植物抗蚜生理及分子機制的研究進(jìn)展

陳超權(quán) 劉盛蘭嘉 孔李俊 繆黎明 鄧航 趙坤 王神云 李建斌 余小林

摘要 蚜蟲作為農(nóng)業(yè)害蟲和植物病毒的傳播者，已經(jīng)成為嚴(yán)重威脅全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)發(fā)展的主要害蟲之一。本文綜述了植物宿主免疫系統(tǒng)在抗蚜過程中的作用，從物理屏障、化感元素以及基因調(diào)控等方面闡述目前的抗蚜應(yīng)答機理研究，提出了抗蚜研究應(yīng)該整體地考慮植物-蚜蟲互作動態(tài)體系，抗蚜基因的挖掘應(yīng)該建立在有效性和持久性雙重標(biāo)準(zhǔn)上，培育抗蚜新品種應(yīng)考慮蚜蟲效應(yīng)因子與植物的基因間互作以及植物NBSLRR抗病基因家族可能參與抗蚜免疫反應(yīng)等觀點，以期為揭示植物-蚜蟲之間相互作用的分子機制，探索在生產(chǎn)實踐中綠色、生態(tài)的蚜蟲防治新方法提供理論依據(jù)。

關(guān)鍵詞 蚜蟲； 免疫應(yīng)答； 基因調(diào)控； 生理分子機制

中圖分類號： S 433.1

文獻(xiàn)標(biāo)識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2017237

Abstract Aphid is an agricultural pest and plant virus transmission vector， which has become a serious threat to the development of agricultural production. In this study， we summarized the function of the immune system in the host plant resistance to aphids in terms of physical barrier， allelopathic elements and gene regulation to elucidate the aphid resistance mechanisms. Some proposals were presented in this paper as follows： （1） Research should consider the overall plantaphid interactive dynamic system； （2） exploring the aphid resistance genes should be based on the standards of effectiveness and persistence； （3） breeding new varieties should think over the aphid effectors controlled by plant genes， and （4） NBSLRR gene family may be involved in the antiaphid immune response. This paper would provide a new theoretical basis for further understanding the molecular mechanism of the interaction between plant and aphid and the management of aphids using green and ecological method.

Key words aphid； immune response； gene regulation； physiological and molecular mechanism

蚜蟲是一種吸取植物汁液并具有高繁殖速率的半翅目昆蟲，目前約有5 000多種，是世界上群體最大、地域分布最廣、造成經(jīng)濟損失最嚴(yán)重的刺吸式昆蟲[1]。早期陸地板塊中的化石遺跡表明，昆蟲取食植物開始于大約4.2億年前，當(dāng)時的蚜蟲祖先有著原始的刺吸式口器[2]?；头肿由飳W(xué)數(shù)據(jù)表明，最早的蚜蟲大約出現(xiàn)于三疊紀(jì)，而與現(xiàn)代植食性蚜蟲最為接近的物種大約在1.5億年前出現(xiàn)[34]。許多蚜蟲種群高度適應(yīng)了主要的世界作物，它們的取食行為在全世界范圍造成了很大的損失[5]。蚜蟲的取食行為會影響植物的生長甚至導(dǎo)致死亡，也會造成植物病毒的傳播[67]。

研究表明，大多數(shù)蚜蟲取食是高度特異性的，它們只在一部分近緣植物上取食，或者在某一個科的植物上取食。少數(shù)蚜蟲則是雜食性的，它們可以在多個科的植物上取食。例如，豌豆蚜Acyrthosiphon pisum只能在豆科植物上繁殖，而桃蚜Myzus persicae則可以在超過400種植物上取食，尤其在雙子葉植物中，它可以為害超過40個科的植物。由于蚜蟲的生命周期中存在無性繁殖階段，它的為害行為以及群體增長發(fā)展迅速[8]。大多數(shù)蚜蟲種群會在春夏季通過無性繁殖繁育后代，而在秋天，隨著日照時間縮短、溫度降低，如果它們能成功地尋找到第二寄主植物，則會進(jìn)入有性繁殖階段。而有些蚜蟲的有性繁殖階段取決于最初寄主的出現(xiàn)，或者它們根本不需要有性繁殖階段就能度過冬天[910]。最近的研究發(fā)現(xiàn)，有些蚜蟲物種或世系完全不能進(jìn)行有性繁殖，只能通過單性繁殖來獲取后代[11]。

以往關(guān)于植物—蚜蟲的相互作用研究一般將關(guān)注點放在植物的角度，重點闡明植物有效抵御蚜蟲的應(yīng)答機理，包括先期的物理屏障、組成型化學(xué)抵御反應(yīng)、直接或間接的誘導(dǎo)反應(yīng)[12]。最新的研究發(fā)現(xiàn)，植物與蚜蟲之間的相互作用存在著一種復(fù)雜的分子機制，需要我們突破固有的單層面的角度，去重新認(rèn)識、理解抗感的遺傳基礎(chǔ)及分子機理。在過去的幾十年中，植物病原菌的效應(yīng)因子及其宿主靶位點受體一直是植物病理學(xué)科的研究熱點[12]，進(jìn)一步的研究結(jié)果表明，昆蟲包括蚜蟲也會產(chǎn)生和分泌效應(yīng)因子來調(diào)控植物的抵御反應(yīng)[1314]，說明植物—昆蟲與植物—病原菌之間的相互作用模式有著相似之處，這也為我們在分子水平上思考和探索前一種作用機制提供了全新的角度。本文對植物宿主免疫系統(tǒng)在抗蚜過程中的作用進(jìn)行了綜述，分析了該領(lǐng)域現(xiàn)存的問題并對今后的研究趨勢進(jìn)行了展望。

1 植物宿主免疫系統(tǒng)在植物—蚜蟲關(guān)系中的相互作用

在現(xiàn)存的5 000多種蚜蟲中，既包括可以為害數(shù)百種寄主植物的物種，也包括只寄生于少數(shù)植物近緣種的種類。一些蚜蟲通過在取食過程中誘導(dǎo)蟲癭的形成促使植物形態(tài)發(fā)生改變，同時，蚜蟲為害植物會導(dǎo)致一些共同的植物表觀特征，包括枯斑、黃化、凋萎以及萎縮。在一些植物—蚜蟲的相互作用之中，植物氮代謝的調(diào)控發(fā)揮著重要作用。例如，麥雙尾蚜Diuraphis noxia和麥二叉蚜 Schizaphis graminum導(dǎo)致宿主植物篩管汁液中必需氨基酸含量的增加[1516]。而豌豆蚜導(dǎo)致苜蓿中的氮從頂端位置轉(zhuǎn)移到取食部位[17]。不同于類似鞘翅目或者鱗翅目幼蟲的咀嚼式昆蟲，蚜蟲為刺吸式口器，只對植物造成很少的明顯組織傷害；相反，它們采用高度特異化的取食方式，其中包括細(xì)胞間口針穿透和韌皮部汁液的吸取[18]。通過韌皮部取食前的細(xì)胞內(nèi)容物的取樣，蚜蟲能判斷和決定是否適合在此植物上取食[19]。以pH、氨基酸內(nèi)容物和糖濃度的反應(yīng)作為導(dǎo)向從而使蚜蟲能找到韌皮部，而植物對于蚜蟲取食位點的識別會誘導(dǎo)植物的防御反應(yīng)[2021]。

蚜蟲將唾液從準(zhǔn)備取食的地方注入植物組織當(dāng)中[22]，第一階段是將水狀唾液不斷地注入韌皮部中，第二階段將凝膠狀唾液注入口器經(jīng)過的路徑周圍[23]。通過觀察蚜蟲在人造細(xì)胞壁與篩管的模擬環(huán)境下取食試驗，證實蚜蟲能根據(jù)口針的周圍情況來調(diào)控水狀與凝膠狀唾液的分泌[24]。同時，蚜蟲可以調(diào)節(jié)宿主植物反應(yīng)，通過它們的取食和唾液蛋白來影響植物體內(nèi)營養(yǎng)分配和抑制植物的防御反應(yīng)[2526]，甚至導(dǎo)致植物的形態(tài)發(fā)生改變[27]。同時蚜蟲類似于其他植物相關(guān)的生物體，將效應(yīng)因子注入它們的宿主中從而調(diào)控植物細(xì)胞程序來實現(xiàn)與植物的相互作用[28]。

近年來，隨著蚜蟲效應(yīng)因子不斷被發(fā)現(xiàn)和鑒定，研究結(jié)果認(rèn)為蚜蟲與病原菌的侵染信號通路存在著相似性[2930]。Jones和Dangl提出了一個“zigzag”模型來解釋植物與病原菌之間的互作[31]。Jones等人認(rèn)為，許多植物R蛋白可能會間接地被病原菌編碼的效應(yīng)因子激活，而不是被直接識別。R蛋白識別“病原菌誘導(dǎo)自身修飾”類似于哺乳動物免疫系統(tǒng)中“危險信號”模型中的“自身修飾”識別過程。植物依賴于兩個分支的免疫系統(tǒng)，一種采用跨膜模式識別受體（PRRs），響應(yīng)緩慢進(jìn)展的微生物或者病原菌相關(guān)的分子模式，可以誘導(dǎo)PAMP（pathogen associated molecular patterns）激活的免疫反應(yīng)（PAMPtriggered immunity，PTI）。另一種則是植物通過攜帶受體或R蛋白從而識別效應(yīng)因子來啟動免疫反應(yīng)（effectortriggered immunity， ETI）。

蚜蟲與植物間的互作是否也遵循該模型目前還不甚清楚，蚜蟲表現(xiàn)的保守分子與PAMPs非常相似，并觸發(fā)病程相關(guān)分子模式的免疫反應(yīng)（PTI）[2930]。蚜蟲可以通過傳遞效應(yīng)因子進(jìn)入寄主植物從而抑制PTI，同時防御反應(yīng)會提高效應(yīng)因子觸發(fā)的易感性（ETS）。一些植物物種/基因型可能帶有受體或者R蛋白，上述受體可以識別效應(yīng)因子并觸發(fā)ETI。但是在實際情況中，植物的防御反應(yīng)系統(tǒng)可能比“雙之字”模型要復(fù)雜得多，觸發(fā)PTI和ETI的需求條件可能存在部分重疊[31]。通過分析蚜蟲唾液中的蛋白，研究人員發(fā)現(xiàn)與鑒定了數(shù)十種蚜蟲唾液蛋白[32]。目前僅對少量的水狀唾液蛋白做了功能性研究，生物信息學(xué)的數(shù)據(jù)表明來自唾液腺的蛋白有著分泌信號序列的功能。當(dāng)前被研究得較為深入的蚜蟲唾液蛋白是C002，在煙草中過量表達(dá)桃蚜的C002（MpC002），會導(dǎo)致轉(zhuǎn)化株上蚜蟲的繁殖量增加[33]。相反地，通過RNA干涉來減少蚜蟲中的C002表達(dá)量，會導(dǎo)致豌豆蚜的死亡和桃蚜繁殖量的減少[34]。李雪峰等人通過飼喂dsC002的麥長管蚜發(fā)現(xiàn)當(dāng)其基因發(fā)生沉默后，蚜蟲會發(fā)生大量的死亡現(xiàn)象[35]。張勇等發(fā)現(xiàn)桃蚜在直接取食含茉莉酸（jasmonic acid，JS）和水楊酸（salicylic acid，SA）的人工飼料后，sigma型GST及C002基因表達(dá)量會顯著升高，表明桃蚜可能會以JA和SA作為信號分子來上調(diào)唾液腺的相關(guān)基因表達(dá)[36]。在蚜蟲唾液蛋白與植物效應(yīng)蛋白相互識別的基礎(chǔ)上，植物蚜蟲互作體系是一個復(fù)雜的動態(tài)過程。

本文在袁亮羅列出的蚜蟲唾液因子[37]基礎(chǔ)上匯總了近年來的蚜蟲效應(yīng)蛋白（表1）。Kettles等人發(fā)現(xiàn)，Me47是第一個被認(rèn)為對蚜蟲繁殖既有益又有害的效應(yīng)因子。Me47蛋白能被識別和誘導(dǎo)多種防御反應(yīng)基因，其在煙草上過量表達(dá)能抑制桃蚜的繁殖[38]。

早期提出植物存在5種廣義上的初級生理機制來抵御蚜蟲的取食：（1）受到傷害后凈光合速率增加；（2）相對生長速率增加；（3）在頂端優(yōu)勢釋放后分枝和分蘗增加；（4）在根部預(yù)貯存大量的碳水化合物； （5）有能力在受傷之后將碳水化合物從根部運送到莖部[39]。迄今為止，在抗性機制方面的研究最為深入的是作物，對刺吸式昆蟲（特別是蚜蟲）的抗性因子的研究結(jié)果如表2所示。隨著對植物抗蚜機理的研究越來越多，其機制慢慢變得集中清晰。Kyle等人認(rèn)為植物對刺吸式昆蟲的抗性研究中兩種生理機制會成為以后研究的重點[40]：（1）光合作用的增加；（2）通過解毒機制的上調(diào)來抵消取食活動產(chǎn)生的毒性[4142]。高感植物面對蚜蟲的取食時，其總?cè)~綠素和類胡蘿卜素的量會整體下降[43]。蚜蟲取食過程中造成的機械損傷和化學(xué)信號都會使得植物總?cè)~綠素和類胡蘿卜素產(chǎn)生波動，因此這也成為一種鑒定抗感品種的新方法。另一方面，植物在響應(yīng)昆蟲取食時，活性氧（reactive oxygen species，ROS）信號作為最先的中心信號來整合環(huán)境信息和調(diào)節(jié)抗壓。正常情況下，細(xì)胞內(nèi)氧化還原體系在大量酶和抗氧化劑下消除掉氧化劑，從而重新達(dá)到平衡狀態(tài)。有意思的是，越來越多的證據(jù)表明，ROS的信號特征非常類似于植物激素茉莉酸（JA）和水楊酸（SA）信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[44]。Kyle等人還提出一個模型以解釋抗性植物在刺吸式昆蟲不同取食時間（<5 d、5 ～10 d、>10 d）下各個免疫系統(tǒng)所起的作用[40]。

2 抗蚜類型及理化特性與抗性的關(guān)系

針對刺吸式昆蟲，傳統(tǒng)意義上的植物抗性可以分為三類：抗生性、排趨性和耐受性?？股灾参锿ㄟ^影響害蟲的死亡率、生長速度、壽命以及繁殖力來降低其危害[4546]。排趨性經(jīng)常也被稱為不選擇性，是宿主植物對害蟲行為的一種不利影響的表現(xiàn)特征[45]。而耐受性則是指植物在蟲害發(fā)生時表現(xiàn)為減少機械傷害帶來的不利影響，并且和在易感植物上一樣保持一定數(shù)量的害蟲群體[4546]。在綜合分析害蟲防御系統(tǒng)時，耐受性潛在地減少了由害蟲取食和繁殖帶來的產(chǎn)量損失[47]。由于抗生性和排趨性是共現(xiàn)和共遺傳的，所以它們的作用非常難以區(qū)分，且最后都會造成蚜蟲群體的變小和植物受到損傷。通常情況下，耐受性是由多基因調(diào)控的，它能使植物忍受或者從蚜蟲取食的情形下恢復(fù)過來，在相同情況下耐受性強的植物會收獲更多的產(chǎn)量。

在早期選擇性階段，植物的揮發(fā)物會引導(dǎo)或者破壞蚜蟲的嗅覺器官對于植物的定位作用[48]。劉亞麗等通過在無毛黃瓜的幼苗期以及結(jié)果期接種蚜蟲，發(fā)現(xiàn)均會產(chǎn)生特異性的揮發(fā)物質(zhì)羅勒烯，且低濃度的羅勒烯會對蚜蟲起到一定的趨避作用[49]。在抗蚜材料黃花蒿 Artemisia annua接種蚜蟲后揮發(fā)性物質(zhì)對蚜蟲行為趨向影響的研究中，發(fā)現(xiàn)寄主植物大量釋放（E）β法尼烯來作為一種警報信號[50]。如果植物-蚜蟲相互接受，接下來就取決于蚜蟲是否能順利地穿透葉片的附著層，以及將口器刺入到細(xì)胞中去“品嘗”汁液并且一直到達(dá)韌皮部，韌皮部經(jīng)常是植物抗性蛋白產(chǎn)生的部位。

在韌皮部位置，蚜蟲將含有鈣離子結(jié)合蛋白的唾液注入韌皮部，以便阻止探針阻塞篩管[5153]。植物通過固有的物理屏障作為一層防線來應(yīng)對蚜蟲的取食，例如表面的毛狀體、細(xì)發(fā)狀體、刺和蠟質(zhì)等（表3）[5456]。例如，菊花 Chrysanthemum morifolium的葉片上存在著T形腺毛和盾狀腺體兩種毛狀體，其腺體密度分布與抗蚜性并無直接關(guān)系，其腺體內(nèi)含物與抗蚜性呈現(xiàn)一定的相關(guān)性，但仍需進(jìn)行純化分析來做進(jìn)一步的探究[57]。任佳等對黃瓜葉片絨毛密度等物理性狀與蚜蟲種群指數(shù)的相關(guān)性做了研究，結(jié)果表明不同抗性品種黃瓜間葉片絨毛密度差異顯著，感蟲品種葉片絨毛密度顯著大于抗性品種[58]。葉樹輝等在前人的基礎(chǔ)上試驗發(fā)現(xiàn)春小麥旗葉顏色、光滑度、葉毛密度均與麥長管蚜抗性無關(guān)，并認(rèn)為葉毛抗蚜性的探究應(yīng)從密度、長度、硬度、生長方向等多方面結(jié)合蚜蟲行動、取食等一系列細(xì)節(jié)著手探究[59]。

植物會產(chǎn)生一些有毒性的化學(xué)物質(zhì)例如萜類化合物、生物堿、花青素、酚類、醌類物質(zhì)等來殺死害蟲或者延緩它們的生長發(fā)育（表4）[6063]。植物的抗蚜性通常與假定的化感素抗性因子的水平有著密切聯(lián)系。在萱草屬 Hemerocallis植物的抗蚜研究中，以蚜蟲密度對11種類黃酮化合物含量和類黃酮總量（TF）做非參數(shù)相關(guān)性分析，其中異鼠李糖3O葡萄糖7O鼠李糖苷與蚜蟲分布密度顯著負(fù)相關(guān)[64]。雷關(guān)紅發(fā)現(xiàn)遭受蚜蟲為害后，無毛黃瓜與對照相比具有較高含量的類黃酮、單寧等次生代謝物質(zhì)[65]。蔡青年等發(fā)現(xiàn)小麥不同抗蚜品種的蚜量比值與穗部吲哚生物堿含量呈顯著相關(guān)性，高抗品種中的吲哚生物堿含量高[66]。陳青等利用西瓜抗感材料試驗發(fā)現(xiàn)其游離氨基酸、脯氨酸、可溶性氮含量與總酚、單寧酸含量均呈顯著性相關(guān)，而丙二醛的含量與抗蚜性呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)[67]。

蚜蟲取食會誘導(dǎo)不同的植物防御信號系統(tǒng)。一旦蚜蟲在植物上的取食行為發(fā)生，跨膜模式識別因子（PRRS）會在細(xì)胞中大量激發(fā)，R基因也會編碼生成各種多態(tài)性核酸結(jié)合富亮氨酸重復(fù)蛋白。植物通過細(xì)胞內(nèi)生的生物活性物質(zhì)和一些分子化合物來進(jìn)行信號調(diào)控轉(zhuǎn)導(dǎo)。其中，茉莉酸、水楊酸和乙烯在整個誘導(dǎo)防御信號網(wǎng)絡(luò)中起著主要的作用。而Smith等提出包括蔗糖、葡萄糖、果糖、海藻糖等糖類物質(zhì)在植物抗蚜調(diào)控信號轉(zhuǎn)導(dǎo)中也起著十分重要的作用，它們有激活細(xì)胞壁中寡糖釋放胞間隙幾丁質(zhì)酶、β1，3葡聚糖酶的作用[68]。

在植物防御信號系統(tǒng)中，茉莉酸和茉莉酸甲酯是亞油酸衍生的環(huán)戊酮基化合物，并且是脂肪酸信號途徑的重要調(diào)控元件[69]。茉莉酸最為重要的作用就是傷口誘導(dǎo)防御響應(yīng)，外源茉莉酸或者茉莉酸甲酯也會誘導(dǎo)植物的防御反應(yīng)。目前研究通過轉(zhuǎn)基因植株和突變體來探究茉莉酸在植物直接防御信號轉(zhuǎn)導(dǎo)中的作用。除了茉莉酸，一些其他相關(guān)氧脂素比如12氧植物二烯酸（OPDA）也會作為信號調(diào)控元件產(chǎn)生作用。當(dāng)植物細(xì)胞被蚜蟲刺入，茉莉酸信號很可能被結(jié)合這些元件的活化受體所轉(zhuǎn)換[70]。擬南芥 Arabidopsis thaliana防御反應(yīng)被OPDA和茉莉酸同時誘導(dǎo)，但其雄蕊發(fā)育是只被茉莉酸而不是OPDA誘導(dǎo)的。這表明在擬南芥中，有兩種不同的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，一條路徑是依賴于識別OPDA或者JA的其中一種，而另一條路徑則是只依賴于JA的識別[70]。許多針對蚜蟲取食響應(yīng)的擬南芥突變體已有報道，其中最為典型的就是coi1和jar1[71]。Coi1編碼的蛋白包含一個N末端Fbox的主體。Fbox蛋白常常發(fā)生在真核生物的有機體中，并且經(jīng)常被作為防御調(diào)控的受體。JAR1則表現(xiàn)出與大豆中生長素誘導(dǎo)相關(guān)轉(zhuǎn)錄產(chǎn)物GH3具有相似性，并且這兩種蛋白與先前研究的植物受體蛋白都不具有同源性。

水楊酸是通過莽草酸途徑進(jìn)行合成的，已有研究發(fā)現(xiàn)其可以促進(jìn)系統(tǒng)獲得性抗性（SAR）的活力，能防御病原菌的入侵和引起定點組織取食的過敏性反應(yīng)[72]。在小麥中，水楊酸的誘導(dǎo)預(yù)示著一種抵御麥雙尾蚜的防御機制開始起作用，過氧化氫酶和過氧化物酶的活性在抗病小麥中均要高于感病品種。SA水平的升高極有可能是下游防御反應(yīng)信號的關(guān)鍵步驟[73]。許多研究表明，水楊酸途徑的激活可能是抗性植株中抗生性或者排趨性的基本機制，例如水楊酸甲酯是一種很強的排趨性物質(zhì)，它可以驅(qū)趕走蚜害很嚴(yán)重的植株上的蚜蟲。各種水楊酸防御相關(guān)基因已被證明參與到植物響應(yīng)蚜蟲取食的過程。擬南芥NPR調(diào)節(jié)水楊酸響應(yīng)反應(yīng)，NPR1為不同的防御反應(yīng)提供一個十分重要的紐帶作用，誘導(dǎo)PR響應(yīng)蚜蟲取食[74]。而另外兩個被蚜蟲取食誘導(dǎo)的水楊酸途徑信號基因PR1和BGL2同時也是響應(yīng)病原菌入侵的。據(jù)報道，在水楊酸途徑缺失npr1突變體中，PR1和BGL2的mRNA也會被桃蚜取食所誘導(dǎo)[75]。

此外，植物中乙烯會被蚜蟲取食、機械傷或者效應(yīng)因子所誘導(dǎo)釋放。以番茄為例，對其細(xì)胞進(jìn)行外源系統(tǒng)素或茉莉酸處理會造成其植物激素水平的升高。在番茄中，乙烯生成過程主要由S腺苷甲硫氨酸、1氨基環(huán)丙烷1羧酸合酶（ACS）和1氨基環(huán)丙烷1羧酸氧化酶 （ACO）參與，植物受傷后上述酶編碼基因表達(dá)呈上調(diào)趨勢[76]。伴隨著植物的受傷，即刻用外源性的乙烯處理后，發(fā)現(xiàn)苯丙氨酸氨基水解酶（PAL）、查耳酮合酶（CHS）、富羥脯氨酸糖蛋白（HPRG）都會在一定程度上被激活。乙烯還能被膜相關(guān)受體蛋白所感知，例如擬南芥中的ETR1/ETR2，ERS1/ERS2和EIN4[77]等受體蛋白。以往的研究認(rèn)為在紫花苜蓿 Medicago sativa、小麥和大麥中，蚜蟲的侵入會在感蚜品種中引發(fā)比抗蚜品種更為劇烈的乙烯濃度的改變[78]。在抗感植物與蚜蟲的相互作用過程中，乙烯相關(guān)核心基因的表達(dá)存在兩種模式，一種稱之為番茄Mi大戟長管蚜系統(tǒng)，另一種稱之為甜瓜蚜蟲病毒傳播基因（Vat）棉蚜 Aphis gossypii，后者在乙烯途徑基因的誘導(dǎo)上要比前者更為迅速、強烈[79]。

3 作物抗蚜基因的功能分析

在過去的30年中，抗蟲轉(zhuǎn)基因從蘇云金桿菌（Bt）編碼殺蟲晶體蛋白到其他的一些基因表達(dá)毒性蛋白或者生長抑制劑（蛋白酶抑制劑、α淀粉酶抑制劑、外源凝集素、幾丁質(zhì)酶等），通過基因工程途徑達(dá)到抗蟲的效果。轉(zhuǎn)Bt基因的棉花、玉米和水稻通過表達(dá)抗性蛋白來達(dá)到減少鱗翅目昆蟲的危害[80]。包括轉(zhuǎn)Bt基因和非Bt轉(zhuǎn)基因植株常被作為抗蟲植株的參考，實驗室中可以顯著觀察到Bt植株毒力對昆蟲的影響[81]。即便如此，田間轉(zhuǎn)基因Bt的壽命仍需依賴于抗蟲管理方案，要讓活下來的節(jié)肢動物保持遺傳純合才能被Bt蛋白有效消滅[82]。

同時，分子標(biāo)記輔助選擇技術(shù)的出現(xiàn)和發(fā)展極大地促進(jìn)了農(nóng)作物抗蟲品種的選育，通過基因選擇、定位和雜交直接將植物的抗蚜基因聚合到新的受體親本[83]。昆蟲學(xué)家和育種家用DNA分子標(biāo)記來研究抗性基因圖譜，目前已經(jīng)在蘋果（抗蘋果綿蚜 Eriosoma lanigerum）、蒺藜狀苜蓿 M.truncatula（抗豌豆蚜）、小麥（抗麥二叉蚜）等作物上取得了進(jìn)展。數(shù)量性狀遺傳圖譜（QTL）提供了一種高效的研究數(shù)量性狀的分子方法。QTL定位圖譜經(jīng)常被用于闡述抗生性、排趨性的機制，但較少用于對植物耐受性的研究。QTL技術(shù)的不斷發(fā)展為拓寬抗蚜育種視野并挖掘出更為持久的抗蚜特性打下了牢固的基礎(chǔ)，例如QTL曾被用作蘋果對蘋果紅圓尾蚜 Dysaphis devecta的抗生性鑒定[84]。國內(nèi)QTL的應(yīng)用也越來越頻繁，大豆中以SSR分子標(biāo)記為輔助手段挖掘出兩個與大豆蚜 Aphis glycines抗性相關(guān)的位點[85]；高粱中發(fā)現(xiàn)一個主效QTL抗蚜位點，表現(xiàn)為顯性和負(fù)向加性遺傳[86]；郭素敏在蒺藜苜蓿抗蚜遺傳研究中，利用中抗品系A(chǔ)17和感蟲品系A(chǔ)20的重組自交系進(jìn)行QTL分析，發(fā)現(xiàn)在豌豆長管蚜與桃蚜侵害時，植物生物量的減少和蚜蟲的生物量增殖是由不同的位點控制的[87]?？寡粱虻亩ㄎ慌c挖掘不僅僅是為了找到強效的防治因子，更要結(jié)合持久性、簡易性等潛在要求，為選擇改良不同作物的抗蚜性奠定基礎(chǔ)。

郭洪年等人從植物基因工程的角度總結(jié)了特異性抗蚜基因和廣譜性抗蚜基因[88]，而目前經(jīng)過QTL定位未被利用的抗性基因非常多，包括蘋果中的Sd1、大麥中的Rdn（2）、高粱中的Ssg（9）、大豆中的Rag（3）、小麥中的Dn（10）。而多毛番茄 Lycopersicon hirsutum的Mi1和甜瓜 Cucumis melo的Vat研究較為成熟，目前均已被分離與鑒定，與此同時它們都被確定是屬于CCNBSLRR基因家族的成員[89]。Mi1表現(xiàn)為對多種刺吸式昆蟲與根結(jié)線蟲的抗性，Mi1的LRR區(qū)域參與細(xì)胞死亡，其中相關(guān)的Mi1和蚜蟲效應(yīng)因子形成的基因?qū)蚰Ｐ团c植物—病原菌相互作用模型十分相似[89]。蒺藜苜蓿中定位于RGA簇的抗蚜基因也與CCNBSLRR亞家族有高度的相似性。核苷酸結(jié)合位點（NBS）是R蛋白的一個功能性核酸結(jié)合區(qū)域，包括ATP/GTP的結(jié)合元件，例如激酶1a或稱之為P環(huán)、激酶2和激酶3。激酶1a在結(jié)合核苷酸磷酸的過程中形成一個富亮氨酸的環(huán)狀結(jié)構(gòu)，同時還包含一個賴氨酸殘基[90]。激酶2含有一個固定的天冬氨酸來調(diào)節(jié)磷酸轉(zhuǎn)移反應(yīng)的金屬離子濃度（Mg2+），而激酶3則用于結(jié)合核苷酸的嘌呤堿基或者戊糖部分[90]。調(diào)節(jié)信號傳導(dǎo)過程中經(jīng)常發(fā)生核苷酸結(jié)合和水解，最經(jīng)典的例子就是GTP酶亞家族成員。這些蛋白質(zhì)在分子信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程中起著非常重要的作用。很多蛋白都含有C末端LRR區(qū)域，它的功能是作為蛋白與蛋白相互作用的位置和蛋白質(zhì)與肽的結(jié)合位點[91]。R蛋白的LRR結(jié)構(gòu)域可能導(dǎo)致不同病原體衍生配體的識別。番茄的Mi1基因位于番茄6號染色體著絲粒附近，與羧酸酯酶基因（ASP1）連鎖，編碼的含1 257個氨基酸的蛋白質(zhì)序列屬于植物抗性蛋白家族中的一類，其作用能減少提供馬鈴薯長管蚜 Macrosiphum euphorbiae生長發(fā)育所必需的營養(yǎng)物質(zhì)，從而降低其生長速率與繁殖力。而番茄的Mi1抗性表達(dá)更為復(fù)雜，需要Hsp901、Sgt1和Rme1蛋白、促分裂素活化酶和水楊酸等多種物質(zhì)的參與。Rme1蛋白作為馬鈴薯長管蚜注入唾液中的無毒蛋白的攻擊目標(biāo)，與此同時Mi1蛋白的NBS區(qū)域與ATP結(jié)合，ATP水解使得Mi1蛋白構(gòu)象改變從而啟動抗性反應(yīng)。Hsp901、Sgt1與Mi1蛋白結(jié)合并激活下游的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)元件，促使下游促分裂活化激酶、糖基轉(zhuǎn)移酶、水楊酸等途徑相關(guān)基因的表達(dá)發(fā)生改變，最終調(diào)控植物的抗蚜性[9293]。

4 植物抗蚜生理及分子機制的研究展望

植物通過固有的物理屏障作為第一層防線從而應(yīng)對蚜蟲的取食，例如表面的毛狀體、細(xì)發(fā)狀體、刺和蠟質(zhì)等。同時，植物還會產(chǎn)生一些有毒性的化學(xué)物質(zhì)例如萜類化合物、生物堿、花青素、酚類、醌類物質(zhì)等來殺死蚜蟲或者延緩它們的生長發(fā)育。其應(yīng)對蚜蟲取食的免疫系統(tǒng)與抵御病原菌的相類似，但具體的機制尚未研究清楚。蚜蟲的種類多、數(shù)量龐大，又有特異性和非特異性取食之分，與不同植物的互作是一個龐大的動態(tài)復(fù)雜系統(tǒng)，目前的觀察手段主要有刺探電位圖譜技術(shù)、羅丹明B熒光檢測法等，難以實時準(zhǔn)確地觀察到蚜蟲在植物上取食的基本信息。如何利用好現(xiàn)有的條件和技術(shù)做好植物抗蚜性試驗設(shè)計是抗蚜領(lǐng)域的研究者所需要重視和思考的問題。對植物蚜蟲互作的探究應(yīng)該著重放在蚜蟲水狀唾液蛋白與植物體內(nèi)有識別功能的抗蚜因子上，用轉(zhuǎn)基因技術(shù)來過表達(dá)和敲除蚜蟲或者植物的關(guān)鍵基因，調(diào)節(jié)唾液蛋白和抗蚜因子的表達(dá)量，從而進(jìn)一步清晰觀察到這個交互系統(tǒng)的運作，探明植物抗蚜的免疫反應(yīng)，通過育種與分子改良培育出優(yōu)良品種。

目前研究者已在蘋果（抗蘋果綿蚜）、蒺藜狀苜蓿（抗豌豆蚜）、小麥（抗麥二叉蚜）、甜瓜（抗棉蚜）、番茄（抗馬鈴薯長管蚜）等作物上鑒定出了抗蚜基因，但僅有少量的轉(zhuǎn)基因研究來探究基因功能。如轉(zhuǎn)Mi1，2基因的馬鈴薯可使Wu3生物型的蚜蟲在測試9 d后全部死亡，而Wu4生物型則沒有受到影響；但是表達(dá)Mi1，2的轉(zhuǎn)基因茄子卻只能抵御線蟲，對蚜蟲則沒有效果。而針對甜瓜中的Vat轉(zhuǎn)基因研究目前尚未有報道。受限于轉(zhuǎn)化體系與生長周期，不同作物的抗蚜轉(zhuǎn)基因研究進(jìn)展緩慢；而由于抗蚜基因表達(dá)的不穩(wěn)定，轉(zhuǎn)基因研究往往會陷入瓶頸之中，以至于放棄。當(dāng)前的植物抗蚜性研究不再像傳統(tǒng)意義上僅僅通過數(shù)量性狀遺傳位點來尋找定位植物抗蚜基因，而是要考慮整個免疫系統(tǒng)的響應(yīng)與調(diào)節(jié)，抗感材料及其后代的轉(zhuǎn)錄組、全基因組分析能為我們提供足夠多的信息，如何從這些繁雜的信息中去篩選有用信息，挖掘優(yōu)異抗蚜基因并進(jìn)行功能驗證就成為今后必須解決的緊迫問題。

隨著測序技術(shù)的日漸成熟，其成本也日益下降，轉(zhuǎn)錄組分析成為研究植物抗性的主要技術(shù)手段。目前研究分析的抗性植株轉(zhuǎn)錄組包括R基因、病原菌相關(guān)（PR）蛋白、植物ROS激活子以及JA等信號通路基因的表達(dá)特征及其化學(xué)、物理組成防御相關(guān)基因的表達(dá)特征的綜合分析。不管是雙子葉植物還是單子葉植物的組織，響應(yīng)蚜蟲取食的時間大致在1 h以內(nèi)，導(dǎo)致防御信號途徑中的活性氧系統(tǒng)的激活。接著活性氧系統(tǒng)會激活參與防御反應(yīng)信號JA/SA/ET/ABA/GA等信號途徑基因的表達(dá)。JA、SA信號途徑和JASA聯(lián)合信號則都會受到WRKY轉(zhuǎn)錄因子的調(diào)節(jié)來響應(yīng)蚜蟲的取食。未來在抗蚜基因以及信號通路的梳理與驗證上仍然需要大量資源與人力的投入。

在育種學(xué)方面，對于植物抗蚜品種的研究將一直為包括大麥、白菜、萵苣、樹莓、高粱、大豆和小麥這些主要作物的生產(chǎn)者提供重要的經(jīng)濟和環(huán)境管理的技術(shù)和方法。傳統(tǒng)育種方法是通過植物對蚜蟲的高抗性來發(fā)揮作用，但是這種方法往往會導(dǎo)致蚜蟲的變異和唾液中毒力蛋白的改變。目前的研究將會將重點更多地考慮適度水平的抗生性以兼顧抗蚜的時效性。未來需要更多的研究來了解植物生長和發(fā)育過程中涉及植物代謝基因的高度表達(dá)和耐受性機制。目前NBSLRR蛋白在植物—病原菌相互作用中研究較多。該類蛋白質(zhì)能夠識別病原菌關(guān)聯(lián)分子模式（PAMP），參與調(diào)控效應(yīng)蛋白激活免疫反應(yīng)（ETI）。NBSLRR相關(guān)的R蛋白最簡單的作用模型是作為結(jié)合病原菌分泌的效應(yīng)因子，而在抗蚜研究領(lǐng)域，R蛋白的表現(xiàn)也有探索的價值。由于蚜蟲在刺吸植物細(xì)胞的過程中會傳播病毒和病原菌，所以這三種為害過程有可能是平行進(jìn)行的。

參考文獻(xiàn)

[1] BLACKMAN R L， EASTOP V F. Aphids on the worlds crops： an identification and information guide[M]. 2nd edition. Chichester， UK：John Wiley & Sons， Ltd， 2000：466.

[2] LABANDEIRA C C.Early history of arthropod and vascular plant associations [J]. Annual Review of Earth and Planetary Sciences， 1998， 26（1）： 329377.

[3] HEIE O E， WEGIEREK P. A list of fossil aphids （Homoptera： Aphidinea）[J]. Annals of the Upper Silesian Museum （Entomology）， 1998， 8（9）： 159192.

[4] DOHLEN C D， Moran N A. Molecular data support a rapid radiation of aphids in the Cretaceous and multiple origins of host alternation [J]. Biological Journal of the Linnean Society， 2000， 71（4）： 689717.

[5] DIXON A F G.Aphid ecology： an optimization approach [M]. 2nd edition. London， UK：Chapman and Hall， 1998：16.

[6] POLLARD D G.Plant penetration by feeding aphids （Hemiptera， Aphidoidea）： a review [J]. Bulletin of Entomological Research， 1973， 62（4）： 631714.

[7] HOGENHOUT S A， AMMAR E D， WHITFIELD A E， et al. Insect vector interactions with persistently transmitted viruses[J].Annual Review of Phytopathology，2008，46：327359.

[8] BLACKMAN R L， EASTOP V F. Aphids on the worlds trees： an identification and information guide [M]. CAB International， 1994.

[9] LEATHER S R. Aspects of aphid overwintering （Homoptera： Aphidinea： Aphididae）[J].Entomologia Generalis，1992，17（2）：101113.

[10]PONS X， COMAS J， ALBAJES R. Overwintering of cereal aphids （Homoptera： Aphididae） on durum wheat in a Mediterranean climate [J].Environmental Entomology，1993，22：381387.

[11]NIBOUCHE S， FARTEK B， MISSISSIPI S， et al. Low genetic diversity in Melanaphis sacchari aphid populations at the worldwide scale [J]. PLoS ONE， 2014， 9（8）： e106067.

[12]WU J， BALDWIN I T. New insights into plant responses to the attack from insect herbivores [J]. Annual Review of Genetics，2010，44：124.

[13]BOS J I B， ARMSTRONG M R， GILROY E M， et al. Phytophthora infestans effector AVR3a is essential for virulence and manipulates plant immunity by stabilizing host E3 ligase CMPG1 [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences， 2010， 107（21）： 99099914.

[14]AHMAD M， DENHOLM I， BROMILOW R H. Delayed cuticular penetration and enhanced metabolism of deltamethrin in pyrethroidresistant strains of Helicoverpa armigera from China and Pakistan[J]. Pest Management Science， 2006， 62（9）： 805810.

[15]DORSCHNER K W， RYAN J D， JOHNSON R C， et al. Modification of host nitrogen levels by the greenbug （Homoptera： Aphididae）： its role in resistance of winter wheat to aphids [J].Environmental Entomology，1987，16（4）：10071011.

[16]SANDSTRM J， TELANG A， MORAN N A. Nutritional enhancement of host plants by aphids—a comparison of three aphid species on grasses[J]. Journal of Insect Physiology， 2000， 46（1）： 3340.

[17]GIROUSSE C， MOULIA B， SILK W， et al. Aphid infestation causes different changes in carbon and nitrogen allocation in alfalfa stems as well as different inhibitions of longitudinal and radial expansion [J].Plant Physiology，2005，137（4）：14741484.

[18]TJALLINGII W F， ESCH T H. Fine structure of aphid stylet routes in plant tissues in correlation with EPG signals[J]. Physiological Entomology， 1993， 18（3）： 317328.

[19]POWELL G， TOSH C R， HARDIE J. Host plant selection by aphids： behavioral， evolutionary， and applied perspectives [J]. Annual Review of Entomology， 2006， 51： 309330.

[20]HEWER A， BECKER A， VAN BEL A J E. An aphids Odysseythe cortical quest for the vascular bundle [J]. Journal of Experimental Biology， 2011， 214（22）： 38683879.

[21]BRENNAN E B， WEINBAUM S A， PINNEY K. A new technique for studying the stylet tracks of homopteran insects in handsectioned plant tissue using light or epifluorescence microscopy [J].Biotechnic & Histochemistry，2001，76（2）：5966.

[22]MORENO A，GARZO E，F(xiàn)ERNANDEZMATA G，et al. Aphids secrete watery saliva into plant tissues from the onset of stylet penetration [J]. Entomologia Experimentalis et Applicata， 2011， 139（2）： 145153.

[23]TJALLINGII W F. Salivary secretions by aphids interacting with proteins of phloem wound responses [J]. Journal of Experimental Botany， 2006， 57（4）： 739745.

[24]WILL T， STECKBAUER K， HARDT M， et al. Aphid gel saliva： sheath structure， protein composition and secretory dependence on stylettip milieu [J].PLoS ONE，2012，7（10）： e46903.

[25]GIROUSSE C， MOULIA B， SILK W， et al. Aphid infestation causes different changes in carbon and nitrogen allocation in alfalfa stems as well as different inhibitions of longitudinal and radial expansion [J].Plant Physiology，2005，137（4）：14741484.

[26]WILL T， TJALLINGII W F， THNNESSEN A， et al. Molecular sabotage of plant defense by aphid saliva [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences， 2007， 104（25）： 1053610541.

[27]VAN EMDEN， HELMUT FRITZ， RICHAD HARRINGTON， et al. Aphids as crop pests [M]. The Centre for Agriculture and Bioscience International， 2007.

[28]ELZINGA D A， JANDER G.The role of protein effectors in plantaphid interactions [J]. Current Opinion in Plant Biology， 2013， 16（4）： 451456.

[29]HOGENHOUT S A， BOS J I B. Effector proteins that modulate plantinsect interactions [J]. Current Opinion in Plant Biology， 2011， 14（4）： 422428.

[30]RODRIGUEZ P A， BOS J I B. Toward understanding the role of aphid effectors in plant infestation [J]. Molecular PlantMicrobe Interactions， 2013， 26（1）： 2530.

[31]THOMMA B P H J， NüRNBERGER T， JOOSTEN M H A J. Of PAMPs and effectors： the blurred PTIETI dichotomy [J]. The Plant Cell Online， 2011， 23（1）： 415.

[32]HARMEL N， LéTOCART E， CHERQUI A， et al. Identification of aphid salivary proteins： a proteomic investigation of Myzus persicae [J]. Insect Molecular Biology， 2008， 17（2）： 165174.

[33]BOS J I B， PRINCE D， PITINO M， et al. A functional genomics approach identifies candidate effectors from the aphid species Myzus persicae （green peach aphid）[J]. PLoS Genetics， 2010， 6（11）： e1001216.

[34]MUTTI N S， PARK Y， REESE J C， et al. RNAi knockdown of a salivary transcript leading to lethality in the pea aphid， Acyrthosiphon pisum [J].Journal of Insect Science，2006，6（38）：17.

[35]李雪峰，范佳，孫永偉，等.麥長管蚜唾液蛋白C002的基因克隆與RNA干擾研究[J].應(yīng)用昆蟲學(xué)報，2014，51（6）：14791487.

[36]張勇. 植物防御信號物質(zhì) JA/SA 對桃蚜解毒酶谷胱甘肽S轉(zhuǎn)移酶及唾液腺基因 C002 表達(dá)誘導(dǎo)反應(yīng)[J]. 中國科學(xué)： 生命科學(xué)， 2016， 46（5）： 665672.

[37]袁亮， 郭慧娟， 孫玉誠， 等. 蚜蟲誘導(dǎo)的植物免疫反應(yīng)[J]. 應(yīng)用昆蟲學(xué)報， 2015， 52（1）： 2331.

[38]KETTLES G J， KALOSHIAN I. The potato aphid salivary effector Me47 is a glutathioneStransferase involved in modifying plant responses to aphid infestation [J]. Frontiers in Plant Science， 2016， 7：1142.

[39]STRAUSS S Y， AGRAWAL A A. The ecology and evolution of plant tolerance to herbivory [J]. Trends in Ecology & Evolution， 1999， 14（5）： 179185.

[40]KOCH K G， CHAPMAN K， LOUIS J， et al. Plant tolerance： a unique approach to control Hemipteran pests[J]. Frontiers in Plant Science， 2016， 7：1363.

[41]FLINN M， SMITH C M， REESE J C， et al. Categories of resistance to greenbug （Homoptera： Aphididae） biotype I in Aegilops tauschii germplasm [J]. Journal of Economic Entomology， 2001， 94（2）： 558563.

[42]SMITH C M， STARKEY S. Resistance to greenbug （Heteroptera： Aphididae） biotype I in Aegilops tauschii synthetic wheats [J]. Journal of Economic Entomology， 2003， 96（5）： 15711576.

[43]MACEDO T B. Physiological responses of plants to piercingsucking arthropods [D]. Lincoln： The University of NebraskaLincoln， 2003.

[44]FOYER C H， NOCTOR G.Redox homeostasis and antioxidant signaling： a metabolic interface between stress perception and physiological responses [J]. The Plant Cell， 2005， 17（7）： 18661875.

[45]PAINTER R H. Insect resistance in crop plants [M]. New York： The Macmillan Company， 1951.

[46]SMITH C M. Plant resistance to arthropods： molecular and conventional approaches[M]. Springer Science & Business Media， 2005.

[47]PEDIGO L P. Entomology and pest management[M]. New York：Macmillan Publishing Company， 1989.

[48]TUOMI J. Toward integration of plant defence theories[J]. Trends in Ecology & Evolution， 1992， 7（11）： 365367.

[49]劉亞麗， 馬榮金， 胡麗麗， 等. 無毛黃瓜抗蚜性與揮發(fā)性物質(zhì)的關(guān)系[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報， 2014， 30（22）： 270275.

[50]孫海楠. 菊花及近緣種屬植物揮發(fā)性次生代謝物的鑒定及合成機制初步研究[D].南京：南京農(nóng)業(yè)大學(xué)， 2015.

[51]TJALLINGII W F. Salivary secretions by aphids interacting with proteins of phloem wound responses [J]. Journal of Experimental Botany， 2006， 57（4）： 739745.

[52]WILL T， TJALLINGII W F， THNNESSEN A， et al. Molecular sabotage of plant defense by aphid saliva [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences， 2007， 104（25）： 1053610541.

[53]WILL T， KORNEMANN S R， FURCH A C U， et al. Aphid watery saliva counteracts sievetube occlusion： a universal phenomenon？[J]. Journal of Experimental Biology， 2009， 212（20）： 33053312.

[54]HANLEY M E， LAMONT B B， FAIRBANKS M M， et al. Plant structural traits and their role in antiherbivore defence[J]. Perspectives in Plant Ecology， Evolution and Systematics， 2007， 8（4）： 157178.

[55]WAR A R， PAULRAJ M G， AHMAD T， et al. Mechanisms of plant defense against insect herbivores[J]. Plant Signaling & Behavior， 2012， 7（10）： 13061320.

[56]FRSTENBERGHGG J， ZAGROBELNY M， BAK S. Plant defense against insect herbivores[J]. International Journal of Molecular Sciences， 2013， 14（5）： 1024210297.

[57]李杰，邢梅，李雅菲，等.菊花和除蟲菊毛狀體的比較[J].園藝學(xué)報，2010（9）：14631470.

[58]任佳， 周福才， 陳學(xué)好， 等. 黃瓜葉片物理性狀對黃瓜抗蚜性的影響[J]. 中國生態(tài)農(nóng)業(yè)學(xué)報， 2014， 22（1）： 5257.

[59]葉樹輝， 陳愛娟， 師桂英. 北方春小麥形態(tài)特征與抗麥長管蚜的關(guān)系研究[J]. 草原與草坪， 2012， 32（3）： 7880.

[60]LATTANZIO V， ARPAIA S， CARDINALI A， et al. Role of endogenous flavonoids in resistance mechanism of vigna to aphids [J]. Journal of Agricultural and Food Chemistry， 2000， 48（11）： 53165320.

[61]BERLANDIER F A. Alkaloid level in narrowleafed lupin， Lupinus angustifolius， influences green peach aphid reproductive performance[J]. Entomologia Experimentalis et Applicata， 1996， 79（1）： 1924.

[62]HAVLICKOVA H， CVIKROVA M， EDER J. Changes in the pattern of phenolic acids induced by aphid infestation in two winter wheat cultivars [J]. Bulletin OILB SROP （France）， 1996.

[63]SHEPHERD T， ROBERTSON G W， GRIFFITHS D W， et al. Epicuticular wax composition in relation to aphid infestation and resistance in red raspberry （Rubus idaeus L.）[J]. Phytochemistry， 1999， 52（7）： 12391254.

[64]馮博， 李曉東， 楊利， 等. 萱草屬植物蚜蟲密度及其與類黃酮抗蚜性關(guān)系研究[J]. 北方園藝， 2013 （19）： 124127.

[65]雷關(guān)紅， 胡麗麗， 劉亞麗， 等. 無毛黃瓜抗蚜與葉片營養(yǎng)物質(zhì)關(guān)系的探究[J]. 山東農(nóng)業(yè)科學(xué)， 2013， 45（7）： 9598.

[66]蔡青年， 張青文， 王宇， 等. 小麥體內(nèi)生化物質(zhì)在抗蚜中的作用[J]. 昆蟲知識， 2003， 40（5）： 391395.

[67]陳青， 盧芙萍， 盧輝， 等. 幾種生化物質(zhì)與西瓜抗蚜性的相關(guān)性[J]. 植物保護(hù)學(xué)報， 2016 （5）： 858863.

[68]SMITH C M， BOYKO E V. The molecular bases of plant resistance and defense responses to aphid feeding： current status[J]. Entomologia Experimentalis et Applicata， 2007， 122（1）： 116.

[69]MEYER A， MIERSCH O， BTTNER C， et al. Occurrence of the plant growth regulator jasmonic acid in plants [J]. Journal of Plant Growth Regulation， 1984， 3（1）： 18.

[70]TURNER J G， ELLIS C， DEVOTO A. The jasmonate signal pathway [J].The Plant Cell， 2002，14（suppl 1）：S153S164.

[71]BALBI V， DEVOTO A. Jasmonate signalling network in Arabidopsis thaliana： crucial regulatory nodes and new physiological scenarios [J]. New Phytologist， 2008， 177（2）： 301318.

[72]WALLING L L. The myriad plant responses to herbivores [J]. Journal of Plant Growth Regulation，2000，19（2）：195216.

[73]MOHASE L， VAN DER WESTHUIZEN A J. Salicylic acid is involved in resistance responses in the Russian wheat aphidwheat interaction[J].Journal of Plant Physiology，2002，159（6）：585590.

[74]MORAN P J， THOMPSON G A. Molecular responses to aphid feeding in Arabidopsis in relation to plant defense pathways [J]. Plant Physiology， 2001， 125（2）： 10741085.

[75]GAO L L， ANDERSON J P， KLINGLER J P， et al. Involvement of the octadecanoid pathway in bluegreen aphid resistance in Medicago truncatula[J]. Molecular PlantMicrobe Interactions， 2007， 20（1）： 8293.

[76]DICKE M， VAN POECKE R M P. Signalling in plantinsect interactions： signal transduction in direct and indirect plant defence [J]. Plant Signal Transduction， 2002， 38： 289.

[77]CHANG C， STADLER R. Ethylene hormone receptor action in Arabidopsis [J]. Bioessays， 2001， 23（7）： 619627.

[78]DILLWITH J W， BERBERET R C， BERGMAN D K， et al. Plant biochemistry and aphid populations： studies on the spotted alfalfa aphid， Therioaphis maculata[J]. Archives of Insect Biochemistry and Physiology， 1991， 17（4）： 235251.

[79]ANSTEAD J， SAMUEL P， SONG N， et al. Activation of ethylenerelated genes in response to aphid feeding on resistant and susceptible melon and tomato plants [J]. Entomologia Experimentalis et Applicata， 2010， 134（2）： 170181.

[80]TABASHNIK B E， CARRIèRE Y， DENNEHY T J， et al. Insect resistance to transgenic Bt crops： lessons from the laboratory and field [J]. Journal of Economic Entomology， 2003， 96（4）： 10311038.

[81]GASSMANN A J， CARRIèRE Y， TABASHNIK B E. Fitness costs of insect resistance to Bacillus thuringiensis [J]. Annual Review of Entomology， 2009， 54：147163.

[82]HUTCHISON W D， BURKNESS E C， MITCHELL P D， et al. Areawide suppression of European corn borer with Bt maize reaps savings to nonBt maize growers [J]. Science， 2010， 330（6001）： 222225.

[83]SMITH C M. Plant resistance against pests： issues and strategies [J]. Integrated Pest Management： Potential， Constraints and Challenges， 2004： 147167.

[84]STOECKLI S， MODY K， GESSLER C， et al. QTL analysis for aphid resistance and growth traits in apple [J]. Tree Genetics & Genomes， 2008， 4（4）： 833847.

[85]黃珊珊. 東北春大豆抗蚜關(guān)鍵酶活性測定， 遺傳分析及 QTL 定位[D]. 哈爾濱：東北農(nóng)業(yè)大學(xué)， 2013.

[86]王成， 羅峰， 高建明， 等. 高粱抗蚜 QTL 定位[J]. 河南農(nóng)業(yè)科學(xué)， 2014， 43（7）： 8084.

[87]郭素敏.蒺藜苜?？寡料x的遺傳分析[D].南京：南京林業(yè)大學(xué)，2011.

[88]郭洪年， 侯漢娜， 歐陽青， 等. 抗蚜基因及其轉(zhuǎn)基因植物[J]. 中國生物工程雜志， 2008， 28（6）： 118124.

[89]TRAUT T W. The functions and consensus motifs of nine types of peptide segments that form different types of nucleotidebinding sites [J].The FEBS Journal， 1994，222（1）：919.

[90]TAMELING W I L， ELZINGA S D J， DARMIN P S， et al. The tomato R gene products I2 and MI1 are functional ATP binding proteins with ATPase activity[J]. The Plant Cell， 2002， 14（11）： 29292939.

[91]SCHAFF J E， NIELSEN D M， SMITH C P， et al. Comprehensive transcriptome profiling in tomato reveals a role for glycosyltransferase in Mimediated nematode resistance [J]. Plant Physiology， 2007， 144（2）： 10791092.

[92]SAUGE M H， LACROZE J P， POЁSSEL J L， et al. Induced resistance by Myzus persicae in the peach cultivar ‘Rubira[J]. Entomologia Experimentalis et Applicata， 2002， 102（1）： 2937.

[93]LIU Xiang， MARSHALL J L， STARY P， et al. Global phylogenetics of Diuraphis noxia （Hemiptera： Aphididae）， an invasive aphid species： evidence for multiple invasions into North America [J].Journal of Economic Entomology， 2010， 103（3）： 958965.

[94]PITINO M， HOGENHOUT S A. Aphid protein effectors promote aphid colonization in a plant speciesspecific manner [J]. Molecular PlantMicrobe Interactions，2013，26（1）：130139.

[95]ATAMIAN H S， CHAUDHARY R， CIN V D， et al. In planta expression or delivery of potato aphid Macrosiphum euphorbiae effectors Me10 and Me23 enhances aphid fecundity [J]. Molecular PlantMicrobe Interactions， 2013， 26（1）： 6774.

[96]SMITH C M， STARKEY S. Resistance to greenbug （Heteroptera： Aphididae） biotype I in Aegilops tauschii synthetic wheats [J]. Journal of Economic Entomology， 2003， 96（5）： 15711576.

[97]PIERSON L M， HENGMOSS T M， HUNT T E， et al. Categorizing the resistance of soybean genotypes to the soybean aphid （Hemiptera： Aphididae）[J]. Journal of Economic Entomology， 2010， 103（4）： 14051411.

[98]BURD J D， ELLIOTT N C.Changes in chlorophyll a fluorescence induction kinetics in cereals infested with Russian wheat aphid （Homoptera： Aphididea） [J]. Journal of Economic Entomology， 1996， 89（5）： 13321337.

[99] MURUGAN M， KHAN S A， CARDONA P S， et al. Variation of resistance in barley against biotypes 1 and 2 of the Russian wheat aphid （Hemiptera： Aphididae）[J]. Journal of Economic Entomology， 2010， 103（3）： 938948.

[100] ANDARGE A， VAN DER WESTHUIZEN M C.Mechanisms of resistance of lentil Lens culinaris Medikus， genotypes to the pea aphid Acyrthosiphon pisum Harris （Hemiptera： Aphididae）[J]. International Journal of Tropical Insect Science， 2004， 24（3）： 249254.

[101] KAMPHUIS L G， LICHTENZVEIG J， PENG K， et al. Characterization and genetic dissection of resistance to spotted alfalfa aphid （Therioaphis trifolii） in Medicago truncatula[J].Journal of Experimental Botany，2013，64（16）：51575172.

[102] SCOTT ARMSTRONG J， ROONEY W L， PETERSON G C， et al. Sugarcane aphid （Hemiptera： Aphididae）： host range and sorghum resistance including crossresistance from greenbug sources [J]. Journal of Economic Entomology， 2015， 108（2）： 576582.

[103] MIGUI S M， LAMB R J. Seedling and adult plant resistance to Sitobion avenae （Hemiptera： Aphididae） in Triticum monococcum （Poaceae）， an ancestor of wheat [J]. Bulletin of Entomological Research， 2004， 94（1）： 3546.

[104] KOCH K G， BRADSHAW J D， HENGMOSS T M， et al. Categories of resistance to greenbug and yellow sugarcane aphid （Hemiptera： Aphididae） in three tetraploid switchgrass populations [J].BioEnergy Research， 2014， 7（3）： 909918.

[105] HAWLEY C J， PEAIRS F B， RANDOLPH T L. Categories of resistance at different growth stages in Halt， a winter wheat resistant to the Russian wheat aphid （Homoptera： Aphididae）[J].Journal of Economic Entomology，2003，96（1）： 214219.

[106] FERGUSON S， SORENSEN E L， HORBER E K. Resistance to the spotted alfalfa aphid （Homoptera： Aphididae） in glandularhaired Medicago species[J]. Environmental Entomology， 1982， 11（6）： 12291232.

[107] LAPOINTE S L， TINGEY W M. Glandular trichomes of Solanum neocardenasii confer resistance to green peach aphid （Homoptera： Aphididae）[J]. Journal of Economic Entomology， 1986， 79（5）： 12641268.

[108] QUIROS C F， STEVENS M A， RICK C M， et al. Resistance in tomato to the pink form of the potato aphid （Macrosiphum euphorbiae Thomas）： the role of anatomy， epidermal hairs， and foliage composition[J]. Journal of the American Society for Horticultural Science， 1977， 102： 166171.

[109] MOHARRAMIPOUR S， TSUMUKI H， SATO K， et al. Mapping resistance to cereal aphids in barley [J]. Theoretical and Applied Genetics， 1997， 94（5）： 592596.

[110] WAY M J， MURDIE G.An example of varietal variations in resistance of brussels sprouts [J]. Annals of Applied Biology， 1965， 56（2）： 326328.

[111] COLE R A. Phenolic acids associated with the resistance of lettuce cultivars to the lettuce root aphid[J]. Annals of Applied Biology， 1984， 105（1）： 129145.

[112] ARGANDONA V H， CHAMAN M， CARDEMIL L， et al. Ethylene production and peroxidase activity in aphidinfested barley [J]. Journal of Chemical Ecology，2001，27（1）：5368.

[113] CIEPIELA A P， SEMPRUCH C.Effect of L3， 4dihydroxyphenylalanine， ornithine and γaminobutyric acid on winter wheat resistance to grain aphid[J]. Journal of Applied Entomology， 1999， 123（5）： 285288.

（責(zé)任編輯：田 喆）