植物抗灰霉病菌分子機(jī)制的研究進(jìn)展

張燕 夏更壽 賴志兵

（1. 麗水學(xué)院生態(tài)學(xué)院，麗水 323000；2. 華中農(nóng)業(yè)大學(xué)作物遺傳改良國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，武漢 430070）

灰霉病菌（B. cinerea）是典型的死體營(yíng)養(yǎng)型真菌，殺死植物細(xì)胞后獲取養(yǎng)分，引起植物組織腐爛，又因發(fā)病植物組織表面后期形成灰色霉層，而被稱為灰霉病菌［1］。B. cinerea能在500多種植物中致病，其中作物超過(guò)200種，包括番茄、草莓、葡萄等眾多重要經(jīng)濟(jì)作物［2］。該菌喜溫濕，不僅危害植株上的莖、葉和果實(shí)，同樣危害采后貯藏的果實(shí)，嚴(yán)重影響產(chǎn)量和品質(zhì)，全球每年因灰霉病造成的經(jīng)濟(jì)損失達(dá)100-1 000億美元，被列為十大植物真菌病害之一［3］?；颐共〉挠行Х乐沃饕蕾囉诨瘜W(xué)藥劑，但存在農(nóng)藥毒性、殘留、環(huán)境污染等問(wèn)題。此外，化學(xué)藥劑的長(zhǎng)期使用，導(dǎo)致田間抗藥性灰霉病菌的出現(xiàn)［4］，而且，德國(guó)田間鑒定到一種新的引起草莓灰霉病的種——B. fragariae，對(duì)殺菌劑也表現(xiàn)出高頻抗藥性［5］。因此，一直以來(lái)，關(guān)于植物自身對(duì)灰霉抗病性的研究相當(dāng)重視，以期找到替代化學(xué)藥劑的其它物質(zhì)，或者利用植物自身基因提高對(duì)灰霉病的抗性。隨著研究的深入，對(duì)灰霉病菌隱秘不易察覺(jué)的毒性策略和植物復(fù)雜的細(xì)胞及分子抗病反應(yīng)機(jī)制都有一定程度的認(rèn)識(shí)。

植物對(duì)抗B. cinerea等寄主范圍廣的死體營(yíng)養(yǎng)型 真 菌（Broad host-range necrotrophs，BHNs）， 通常采用多層面的抗病反應(yīng)，應(yīng)對(duì)病原菌紛繁復(fù)雜的毒性策略，且在遺傳學(xué)組成上呈現(xiàn)出多基因控制的數(shù)量性狀的特征。迄今為止的研究表明P/DAMP（Pathogen/damage-associated molecular patterns，P/DAMP）激發(fā)的免疫反應(yīng)PTI（P/DAMP triggered immunity，PTI）是植物抗灰霉病菌機(jī)制的主要組成部分［6-7］。近幾年，在植物對(duì)B. cinerea的抗性反應(yīng)的研究不僅加深對(duì)PTI的認(rèn)識(shí)，還找到一系列可供開(kāi)發(fā)利用的防治灰霉病菌的因素和方法，包括植物生長(zhǎng)環(huán)境條件、微生物自身或來(lái)自微生物的分子、頗有時(shí)代烙印的代謝物如青蒿素及白藜蘆醇、寄主誘導(dǎo)的基因沉默防治方法等。本文從識(shí)別PTI信號(hào)、信號(hào)傳導(dǎo)、轉(zhuǎn)錄相關(guān)因子和表觀遺傳事件、抗灰霉細(xì)胞學(xué)事件及次生代謝產(chǎn)物等方面的研究進(jìn)展作一綜述，特別指出可在防治實(shí)踐中利用的潛在因素和方法，以期解決單一使用化學(xué)農(nóng)藥導(dǎo)致的抗藥性、環(huán)境污染等問(wèn)題。

1 PAMP/DAMP信號(hào)及識(shí)別

1.1 激發(fā)PTI的信號(hào)分子

PTI是植物抗灰霉的主要機(jī)制，在識(shí)別信號(hào)分子PAMP/DAMP后激發(fā)的數(shù)量抗性反應(yīng)，是包括 激 活 MAPKs（Mitogen-activated protein kinases，MAPKs）途徑、camalexin的合成及乙烯信號(hào)途徑等系列反應(yīng)的疊加。信號(hào)分子PAMP指的是來(lái)自病原微生物且進(jìn)化緩慢的特征性模式分子，而DAMP則是指由病原微生物降解寄主細(xì)胞成分的產(chǎn)物。真菌和植物細(xì)胞壁的降解產(chǎn)物，分別成為能激發(fā)PTI的PAMP和DAMP分子。

1.1.1 真菌細(xì)胞壁成分幾丁質(zhì) 幾丁質(zhì)是灰霉病菌等真菌細(xì)胞壁的成分，由多個(gè)N-乙酰-D-葡萄糖胺組成。植物幾丁質(zhì)酶作用于真菌細(xì)胞壁，生成不同長(zhǎng)度的幾丁質(zhì)分子，6個(gè)及以上的N-乙酰-D-葡萄糖胺組成的幾丁質(zhì)分子都能激發(fā)有效的PTI［8］。近期的研究發(fā)現(xiàn)，過(guò)表達(dá)水稻幾丁質(zhì)酶基因RCH10能提高百合對(duì)灰霉的抗性，而不影響百合植株的開(kāi)花和發(fā)育［9］。芥菜幾丁質(zhì)酶BjCHI1也能提高植物抗灰霉的能力，BjCHI1基因的表達(dá)受轉(zhuǎn)錄因子BjMYB1的調(diào)控，且找到芥菜的類(lèi)受體激酶的部分編碼序列，含LysM基序，意味著芥菜中很可能存在幾丁質(zhì)受體蛋白［10-11］。此外，表達(dá)桑葚的幾丁質(zhì)結(jié)合蛋白MLX56的擬南芥顯示出更高的灰霉抗性［12］。灰霉病菌在入侵植物細(xì)胞時(shí)，被植物幾丁質(zhì)酶降解自身細(xì)胞壁，同時(shí)也分泌CWDEs（Cell walldegrading enzymes，CWDEs），降解植物細(xì)胞壁，生成DAMPs。

1.1.2 植物細(xì)胞壁、表皮組分降解產(chǎn)物 果膠酶（Pectinase）是主要的CWDEs，B. cinerea基因組有一個(gè)內(nèi)源多聚半乳糖醛酸酶（PG）的基因家族，該家族的6個(gè)成員基因編碼基礎(chǔ)的或酸性的PG異構(gòu)酶［13］，作用于植物細(xì)胞壁的果膠，生成DAMP分子寡聚半乳糖醛酸（OGs），誘導(dǎo)擬南芥的免疫反應(yīng)，提高對(duì)灰霉病菌的抗性，OGs激發(fā)產(chǎn)生瞬時(shí)和長(zhǎng)期的一氧化氮（NO），NO調(diào)節(jié)OGs激發(fā)的活性氧的爆發(fā)和防衛(wèi)基因的表達(dá)，并且參與對(duì)灰霉的基本防衛(wèi)反應(yīng)［14-15］。細(xì)胞壁成分的修飾則降低果膠甲基酯化和阿魏酸化，果膠甲基化通過(guò)影響多聚半乳糖醛酸的水解及水解后OGs的長(zhǎng)度，提高擬南芥對(duì)灰霉的敏感性［16-17］。

除了細(xì)胞壁，植物表皮也是DAMP的來(lái)源?；颐共【诔鼋琴|(zhì)酶，作用于植物表皮，生成另一種DAMP分子表皮素單體，誘導(dǎo)典型的PTI反應(yīng)，包括堿性化、合成乙烯、ROS爆發(fā)和防衛(wèi)基因的上調(diào)表達(dá)［13，18-19］。與灰霉病菌角質(zhì)酶活性產(chǎn)物相類(lèi)似，植物表皮發(fā)育、脂質(zhì)的組成及表皮素多聚體等發(fā)生異常狀況，會(huì)被植物自身更快識(shí)別，而且防衛(wèi)信號(hào)更易擴(kuò)散或活性氧更快爆發(fā)而提高對(duì)灰霉病菌的抗性［20-22］。編碼 AP2/ERF 轉(zhuǎn)錄因子的 DEWAX（Decrease Wax Biosynthesis）基因，偏好在植物表皮表達(dá)且受黑暗誘導(dǎo)，負(fù)向調(diào)控表皮蠟質(zhì)的合成；DEWAX基因過(guò)表達(dá)提高擬南芥表皮透性和ROS積累，且與PDF1.2基因的啟動(dòng)子區(qū)直接結(jié)合而促進(jìn)其表達(dá)，增強(qiáng)擬南芥和亞麻對(duì)灰霉病菌的抗性［23-24］。

1.1.3 植物細(xì)胞內(nèi)蛋白類(lèi)DAMPs 植物受灰霉病菌侵染后，植物體內(nèi)一些蛋白前體經(jīng)過(guò)剪切產(chǎn)生能激活抗病反應(yīng)的小肽，這些小肽被稱之為蛋白類(lèi)DAMPs，如番茄產(chǎn)生的系統(tǒng)素（Systemin）和擬南芥產(chǎn)生的 PEPs（Peptides）。

系統(tǒng)素僅存在于茄科植物中，其前體蛋白prosystemin（PS）含有200個(gè)氨基酸，當(dāng)有病原菌入侵或者外界環(huán)境刺激條件下，PS蛋白被蛋白酶剪切形成18個(gè)氨基酸的系統(tǒng)素被分泌到細(xì)胞外，植物細(xì)胞受體蛋白識(shí)別PS蛋白并激活茉莉酸（JA）響應(yīng)基因和其他抗病基因的表達(dá)，增強(qiáng)植物對(duì)灰霉病菌的抗病性［25］。雖然PS蛋白不能被系統(tǒng)運(yùn)輸，但該蛋白的mRNA是一個(gè)可移動(dòng)的信號(hào)分子，能在植物體內(nèi)長(zhǎng)距離運(yùn)輸，因此，遠(yuǎn)離入侵點(diǎn)的葉片對(duì)灰霉病菌的抗病性也增強(qiáng)［25］。至于PS蛋白剪切形成系統(tǒng)素、系統(tǒng)素被分泌到胞外及系統(tǒng)素的受體蛋白均有待于進(jìn)一步分析鑒定。

PEP1蛋白的前體ProPEP1含有92個(gè)氨基酸，受病原菌、MeJA和損傷等的誘導(dǎo)后表達(dá)。ProPEP1被剪切而形成23個(gè)氨基酸的PEP1蛋白，細(xì)胞膜上的受體蛋白激酶PEPR1和PEPR2識(shí)別泌出胞外的PEP1并被激活而磷酸化BIK1，從而激活下游乙烯（ET）信號(hào)途徑，增強(qiáng)植物對(duì)灰霉病菌和其他病菌的抗病性［26］。擬南芥中存在5個(gè)PEP1的同源蛋白PEP2-PEP6，PEP2被PEPR1和 PEPR2識(shí)別，PEP3-6被PEPR1識(shí)別，提高植物的灰霉抗性［27-29］。

1.2 PTI信號(hào)的識(shí)別

不論是PAMP還是DAMP分子，都是特征性的模式分子（Pattern），長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中，植物擁有了一系列的模式識(shí)別受體（Pattern recognition receptors，PRRs），特異性地識(shí)別模式分子，拉響危險(xiǎn)警報(bào)，導(dǎo)致免疫反應(yīng)的發(fā)生?；颐共【秩具^(guò)程中形成的PAMP/DAMP分子幾丁質(zhì)、OGs、表皮單體及PEP1，分別被CERK1（Chitin elicitor receptor kinase 1，CERK1）、WAK1（Wall- associated kinase 1，WAK1）、EIX1（ET-inducing xylanase 1，EIX1）和 PEPR1/PEPR2（PEP1 receptor 1/2，PEPR1/2）識(shí)別［6，30］，這些PRRs都是定位在細(xì)胞膜的類(lèi)受體激酶RLKs（Receptor-like kinases）。值得一提的是，BAK1（Brassinosteroid insensitive 1-associated kinase 1，BAK1）也是一種RLK，在不同的PRR特異性識(shí)別相應(yīng)的Pattern過(guò)程中，起共同受體的作用，缺失BAK1導(dǎo)致對(duì)灰霉病菌的敏感性增強(qiáng)［31-32］。擬南芥PEP1和PEP2被PEPR1識(shí)別過(guò)程中，PEP1和PEP2誘導(dǎo)BAK1磷酸化，而PEPR1磷酸化激酶BIK1（Botrytis induced kinase 1，BIK1）， 由 此 傳 導(dǎo) PTI信號(hào)［26，33］。

2 灰霉病菌信號(hào)識(shí)別后的傳導(dǎo)

2.1 BIK1在PTI信號(hào)傳導(dǎo)中的作用

擬南芥接種灰霉病菌早期BIK1被誘導(dǎo)，編碼一個(gè)類(lèi)受體胞內(nèi)激酶（Receptor-like cytoplasmic kinase，RLCK），在抗灰霉病菌反應(yīng)中是必需的［34］。BIK1的磷酸化受到來(lái)自病原菌的乙烯分子的調(diào)控，且乙烯信號(hào)途徑重要的調(diào)節(jié)因子EIN3也直接調(diào)控BIK1，而B(niǎo)IK1是表達(dá)乙烯反應(yīng)基因所必需的［34-35］。此外，BIK1壓制水楊酸（SA）和油菜素內(nèi)酯（BR）信號(hào)途徑，但是BIK1如何調(diào)控SA信號(hào)途徑以及如何在ET信號(hào)途徑中起作用仍不清楚。BIK1和BAK1一樣，與多個(gè)PRRs互作，調(diào)節(jié)植物對(duì)灰霉病菌的抗性，因此，BIK1獨(dú)立于MAPKs途徑，把多個(gè)PRRs和下游的免疫反應(yīng)聯(lián)系起來(lái)［26，36-37］。

2.2 MAPKs傳遞PTI及其它灰霉病菌的信號(hào)至轉(zhuǎn)錄因子

MAPKs途徑通過(guò)MPKKK-MPKK-MPK鏈?zhǔn)椒磻?yīng)放大植物接收到的PTI及其它灰霉病菌的識(shí)別信號(hào)，并將信號(hào)傳遞給轉(zhuǎn)錄因子，誘導(dǎo)抗病相關(guān)基因表達(dá)［38］。其中，MPK3和MPK6是MAPKs途徑中調(diào)控?cái)M南芥對(duì)灰霉病菌抗性的主要成分，MPK3或MPK6基因突變顯著抑制OGs誘導(dǎo)的抗病性，但突變體mpk3抗灰霉能力減弱，而mpk6接種灰霉后表型與野生型相差不大，故對(duì)灰霉菌的基礎(chǔ)抗性主要由MPK3介導(dǎo)，而對(duì)DAMPs誘導(dǎo)產(chǎn)生的PTI途徑則需要MPK3和MPK6共同參與［38-39］。編碼核孔復(fù)合體的Nup88/MOS7基因突變減少M(fèi)PK3在核內(nèi)的積累，顯著降低植物對(duì)灰霉病菌的抗病性［39］。ERF6和WRKY33是抗灰霉病菌PTI反應(yīng)的重要轉(zhuǎn)錄因子，MPK3/MPK6直接磷酸化ERF6和WRKY33，增強(qiáng)兩個(gè)轉(zhuǎn)錄因子的穩(wěn)定性，傳遞PTI信號(hào)的同時(shí)，使得下游抗病基因表達(dá)更持久［40］。

3 抗灰霉病菌轉(zhuǎn)錄再編程

不同PAMP/DAMP信號(hào)及其它灰霉病菌的識(shí)別信號(hào)，傳遞給轉(zhuǎn)錄因子后，植物通過(guò)轉(zhuǎn)錄再編程調(diào)控抗病相關(guān)基因表達(dá)，發(fā)生下游的免疫反應(yīng)。轉(zhuǎn)錄再編程主要通過(guò)轉(zhuǎn)錄因子、轉(zhuǎn)錄媒介體和表觀修飾3個(gè)方面進(jìn)行調(diào)控。

3.1 抗灰霉病菌的轉(zhuǎn)錄因子

在植物抗灰霉病菌的過(guò)程中WRKY類(lèi)轉(zhuǎn)錄因子發(fā)揮重要的調(diào)控作用。WRKY57直接靶向JAZ1和JAZ5的啟動(dòng)子促進(jìn)轉(zhuǎn)錄，WRKY70和WRKY54負(fù)向調(diào)控細(xì)胞壁相關(guān)的防衛(wèi)反應(yīng)，從而抑制JA信號(hào)途徑，增強(qiáng)擬南芥對(duì)灰霉的感病性［41］。與上述3個(gè)WRKY因子的作用相反，擬南芥的WRKY3、WRKY4和WRKY33正向調(diào)控灰霉抗性［42-43］。

WRKY33在植物抗灰霉病PTI反應(yīng)中起關(guān)鍵作用，擬南芥wrky33突變體對(duì)灰霉病菌表現(xiàn)極感表型，過(guò)量表達(dá)WRKY33明顯提高植物的抗病性；WRKY33的在PTI反應(yīng)中的作用主要是促進(jìn)ET合成（靶標(biāo)基因ACS2和ACS6）和調(diào)控ET信號(hào)途徑（起作用的蛋白GDSL lipase1，GLIP1）、調(diào)控JA信號(hào)途徑（靶標(biāo)基因ORA59、JAZ1、JAZ5）、以及抑制SA、脫落酸（ABA）的合成和SA信號(hào)途徑；接種灰霉病菌后，WRKY33結(jié)合到NCED3和NCED5基因（ABA合成的關(guān)鍵基因）的啟動(dòng)子區(qū)域抑制它們的轉(zhuǎn)錄，wrky33突變體中SA合成酶基因ICS1表達(dá)量和SA水平顯著高于野生型植株，SA信號(hào)途徑的相關(guān)基因NPR1、EDS1、PAD4、PR1和PR2的表達(dá)量也明顯高于野生型植株［42，44-45］。此外，WRKY33促進(jìn)植保素camalexin的合成，camalexin合成關(guān)鍵因子PAD3是WRKY33的直接靶基因，受WRKY33蛋白正向調(diào)控［42］。擬南芥HOOKLESS（組蛋白乙酰化酶，HLS1）乙?；疻RKY33組蛋白H3，并且招募MED18，加強(qiáng)WRKY33的表達(dá)，提高灰霉抗性［46］。不僅僅擬南芥的WRKY33，番茄和煙草中的WRKY33同樣在抗灰霉病菌PTI中起關(guān)鍵性的作用。番 茄 中 的 SlDRW1（Solanum lycopersicum defenserelated WRKY1，SlDRW1） 與 擬 南 芥 WRKY33序列同源性達(dá)到50.5%，VIGS沉默SlDRW1基因明顯減弱植物對(duì)灰霉的抗性［47］。此外，煙草的MAPKWRKY途徑也增強(qiáng)對(duì)灰霉病菌的抗性［48］。植物抗灰霉病菌PTI反應(yīng)是MAPKs途徑激活、camalexin的合成和乙烯的交疊，AP2/ERF類(lèi)和MYB轉(zhuǎn)錄因子也是與乙烯或camalexin合成等密切相關(guān)的抗灰霉PTI重要的轉(zhuǎn)錄因子。

AP2/ERF類(lèi)轉(zhuǎn)錄因子受乙烯調(diào)控，含有57-66個(gè)氨基酸組成的DNA結(jié)合域，結(jié)合啟動(dòng)子的順式作用元件GCC-box（AGCCGCC），調(diào)控基因表達(dá)。擬南芥5個(gè)ERF基因 ERF1、RAP1.2、ORA59、ERF5和ERF6都受灰霉菌的誘導(dǎo)表達(dá)，同時(shí)也受ET和JA誘導(dǎo)表達(dá)，通過(guò)ET/JA信號(hào)途徑增強(qiáng)植物對(duì)灰霉的抗性［40，49-50］。擬南芥 AtERF014負(fù)向調(diào)節(jié)灰霉抗性［51］；番茄的 SlERF.A1、SlERF.B4、SlERF.C3和SlERF.A3、青蒿的AaERF1和AaORA均正向調(diào)控植物對(duì)灰霉病菌的抗性［52-53］。

MYB類(lèi)轉(zhuǎn)錄因子也通過(guò)調(diào)節(jié)DAMP信號(hào)或乙烯相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子等途徑參與調(diào)控植物對(duì)灰霉病菌的PTI免疫反應(yīng)。Atmyb46突變體植株導(dǎo)致植物次生細(xì)胞壁缺陷，芥菜轉(zhuǎn)錄因子BjMYB1激活幾丁質(zhì)酶BjCHI1的表達(dá)，無(wú)疑MYB轉(zhuǎn)錄因子AtMYB46和BjMYB1都參與調(diào)控DAMP-PTI；而MTF1（又名：MYBC）突變，則乙烯調(diào)控的轉(zhuǎn)錄因子基因ORA59表達(dá)量顯著高于野生型，且突變植株高抗灰霉病菌［54-55］。MYB51則通過(guò)轉(zhuǎn)錄激活吲哚葡糖異硫氰酸鹽的合成而影響抗灰霉病菌PTI組成camalexin的合成［56］。

除WRKY、ERF和MYB三大類(lèi)重要的轉(zhuǎn)錄因子外，還有其他轉(zhuǎn)錄因子在植物與灰霉互作中起作用。如擬南芥的GBF1（G-BOX BINDING FACTOR1）負(fù)向調(diào)節(jié)病原菌誘導(dǎo)的CATALASE 2（CAT2）基因表達(dá)，正向調(diào)控PHYTOALEXIN DEFICIENT 4（PAD4）的表達(dá)，從而增加擬南芥對(duì)灰霉的感病性［57］。

3.2 轉(zhuǎn)錄媒介體和轉(zhuǎn)錄延伸復(fù)合物

媒介體是真核生物進(jìn)化上保守的多個(gè)蛋白亞基組成的復(fù)合體，也是基因轉(zhuǎn)錄調(diào)控復(fù)合體的重要組成部分［58］。媒介體亞基通過(guò)與轉(zhuǎn)錄因子互作、改變RNA聚合酶II與DNA的結(jié)合能力或調(diào)節(jié)表觀修飾而調(diào)控抗灰霉病菌的免疫反應(yīng)。受MED25調(diào)控的轉(zhuǎn)錄因子包括ABI5、ERF1、ERF15、RAP2.2、ERF98、ORA59、EIN3/EIL1和 MYC2，因此，MED25作為抗灰霉病菌相關(guān)的ET和JA信號(hào)平衡點(diǎn)起作用［59-63］。不同于 MED25，MED18除了激活抗病基因PTR3的表達(dá)外，還與抗病轉(zhuǎn)錄因子YY1互作直接抑制感病基因TRX-h5、GRXS13和GRX480的轉(zhuǎn)錄從而增強(qiáng)植物抗病性；另一方面，MED18增強(qiáng)RNA聚合酶II與靶基因的啟動(dòng)子、編碼區(qū)和終止子區(qū)的結(jié)合，介導(dǎo)組蛋白H3K36me3修飾水平，達(dá)到增強(qiáng)抗病基因表達(dá)的目的［64］。CDK8是媒介體磷酸激酶區(qū)的蛋白亞基，與MED25互作正向調(diào)控依賴于ERF1的ET信號(hào)途徑或者依賴于ORA59的JA信號(hào)途徑，CDK8增強(qiáng)AACT（Agmatine coumaroyltransferase，AACT）基因的表達(dá)，促進(jìn)抗性次生代謝產(chǎn)物HCAA（Hydroxycinnamic acid amides，HCAA）合成積累，在擬南芥抗灰霉病菌過(guò)程中起作用［65］。此外，MED33也正向調(diào)控?cái)M南芥對(duì)灰霉病菌的抗性［66］。

轉(zhuǎn)錄過(guò)程中的延伸復(fù)合體（Elongator）是與RNA聚合酶II互作的復(fù)合物，也參與擬南芥抗灰霉病菌的過(guò)程。延伸復(fù)合物亞基 2（Elongator Protein 2，ELP2）是誘導(dǎo)表達(dá)WRKY33、ORA59及PDF1.2所必需的，正向調(diào)控?cái)M南芥對(duì)灰霉的抗性；DRL1（Deformed root and leaves 1，DRL1）與延伸復(fù)合物互作，同樣是誘導(dǎo)表達(dá)ORA59和PDF1.2基因所必需的，增強(qiáng)擬南芥對(duì)灰霉病菌的抗性［67-68］。

3.3 表觀修飾調(diào)控植物灰霉抗性

表觀修飾包括DNA甲基化、組蛋白乙?；?、組蛋白賴氨酸甲基化和組蛋白泛素化等。甲基轉(zhuǎn)移酶SDG（SET domain group，SDG）甲基化組蛋白H3K4和H3K36，已經(jīng)闡明SDG8提高M(jìn)KK5的組蛋白H3K36me3修飾水平，促進(jìn)JA信號(hào)途徑，且SDG8和SDG25共同調(diào)控抗病基因CER2（ECERIFERUM 2）和CER3（ECERIFERUM 3）的組蛋白H3K4和H3K36的甲基化水平，從而增強(qiáng)植物對(duì)灰霉病菌的抗性［69-70］。甲基化修飾調(diào)節(jié)植物對(duì)灰霉病菌抗性的另一個(gè)途徑是，RNA介導(dǎo)的DNA甲基化途徑（RNA-dependent DNA methylation，RdDM），該途徑由小的干擾RNA（small interfering RNAs，siRNAs）驅(qū)動(dòng)，直接介導(dǎo)DNA甲基化修飾，同時(shí)影響目標(biāo)區(qū)段的組蛋白修飾水平，正向調(diào)控植物對(duì)灰霉病菌的抗性。RdDM途徑中關(guān)鍵基因的突變體nrpd1、nrpd2、nrpe1、ago4、drd1和rdr2均感灰霉，且nrpd2突變體中受灰霉病菌誘導(dǎo)的PDF1.2基因表達(dá)水平受抑制，而PR1基因表達(dá)提高，由此推測(cè)，RdDM途徑可能正向調(diào)控JA途徑或負(fù)向調(diào)控SA途徑，增強(qiáng)植物對(duì)灰霉病菌的抗性［71］。盡管RdDM途徑對(duì)組蛋白的修飾機(jī)制影響植物對(duì)灰霉病菌抗性尚不明確，已有研究證實(shí)了組蛋白的乙?；头核鼗瘜?duì)植物灰霉抗病性的影響。

HLS1（Hookless1，HLS1）直接介導(dǎo)擬南芥基因組組蛋白乙?；?，HLS1直接靶向抗病基因WRKY33的轉(zhuǎn)錄起始和編碼區(qū)，增強(qiáng)組蛋白H3乙?；?；同時(shí)HLS1招募MED18亞基，共同促進(jìn)WRKY33基因轉(zhuǎn)錄；hls1突變體受灰霉病菌誘導(dǎo)后，PDF1.2基因轉(zhuǎn)錄水平遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于野生型植株，但hls1突變體高感灰霉病菌［46］。與HLS1類(lèi)似，轉(zhuǎn)錄延伸復(fù)合體也能介導(dǎo)抗病基因WRKY33、ORA59和PDF1.2基因的組蛋白H3K9乙酰化水平促進(jìn)基因表達(dá)，提高植物灰霉抗性［67］。組蛋白的泛素化與甲基化和乙?；Ч?lèi)似，同樣影響植物對(duì)灰霉病菌的抗性。介導(dǎo)組蛋白H2B單泛素化酶基因HUB1（Histone monoubiquitination1，HUB1）或HUB2突變，顯著降低擬南芥對(duì)灰霉病菌的抗性［72］。同樣，番茄的組蛋白單泛素化酶SLHUB1和SLHUB2通過(guò)調(diào)節(jié)SA和JA/ET信號(hào)通路的平衡增強(qiáng)番茄對(duì)灰霉病菌的抗性［73］。

4 植物激素的調(diào)控

植物激素是完整的植物免疫不可或缺的成分，灰霉病菌的侵染提高了植物體內(nèi)SA、ABA、ET、JA的水平，激素的內(nèi)在平衡和信號(hào)途徑的反應(yīng)是正常的植物免疫的關(guān)鍵。SA對(duì)植物灰霉抗性的影響和植物品種有關(guān)，SA信號(hào)途徑中的成分PR1在抗灰霉病菌的系統(tǒng)獲得抗性（SAR）和誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性（ISR）中起重要作用，是SAR的分子標(biāo)記，SAR對(duì)擬南芥抗灰霉沒(méi)有作用，但能提高番茄和煙草對(duì)灰霉病菌的抗性。SA途徑被灰霉利用而增強(qiáng)致病性，如灰霉泌出胞外的多糖（EP）激活SA途徑，與JA信號(hào)途徑對(duì)抗，增強(qiáng)感病性［74］。ABA對(duì)植物抗灰霉病菌的影響和灰霉病菌侵染的階段、受侵染的組織有關(guān)，缺少ABA的sitinen番茄突變體和ABA響應(yīng)因子ABI5的突變體植株均高抗灰霉病菌［75］；而番茄ABA誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄因子AIM1控制對(duì)灰霉病菌的基本防衛(wèi)，正向調(diào)節(jié)早期對(duì)灰霉的防衛(wèi)反應(yīng)［76］。由此可見(jiàn)，SA和ABA在植物對(duì)灰霉病菌的抗性中作用復(fù)雜。

與SA和ABA不一致，JA和ET則能提高植物抗灰霉能力。ET通過(guò)調(diào)控PAMP受體復(fù)合物成分、不同的轉(zhuǎn)錄因子、防衛(wèi)基因的表達(dá)、MAPKs和BIK1調(diào)節(jié)灰霉病生長(zhǎng)和病癥。最近的研究結(jié)果表明，VIGS沉默番茄乙烯響應(yīng)因子B3亞組成員基因SlERF.A1、SlERF.A3、SlERF.B4和SlERF.C3均顯著降低植物對(duì)灰霉病菌的抗性［77］。JA調(diào)控下游抗病基因表達(dá)的分子機(jī)理也取得最新的進(jìn)展，灰霉病菌入侵誘導(dǎo)植物體內(nèi)JA的大量積累，光敏色素phyB也通過(guò)激活JA途徑增強(qiáng)對(duì)灰霉病菌的抗性。活性態(tài)的JA-Ile與受體蛋白COI1結(jié)合，促進(jìn)JA信號(hào)抑制子JAZ（Jasmonate ZIM-domain）的降解而激活轉(zhuǎn)錄因子基因ORA59、MYC2等的表達(dá)［78］。過(guò)量表達(dá)茉莉酸誘導(dǎo)的氧化酶基因JOXs（Jasmonate-induced oxygenases，JOXs）或者茉莉酸氧化酶基因JAO2（Jasmonic acid oxidase 2，JAO2），導(dǎo)致植物體內(nèi)活性態(tài)的JA-Ile轉(zhuǎn)化為非活性態(tài)的12OH-JA，顯著抑制植物對(duì)灰霉病菌的抗性［79-80］。擬南芥JA信號(hào)途徑中的轉(zhuǎn)錄因子ORA59調(diào)控抗病相關(guān)基因，而MYC2則調(diào)控?fù)p傷響應(yīng)基因，損傷響應(yīng)基因通常促進(jìn)植物對(duì)灰霉病的感病性，因此，擬南芥中JA與ET信號(hào)途徑互作，抑制MYC2促進(jìn)ORA59基因表達(dá)，從而增強(qiáng)抗灰霉病基因表達(dá)；番茄中MYC2與JA2-like（MYC2-targeted TFs，MTFs）組成轉(zhuǎn)錄復(fù)合體調(diào)控?fù)p傷響應(yīng)基因的表達(dá)，與MTF ERF.C3（ethylene response factor.C3，ERF.C3）互作調(diào)控抗灰霉病相關(guān)基因的表達(dá)［81］。

5 抗灰霉相關(guān)細(xì)胞學(xué)事件及次生代謝產(chǎn)物

5.1 細(xì)胞死亡、自噬和活性氧爆發(fā)

植物抗病過(guò)程中最具代表性的細(xì)胞死亡是過(guò)敏性反應(yīng)（HR），目的在于限制病原菌的生長(zhǎng)，但恰恰有利于死體營(yíng)養(yǎng)型真菌灰霉的侵染。細(xì)胞自噬是降解和再循環(huán)胞質(zhì)內(nèi)成分的細(xì)胞過(guò)程，也是植物抗灰霉病菌必不可少的一個(gè)環(huán)節(jié)，自噬途徑將失去功能的蛋白消解，維持植物正常的生理生化過(guò)程，增強(qiáng)植物對(duì)灰霉病菌的抗性，自噬途徑的關(guān)鍵基因ATG5、ATG7、ATG18a等突變都導(dǎo)致植物高感灰霉病菌，WRKY33 與 ATG18a互作，增強(qiáng)灰霉抗病性［82］。過(guò)量表達(dá)BAG6（Bcl-2 associated athanogene6，BAG6）基因激活自噬體的形成，能有效增強(qiáng)植物對(duì)灰霉病菌的抗性［83-84］。

ROS在植物免疫中作為信號(hào)分子誘導(dǎo)抗性、加速細(xì)胞死亡或者直接抗菌?？够蚋谢颐怪仓杲臃N后均大量積累ROS，因此，ROS在抗灰霉病過(guò)程中作用復(fù)雜。ROS發(fā)生的時(shí)間不同、積累的水平高低都影響著植物對(duì)灰霉的敏感性和灰霉入侵信號(hào)的感知等方面［7］。近期的研究發(fā)現(xiàn)，不同細(xì)胞器產(chǎn)生的ROS對(duì)抵抗灰霉病菌的入侵作用差異很大，NADPH氧化酶Rbohs是植物中產(chǎn)生ROS的關(guān)鍵酶，位于番茄細(xì)胞膜上的SlRbohB正向調(diào)控植物對(duì)灰霉病菌的抗性；煙草中過(guò)量表達(dá)SlRbohB基因顯著增強(qiáng)灰霉抗性［85］。擬南芥過(guò)氧化物酶產(chǎn)生的非原生質(zhì)體ROS損害了表皮完整性，導(dǎo)致DAMP激發(fā)的防衛(wèi)反應(yīng)［86］。而在線粒體和葉綠體產(chǎn)生的ROS能促進(jìn)灰霉病斑拓展和植物感病性，突變編碼神經(jīng)酰胺激酶的ACD5（ACCELLARATED CELL DEATH 5）基因?qū)е戮€粒體產(chǎn)生大量的ROS，并增強(qiáng)植物對(duì)灰霉的感病性［87］；煙草葉綠體中定點(diǎn)表達(dá)藍(lán)細(xì)菌黃素氧化還原蛋白（cyanobacterial flavodoxin）抑制葉綠體產(chǎn)生的ROS，能顯著限制灰霉病病斑的拓展和病菌生物量的累積［88］。

5.2 抗灰霉的次生代謝產(chǎn)物

植物與灰霉病菌互作進(jìn)化過(guò)程中，為對(duì)抗灰霉

病菌名目繁多的侵入方式，除了上述多種防衛(wèi)反應(yīng)之外，還會(huì)泌出毒性次生代謝產(chǎn)物抑制灰霉病菌的生長(zhǎng)，另一些細(xì)胞內(nèi)的次生代謝產(chǎn)物則參與不同的抗病途徑，增強(qiáng)或減弱植物對(duì)灰霉的抗性。

5.2.1 抑制灰霉生長(zhǎng)的次生代謝產(chǎn)物 眾所周知，camalexin（3-thiazol-2-yl-indole）在植物抗灰霉病菌中發(fā)揮非常重要的作用，camalexin合成途徑中關(guān)鍵 酶CYP79B2、CYP79B3、CYP71A13、CYP71B15基因突變都顯著減弱植物對(duì)灰霉病菌的抗性。Camalexin合成受灰霉病菌誘導(dǎo)激活，合成途徑中多個(gè)關(guān)鍵酶的基因轉(zhuǎn)錄水平受WRKY33、MPK3和MPK6的調(diào)控［89］。合成產(chǎn)生的camalexin由位于植物表皮細(xì)胞膜上的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白AtABCG34運(yùn)到胞外抑制灰霉病菌的生長(zhǎng)［90］。

葡糖異硫氰酸鹽（Glucosinolates，GSs）是植物體內(nèi)重要的次生代謝產(chǎn)物，包括吲哚葡糖異硫氰酸鹽（Indole glucosinolates，IGSs）和脂肪酸葡糖異硫氰 酸 鹽（Aliphatic glucosinolates，AGSs）［91］。IGSs合成關(guān)鍵酶包括CYP79B2、CYP79B3、CYP83B1、SUR2、UGT74B1、ST5a、CYP81F2、CYP81F3、IGMT1、TGMT2，芥子苷酶水解GSs生成異硫氰酸鹽等生物活性物質(zhì)，對(duì)微生物、線蟲(chóng)和昆蟲(chóng)有毒性［92］。近期的研究發(fā)現(xiàn)IGSs類(lèi)化合物能有效拮抗灰霉病菌，油菜中過(guò)量表達(dá)IGSs合成途徑基因BnUGT74B1，有效提高葉片中IGSs含量，增強(qiáng)對(duì)灰霉的抗性［93］。整個(gè)IGS生物合成途徑都受MPK3、MPK6和ERF6的調(diào)控，CYP81F2、IGMT1和IGMT2基因受MPK3/MPK6磷酸化激活的ERF6正向調(diào)控；另一方面，ERF6通過(guò)其他未知轉(zhuǎn)錄因子間接調(diào)控MYB51和MYB122基因表達(dá)，而轉(zhuǎn)錄因子MYB51和MYB122再調(diào)節(jié)CYP83B1、CYP79B2和CYP79B3基因的表達(dá)；產(chǎn)生的IGSs被PEN2（Penetration2）等芥子苷酶（myrosinases）水解釋放出活性態(tài)的不穩(wěn)定化合物，由轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PEN3（Penetration3）分泌到胞外抑制灰霉病菌的生長(zhǎng)［94］。

5.2.2 其它參與灰霉抗病反應(yīng)的次生代謝產(chǎn)物 與上述直接抑菌的次生代謝產(chǎn)物不同，近期的研究揭示一些次生代謝產(chǎn)物通過(guò)參與不同的抗病反應(yīng)途徑而影響植物抗灰霉。擬南芥脯氨酸脫氫酶ProDH1和ProDH2受SA或JA的正向調(diào)控，提高植物對(duì)灰霉的抗性，維生素B6和蔗糖運(yùn)輸?shù)鞍祝⊿TP13）有助于對(duì)灰霉和其它菌的抗性［95-97］；擬南芥的基質(zhì)金屬蛋白酶At2-MMP參與PAMP激發(fā)的免疫提高灰霉抗性，相應(yīng)地，番茄的基質(zhì)金屬蛋白酶Sl3-MMP提高ROS水平和防衛(wèi)基因的表達(dá)，增強(qiáng)對(duì)灰霉抗性［98-99］；番茄全代謝組分析鑒定到1-甲基色氨酸涉及植物對(duì)灰霉抗病性，海藻糖-6-磷酸合成酶在對(duì)灰霉抗性中起重要作用［100-101］；煙草葉片表達(dá)甜菜紅堿顯著提高對(duì)灰霉的抗性［102］；葡萄的奇異果甜蛋白TLP29可能涉及SA或JA/ET途徑負(fù)向調(diào)控?cái)M南芥對(duì)灰霉抗性［103］；此外，擬南芥中表達(dá)葡萄白藜蘆醇關(guān)鍵合成酶VaSTS19提高對(duì)灰霉抗性，但表達(dá)VaSTS21提高擬南芥對(duì)灰霉感病性［104-105］。由此可見(jiàn)，植物在感受到灰霉病菌侵染時(shí)，會(huì)通過(guò)代謝過(guò)程協(xié)調(diào)生長(zhǎng)與抗病免疫之間的關(guān)系，并且多種次生代謝產(chǎn)物參與抗灰霉病菌的過(guò)程。

6 可供開(kāi)發(fā)利用的抗灰霉病菌信號(hào)因子

鑒于目前對(duì)灰霉病的防治仍主要依賴于化學(xué)藥劑的使用，又因環(huán)境、抗藥性等問(wèn)題，促使人們尋找更多的提高植物抗灰霉病反應(yīng)的因素，除上述PAMP/DAMP信號(hào)外，外界生長(zhǎng)條件、其它微生物及其產(chǎn)物、外界物理刺激、大分子化合物等，誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性（ISR）、系統(tǒng)獲得抗性（SAR）等不同的抗灰霉病菌的反應(yīng)，可以為開(kāi)發(fā)生物農(nóng)藥或其它防治方法奠定理論基礎(chǔ)。

6.1 激發(fā)抗灰霉病反應(yīng)的生長(zhǎng)條件

光是植物免疫重要的調(diào)節(jié)因子，當(dāng)細(xì)胞色素B（phyB）因紅光/遠(yuǎn)紅光（R∶FR）的比值低而失活時(shí)，擬南芥對(duì)灰霉病菌的抗性下降，這是由于phyB失活，植株對(duì)JA敏感性降低，從而抑制了對(duì)灰霉病菌的抗性，且該抑制作用是與SA無(wú)關(guān)，依賴于Coronatine Insensitive1（COI1）和JAZ10（壓制JA信號(hào)的家族）；R∶FR低比值減少了擬南芥吲哚芥子油苷和植保素camalexin的合成［106-107］。而mono-heme細(xì)胞色素b，位于擬南芥細(xì)胞質(zhì)膜上，敲除該蛋白的基因AIR12，提高對(duì)灰霉的抗性［108］。有趣的是，天竺葵Geranium robertianum比G. pyrenaicum更感灰霉，R∶FR低比值抑制G. pyrenaicum對(duì)灰霉的抗性，相反，增強(qiáng)G. robertianum對(duì)灰霉抗性［109］。由此可見(jiàn)，光（R∶FR低比值）對(duì)植物抗灰霉病菌的影響與植物自身的遺傳背景密切相關(guān)，很可能在協(xié)調(diào)植物生長(zhǎng)與植物抗病二者之間的關(guān)系中起作用。

工業(yè)發(fā)展造成對(duì)流層CO2濃度的提高，生長(zhǎng)在高CO2濃度環(huán)境中的擬南芥則更抗灰霉，與擬南芥體內(nèi)抗灰霉相關(guān)基因PAD3轉(zhuǎn)錄水平的提高有關(guān)；JA的合成和JA信號(hào)通路中的LOX3、OPR3、JAZ10、PDF1.2轉(zhuǎn)錄水平都明顯高于非高CO2環(huán)境中的擬南芥植株；此外，高CO2激活SA途徑，體內(nèi)SA水平及PR1、PR2、PR5、ICS1轉(zhuǎn)錄水平均高于非高二氧化碳環(huán)境中的植株，因此，高CO2不僅提高擬南芥抗灰霉，也提高對(duì)細(xì)菌的抗病性［110］。

除了光和二氧化碳兩種因素以外，輕柔的觸碰誘導(dǎo)ROS的發(fā)生、胼胝質(zhì)的沉積、觸碰誘導(dǎo)基因（TCH）的表達(dá)和防衛(wèi)相關(guān)基因FaPR1、FaCHI2-2、FaCAT、FaACS1和FaOGBG-5的表達(dá)，提高草莓對(duì)灰霉的抗性［111］。辣椒上的傷口誘導(dǎo)局部灰霉抗性，但卻誘導(dǎo)系統(tǒng)感病性［112］。傷口激發(fā)ATP的釋放，胞外ATP施用能誘導(dǎo)JA表達(dá)和乙烯的生物合成，并且誘導(dǎo)JA信號(hào)通路中防衛(wèi)基因的表達(dá)，提高擬南芥對(duì)灰霉的抗性［113］。此外，曾有混合肥料提高擬南芥抗灰霉的研究，結(jié)果表明橄欖渣和橄欖樹(shù)葉的堆肥與珍珠巖不同，能誘導(dǎo)擬南芥對(duì)灰霉抗病性。GO分析顯示，生長(zhǎng)在堆肥中的擬南芥相對(duì)于生長(zhǎng)在珍珠巖的植株，接種灰霉后，在生物脅迫、SA和ABA刺激、氧化脅迫、細(xì)菌、真菌等刺激相關(guān)反應(yīng)基因顯著富集；而且，堆肥和接種灰霉病菌均能誘導(dǎo)PR1的轉(zhuǎn)錄，生長(zhǎng)在堆肥中的擬南芥接種后更促進(jìn)PR1的表達(dá)［114］?？梢?jiàn)，堆肥的確能提高擬南芥對(duì)灰霉的抗病能力。

6.2 影響灰霉抗性的微生物及其代謝產(chǎn)物

微生物或來(lái)自微生物的代謝產(chǎn)物能通過(guò)激發(fā)誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性（ISR）、系統(tǒng)獲得抗性（SAR）等抗病反應(yīng)提高植物對(duì)灰霉病菌的抗病性。

6.2.1 激發(fā)ISR等抗病反應(yīng)的微生物 植物誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性ISR指的是植物在恰當(dāng)?shù)拇碳は露邆涞姆佬l(wèi)能力增強(qiáng)的狀態(tài)，對(duì)真菌、細(xì)菌、病毒及昆蟲(chóng)的植物抗性都有效。ISR需要JA和乙烯（ET）信號(hào)途徑并且和編碼植物防衛(wèi)素基因PDF1.2的表達(dá)相關(guān)，也有研究發(fā)現(xiàn)ISR依賴SA、JA/ET途徑及NPR1［115］。一些根圍微生物能誘導(dǎo)ISR，豆科根瘤中分離的革蘭氏陽(yáng)性細(xì)菌Micromonospora菌株能誘導(dǎo)不同番茄栽培品種的持久的灰霉抗性，通過(guò)誘導(dǎo)JA調(diào)控的防衛(wèi)作用，包括防衛(wèi)基因LOXA、PinII的誘導(dǎo)表達(dá)而抗灰霉病菌［116］。Micromonospora菌株不僅讓番茄具備增強(qiáng)防衛(wèi)能力的狀態(tài)，而且具有直接抗真菌能力，因此，是生物防治最值得考慮的微生物材料。另一根圍細(xì)菌Bacillus cereus AR156通過(guò)及時(shí)增強(qiáng)PR1蛋白的表達(dá)、過(guò)氧化氫積累和胼胝質(zhì)的沉積，快速激活MAPKs信號(hào)和FRK1/WRKY53基因表達(dá)，達(dá)到提高擬南芥抗灰霉的目的；這些反應(yīng)依賴于JA/ET途徑和NPR1，而與SA自身水平高低無(wú)關(guān)［115］。

灌木根圍真菌Rhizophagus irregularis定殖在番茄根部，大量的代謝發(fā)生改變，番茄內(nèi)聚集更高水平的維生素葉酸、核黃素、吲哚衍生物和酚類(lèi)化合物；當(dāng)B. cinerea侵染R. irregularis定殖后的番茄時(shí)，LOX途徑起到關(guān)鍵抗病作用［117］。Burkholderia phytofirmansPsJN是高效誘導(dǎo)抗病性的植物內(nèi)生細(xì)菌，PsJN能移動(dòng)到葡萄的葉片，在B. cinerea周?chē)纬缮锬?，限制灰霉生長(zhǎng)。除了直接的抗灰霉菌的作用外，PsJN能誘導(dǎo)胼胝質(zhì)沉積、過(guò)氧化氫的產(chǎn)生，且當(dāng)灰霉侵染有PsJN存在的葡萄部位時(shí)，啟動(dòng)表達(dá) PR1、PR2、PR5和 JAZ蛋白［118］。Bacillus subtilisGB03的揮發(fā)性化合物VOCs激發(fā)擬南芥的PR1和PDF1.2的表達(dá)，提高灰霉抗性［119］。由上可見(jiàn)，有益的根圍細(xì)菌和真菌或植物內(nèi)生細(xì)菌，誘導(dǎo)ISR、激發(fā)植物自身與JA、ET或SA有關(guān)的抗病反應(yīng)，部分有益微生物還具有直接抗灰霉的作用。

6.2.2 激發(fā)SAR的灰霉病菌（糖）蛋白等物質(zhì) 灰霉病菌泌出的一些代謝產(chǎn)物和蛋白能產(chǎn)生過(guò)敏性反應(yīng)癥狀，如草酸、葡雙醛霉素、類(lèi)壞死和乙烯誘導(dǎo)的肽蛋白（NLPs）和木聚糖酶 Xyn11A［7，120］。擬南芥接種灰霉病菌不能誘導(dǎo)SAR，而近期研究表明灰霉病菌B. cinerea的另一些（糖）蛋白分子能激發(fā)植物的SAR或其它抗性反應(yīng)，提高番茄或煙草對(duì)灰霉病菌的抗性。B. cinerea的BcSpl1基因編碼的cerato-platanin家族的泌出蛋白，處理煙草后，能激發(fā)兩個(gè)受NPR1（SAR主要的調(diào)控子）控制的基因PR1-a和PR-5的表達(dá)［121］。B. cinerea的另一個(gè)泌出蛋白BclEB1，同樣能夠激發(fā)被處理的煙草中的PR1-a和PR-5的表達(dá)［121］。BcGs1，B. cinerea的泌出糖蛋白，誘導(dǎo)眾所周知的SAR標(biāo)記基因PR1-a的表達(dá)，也誘導(dǎo)乙烯介導(dǎo)且不依賴于JA的死體營(yíng)養(yǎng)型真菌抗性信號(hào)途徑中TPK1b的表達(dá)，此外，還誘導(dǎo)JA信號(hào)途徑的激發(fā)子系統(tǒng)素原（系統(tǒng)素的前體）的表達(dá)，說(shuō)明BcGs1同時(shí)誘導(dǎo)植物的SAR、ET介導(dǎo)的抗灰霉信號(hào)通路成分以及JA信號(hào)通路成分的表達(dá)［93］。B. cinerea泌出的木糖葡聚酶激發(fā)大豆的防衛(wèi)基因Pvd1、PvPR1和PvPR2的表達(dá)，激發(fā)PTI和SAR［122］。

除了上述灰霉病菌B. cinerea的泌出蛋白及其它代謝物以外，疫霉菌Pythium oligandrum的類(lèi)似elicitin的蛋白Oli-D1和Oli-D2激發(fā)煙草的HR，誘導(dǎo)番茄JA/ET介導(dǎo)的信號(hào)途徑中SlLapA1、SlPin2、SlLOX-E和SlERF2基因的表達(dá)而抗灰霉［123］。

7 總結(jié)與展望

寄主范圍極其廣泛的死體營(yíng)養(yǎng)型灰霉病菌，采用多種策略侵染寄主植物，形成對(duì)作物營(yíng)養(yǎng)體和果實(shí)破壞性很強(qiáng)的灰霉病。生產(chǎn)實(shí)踐中對(duì)灰霉病的防控仍以使用化學(xué)藥劑為主要防治方式，一方面造成環(huán)境污染和食用隱患；另一方面，田間B. cinerea抗藥性菌株不斷出現(xiàn)，導(dǎo)致化學(xué)防治效果差。因此，全面深入理解植物抗灰霉的分子機(jī)制，掌握抗灰霉遺傳組分，開(kāi)發(fā)利用植物自身基因進(jìn)行種質(zhì)抗病遺傳改良是有利于保持綠色生態(tài)環(huán)境的有效措施，但這個(gè)過(guò)程需要很長(zhǎng)時(shí)間。而近幾年的研究找到具有實(shí)踐應(yīng)用潛力的灰霉抗性因素和成分（圖1-A和B），可作為開(kāi)發(fā)替代化學(xué)藥劑的不錯(cuò)選擇。此外，隨著分子生物學(xué)手段的拓展和提高，也找到可以應(yīng)用來(lái)防治灰霉的新的方法。

圖1 植物細(xì)胞外激發(fā)抗B. cinerea反應(yīng)的信號(hào)

寄主誘導(dǎo)的基因沉默技術(shù)HIGS（Host-induced gene silencing，HIGS）已經(jīng)被開(kāi)發(fā)和利用來(lái)保護(hù)作物免受真菌的侵染?；颐共【c植物互作過(guò)程中，輸出sRNA到寄主植物破壞免疫反應(yīng)［124］，而擬南芥表達(dá)雙鏈RNA（dsRNA），互補(bǔ)真菌DCL（Dicer-like，DCL）家族基因，顯著提高對(duì)灰霉病菌的抗性［125］。因此，HIGs可用來(lái)培育抗灰霉病菌的作物品種的有效方法之一?？梢?jiàn)，隨著植物抗灰霉病分子機(jī)制研究的不斷深入，更多的有效基因能用于抗灰霉病菌種質(zhì)遺傳改良，結(jié)合上述提高植物抗灰霉病菌的因素和方法，逐步取代單一的化學(xué)防治方法，解決化學(xué)農(nóng)藥抗性、環(huán)境污染、安全綠色食品等問(wèn)題。

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