披針形蜈蚣藻(Grateloupia lanceolata)的早期發(fā)育及其生活史*

田伊林 劉雨薇 王宏偉

(遼寧師范大學生命科學學院 大連 116081)

披針形蜈蚣藻(Grateloupia lanceolata)隸屬于紅藻門(Rhodophyta)、杉藻目(Gigartinales)、海膜科(Halymeniaceae)、蜈蚣藻屬(Grateloupia)。1934年最初被 Okamura. K發(fā)現(xiàn)并命名為 Aeodes lanceolata Okamura (Okamura, 1934)。1954年 Yamada. Y 和Kawabata. S根據藻體結構和生殖器官將其更名為Pachymeniopsis lanceolata (Okamura) Yamada et Kawabata (Kawabata, 1954)。1997年Kawaguchi. S根據形態(tài)學研究將其移入蜈蚣藻屬, 更名為 Grateloupia lanceolata (Okamura) Kawaguichi (Kawaguchi, 1997)。該種的主要特征為: 藻體直立, 單生或叢生, 深紅色或紅色帶黃色, 粘滑, 革質, 固著器盤狀, 向上分裂成數片披針形葉片, 有的葉片為長廣圓形或帶狀, 末端漸尖, 長8—30cm, 甚至可達60cm, 寬3—5cm, 邊緣全緣或波浪形(夏邦美, 2004)。生長在風浪較小的中低潮帶的巖石上或石沼中(圖1)。

近年來, 除日本外, 披針形蜈蚣藻陸續(xù)在法國(Verlaque et al, 2005)、美國(Miller et al, 2009)、韓國(Kim et al, 2014)、地中海沿岸(Verlaque et al, 2015)等地被發(fā)現(xiàn)。2004年出版的《中國海藻志》第二卷第三冊中記載, 該種只在浙江省有分布, 為我國新紀錄種(夏邦美, 2004)。2012年, Ye等(2012)在山東省榮成市發(fā)現(xiàn)該種, 認為是來自日本和韓國的外來入侵種,并對其四分孢子的放散和附著做了研究。2015年10月, 經過形態(tài)觀察和對葉綠體基因組中的核酮糖1,5-二磷酸羥化酶/加氧酶大亞基基因(ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase, rbcL)的分子鑒定, 我們首次在大連發(fā)現(xiàn)該種, 鑒定結果另文發(fā)表。

披針形蜈蚣藻有較高的經濟價值, 可食用(Seo et al, 2013)、藥用(Kim et al, 2015), 但尚未被成功開發(fā)為人工栽培品種, 原因主要在于人們對其生長、發(fā)育等過程還不甚了解。Kawaguchi. S曾簡單觀察了披針形蜈蚣藻的發(fā)育過程, 但沒有進行環(huán)境因子對其發(fā)育影響的研究(Kawaguchi, 1997)。Yang等人根據rbcL和 COI分子序列區(qū)分了該種和橢圓蜈蚣藻(G.elliptica)的差異(Yang et al, 2013)。其他基本生物學特征未見報道。

為了補充相關內容, 在實驗室條件下, 我們詳細觀察了其早期發(fā)育過程和生活史, 同時研究了溫度與光周期、溫度與光照強度的交互作用對披針形蜈蚣藻發(fā)育的影響, 探討了適宜盤狀體發(fā)育及幼苗生長的最優(yōu)條件, 旨在為披針形蜈蚣藻的種質保存、人工育苗、規(guī)?；耘嘁约翱沙掷m(xù)開發(fā)利用提供理論依據和技術支撐。

圖1 披針形蜈蚣藻野外生境Fig. 1 The habitat of Grateloupia lanceolata注: a. 箭頭所指處為披針形蜈蚣藻的雌配子體; b. 箭頭所指處為披針形蜈蚣藻的雄配子體

1 材料與方法

1.1 標本采集和處理

用于實驗培養(yǎng)的成熟披針形蜈蚣藻于2015年10月13日采自大連市黑石礁、星海公園, 于2015年11月12日采自大連市金石灘、付家莊, 于2016年4月8日采自大連市付家莊。首先, 選擇成熟囊果比例達到80%左右的雌配子體, 用滅菌海水反復沖洗, 再用毛筆刷洗藻體以除去表面污垢及其他雜藻。在室溫通風處陰干1小時, 以刺激孢子放散。將處理好的雌配子體和四分孢子體放入鋪滿 7個載玻片的滅菌皮氏培養(yǎng)皿中, 加入 PES(Provasoli’s enriched Seawater Medium)培養(yǎng)液, 進行孢子采集。當孢子放散并附著于載玻片上, 在顯微鏡下觀察視野(10×10)中附著的孢子數達到 20—30個時, 移除藻體。培養(yǎng)液每 2天更換1次, 同時加入GeO2(2mg GeO2/1L PES)以防止硅藻的生長。當生長出直立體后, 將其轉移至培養(yǎng)缸(10×10×5cm)中進一步培養(yǎng)。

1.2 實驗條件設置

1.2.1 預培養(yǎng) 將附著有孢子的載玻片于溫度(15±2)°C, 光照強度 80—90μmol/(m2·s), 鹽度 30±1,光周期12L∶12D條件下預培養(yǎng), 直至盤狀體直徑達到50μm左右。

1.2.2 溫度與光周期的雙因素實驗設計 將預培養(yǎng)后的盤狀體分別置于溫度 5、10、15、20、25、30°C共6個梯度, 光周期設置為8L∶16D、12L∶12D、16L∶8D共3個梯度, 共18個組合, 每組設置3個平行樣, 其余條件與預培養(yǎng)一致。PES培養(yǎng)液每2天更換1次, 從每個實驗組中隨機抽取10個盤狀體并測量其直徑, 培養(yǎng)周期14天。當幼苗高度達到500μm時, 從每個實驗組中隨機挑選 10個幼苗測量其高度, 培養(yǎng)周期21天。

1.2.3 溫度與光照強度的雙因素實驗設計 根據溫度與光周期交互實驗得出的最佳實驗條件用于溫度與光照強度的實驗中。將預培養(yǎng)后的盤狀體分別置于溫度5、10、15、20、25、30°C共6個梯度, 光照強度設置為 50、80、110μmol/(m2·s)共 3 個梯度, 共18個組合, 每組設置 3個平行樣, 其余條件同預培養(yǎng)。PES培養(yǎng)液每2天更換1次, 每個實驗組中隨機抽取10個盤狀體并測量其直徑, 培養(yǎng)周期14天。當幼苗高度達到 500μm時, 每個實驗組中隨機挑選 10個幼苗測量其高度, 培養(yǎng)周期21天。

1.3 發(fā)育過程觀察和數據統(tǒng)計

使用 Olympus BH2顯微鏡(Olympus Beijing Co.Ltd., China)進行觀察并拍照記錄。使用Excel 2010進行數據統(tǒng)計。利用公式 RGR(%/d)=(lnWt-lnW0)/t×100%求得盤狀體和幼苗的相對生長速率。其中W0為盤狀體初始直徑或幼苗初始高度, Wt為培養(yǎng)t天(d)后盤狀體直徑或幼苗高度。用Adobe Photoshop CS4圖像處理, 使用 Spss 22.0進行雙因素方差分析(two-way ANOVA), 若差異顯著再用 Tukey’s進行多重比較,以 P＜0.05作為差異顯著水平, 本文內數值均為平均值±標準差。

2 結果

2.1 披針形蜈蚣藻早期發(fā)育過程

披針形蜈蚣藻的囊果突出于雌配子體兩面, 呈深紅色, 成熟囊果直徑達到 200—350μm(圖 2a)。隨后囊果上形成直徑為50—80μm的囊果孔(圖2b), 果孢子經由囊果孔放散出來, 并附著在載玻片上(圖2c)。果孢子呈深紅色, 球形, 直徑為 15μm 左右(圖2d)。在24h內果孢子的原生質體一側凹陷(圖2e), 并向凹陷對側移動, 同時果孢子的另一端凸起并伸長形成萌發(fā)管, 原生質體向萌發(fā)管移動, 并在原地留下半透明膠狀物質(圖 2f—g)。當原生質全部移動到萌發(fā)管后, 在凹陷處形成一道隔膜, 隨后原生質體開始橫向分裂形成上下兩個大小、形態(tài)一致的原生質體,然后縱向分裂成四個呈“十”字形排列的原生質體,直至形成多細胞的團狀結構。隨著原生質體的分裂,另一端的空泡及其中半透明膠狀物質逐漸變小直至消失(圖2h—k)。隨后鄰近的細胞團融合, 形成較大的細胞團(圖2l—m)。當細胞團分化出水平方向分裂的基細胞和垂直方向上分裂的頂細胞時, 進入了盤狀體時期(圖 2n)。盤狀體直徑逐漸擴大, 鄰近的盤狀體相互融合形成更大的盤狀體(圖 2o—p), 其直徑最大可達到300μm左右(圖 2q)。30天左右, 形成直立枝(圖 2r); 50天左右直立枝繼續(xù)生長形成早期幼苗, 隨后繼續(xù)發(fā)育成披針狀或二叉分枝的幼苗; 100天左右幼苗長到了約0.5cm高(圖2s); 150天左右, 幼苗達到1cm高, 并且在幼苗葉片的先端有≥2個披針形的分枝(圖2t)。四分孢子的發(fā)育過程與果孢子發(fā)育過程幾乎一致。

2.2 生活史

圖3為披針形蜈蚣藻的生活史, 由有性世代及無性世代組成。有性世代中, 配子體為雌雄異體。雄配子體成熟后由藻體的外表皮細胞形成球形、無色的精子囊。每個精子囊產生一個無色球形的精子。雌配子體成熟后, 由藻體的內皮層細胞分化形成果胞枝生殖枝叢和輔助細胞生殖枝叢。果胞枝生殖枝叢由 12個以上橢圓形或略扁形細胞組成, 果胞枝為2個細胞,即果胞和下位細胞, 果胞末端有一長受精絲。輔助細胞生殖枝叢的主枝由13個橢圓形或略扁形細胞組成,輔助細胞橢球形, 比其他枝叢細胞大, 顏色較深。精子進入受精絲, 到達果胞內與卵細胞結合為合子。受精后的果胞與下位細胞融合形成融合胞。融合胞與鄰近的輔助細胞均產生聯(lián)絡絲, 融合胞內的合子通過聯(lián)絡絲進入輔助細胞內繼續(xù)發(fā)育。由輔助細胞產生產孢絲。產孢絲細胞不斷分裂, 集生成為囊果。成熟囊果突出于藻體表面兩側, 呈深紅色斑點。果孢子囊成熟后,釋放出果孢子, 果孢子經過不斷分裂形成盤狀體, 盤狀體繼續(xù)分裂形成直立枝, 最終發(fā)育成四分孢子體。

無性世代中, 四分孢子體的皮層細胞分化成橢圓形的四分孢子囊, 并散生在皮層內。在囊內經減數分裂產生呈十字形排列的四分孢子, 成熟后分別萌發(fā)成雌、雄配子體。雌、雄配子體與四分孢子體形態(tài)相同, 交替出現(xiàn), 為同型世代交替。

2.3 溫度與光周期雙因素對披針形蜈蚣藻早期發(fā)育的影響

在溫度與光周期雙因素實驗中, 溫度在5—30°C范圍內時, 隨著溫度的升高, 盤狀體(圖4a)和幼苗(圖4b)的相對生長速率呈現(xiàn)先升高后降低的趨勢。在同一光周期培養(yǎng)條件下, 10—25°C范圍內盤狀體及幼苗能較好的生長, 15°C時二者均達到最大生長速率。當溫度為5°C和30°C時, 二者均生長緩慢。

當溫度為 15°C、光周期為 16L∶8D時, 盤狀體在 14天后直徑達到(200±10)μm, RGR 為(9.902%±0.51%)/d; 此條件下培養(yǎng) 21天后幼苗高度達到(3.73±0.19)mm, RGR 為(9.569%±0.48%)/d。當溫度為15°C、光周期為12L∶12D時, 盤狀體在14天后直徑為(141±7.1)μm, RGR 為(7.405%±0.37%)/d; 同一條件下 21天后幼苗高度為(2.61±0.13)mm, RGR為(7.869%±0.39%)/d。當溫度為 15°C、光周期為 8L∶16D時, 盤狀體在14天后直徑為(120±6)μm, RGR為(6.253%±0.31%)/d; 同一條件下培養(yǎng) 21天后幼苗高度為(2.1±0.11)mm, RGR 為(6.834%±0.34%)/d。

綜上所述, 溫度與光周期對披針形蜈蚣藻盤狀體發(fā)育及幼苗生長有極顯著影響(P＜0.01, 表1)。披針形蜈蚣藻適宜發(fā)育溫度范圍為 10—25°C, 最適發(fā)育溫度為15°C。最適光周期為16L∶8D。

2.4 溫度與光照強度雙因素對披針形蜈蚣藻早期發(fā)育的影響

在溫度與光照強度雙因素實驗中, 當溫度在 5—15°C 范圍時, 盤狀體(圖 5a)及幼苗(圖 5b)的相對生長速率隨溫度的升高而增大, 15°C時二者相對生長速率達到最大。當溫度為 15—30°C時, 隨著溫度的升高, 二者的相對生長速率下降。

圖2 披針形蜈蚣藻的早期發(fā)育Fig. 2 The early development of carpospores in G. lanceolata注: a. 囊果分布在藻體表面; b. 囊果表面觀, 箭頭所指為囊果孔; c—d. 果孢子; e. 果孢子原生質體向一側凹陷; f. 果孢子內原生質體向萌發(fā)管一側移動; g—j. 果胞子分裂; k. 空泡及內容物逐漸消失; l—m. 細胞團融合; n. 盤狀體; o—p. 盤狀體融合; q. 融合后形成的較大盤狀體; r. 直立枝; s—t. 幼苗

圖3 披針形蜈蚣藻的生活史Fig. 3 The life cycle of G. lanceolata

圖4 不同溫度與不同光周期對披針形蜈蚣藻盤狀體(a)和幼苗(b)發(fā)育的影響Fig. 4 Effects of temperature and photoperiod on the development of G. lanceolata discoid crust (a) and seedling (b)

表1 溫度與光周期交互實驗的雙因素方差分析Tab. 1 The two-way analysis of variance in temperature and photoperiod

盤狀體及幼苗的最適生長條件為溫度 15°C、光照強度 80μmol/(m2·s), 此條件下培養(yǎng) 14天后盤狀體的直徑達到(206±11)μm, RGR 為(10.113%±0.51%)/d;培養(yǎng) 21天的幼苗高度達到(3.20±0.17)mm, RGR為(8.839%±0.44%)/d。培養(yǎng)條件為溫度15°C、光照強度110μmol/(m2·s)時盤狀體及幼苗的生長狀態(tài)較好, 培養(yǎng) 14天的盤狀體直徑為(186±9.3)μm, RGR 為(8.657%±0.43%)/d; 同一條件下培養(yǎng) 21天后幼苗高度為(2.61±0.13)mm, RGR為(7.869%±0.39%)/d。培養(yǎng)條件為溫度 15°C、光照強度 50μmol/(m2·s)時盤狀體及幼苗的生長狀態(tài)相對最差, 培養(yǎng) 14天的盤狀體直徑為(130±6.5)μm, RGR 為(6.825%±0.34%)/d; 同一條件下培養(yǎng) 21天后幼苗高度為(1.96±0.1)mm, RGR為(6.505%±0.33%)/d。

綜上, 溫度與光照強度對披針形蜈蚣藻盤狀體發(fā)育及幼苗生長有極顯著影響(P＜0.01, 表2)。披針形蜈蚣藻早期發(fā)育的最適光照強度為80μmol/(m2·s)。

3 討論

圖5 不同溫度與不同光照強度對披針形蜈蚣藻盤狀體(a)和幼苗(b)發(fā)育的影響Fig. 5 Effects of temperature and irradiance on the development of G. lanceolata discoid crust(a) and seedling(b)

表2 溫度與光照強度交互實驗的雙因素方差分析Tab. 2 The two-way analysis of variance in temperature and irradiance

對披針形蜈蚣藻孢子的生長發(fā)育過程進行研究,發(fā)現(xiàn)孢子表面先突出形成萌發(fā)管, 隨后原生質體移動至萌發(fā)管內分裂成細胞團, 細胞團繼續(xù)發(fā)育成盤狀體, 同時空泡狀結構逐漸消失。因此披針形蜈蚣藻的孢子發(fā)育類型為“間接盤狀體”型。豬野俊平(1947)對屬模蜈蚣藻(G. filicina)、帶形蜈蚣藻(G.turuturu)、橢圓蜈蚣藻(G. elliptica)三種蜈蚣藻的孢子發(fā)生類型進行了比較研究, 認為蜈蚣藻屬的孢子發(fā)生類型有間接盤狀體型或間接絲狀體型。有研究表明,繁枝蜈蚣藻(G. ramosissima)(劉鳳賢等, 1986)、舌狀蜈蚣藻(G. livida)(宋志明, 2013)、細弱蜈蚣藻(G.tenuis)(曹翠翠等, 2015)的孢子發(fā)育類型為間接盤狀體型或間接絲狀體型。大連蜈蚣藻(G. dalianensis)和多枝蜈蚣藻(G. ramosa)的孢子發(fā)育類型為間接盤狀體型, 黃海蜈蚣藻(G. huanghaiensis)的孢子發(fā)育類型為間接絲狀體型(趙丹, 2012)。孢子生長發(fā)育過程中絲狀體的出現(xiàn)為其大量培養(yǎng)和絲狀體采苗提供便利,改變了以往僅從四分孢子、果孢子獲得盤狀體的單一途徑(張澤宇等, 2007)。

另外, 我們將培養(yǎng)皿內未附著的孢子吸出, 放入鋪滿扇貝殼的培養(yǎng)皿中繼續(xù)培養(yǎng)。結果表明, 附著在貝殼上的果孢子更快地發(fā)育成盤狀體, 而未附著的果孢子生長發(fā)育緩慢或者逐漸失去活性, 說明孢子的發(fā)育須附著在一定的基質上。

實驗中觀察到了披針形蜈蚣藻的盤狀體融合現(xiàn)象, 即兩個或多個盤狀體融合形成一個較大的盤狀體。紅藻門中許多海藻盤狀體發(fā)育時期都存在融合的現(xiàn)象(陳美琴等, 1985; Vera et al,2008; Li et al, 2010 ;Zhao et al, 2010), 如同屬的帶形蜈蚣藻(姜春梅, 2011)和舌狀蜈蚣藻(宋志明, 2013)等。除蜈蚣藻屬外, 膠黏藻屬(Dumontia)的單條膠黏藻(D. simplex)在早期發(fā)育過程中也出現(xiàn)了多個盤狀體融合成一個超級盤狀體的現(xiàn)象(姜朋等, 2016)。而且在盤狀體融合之前, 我們觀察到了細胞團的融合, 這是其他蜈蚣藻中未發(fā)現(xiàn)的過程。同時本研究在幼苗培養(yǎng)的實驗中發(fā)現(xiàn), 當幼苗的間距大于3—4 mm時, 其生長速率最快。

披針形蜈蚣藻的生活史由單倍的雌雄配子體及二倍四分孢子體組成。配子體與四分孢子體形態(tài)一致,為同型世代交替, 成熟的雌、雄配子體在外觀上可以分辨。披針形蜈蚣藻生活史與屬模蜈蚣藻相似, 這也為其分類提供了依據。

通過本研究得出, 溫度和光周期對披針形蜈蚣藻發(fā)育均有影響。雙因子方差分析表明, 溫度與光周期的交互作用對盤狀體發(fā)育及幼苗生長均有極顯著性影響(P＜0.01)。最適合盤狀體發(fā)育的條件是溫度15°C, 光周期 16L∶8D。與 Ye等(2013)的研究結果,即四分孢子體的最適生長條件為溫度 16°C, 光周期16L∶8D相似。亞洲蜈蚣藻(G. asiatica)在10—20°C盤狀體能較好的生長, 20°C為其最適溫度(Adharini et al, 2014)。陽江蜈蚣藻(G. yangjiangensis)盤狀體發(fā)育適宜溫度為20°C(Wang et al, 2014)。從單因素角度看,在 10—25°C范圍內披針形蜈蚣藻能較好地生長, 其中15°C時盤狀體和幼苗的相對生長速率最大。在適宜溫度范圍內孢子附著后能很快地發(fā)育成深紅褐色的盤狀體, 其后發(fā)育成幼苗, 從而可見披針形蜈蚣藻的溫度耐受范圍較廣, 為廣溫種。然而溫度在5°C以下和 30°C 以上時, 孢子的附著率下降, 并且發(fā)育成的盤狀體細胞內色素在一周內流失隨后死亡。此培養(yǎng)溫度與大連海域 10—11月份海水溫度為(15±5)°C, 4月份海水溫度為(10±3)°C(邵魁雙等, 2000)的自然條件下的生長溫度基本一致。本實驗中 10—11月采集的披針形蜈蚣藻上成熟囊果比例較 4月份采集的樣本中成熟囊果比例高, 從而也可以證明 15°C為披針形蜈蚣藻的最適發(fā)育溫度。光周期是通過改變光照時間從而影響藻體生長所需吸收的能量。當溫度一定時,在一定范圍內, 光照時間越長, 藻體可獲得的能量越多, 生長速率越快(姜宏波等, 2009)。本實驗中16L∶8D為披針形蜈蚣藻生長的最佳光周期。

光照強度是影響藻類生長繁殖的重要生態(tài)因子之一(歐陽崢嶸等, 2010)。雙因子方差分析表明, 溫度與光照強度的交互作用對盤狀體發(fā)育和幼苗生長均有極顯著性影響(P＜0.01)。盤狀體及幼苗的最適光照強度為 80μmol/(m2·s)。光照強度為 50μmol/(m2·s)和110μmol/(m2·s)時, 盤狀體和幼苗的生長情況不如光照強度為 80μmol/(m2·s)條件下好?？赡芤驗?110μmol/(m2·s)光照強度超過了藻類植物光飽和點, 使其葉綠素a含量降低, 抑制了一定的光合速率, 從而不能獲得足夠的能量, 導致生長緩慢。80μmol/(m2·s)的光照強度沒有達到光飽和點, 光合速率也較低, 同樣不能積累足夠的能量。研究表明, 在適宜溫度下, 低光照強度培養(yǎng)條件更有利于鶯歌海蜈蚣藻(G. yinggehaiensis)盤狀體的發(fā)育(趙丹, 2012), 而高光照強度更適合細弱蜈蚣藻盤狀體的發(fā)育(曹翠翠等, 2015)。

4 結論

(1) 披針形蜈蚣藻孢子發(fā)育過程中形成萌發(fā)管,無絲狀體的產生, 發(fā)育類型為“間接盤狀體”類型。孢子早期發(fā)育過程中出現(xiàn)細胞團融合、盤狀體融合現(xiàn)象。

(2) 披針形蜈蚣藻生活史由單倍體的雌、雄配子體, 二倍體的果孢子體和四分孢子體組成, 配子體與四分孢子體形態(tài)一致, 為同型世代交替。

(3) 光溫的交互作用對披針形蜈蚣藻盤狀體的發(fā)育和幼苗生長均有極顯著影響(P＜0.01)。適宜生長發(fā)育溫度范圍為 10—25°C, 其中溫度 15°C、光周期16L∶8D、光照強度 80μmol/(m2·s)條件下盤狀體及幼苗生長發(fā)育最快。

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