/g；葉組織密度（LTD）=葉干質(zhì)量/葉體積，g/cm3，葉體積采用排水法測算；比葉面積（SLA）＝葉面積/葉干質(zhì)量，cm2/g；葉綠素（CHL）采用丙酮-乙醇1∶1浸提法測定[17]。采用“印跡法”制片，取鮮葉擦拭干凈后，在葉片一側(cè)均勻刷上透明指甲油，待完全晾干后撕下指甲油制片。利用光學(xué)顯微鏡放大40倍進行氣孔圖像拍攝，每個玻片隨機選取5個視野，利用面向?qū)ο蠓诸惙ㄟM行植物氣孔密度（SD）、氣孔面積（SS）和氣孔開度（SA）的測算[18]。

1.2.2 數(shù)據(jù)分析

使用Excel 2016計算個體性狀求算術(shù)平均值，并用SPSS 20.0 進行獨立樣本 T 檢驗，單因素方差分析（Oneway ANOVA）用于檢驗不同環(huán)境對3個樹種的葉功能性狀指標的影響，使用多重檢驗Duncan法進行污染區(qū)和清潔區(qū)的性狀指標比較。采用Canoca 5.5軟件進行冗余分析（Redundancy analysis, RDA），探究植物功能性狀間的相關(guān)關(guān)系及其與環(huán)境因子的關(guān)聯(lián)性。利用SigmaPlot 12.5軟件制圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同實驗點污染情況

根據(jù)北京市環(huán)境監(jiān)測中心站的監(jiān)測點數(shù)據(jù)（2017年），選取的3個實驗點的污染程度大小表現(xiàn)為：重度污染區(qū)（E2）＞輕度污染區(qū)（E1）＞清潔區(qū)（CK）。由圖1可知，與CK相比，E1和E2中主要的大氣污染物SO2、PM2.5、PM10和NO2含量顯著增多（P＜0.05）。由此可以看出，3個實驗點間的污染程度分化較為明顯。

圖1 不同實驗點污染狀況Fig.1 Pollution status at different experimental points

2.2 大氣污染對植物功能性狀的影響

2.2.1 比葉面積

3種典型綠化植物成熟葉片的比葉面積在重度污染區(qū)、輕度污染區(qū)和清潔區(qū)均存在顯著差異（見圖2）。與清潔區(qū)相比，國槐、欒樹和白蠟在重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)的比葉面積分別顯著降低了35.8%、24.3%、24.6% 和 25.3%、19.8%、20.6%（P＜0.05），重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)間比葉面積大小存在顯著性差異（P＜0.05）。

2.2.2 葉綠素含量

3種典型綠化植物成熟葉片的葉綠素含量總量在兩個污染區(qū)和清潔區(qū)間存在顯著差異（見圖2）。污染區(qū)的國槐、欒樹和白蠟的葉綠素含量均顯著低于清潔區(qū)的（P＜0.05），與清潔區(qū)相比，重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)的葉綠素含量分別顯著降低 了21.3%、22.5%、20.8%和 18.6%、21.4%、19.3%（P＜0.05），重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)間葉綠素含量差異達到顯著性水平 （P＜0.05）。

2.2.3 葉干物質(zhì)含量

3種綠化植物的葉干物質(zhì)含量在不同污染程度環(huán)境下存在顯著差異（圖2）。國槐、欒樹、白蠟的葉干物質(zhì)含量大小與比葉面積剛好相反，表現(xiàn)為污染區(qū)＞清潔區(qū)。與清潔區(qū)相比，國槐、欒樹、白蠟的葉干物質(zhì)含量在重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)中分別顯著提高了33.4%、35.8%、31.5%和20.3%、17.6%、21.4% （P＜0.05），且在兩個污染區(qū)間達到顯著性差異（P＜0.05）。

2.2.4 葉組織密度

不同污染程度水平下，國槐、欒樹、白蠟的葉組織密度大小差異顯著，表現(xiàn)為重度污染區(qū)＞輕度污染區(qū)＞清潔區(qū)（圖2）。與清潔區(qū)相比，國槐、欒樹的葉組織密度在污染區(qū)上分別顯著增大了35.1%、24.5% （P＜0.05），且在重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)間葉組織密度大小存在顯著性差異（P＜0.05）。而白蠟葉組織密度也有所降低，但降低幅度較小，未達到顯著水平。

2.2.5 氣孔發(fā)育

由圖2可看出，污染區(qū)和清潔區(qū)的植物氣孔密度存在一定差異，表現(xiàn)為重度污染區(qū)＞輕度污染區(qū)＞清潔區(qū)（圖2）。與清潔區(qū)相比，國槐、欒樹和白蠟的氣孔密度在重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)上均有所降低，分別顯著降低了33.7%、35.5%、31.5%和26.7%、27.4%、24.9%（P＜0.05）。

圖2 大氣污染對植物葉功能性狀的影響Fig.2 Effect of air pollution on functional traits of plants

大氣污染對植物氣孔面積也存在一定的影響。由圖2可知，在污染區(qū)中的國槐、欒樹、白蠟的氣孔面積相比清潔區(qū)均有所減小。與清潔區(qū)相比，在重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)的氣孔面積分別顯著減小了37.9%、34.0%、42.4%和19.5%、23.8%、26.4%（P＜0.05）。

植物葉片氣孔開度在清潔區(qū)和污染區(qū)存在明顯差異。與清潔區(qū)相比，欒樹的氣孔開度在重度污染區(qū)和輕度污染區(qū)上分別減小了17.3%、14.8%，達到顯著差異（P＜0.05），而國槐和白蠟分別減小了5.4%和6.4%，但差異并不顯著。

2.3 植物功能性狀間的相關(guān)關(guān)系

在城市大氣污染環(huán)境中，植物功能性狀間表現(xiàn)出了一定的相關(guān)性。3個樹種比葉面積與葉干物質(zhì)含量、葉組織密度及氣孔密度間存在顯著的負相關(guān)關(guān)系（P＜0.05），與葉綠素呈正相關(guān)關(guān)系，但差異不顯著（P＞0.05）；葉干物質(zhì)含量與葉組織密度、氣孔密度間均呈極顯著正相關(guān)性（P＜0.01）；葉組織密度與氣孔開度間存在顯著正相關(guān)性（P＜0.05）；氣孔密度與氣孔面積、氣孔開度分別呈負相關(guān)關(guān)系，但差異不顯著（P＞0.05）（表2）。冗余分析結(jié)果表明，軸1能夠解釋所有信息的38.5%，軸2能解釋所有信息的27.5%，累計解釋信息量達66.0%?？梢钥闯?，前兩軸很好地反映了植物功能性狀與大氣污染因子之間的關(guān)系，且主要由軸1決定。所有的排序軸與大氣污染因子間均達到了極顯著水平（F=22.8，P=0.002），說明了排序軸與大氣環(huán)境因子間的線性結(jié)合程度能較好地反映環(huán)境與植物葉功能性狀間的相關(guān)性，并且排序的結(jié)果是可靠的（圖3）。

表2 植物功能性狀之間的相關(guān)性分析?Table 2 Correlation analyses of plant functional traits

圖3 植物葉功能性狀與大氣因子的 RDA 排序Fig.3 Redundancy analysis ordination of plant functional traits and environmental factors

3 結(jié)論與討論

3.1 大氣污染對植物葉功能性狀的影響

圖4 植物葉經(jīng)濟譜概念示意圖（參考Wright et al., 2004;Westoby et al., 2006）Fig.4 Conceptual illustration of leaf economics spectrum(refer to Wright et al., 2004; Westoby, et al., 2006)

葉功能性狀隨著污染程度的增強表現(xiàn)出一定的響應(yīng)機制及權(quán)衡策略。比葉面積（SLA）是指單位葉干質(zhì)量的面積，與植物截取光資源和抗旱等能力等密切相關(guān)[19]。研究表明，低SLA的植物通常將絕大部分能量和物質(zhì)用于保衛(wèi)構(gòu)造的筑建，一般為資源貧瘠的環(huán)境中的權(quán)衡表現(xiàn)[19-20]。SLA在特定環(huán)境下保持相對穩(wěn)定的特征，是植物適應(yīng)環(huán)境的結(jié)果[21]。本研究表明，在不同程度的污染環(huán)境下，3個典型綠化植物的SLA存在顯著差異（P＜0.05），對大氣污染表現(xiàn)出了相對一致的響應(yīng)，且隨著污染程度的增大而逐漸降低，因此SLA可能是作為反映城市大氣污染響應(yīng)的良好指標。在城市大氣污染環(huán)境的脅迫下，植物可能通過將生產(chǎn)的物質(zhì)或收獲的能量更多的用于提高保衛(wèi)組織構(gòu)造的筑建，從而提高植物的生命活性和抗逆能力[22-23]。

葉綠素含量（CHL）是表征植物光合能力的一項重要生理指標，對植物光合速率、初級生產(chǎn)力及其生長量等具有重要影響[24]。CHL也是衡量植物受環(huán)境脅迫程度的重要指標，不同污染環(huán)境下CHL相對含量的動態(tài)變化特點是衡量樹種抗性及敏感性大小的有效指標之一[25-26]。本研究表明，3種北方典型綠化樹種在北京市不同大氣污染環(huán)境中的葉綠素含量變化差異較大，國槐、欒樹和白蠟的葉綠素含量均隨著污染程度的增大而顯著下降（P＜0.05），這說明城市植物在各種污染脅迫下都較為敏感，通過降低CHL的方式減少光合的投入而增加對葉片構(gòu)建的投資[26-29]。

葉干物質(zhì)含量（LDMC）主要反映的是植物對于養(yǎng)分元素的保有能力[30]。本研究表明，大氣污染嚴重的區(qū)域上LDMC較大，說明其保持營養(yǎng)物質(zhì)的效率更穩(wěn)定，有利于適應(yīng)大氣污染脅迫下相對貧瘠的特殊環(huán)境，增加對養(yǎng)分元素的保有能力較差[30-31]。

葉組織密度（LTD）主要反映的是植物對水熱變化的權(quán)衡[32]。本研究顯示，在大氣污染環(huán)境下城市典型綠化植物L(fēng)TD明顯增大，表現(xiàn)出了較強的防御力。這說明了植物在大氣污染脅迫及相同的投入成本條件下，通過根系吸收來的養(yǎng)分更多地用于保衛(wèi)防御構(gòu)造的筑建。同時，LTD的增大能減緩植物的生長速度，而將更多的碳儲備起來，用于保衛(wèi)組織的構(gòu)建，有利于提高植物對非生物因素的抗御能力，適應(yīng)城市的污染環(huán)境[32-33]。

氣孔是植物內(nèi)部與外界大氣環(huán)境進行水汽交換的重要窗口，在調(diào)控植物碳、水及能量平衡等方面起著重要作用[34]。葉片氣孔性狀隨環(huán)境條件的變化而變化，不同生境的葉片氣孔密度存在顯著差異[34-35]。本研究中，在城市環(huán)境中隨著污染程度的增加，氣孔密度（SD）呈增大的趨勢，而氣孔面積（SS）及氣孔開度（SA）則有所減小。SD 的增大一方面可能是受到SLA的間接影響，即在相同的氣孔數(shù)量條件下，SD隨著SLA的減小而增大；另一方面可能由于環(huán)境中PM2.5、PM10密度較大，部分氣孔受到懸浮顆粒物的阻塞影響植物的水汽交換過程，而采取增加氣孔數(shù)量的策略去彌補[36]。在SD增大的情況下，植物通過減小SS和SA而減小水分的散失[37]。

3.2 植物葉功能性狀間的相關(guān)關(guān)系及其葉經(jīng)濟譜分析

城市大氣污染環(huán)境下植物功能性狀間關(guān)系密切，通過一系列強弱性狀的組合以適應(yīng)特定的生境。SLA、LDMC、CHL、LTD、SD、SS及SA是綜合反映植物對生境適應(yīng)的關(guān)鍵葉性狀。有研究表明，植物在受到環(huán)境條件的脅迫時，尤其在干旱、高溫或貧瘠等不良生境下，通常會采取降低SLA、增大LDMC和LTD的方式將能量和物質(zhì)更多地用于保衛(wèi)構(gòu)造的筑建，以增強抗逆能力[36-38]。本研究表明，3個典型綠化樹種的SLA與LDMC、LTD及SD間存在顯著的負相關(guān)關(guān)系（P＜0.05）；LDMC與LTD、SD間分別呈顯著正相關(guān)（P＜0.05）和極顯著正相關(guān)性（P＜0.01）；LTD與SA間存在顯著正相關(guān)性（P＜0.05）；SD與SS、SA分別呈負相關(guān)關(guān)系，但差異不顯著（P＞0.05），與已有的研究結(jié)果基本相符[38-42]。RDA分析結(jié)果進一步說明了排序軸與大氣環(huán)境因子間的線性結(jié)合程度能較好地反映環(huán)境與植物葉功能性狀間的相關(guān)性，表明大氣污染環(huán)境下城市綠化植物具有較強的葉片形態(tài)可塑性。

綜上所述，本研究以氣候條件和人為干擾高度敏感的城市環(huán)境中的綠化植被為研究對象，探究了大氣污染對葉功能性狀及其相關(guān)關(guān)系的影響。相比輕度污染區(qū)，重度污染區(qū)植物葉片具備更低的SLA、CHL、SS和SA，具備更高的LDMC、LTD及SD，這可能是其適應(yīng)大氣污染脅迫生境的關(guān)鍵策略之一。城市大氣污染環(huán)境下植物葉功能性狀間的關(guān)系與全球尺度上的性狀相關(guān)性基本一致，表明城市植物在大氣脅迫條件下通過調(diào)整葉功能性狀的策略，維持和保障自身生長與體內(nèi)物質(zhì)循環(huán)間的平衡。進一步驗證了全球葉經(jīng)濟譜規(guī)律在城市大氣污染的特殊生境下也同樣存在，且總體上位于低的SLA、SA、SS和 CHL，高的LDMC、LTD、SD的“快速投資-收益”型一端。因此，在城市綠化植被配置時，應(yīng)根據(jù)建筑用地、工業(yè)發(fā)展及交通擁擠等情況選擇適應(yīng)性較強的樹種，以充分發(fā)揮其社會、經(jīng)濟和生態(tài)效益。