土壤跳蟲對轉(zhuǎn)EPSPS基因抗除草劑玉米CC-2種植的響應(yīng)

范春苗 ，王柏鳳 ，周 蕾 ，尹俊琦 ，宋新元 *

（1.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，長春 130118；2.吉林省農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)業(yè)生物技術(shù)研究所，長春 130033；3.吉林省農(nóng)業(yè)生物技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，長春 130033；4.哈爾濱師范大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，哈爾濱 150025）

轉(zhuǎn)基因玉米自1996年被美國引入生產(chǎn)以來，已經(jīng)種植了20多年，由于其抗蟲和抗除草劑等優(yōu)良性狀給社會(huì)帶來了巨大經(jīng)濟(jì)和環(huán)境效益，使之種植面積急劇擴(kuò)大，截止到2014年種植總面積超過了5000萬hm2[1-3]，隨之而來的環(huán)境安全問題也引起了人們的關(guān)注，主要集中在對生物多樣性方面是否存在潛在的風(fēng)險(xiǎn)[4-5]。因此，轉(zhuǎn)基因抗蟲玉米對田間土壤動(dòng)物多樣性影響的研究不斷增多，如劉新穎等[6]研究發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)Cry1Ie基因抗蟲玉米IE09S034對田間大型土壤動(dòng)物群落無不利影響，尹俊琦等[7]發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)Cry1Ac基因抗蟲玉米Bt-799對田間節(jié)肢動(dòng)物群落多樣性沒有明顯的影響。國外學(xué)者在轉(zhuǎn)Cry3Bb1基因抗蟲玉米MON863的種植對土壤線蟲影響的研究中發(fā)現(xiàn)，玉米生長期的氣候變化和殺蟲劑的使用使土壤線蟲的豐富度顯著降低，而轉(zhuǎn)基因玉米對土壤線蟲豐富度并未產(chǎn)生顯著影響[8]。在轉(zhuǎn)Cry1Ab基因抗蟲玉米MON810的種植對秀麗隱桿線蟲影響的研究中發(fā)現(xiàn)，Cry1Ab蛋白的濃度要達(dá)到41 mg·L-1時(shí)才會(huì)對秀麗隱桿線蟲的生長發(fā)育產(chǎn)生顯著影響，但是轉(zhuǎn)基因玉米的土樣中Cry1Ab蛋白的濃度遠(yuǎn)低于41 mg·L-1[9]。轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米的種植對土壤動(dòng)物群落又會(huì)產(chǎn)生什么影響？與環(huán)境因子相比轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米對土壤動(dòng)物群落有多大的影響？雖然姜瑩等[10]研究發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)EPSPS基因抗除草劑玉米CC-2對田間多個(gè)類群組成的土壤動(dòng)物群落無不利影響，但卻未對某個(gè)具體土壤動(dòng)物類群做詳細(xì)的分析。

跳蟲作為土壤生態(tài)系統(tǒng)中主要功能類群之一，參與了土壤中動(dòng)植物殘?bào)w分解、營養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)、土壤發(fā)育和熟化等過程，同時(shí)在保持農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)健康和穩(wěn)定方面也發(fā)揮著重要作用[11-12]。由于土壤跳蟲對環(huán)境變化敏感，因此多被作為轉(zhuǎn)基因植物生態(tài)安全性評(píng)價(jià)中的重要生物指標(biāo)[13-14]。土壤環(huán)境因素的變化可以直接或間接影響土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)，邱軍等[15]研究發(fā)現(xiàn)土壤中跳蟲的數(shù)量變化與土壤含水量有關(guān)，其最適濕度約為16%的含水量；袁志忠等[16]發(fā)現(xiàn)在土壤中添加凋落物的方式會(huì)增加土壤跳蟲群落多樣性；Choi等[17]發(fā)現(xiàn)環(huán)境中的水含量是影響跳蟲生存繁殖的重要生理因子。土壤跳蟲的分類主要是基于對土壤跳蟲形態(tài)學(xué)特征的分析，土壤跳蟲群落形態(tài)特征的改變反映土壤跳蟲群落組成的變化，以此為依據(jù)可以判斷一定時(shí)間內(nèi)土壤跳蟲群落組成的變化[18-19]。因此本研究選擇以土壤跳蟲作為研究對象。

本研究試驗(yàn)地點(diǎn)選址我國主要的春玉米產(chǎn)區(qū)——吉林省，試驗(yàn)材料為轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2，在2014年5月至10月采用土漏斗法分別對轉(zhuǎn)基因玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲進(jìn)行收集，分析兩種玉米材料和環(huán)境因子對土壤跳蟲群落的影響，進(jìn)一步明確土壤跳蟲群落變化的原因，探討在這一年的時(shí)間里轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2的種植是否對土壤跳蟲群落產(chǎn)生顯著影響，為轉(zhuǎn)基因玉米產(chǎn)業(yè)化種植提供一份科學(xué)數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試材料

試驗(yàn)材料為轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8，均由研發(fā)單位中國農(nóng)業(yè)大學(xué)提供。

1.2 試驗(yàn)地點(diǎn)及小區(qū)設(shè)計(jì)

試驗(yàn)地點(diǎn)位于吉林省公主嶺市轉(zhuǎn)基因植物環(huán)境安全研究試驗(yàn)圃場（總面積 10 hm2，43°30′N，124°49′E），吉林省農(nóng)業(yè)科學(xué)院院區(qū)國家轉(zhuǎn)基因玉米、大豆中試與產(chǎn)業(yè)化基地。土壤類型為東北典型黑土，土壤含有機(jī)質(zhì)（27.08±0.07）g·kg-1、堿解氮（77.54±0.07）mg·kg-1、速效鉀（154.10±0.76）mg·kg-1和速效磷（10.68±0.07）mg·kg-1，pH 值（5.36±0.02）。

轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8各3個(gè)小區(qū)，共6個(gè)小區(qū)，每小區(qū)150 m2（10 m×15 m），隨機(jī)區(qū)組分布，小區(qū)間留出2 m隔離帶，2014年5月采取人工播種方式，2～3?！ぱ?1，普通農(nóng)事耕作，均不噴灑除草劑。

1.3 采樣方法

采用土漏斗法，2014年共調(diào)查6次，時(shí)間分別選擇在5月8日（播種前期）、6月10日（拔節(jié)期）、7月17日（抽絲期）、8月6日（成熟前期）、9月10日（成熟后期）和10月9日（收割前期）。各種玉米材料每個(gè)小區(qū)分別隨機(jī)選取5個(gè)樣點(diǎn)，每個(gè)樣點(diǎn)用直徑為8 cm、高為15 cm的取土器取土一鉆（10 cm深，共約200 mL土），并取回就近玉米植株的根部，分別裝入19 cm×13 cm封閉式聚丙乙烯塑料袋，帶回實(shí)驗(yàn)室備用。土樣中的4/5用于分離土壤跳蟲，1/5用于測定土壤含水量和pH，玉米根部用于測定根部生物量。分離出的土壤跳蟲用95%的乙醇分裝，-4℃保存，以供進(jìn)一步鑒定。

1.4 土壤跳蟲鑒定與形態(tài)特征值確定

根據(jù)《中國土壤動(dòng)物檢索圖鑒》[20]《古北區(qū)跳蟲概述-等節(jié)跳科》[21]和《美國北部跳蟲》[22]等標(biāo)準(zhǔn)，在低倍解剖鏡下對土壤跳蟲進(jìn)行初步分揀，在高倍顯微鏡下進(jìn)行分類鑒定與統(tǒng)計(jì)，本研究對跳蟲鑒定到種。

將收集到的土壤跳蟲進(jìn)行分類，從各種群中隨機(jī)選取20頭對其形態(tài)特征進(jìn)行測量，主要包括：眼睛數(shù)量、體長、體色（體表顆粒覆蓋度）、彈器發(fā)達(dá)程度和觸角長，并計(jì)算均值，具體賦值見表1。再根據(jù)不同種類土壤跳蟲在取樣點(diǎn)中的比例計(jì)算出每個(gè)取樣點(diǎn)土壤跳蟲群落的這5個(gè)形態(tài)特征值。

1.5 分析方法

根據(jù)土壤跳蟲各種群的捕獲量占總捕獲量的百分比來劃分土壤跳蟲的數(shù)量等級(jí)：10%以上為優(yōu)勢種群；1%～10%為常見種群；小于1%為稀有種群[23-24]。本研究利用Simpson優(yōu)勢度指數(shù)（D）、Shannon-Wiener多樣性指數(shù)（H′）、Pielou均勻度指數(shù)（J）、物種豐富度（S）和個(gè)體數(shù)（N）分析土壤跳蟲群落多樣性，采用如下公式計(jì)算：

式中：ni為i種群的個(gè)體數(shù)；Pi為i種群占總個(gè)體數(shù)的比率；i=1，2…，n。

采用Excel 2007對數(shù)據(jù)進(jìn)行初步整理，利用DPS軟件計(jì)算相關(guān)群落多樣性指數(shù)，并采用SPSS 23.0對調(diào)查數(shù)據(jù)進(jìn)行方差分析，運(yùn)用CANOCO 4.5對調(diào)查數(shù)據(jù)進(jìn)行冗余分析（RDA），分析不同環(huán)境因子對跳蟲群落的影響[25-27]。

表1 跳蟲形態(tài)特征均值計(jì)算方法Table1 Calculation method of mean value of Collembolan morphological characteristics

2 結(jié)果與分析

2.1 轉(zhuǎn)基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)的影響

2.1.1 土壤跳蟲群落的基本組成

2014年5月至10月，6次采樣共收集樣本168份，鑒定出的土壤跳蟲個(gè)體總數(shù)為3926只，其中轉(zhuǎn)基因玉米CC-2田間土壤跳蟲總數(shù)為2046只，非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲總數(shù)為1880只。分析結(jié)果表明，轉(zhuǎn)基因玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落組成相似，均隸屬于4科9屬14種。優(yōu)勢種群均為棘跳科Thalas saphorura macrospinata、等節(jié)跳科Desoria sp1和Isotomiella minor，其在轉(zhuǎn)基因玉米中所占的比例分別為45.21%、15.10%、29.28%，在非轉(zhuǎn)基因玉米中所占的比例分別為 46.86%、20.27%、23.88%（表2）。

2.1.2 對土壤跳蟲群落形態(tài)特征值的影響

試驗(yàn)從土壤跳蟲眼睛數(shù)量、體長、體色、彈器發(fā)達(dá)程度、觸角長度5個(gè)形態(tài)特征來分析土壤跳蟲群落組成的變化。根據(jù)表1對數(shù)據(jù)進(jìn)行賦值處理，對2014年各采樣時(shí)期土壤跳蟲群落各形態(tài)特征值進(jìn)行單因素方差分析，結(jié)果表明（表3），各采樣時(shí)期轉(zhuǎn)基因玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落除在拔節(jié)期土壤跳蟲群落體長有顯著差異外，其余所有形態(tài)特征值均無顯著差異。以時(shí)間作為重復(fù)，對2014年6個(gè)采樣時(shí)期土壤跳蟲群落各形態(tài)特征值做重復(fù)測量方差分析，同樣結(jié)果表明轉(zhuǎn)基因玉米CC-2與其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落各特征值在整個(gè)調(diào)查期間均無顯著差異。

2.2 轉(zhuǎn)基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落多樣性的影響

對轉(zhuǎn)基因玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落多樣性指數(shù)進(jìn)行分析，結(jié)果表明（表4）：兩種玉米材料田間土壤跳蟲群落多樣性指數(shù)總體變化趨勢相似，其中個(gè)體數(shù)波動(dòng)比較大，在6月10日之后下降，隨后又逐漸上升，至8月份達(dá)到峰值；物種豐富度、Simpson優(yōu)勢度指數(shù)、Shannonwiener多樣性指數(shù)和Pielou均勻性指數(shù)均隨時(shí)間變化趨于平穩(wěn)狀態(tài)；對各采樣時(shí)期進(jìn)行單因素方差分析的結(jié)果表明，8月6日（成熟前期）兩種玉米田間土壤跳蟲的Simpson優(yōu)勢度指數(shù)和Shannon-wiener多樣性指數(shù)均有顯著差異（P＜0.05）；以時(shí)間作為重復(fù)，對2014年6個(gè)采樣時(shí)期土壤跳蟲的5個(gè)群落多樣性指數(shù)分別做重復(fù)測量方差分析，結(jié)果表明轉(zhuǎn)基因玉米CC-2與其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲各群落多樣性指數(shù)在整個(gè)調(diào)查期間均無顯著差異（P＞0.05）。

表2 轉(zhuǎn)基因玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落組成Table2 Community composition of soil Collembola in corn fields of transgenic CC-2 and its control Zheng 58

2.3 環(huán)境因子對土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)的影響

采用RDA排序分析土壤跳蟲群落與環(huán)境因子之間的關(guān)系。選取的環(huán)境因子為玉米根部生物量、樣地含水量、pH（土水比為 1∶1）和玉米材料（表 5）。圖1 反映了土壤跳蟲群落與環(huán)境因子的關(guān)系以及不同環(huán)境因子對土壤跳蟲群落分布的影響。排序軸1主要反映了pH和玉米材料對土壤跳蟲群落分布的影響；排序軸2主要反映了根部生物量和樣地含水量對土壤跳蟲群落分布的影響。第1排序軸和第2排序軸的特征值分別為0.189和0.029，第1排序軸解釋了18.6%的群落物種變化和79.9%的物種與環(huán)境的關(guān)系，第2排序軸進(jìn)一步解釋了21.4%的群落物種變化和92.3%的物種與環(huán)境的關(guān)系。通過蒙特卡羅檢驗(yàn)得出的結(jié)果表明，所有已測定的環(huán)境因子解釋了23%的土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)的變異，其中玉米根部生物量和樣地含水量對土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)產(chǎn)生了顯著影響，而不同玉米品種（轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2和非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8）僅解釋了3%的跳蟲群落結(jié)構(gòu)的變異，未產(chǎn)生顯著影響（表6）。

如圖1所示，實(shí)心箭頭代表環(huán)境因子，空心箭頭代表了各類土壤跳蟲。實(shí)心箭頭越長表示某一環(huán)境因子對土壤跳蟲的影響越大，空心箭頭越長表示土壤跳蟲受影響的程度越大。實(shí)心箭頭與空心箭頭之間夾角的余弦值代表了環(huán)境因子與土壤跳蟲之間的相關(guān)性。玉米根部生物量和樣地含水量對土壤跳蟲產(chǎn)生顯著影響，大部分土壤跳蟲與玉米根部生物量呈正相關(guān)，握角圓跳科Sminthurides sp1、等節(jié)跳科Desoria sp1和握角圓跳科Sminthurinus sp2與玉米根部生物量正相關(guān)性較大。除握角圓跳科Sminthurides sp1外，其余土壤跳蟲與樣地含水量成負(fù)相關(guān)，等節(jié)跳科Folsomia sp2、等節(jié)跳科Proisotoma minuta和等節(jié)跳科Folsomides parvulus與樣地含水量負(fù)相關(guān)性較大。

表3 轉(zhuǎn)基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落形態(tài)特征值的影響Table3 The effects of cultivation of transgenic corn CC-2 on the value of soil Collembolan community morphological characteristics

表4 轉(zhuǎn)基因玉米CC-2的種植對田間土壤跳蟲群落多樣性指數(shù)的影響Table4 The effects of cultivation of transgenic corn CC-2 on community diversity index of soil Collembola in fields

表5 環(huán)境因子Table5 Environmental factors

圖1 冗余分析（RDA）環(huán)境因子對土壤跳蟲群落的影響Figure1 The effect of environmental factors on Collembola community by Redundancy analysis（RDA）

表6 冗余分析（RDA）中蒙特卡羅檢驗(yàn)不同環(huán)境因子對土壤跳蟲群落的影響Table6 The Monte Carlo tests the effect of different environmental factors on soil Collembolan community in Redundancy analysis（RDA）

3 討論

與之前[28-33]轉(zhuǎn)基因作物對土壤動(dòng)物群落影響的研究相比，本研究不僅對土壤跳蟲群落多樣性進(jìn)行了分析，還通過分析土壤跳蟲群落形態(tài)特征值的方式來判斷不同時(shí)期土壤跳蟲群落組成是否發(fā)生變化，并利用RDA方法分析土壤跳蟲與環(huán)境因子之間的相關(guān)性。本研究的結(jié)果表明轉(zhuǎn)基因玉米CC-2與其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8土壤跳蟲群落組成無顯著差異，且優(yōu)勢種群基本相同，這與前人[28-33]調(diào)查轉(zhuǎn)基因作物與對照非轉(zhuǎn)基因作物大田試驗(yàn)所得結(jié)果類似。由于各種類土壤跳蟲對應(yīng)的眼睛數(shù)量、體長、體色、彈器發(fā)達(dá)程度和觸角長度均有所不同[20]，綜合這5個(gè)形態(tài)特征值對某一段時(shí)間內(nèi)轉(zhuǎn)基因玉米CC-2與其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落組成的變化進(jìn)行判斷，在拔節(jié)期轉(zhuǎn)基因玉米CC-2田間土壤跳蟲群落體長顯著高于非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8，說明轉(zhuǎn)基因玉米CC-2田間體長較大的土壤跳蟲種群（如長角跳科和等節(jié)跳科）所占比例較大，但是在整個(gè)調(diào)查期間土壤跳蟲群落體長的波動(dòng)未產(chǎn)生顯著差異，所以轉(zhuǎn)基因玉米CC-2與其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落組成無顯著差異。在成熟前期，轉(zhuǎn)基因玉米CC-2田間土壤跳蟲Simpson優(yōu)勢度指數(shù)和Shannon-wiener多樣性指數(shù)均大于其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8，且達(dá)顯著水平，這種差異的產(chǎn)生可能與優(yōu)勢種群等節(jié)跳科Isotomiella minor和棘跳科Thalassaphorura macrospinata在RDA分析中受環(huán)境因子影響較大有關(guān)，其具體機(jī)理有待進(jìn)一步研究。從整體的數(shù)據(jù)分析中得出，轉(zhuǎn)基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落多樣性無不利影響。

在本研究的試驗(yàn)環(huán)境條件下，pH對土壤跳蟲群落分布的影響不顯著，但樣地含水量和玉米根部生物量對其影響顯著，這與韓慧瑩等[34]研究發(fā)現(xiàn)土壤動(dòng)物對pH的響應(yīng)程度較低，殷秀琴等[35]研究發(fā)現(xiàn)有機(jī)質(zhì)和土壤濕度的變化是影響土壤動(dòng)物多樣性地理分布的主要因子的結(jié)果相一致。本研究還發(fā)現(xiàn)大多數(shù)土壤跳蟲隨樣地含水量增大而減少，隨玉米根部生物量增大而增多，這與徐演鵬等[36]研究發(fā)現(xiàn)土壤濕度和土壤pH對短角跳科和球角跳科種群具有抑制性作用，韓慧瑩等[34]研究發(fā)現(xiàn)土壤動(dòng)物對有機(jī)質(zhì)具有顯著正向響應(yīng)的結(jié)果相一致。

4 結(jié)論

（1）通過顯著性分析結(jié)果得出，轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2及其非轉(zhuǎn)基因?qū)φ沼衩奏?8田間土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)和多樣性整體上均無顯著差異。

（2）通過RDA分析結(jié)果得出，玉米根部生物量和樣地含水量是影響土壤跳蟲群落結(jié)構(gòu)的主要因子。

綜上所述，初步結(jié)論為轉(zhuǎn)基因抗除草劑玉米CC-2對土壤跳蟲群落無不利影響。

[1]James C.Global status of commercialized biotech/GM Crops：2014[M].Ithaca,NY：International Service for the Acquisition of Agri-Biotech Applications,2011.

[2]Ishida Y,Saito H,Ohta S.High efficiency transformation of maize（Zea mays L.）mediated by agrobacterium tumefaciens[J].Nature Biotechnology,1996,14（6）：745-750.

[3]數(shù)據(jù)基因農(nóng)業(yè)網(wǎng).ISAAA信息[J].生物技術(shù)通報(bào),2015（2）：102.

Data Gene of NY.ISAAA[J].Biological Technical Bulletin,2015（2）：102.

[4]宋新元,張欣芳,于 壯,等.轉(zhuǎn)基因植物環(huán)境安全評(píng)價(jià)策略[J].生物安全學(xué)報(bào),2011,20（1）：37-42.

SONG Xin-yuan,ZHANG Xin-fang,YU Zhuang,et al.Strategy of environmental bio-safety assessment for transgenic plants[J].Journal of Biosafety,2011,20（1）：37-42.

[5]左 嬌,郭運(yùn)玲,孔 華,等.轉(zhuǎn)基因玉米安全性評(píng)價(jià)研究進(jìn)展[J].玉米科學(xué),2014,22（1）：73-78.

ZUO Jiao,GUO Yun-ling,KONG Hua,et al.Progress on safety evaluation of transgenic corn[J].Maize Sciences,2014,22（1）：73-78.

[6]劉新穎,王柏鳳,周 琳,等.轉(zhuǎn)cry1Ie基因抗蟲玉米IE09S034種植對田間大型土壤動(dòng)物多樣性的影響[J].作物雜志,2016（1）：62-68.

LIU Xin-ying,WANG Bai-feng,ZHOU Lin,et al.Impacts of transgenic insect-resistant maize with cry1Iegene on large soil animal diversity in field[J].Crops,2016（1）：62-68.

[7]尹俊琦,武奉慈,周 琳,等.轉(zhuǎn)Cry1Ac基因抗蟲玉米Bt-799對田間節(jié)肢動(dòng)物群落多樣性的影響[J].生物安全學(xué)報(bào),2017,26（2）：159-167.

YIN Jun-qi,WU Feng-ci,ZHOU Lin,et al.Impacts of a transgenic insect-resistant maize（Bt-799） containing a Cry1Ac gene on arthropod biodiversity[J].Journal of Biosafety,2017,26（2）：159-167.

[8]Neher D A,Muthumbi A W N,Dively G P.Impact of coleopteran-active Bt corn on non-target nematode communities in soil and decomposing corn roots[J].Soil Biology and Biochemistry,2014,76（Suppl C）：127-135.

[9]H?ss S,Arndt M,Baumgarte S,et al.Effects of transgenic corn and Cry1Ab protein on the nematode,Caenorhabditis elegans[J].Ecotoxicology and Environmental Safety,2008,70（2）：334-340.

[10]姜 瑩,王柏鳳,周 琳,等.轉(zhuǎn)EPSPS基因抗除草劑玉米“CC-2”對土壤動(dòng)物群落的短期影響[J].植物保護(hù),2017,43（1）：34-39.

JIANG Ying,WANG Bai-feng,ZHOU Lin,et al.Impacts of transgenic herbicide-resistant maize with EPSPS gene on soil fauna community[J].Plant Protection,2017,43（1）：34-39.

[11]Brusard L.Soil fauna,guilds,functional groups and eco-system processes[J].Applied Soil Ecology,1998,9（1/2/3）：123-135.

[12]Haimi J.Decomposer animals and bioremediation of soils[J].Environment Pollution,2000,107（2）：233-238.

[13]Ryan A.Conceptualizing risk assessment methodology for genetically modified organisms[J].Environmental Biosafety Research,2005,4（2）：67-70.

[14]張志罡,孫繼英,胡 波,等.土壤動(dòng)物研究綜述[J].生命科學(xué)研究,2006,10（4）：72-75.

ZHANG Zhi-gang,SUN Ji-ying,HU Bo,et al.The research review of soil animal[J].Life Science Research,2006,10（4）：72-75.

[15]邱 軍,傅榮恕.土壤溫濕度對甲螨和跳蟲數(shù)量的影響[J].山東師范大學(xué)學(xué)報(bào)（自然科學(xué)版）,2004,19（4）：72-74.

QIU Jun,FU Rong-shu.The effects of temperature and soil water content for the number of oribatida and collembola[J].Journal of Shandong Normal University（Natural Science）,2004,19（4）：72-74.

[16]袁志忠,Singh A N,胡穎圓.添加凋落物對土壤跳蟲群落的影響[J].土壤通報(bào),2014,45（4）：841-846.

YUAN Zhi-zhong,Singh A N,HU Ying-yuan.Effect of litter addition on springtail community[J].Chinese Journal of Soil Science,2014,45（4）：841-846.

[17]Choi W,Moorhead D L,Deborah A N,et al.A modeling study of soil temperature and moisture effects on population dynamics of Paronychiurus kimi（Collembola：Onychiuridae）[J].Biology and Fertility of Soils,2006,43（1）：96-75.

[18]Lina A,Widenfalk,Anna M,et al.Small-scale collembola community composition in a pine forest soil-overdispersion in functional traits indicates the importance of species interactions[J].Soil Biology&Biochemistry,2016,103：52-62.

[19]Beno?t V,Sandrine,Cédric D,et al.The‘terril’effect：Coal mine spoil tips select for collembolan functional traits in post-mining landscapes of Northern France[J].Applied Soil Ecology,2017,121：90-101.

[20]尹文英.中國土壤動(dòng)物檢索圖鑒[M].北京：科學(xué)出版社,1998：282-292.

YIN Wen-ying.Chinese soil animal retrieving map[M].Beijing：Science Press,1998：282-292.

[21]Potapov M. Synopses on palaearctic collembola：Isotomidae[M]. Gorlitz：Abhandlungen und Berichte des Naturkundemuseums, 2001.

[22]Christiansen K,Bellinger P.The collembola of North America north of the Rio Grand[M].Iowa：Grinnell College,1980.

[23]王子健,劉 佳,王 尚.凈月潭國家森林公園凋落物層土壤動(dòng)物群落多樣性[J].生態(tài)與農(nóng)村環(huán)境學(xué)報(bào),2012,28（4）：368-372.

WANG Zi-jian,LIU Jia,WANG Shang.The community identity of soil animal of litter layer in Jingyuetan national forests[J].Journal of Ecology and Rural Environment,2012,28（4）：368-372.

[24]廖崇惠,李健雄,黃海濤.南亞熱帶森林土壤動(dòng)物群落多樣性研究[J].生態(tài)學(xué)報(bào),1997,17（5）：549-555.

LIAO Chong-hui,LI Jian-xiong,HUANG Hai-tao.The research on community identity of soil animal in Southern subtropical forest[J].Acta Ecologica Sinica,1997,17（5）：549-555.

[25]張金屯.數(shù)量生態(tài)學(xué)[M].北京：科學(xué)出版社,2011：131-192.

ZHANG Jin-tun.Quantitative ecology[M].Beijing：Science Press,2011：131-192.

[26]郭 焱,李保國.玉米冠層的數(shù)學(xué)描述與三維重建研究[J].應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào),1999,10（1）：39-41.

GUO Yan,LI Bao-guo.The research on mathematical description of maize canopy and three-dimensional reconstruction[J].Chinese Journal of Applied Ecology,1999,10（1）：39-41.

[27]唐啟義,馮明光.實(shí)用統(tǒng)計(jì)分析及其計(jì)算機(jī)處理平臺(tái)[M].北京：中國農(nóng)業(yè)出版社,1997：108-125.

TANG Qi-yi,FENG Ming-guang.DPScdata processing system for practical statistic s[M].Beijing：China Agricultural Press,1997：108-125.

[28]蔡萬倫,石尚柏,楊長舉,等.不同種植方式下轉(zhuǎn)Bt基因水稻對稻田節(jié)肢動(dòng)物群落的影響[J].昆蟲學(xué)報(bào),2005,48（4）：537-543.

CAI Wan-lun,SHI Shang-bai,YANG Chang-ju,et al.Difference of arthropod communities in Btrice paddies under different cropping patterns[J].Acta Entomol Sinica,2005,48（4）：537-543.

[29]李孝剛,劉 標(biāo),曹 偉,等.不同種植年限轉(zhuǎn)基因抗蟲棉對土壤中小型節(jié)肢動(dòng)物的影響[J].土壤學(xué)報(bào),2011,48（3）：587-593.

LI Xiao-guang,LIU Biao,CAO Wei,et al.The effect of transgenic insect resistant cotton on soil small arthropods in different planting years[J].Acta Pedologica Sinica,2011,48（3）：587-593.

[30]劉志誠,葉恭銀,胡 苯,等.轉(zhuǎn)cryAb/cry1Ac基因秈稻對稻田節(jié)肢動(dòng)物群落影響[J].昆蟲學(xué)報(bào),2003,46（4）：454-465.

LIU Zhi-cheng, YE Gong-yin, HU Ben, et al. Impact of transgenicindicarice with a fused gene of cry1Ab/cry1Ac on the rice paddy arthropodcommunity[J]. Acta Entomol Sinica, 2003, 46（4）：454-465.

[31]Wang B F, Chang L, Wu D H. Effect of transgeniccorn cultivation andsampling location on the feeding habits of collembola[J]. Journal ofAgricultural Science and Technology A, 2014（4）：235-242.

[32]Bitzer R J,Ric e M E,Pilc her C D.Biodiversity and community structure of epedaphic and euedaphic springtails（Collembola）in transgenic rootworm Btcorn[J].Environmental Entomology,2005,34（5）：1346-1376.

[33]Cortet J, Griffiths B S, BohanecM. Evaluation of effects of transgenicBt, maize on microarthropods in a European multi-site experiment[J].Pedobiologia, 2007, 51（3）：207-218.

[34]韓慧瑩,殷秀琴,寇新昌.長白山地低山區(qū)土壤動(dòng)物群落特征及其對環(huán)境因子變化的響應(yīng)[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37（7）：1-9.

HAN Hui-ying, YIN Xiu-qin, KOU Xin-chang. Community characteristicsof soil fauna in the low-mountain of the Changbai Mountains andits respond to the chang of environmental factors[J]. Acta EcologicaSinica, 2017, 37（7）：1-9.

[35]殷秀琴,薛文麗,馬 辰.長白山玄武巖臺(tái)地土壤動(dòng)物多樣性及其生態(tài)地理分布[J].地理科學(xué),2016,36（7）：1106-1114.

YIN Xiu-qin, XUE Wen-li, MA Chen. Diversity and ecological geographic distributionof soil fauna in basalt platform of the ChangbaiMountains[J]. Scientia Geographica Sinica, 2016, 36（7）：1106-1114.

[36]徐演鵬,譚 飛,胡彥鵬,等.秸稈還田對黑土區(qū)農(nóng)田中小型土壤節(jié)肢動(dòng)物群落的影響[J].動(dòng)物學(xué)雜志,2015,50（2）：262-271.

XU Yan-peng,TAN Fei,HU Yan-peng,et al.Effect of straw returning on cropland soil meso-and micro-arthropods community in the black soil area[J].Chinese Journal of Zoology,2015,50（2）：262-271.