植物MADS-box轉錄因子參與調控非生物脅迫的研究進展

姚琦園,李紛芬,張林成,周升恩

(重慶大學 生物工程學院,重慶 400044)

高等植物在生長發(fā)育過程中經常會受到環(huán)境的脅迫,如最常見的非生物脅迫干旱、低溫、高鹽會引起植物體內發(fā)生一系列的生理代謝反應,抑制植物的代謝和生長,嚴重時引起植株不可逆的傷害甚至死亡。另外，低溫脅迫還會嚴重限制早春作物的栽種以及晚秋植物的收獲。MADS-box轉錄因子作為重要的調控因子參與調控植物生長和發(fā)育的許多方面,包括調控植物的非生物脅迫、花器官的生長發(fā)育、根的發(fā)育、胚胎以及果實的發(fā)育等。迄今,許多學者已經對MADS-box轉錄因子的研究取得了很大進展,在脅迫方面的研究也取得了一定的進展,如Khong等發(fā)現水稻OsMADS26基因在植物抗旱過程中起負調控作用[1]。然而,目前還有很多MADS-box基因的功能尚不清楚,非生物脅迫方面的研究也較少。本文綜述了高等植物中MADS-box轉錄因子的結構、分類、功能及其在非生物脅迫方面的研究進展,通過系統(tǒng)進化樹分析了水稻MEF2-like型MADS-box家族基因,以期為進一步鑒定MADS-box轉錄因子的生物學功能以及培育抗逆境脅迫植株提供參考。

1 MADS-box轉錄因子

1.1 MADS-box轉錄因子的命名

MADS的名稱是由最先發(fā)現的MINICHROMOS MEMAINTENANCE1 (MCM1)、AGAMOUS (AG)、DEFICIENS (DEF)及SERUMRESPONSE FACTOR (SRF)這4個轉錄因子的首字母組成的。MCM1來源于酵母; AG調控擬南芥的花器官; DEF是調控金魚草一個花器官形成的決定因子; SRF是人體中調控血清應答及亞UN癌基因轉錄的因子。以上蛋白質的N端都含有由50～60個氨基酸組成的MADS-box保守結構域,故將含有此結構域的蛋白稱為MADS-box蛋白,即由MADS-box基因編碼[2]。

1.2 MADS-box轉錄因子的分布

MADS-box轉錄因子廣泛存在于植物體內,從苔蘚類到開花類陸生植物中均有發(fā)現[3]。在苔蘚類植物中發(fā)現了共29個MADS-box基因[4]。在被子植物中發(fā)現的MADS-box基因也很多,小麥中有180個[5]；基因組數據統(tǒng)計顯示擬南芥中有107個,水稻中有約71個[6]。

1.3 MADS-box轉錄因子的分類及結構

MADS-box基因分為Ⅰ型(TypeⅠ)和Ⅱ型(TypeⅡ)。Ⅰ型主要分為SRF-like型、ARG80-like型和 M型三類,其中M型主要在植物中存在。Ⅱ型主要分為兩類MADS-box基因,即MEF2-like型和MIKC型,其中MIKC型主要存在于植物中。MIKC型又分為MIKCc和MIKC*[7]。植物中的MIKC型MADS-box轉錄因子由M (MADS-box)結構域、I (Intervening)結構域、K (Keratin-like)結構域和C (C-terminal)結構域(圖1)組成[8]。位于N端的MADS-box結構域是最保守的;I結構域主要與MADS-box結構域共同行使蛋白質二聚化的功能;K結構域是含有3個α-螺旋結構的次級保守結構域,是植物MADS-box蛋白特有的結構域,主要參與蛋白間的相互作用;位于C末端的C結構域可以介導不同MADS-box蛋白發(fā)揮不同的功能[9]。

圖1 植物MIKC類MADS-box蛋白的結構[10]

2 MADS-box轉錄因子的功能

MADS-box轉錄因子在植物的所有器官的形態(tài)發(fā)生及植物生長發(fā)育的整個過程都有很重要的作用,例如根和葉片的生長[7]、花分生組織發(fā)育和控制開花時間[11]、花器官的發(fā)育[12]、果實成熟[13]、種子色素積累和胚胎發(fā)育[14]以及對植物非生物脅迫的調控[1]。本文就MADS-box轉錄因子對植物非生物脅迫調控(表1)而言,概述了MADS-box轉錄因子在干旱、高鹽、高溫、低溫條件下影響植物生長的情況。

2.1 MADS-box轉錄因子參與干旱脅迫的響應

Khong等下調了水稻OsMADS26基因的表達,發(fā)現植株的抗旱能力較野生型的增強,而超表達該基因后植株的抗旱能力沒有明顯的變化[1]。這與Lee等[15]的研究結果不太一致,可能是因為品種差異,且基因芯片分析結果也有一定的差異。Khong等將轉基因植株進行干旱處理后,檢測了植株葉片的相對含水量(Relative Water Content, RWC)、葉綠素含量和脅迫相關基因,發(fā)現OsMADS26基因下調植株的RWC明顯提高，葉綠素含量降低趨勢變緩,且脅迫相關基因的表達量上調。另外,田間試驗發(fā)現在干旱條件下,OsMADS26基因下調植株的產量較野生型的顯著增高。Puig等發(fā)現OsMADS23和OsMADS25的表達被甘露醇強烈誘導,推測這兩個基因可能參與干旱脅迫的響應[16]。Arora等指出:4個水稻MADS-box轉錄因子(OsMADS18、22、26和27)在響應干旱脅迫處理時,基因表達水平上調超過本底表達水平的2倍多;3個水稻MADS-box轉錄因子(OsMADS2、30和55)在干旱處理后,基因表達水平較未處理前下調了2倍多；其中OsMADS18可能會在脅迫條件下與OsMADS6、8、7和47相互影響[17]。Zhang等分析了玉米ZMM7-L基因,發(fā)現玉米幼苗經過甘露醇處理后ZMM7-L基因的表達量明顯上升[18],說明玉米ZMM7-L基因可能參與干旱脅迫響應。張中保發(fā)現玉米ZmMADS4、ZmMADS6、ZmMADS9和ZmMADS10基因在干旱處理后被誘導表達且表達出現差異[19],預測這4個基因可能與干旱脅迫相關。Yin等用RNA干擾(RNA interference, RNAi)法沉默MADS-box基因SlMBP8，得到了轉基因番茄,發(fā)現轉基因番茄植株的抗旱能力明顯增強；進一步檢測了經干旱處理后的轉基因番茄植株葉片的葉綠素含量、相對含水量、失水速率、丙二醛(MDA, Malondialdehyde)含量,以及脅迫相關基因的表達量，結果顯示SlMBP8基因在抗旱的信號通路中起負調控因子的作用[20]。

2.2 MADS-box轉錄因子參與鹽脅迫的響應

在番茄中,MADS-box基因SlMBP11在抗鹽脅迫反應中起正調控作用[21]。Guo等為探究SlMBP11在番茄中的功能,構建了沉默及超表達載體,轉染野生型番茄,獲得了沉默及超表達轉基因植株；將沉默植株用鹽處理后,發(fā)現與野生型相比,沉默株系對鹽的耐受性降低，其植株葉片的RWC及葉綠素含量降低,相對電導率及MDA含量均升高；除此之外,超表達植株的表型則與沉默植株相反,對鹽的耐受力增強。因此,MADS-box基因SlMBP11是抗鹽脅迫的正調控因子。除此之外,有研究表明番茄MADS-box基因SlMBP8作為負調控因子響應鹽脅迫[20];沉默番茄MADS-box基因SlMADS23-like后,用200 mmol/L的NaCl處理轉基因番茄幼苗,發(fā)現轉基因幼苗的生長受抑制情況較野生型的輕,沉默SlMADS23-like基因能夠增強番茄的抗鹽能力[22]。水稻MADS-box基因OsMADS2、OsMADS30和OsMADS55在鹽脅迫處理后,基因表達水平較未處理前下調了2倍多[17],鹽處理明顯地抑制了這3個基因的表達,推測這3個基因的生物學功能可能與鹽脅迫相關。另外,OsMADS23和OsMADS25的表達被NaCl強烈誘導[16],推測這兩個基因可能參與鹽脅迫的響應。在玉米中已經發(fā)現NaCl能夠誘導MADS-box基因ZMM7-L的表達,將ZMM7-L基因在擬南芥中超表達之后,超表達植株的種子在含有NaCl培養(yǎng)基上的發(fā)芽率比野生型的低，說明ZMM7-L基因可能是通過加速生命循環(huán)和抑制種子發(fā)芽來響應鹽脅迫的負調控因子[18]。張中保對野生型玉米幼苗進行高鹽處理后,發(fā)現ZmMADS4 和ZmMADS6被誘導表達且表達差異顯著[19]。經過基因序列同源性比對，發(fā)現ZMM7-L和ZmMADS4是同一個基因,充分說明玉米MADS-box基因ZMM7-L在響應鹽脅迫的過程中起重要作用。

2.3 MADS-box轉錄因子參與冷脅迫的響應

馮德黨等對野生型水稻進行冷脅迫處理后,發(fā)現5個MADS-box基因(OsMADS2、OsMADS3、OsMADS18、OsMADS26和OsMADS58)出現表達異常,進而結合花粉育性和結實率推斷這5個MADS-box基因可能參與植物的冷脅迫反應[23]。在玉米中,MADS-box基因ZmMADS4、ZmMADS6和ZmMADS10在低溫處理下表達出現差異[19]。在番茄中,SlMADS23-like基因的沉默降低了植株的抗冷脅迫能力,因而SlMADS23-like基因在抗冷脅迫中起正調控的作用。此外, Lozano等對番茄進行冷處理后,發(fā)現MADS-box基因TM4、TM5、TM6和TAG1的表達量均有很大程度的提高[24],說明這4個基因可能均參與番茄冷脅迫的響應。

2.4 MADS-box轉錄因子參與其它脅迫的響應

在水稻中,OsMADS26基因超表達后,發(fā)現轉基因植株出現矮化、黃化以及根卷曲等脅迫相關的表型[15]；進而又獲得了攜帶OsMADS26-GR(糖皮質激素受體)融合載體的轉基因植物,通過基因芯片分析，發(fā)現轉基因植株中茉莉酸等的生物合成基因和下游涉及脅迫過程的靶基因的表達上調，說明OsMADS26基因誘導了脅迫相關的多重響應[15]。除此之外,轉基因植株的病原菌侵染實驗發(fā)現OsMADS26基因下調的植株對病原菌的敏感性降低，表明OsMADS26基因在水稻的抗病過程中起負調控作用,該基因可能是調控和激活防御機制的中心[1]。水稻OsMADS87基因被沉默后,得到的沉默植株種子對熱激的敏感性比野生型和超表達該基因的種子低,表明OsMADS87可以作為提高水稻生殖發(fā)育過程中熱彈性的潛在目標基因[25]。水稻胚乳中OsMADS7的特異性抑制,能提高高溫條件下直鏈淀粉的穩(wěn)定性,因此水稻胚乳中OsMADS7的特異性下調是未來培育抗高溫且高質量水稻的有效途徑[26]。玉米MADS-box基因ZmMADS4、ZmMADS6和ZmMADS10能夠被ABA有效地誘導表達[19]。

表1 已知與非生物脅迫相關的MADS-box基因及其功能

續(xù)表1：

基因方法轉基因的寄主來源的生物改變的性質參考文獻OsMADS87超表達水稻水稻抗熱[25]ZMM7-L超表達擬南芥玉米負調控干旱抗性[18]高鹽脅迫目的基因被誘導表達[19]低溫脅迫ABA處理ZmMADS6干旱脅迫玉米目的基因被誘導表達[19]高鹽脅迫低溫脅迫ABA處理ZmMADS9干旱脅迫玉米目的基因表達出現差異[19]ZmMADS10干旱脅迫玉米目的基因表達出現差異[19]低溫脅迫ABA處理SlMBP8RNAi番茄番茄負調控干旱和鹽的抗性[20]SlMBP11RNAi番茄番茄不抗鹽[21]超表達抗鹽SlMADS23-likeRNAi番茄番茄抗鹽、不耐冷[22]TM4冷脅迫番茄目的基因表達量上升[24]TM5冷脅迫番茄目的基因表達量上升[24]TM6冷脅迫番茄目的基因表達量上升[24]TAG1冷脅迫番茄目的基因表達量上升[24]

3 MADS-box蛋白的進化樹分析

本文將水稻MIKC型MADS-box蛋白(從NCBI查找)和已知與脅迫相關的MADS-box蛋白共51個作了進化樹分析(圖2),圖2中用菱形符號標出來的是已知參與脅迫調控過程的蛋白。Zhang等初步分析認為玉米中ZMM7-L基因(即ZmMADS4)可能與干旱相關[18]；張中保初步分析認為玉米中ZmMADS6、ZmMADS9、ZmMADS10與干旱、低溫或者激素相關[19]。在番茄中也發(fā)現了MADS-box基因SlMBP8、SlMBP11和SlMADS23-like參與非生物脅迫的調控[20-22]。另外,番茄MADS-box基因TM4和TAG1的生物學功能主要是參與果實發(fā)育調控[27-28],TM5和TM6主要參與花發(fā)育的調控[29-30],但是,這4個基因在非生物脅迫中的功能還不是很清楚。已經證實水稻OsMADS26和OsMADS87基因在抗旱和抗熱的非生物脅迫中起正調控作用[1,15,25]；OsMADS2等基因參與高溫、低溫、干旱或者鹽的響應[16-17,23,25-26],但是對它們具體的生物學功能并不清楚。

圖2中MADS-box蛋白的NCBI登錄號如下: SlMBP8 (XP_004252712)、SlMBP11 (XP_010324817)、SlMADS23-like (XP_004252725)、TM4 (NP_001234173)、TM5 (NP_001234384)、TM6 (NP_001311309)、TAG1 (NP_001266181)、OsMADS1 (XP_015628585)、OsMADS2 (XP_015623995)、OsMADS3 (XP_015632498)、OsMADS4 (XP_015640710)、OsMADS5 (XP_015641896)、OsMADS6 (XP_015623947)、OsMADS7 (XP_015648761)、OsMADS8 (XP_015610824)、OsMADS13 (XP_015618483)、OsMADS14 (XP_015631033)、OsMADS15 (XP_015645259)、OsMADS16 (XP_015641661)、OsMADS17 (XP_015634419)、OsMADS18 (XP_015647484)、OsMADS20 (XP_015619865)、OsMADS21 (XP_015621182)、OsMADS22 (XP_015624915)、OsMADS23 (XP_015650847)、OsMADS23-like (XP_015641671)、OsMADS25 (XP_015635120)、OsMADS26 (XP_015650791)、OsMADS27 (XP_015626695)、OsMADS27-like (XP_015636306)、OsMADS29 (XP_015624838)、OsMADS30 (XP_015644346)、OsMADS31-like (XP_015635704)、OsMADS32 (XP_015642650)、OsMADS33 (XP_015618440)、OsMADS34 (XP_015631035)、OsMADS47 (XP_015630610)、OsMADS50 (XP_015630979)、OsMADS50-like (XP_015624326)、OsMADS55 (XP_015641678)、OsMADS56 (XP_015614799)、OsMADS57 (XP_015626794)、OsMADS58 (XP_015638060)、OsMADS58-like (XP_015638533)、OsMADS87 (ABF97316)、OsCAULIFLOWER- D (XP_015637117)、OsMADS SOC1-like (XP_015625202)、ZmMADS4 (NP_001171777)、ZmMADS6 (NP_001105153)、ZmMADS9 (NP_001171336)、ZmMADS10 (NP_001105333)。

圖2 MADS-box蛋白的進化樹分析結果

4 結論及展望

MADS-box轉錄因子的結構保守,在動植物和真菌中均具有1個由58個氨基酸組成的MADS-box盒[7]。MADS-box家族基因廣泛調控植物生長發(fā)育過程,其中在模式植物擬南芥中MADS-box轉錄因子的研究較為廣泛,如擬南芥中AGL6調控側生器官發(fā)育和開花時間[31]；XAANTAL1增加了擬南芥根和莖干細胞的增殖[32]。然而在水稻、玉米、番茄和小麥中MADS-box轉錄因子脅迫相關的研究相對匱乏(表1)。目前,在小麥中還沒有關于MADS-box家族基因參與非生物脅迫的研究；在大白菜中發(fā)現有13個MADS-box轉錄因子響應冷脅迫,有8個響應干旱脅迫,有6個響應鹽脅迫[33]。本文綜述了MADS-box轉錄因子在脅迫方面的研究進展,發(fā)現激素對植物的影響在一定程度上能夠表明非生物脅迫對植物的作用,可能激素在植物抗逆境脅迫的調控網中起重要的調控作用;也提到了許多參與脅迫反應的MADS-box轉錄因子,推斷轉錄因子是通過控制抗逆境脅迫過程中的關鍵酶類起到調控抗逆境的作用,但是仍然有很多MADS-box轉錄因子具體的生物學功能還未被證實。因此今后對MADS-box轉錄因子在非生物脅迫方面的作用還需要進行更廣泛更深入的研究。本文通過進化樹分析脅迫的相關基因與水稻MIKC型MADS-box基因的同源性,來進一步解釋可能參與調控非生物脅迫的基因,也為下一步的MIKC型MADS-box家族基因生物學功能研究提供了一定的參考。

近幾十年來,植物中非生物脅迫方面的研究有很大的進展,包括MADS-box轉錄因子在其中的作用,但是仍然有很多基因的功能還未被證實。另外如何將這些脅迫相關的研究成果應用到植物抗旱、抗鹽、抗低溫等能力的提高上,是一個很有意義、很大的挑戰(zhàn)[34]。除此之外,這些研究主要集中在分子水平和基因功能的研究上,植物應對非生物脅迫具體的調控機制與信號通路并不清楚,對各個脅迫相關基因間的關聯性未做分析,也需要進行更深入的研究,從而更好地把握各基因的功能,為抗性植株的培育奠定基礎。

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