集約化互作體系植物根系高效獲取土壤養(yǎng)分的策略與機(jī)制

張德閃，李洪波，申建波

（1 上海市農(nóng)業(yè)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境保護(hù)研究所，上海 201403；2 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所，北京 100101；3 中國農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院/植物與土壤相互作用教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193）

集約化互作體系植物根系高效獲取土壤養(yǎng)分的策略與機(jī)制

張德閃1, 3，李洪波2，申建波3*

（1 上海市農(nóng)業(yè)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境保護(hù)研究所，上海 201403；2 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所，北京 100101；3 中國農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院/植物與土壤相互作用教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193）

【目的】植物根系的形態(tài)與生理變化是植物從土壤中高效獲取養(yǎng)分資源的重要機(jī)制，由相同物種或不同物種組成的互作體系中植物根系對養(yǎng)分的吸收利用受相鄰植物競爭的強(qiáng)烈影響，闡明互作體系不同競爭條件下植物根系獲取養(yǎng)分的策略并揭示其作用機(jī)制，這是基于根系覓食行為探討?zhàn)B分高效利用的根際調(diào)控途徑與技術(shù)措施的重要理論基礎(chǔ)?！局饕M(jìn)展】根系屬性的互補(bǔ)性有利于降低根系間對養(yǎng)分的競爭。根系構(gòu)型的互補(bǔ)性，例如深根系與淺根系植物互作，促進(jìn)個(gè)體植株對土壤剖面不同深度養(yǎng)分的吸收利用；由根系可塑性介導(dǎo)的水平方向上根系空間分布的互補(bǔ)性，提高了植物根系對同一土層不同空間位點(diǎn)土壤養(yǎng)分的挖掘；個(gè)體植株根系形態(tài)屬性與相鄰植物根際生理過程的互補(bǔ)性促進(jìn)根系對不同形態(tài)養(yǎng)分的利用?；プ黧w系根系獲取養(yǎng)分的策略具有高度互補(bǔ)性，這有助于提高整個(gè)作物系統(tǒng)的養(yǎng)分利用效率，進(jìn)而提高生產(chǎn)力。根系空間生態(tài)位的分離 (包括垂直與水平方向) 以及根際生物化學(xué)特征生態(tài)位的分離，是驅(qū)動(dòng)互作體系根系高效獲取養(yǎng)分資源的主要機(jī)制。合理的根層調(diào)控可以提高植物根系挖掘土壤養(yǎng)分的能力；優(yōu)化互作體系物種的搭配能充分發(fā)揮根的互作效能，提高養(yǎng)分利用的生物潛力?！締栴}與展望】今后應(yīng)進(jìn)一步針對集約化高投入作物體系，通過管理根層養(yǎng)分供應(yīng)和物種間的互作效應(yīng)，強(qiáng)化根際養(yǎng)分信號的調(diào)控作用，調(diào)節(jié)根系形態(tài)與生理特性，降低種間競爭，增強(qiáng)種間互利，以最大化根系和根際的生物學(xué)潛力，提高養(yǎng)分利用效率和作物產(chǎn)量，為實(shí)現(xiàn)以節(jié)肥增效為核心的可持續(xù)集約化作物生產(chǎn)提供重要的調(diào)控策略與途徑。

覓食行為；根系形態(tài)；根系生理；生態(tài)位分離；根際調(diào)控；減肥增效

無論是自然生態(tài)系統(tǒng)還是農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)，植物不是以一個(gè)單獨(dú)的個(gè)體存在，都會在不同尺度上形成種群或群落。因此，物種內(nèi)及物種間的相互作用就成為必然。同種植物間根系的相互作用 (種內(nèi)互作) 表現(xiàn)為不同密度的作物群體對資源的高效獲取；植物種間根系的相互作用 (種間互作) 表現(xiàn)為不同植物的間作群體對資源的高效利用[1]?；プ黧w系根系間的相互作用分為競爭和互利。植物間的競爭是指兩個(gè)或兩個(gè)以上的個(gè)體根系為爭奪土壤資源而發(fā)生的相互關(guān)系；互利是指由于根系空間結(jié)構(gòu)以及形態(tài)生理屬性的差異所引起的植物在資源利用上的互補(bǔ)效應(yīng)[1–2]。植物根系相互作用的研究是認(rèn)識群落種間關(guān)系的基礎(chǔ)，對養(yǎng)分資源的高效利用和生產(chǎn)力的提高以及植物群落的構(gòu)建具有重要的指導(dǎo)意義。研究發(fā)現(xiàn)互作體系根系間的互利效應(yīng)顯著提高了間作體系農(nóng)作物地上部的生產(chǎn)力，其貢獻(xiàn)高達(dá)50%[3–4]。

植物在長期的進(jìn)化過程中形成了一系列可塑性機(jī)制來適應(yīng)不斷變化的土壤環(huán)境，以提高養(yǎng)分利用效率[1]。例如，植物通過根系形態(tài)特征的改變提高對有效磷的獲取[5]，通過分泌磷活化物質(zhì)如質(zhì)子、有機(jī)酸、磷酸酶等改變根際環(huán)境提高根系對難溶性磷的利用[6–8]。然而，植物根系對養(yǎng)分的主動(dòng)探索不可避免地受到相鄰植物競爭的影響[9–10]，養(yǎng)分和相鄰植物共同驅(qū)動(dòng)下的植物根系的響應(yīng)策略是限制植物吸收利用土壤養(yǎng)分的關(guān)鍵環(huán)節(jié)[11]。生態(tài)位是指植物對每個(gè)環(huán)境空間點(diǎn)的反應(yīng)和效應(yīng)[12]，生態(tài)位分離是維持物種共存的必要條件[13]，根據(jù)生態(tài)位理論，如果兩種植物在養(yǎng)分利用上占據(jù)不同的生態(tài)位，則兩種植物共處時(shí)就不會產(chǎn)生強(qiáng)烈的競爭作用，互利作用就會表現(xiàn)出來[1]。因此，闡明互作體系植物根系獲取養(yǎng)分的策略，基于生態(tài)位理論深入探討?zhàn)B分資源高效利用的作用機(jī)制，對于建立作物高產(chǎn)與養(yǎng)分高效、環(huán)境友好型的作物生產(chǎn)系統(tǒng)具有重要的科學(xué)和實(shí)踐意義。

1 植物根系獲取養(yǎng)分的策略及其影響因素

長期以來，我國在改良和利用土壤資源方面取得了舉世矚目的成就，但目前仍有約2/3的耕地屬于中低產(chǎn)土壤，水肥資源利用率低[1]；另外，土壤是由母質(zhì)、地形、氣候、生物、時(shí)間和人為因素形成的非均質(zhì)變化的連續(xù)體，具有較大的時(shí)空變異性[14]。根系對土壤養(yǎng)分環(huán)境變化的感受和適應(yīng)性反應(yīng)涉及兩個(gè)重要方面：一是根系形態(tài)或構(gòu)型反應(yīng)；二是根系生理反應(yīng)。不同植物在不同的養(yǎng)分環(huán)境中所采取的覓食策略不同，有的依靠其特殊的根系形態(tài)和構(gòu)型，有的則依賴于通過根分泌物和吸收功能的改變來提高作物攝取和利用養(yǎng)分的能力[15]。例如，低磷脅迫條件下，禾本科植物通過增加碳水化合物向根系的運(yùn)輸促進(jìn)根系的伸長、側(cè)根的形成、根毛長度及數(shù)量的增加，提高根系對土壤有效磷的獲取[5, 14]；大多數(shù)豆科植物及其他耐貧瘠的植物品種，都有酸化根際的現(xiàn)象，這有利于植物在養(yǎng)分逆境條件下大量吸收P、Fe、Mn、Zn等難溶態(tài)養(yǎng)分[1]，羽扇豆、蠶豆等豆科植物會增加根系質(zhì)子、有機(jī)酸和酸性磷酸酶的分泌，活化土壤中難溶性Fe/Al-P，提高土壤有效磷含量，促進(jìn)養(yǎng)分吸收和植物生長[15]。

關(guān)于根系獲取異質(zhì)性養(yǎng)分的工作起源于Drew及其團(tuán)隊(duì)研究大麥根系 (Hordeum vulgare) 對異質(zhì)性養(yǎng)分的形態(tài)響應(yīng)[16]，局部供應(yīng)氮、磷時(shí)大麥根系在養(yǎng)分富集區(qū)大量增生，在形態(tài)上表現(xiàn)為單條根系的伸長，總根長和細(xì)根比例的增加，根系生物量的提高和側(cè)根擴(kuò)展范圍的增大[17–20]，大量增加的根長和根表面積提高了養(yǎng)分的吸收效率，同時(shí)抵消了富集區(qū)外根系由于無法獲取養(yǎng)分資源對植物生長所帶來的負(fù)效應(yīng)[21]。生態(tài)學(xué)上把根系從形態(tài)或結(jié)構(gòu)上獲取異質(zhì)性養(yǎng)分的覓食行為分為兩個(gè)方面，即根系覓食行為的尺度 (foraging scale) 和精度 (foraging precision)[22]。覓食尺度是指根系在空間的分布或者是對資源在空間的占有程度[23]；覓食精度則被認(rèn)為是在養(yǎng)分富集微域中根系增生的程度或精確性[24–25]。不同植物根系獲取異質(zhì)性養(yǎng)分的策略因物種的不同存在顯著差異。Kembel 等[26]指出雙子葉植物根系對異質(zhì)性養(yǎng)分的響應(yīng)較單子葉植物敏感，然而有研究發(fā)現(xiàn)單子葉植物玉米根系在磷富集區(qū)大量增生，而雙子葉植物蠶豆根系對異質(zhì)性磷的響應(yīng)不明顯[11, 27]，這反映了農(nóng)田作物生態(tài)系統(tǒng)與自然生態(tài)系統(tǒng)的高度差異，對于作物的管理至關(guān)重要。另外，根系還會通過增強(qiáng)生理可塑性的變化來提高異質(zhì)性養(yǎng)分的吸收利用。繼Drew[16]的研究，Jackson 等[28]和 Robinson[22]的研究表明在養(yǎng)分富集區(qū)根系的養(yǎng)分吸收速率顯著增加，當(dāng)對處于養(yǎng)分脅迫的植物進(jìn)行局部養(yǎng)分供應(yīng)時(shí)，單位根長的養(yǎng)分吸收量會大幅度增加，一般會提高2～3倍甚至更高。

目前關(guān)于植物根系獲取異質(zhì)性養(yǎng)分策略的研究通常都是基于植物生長的某個(gè)點(diǎn)、某個(gè)時(shí)期或者某一生長階段，然而，根系的生長是一個(gè)動(dòng)態(tài)、連續(xù)的過程。植物地上部生物量與根系資源獲取有著功能上的聯(lián)系，植物地上部生物量的累積體現(xiàn)了根系覓食功能的動(dòng)態(tài)性。在以往的試驗(yàn)中也不乏見到同時(shí)測定單一收獲時(shí)刻的根系響應(yīng)，Day等[29]在對野薺菜 (Cardamine hirsuta) 的一個(gè)為期31天的研究中，發(fā)現(xiàn)養(yǎng)分的局部供應(yīng)促進(jìn)了植物地上部生長，研究同時(shí)也指出如果放在一個(gè)長期的尺度來看，養(yǎng)分空間異質(zhì)性分布和均勻分布供應(yīng)量相同時(shí)，最終生物量也會達(dá)到相同的水平。如李洪波[30]的研究發(fā)現(xiàn)養(yǎng)分的局部供應(yīng)可以改變植物前期的生長速率和生長過程，但對最終植物生物量并沒有顯著的影響。這表明在相對高肥力的條件下，提高作物的生長和養(yǎng)分利用必須進(jìn)行更精確的管理和精細(xì)調(diào)控。我們最近的研究[31]也表明，對于集約化體系下的農(nóng)作物，局部施用磷肥，結(jié)合根際酸化的調(diào)控作用，同樣可以誘導(dǎo)根系的增生，提高養(yǎng)分的吸收和作物的生長。植物根系的生長，即根系對養(yǎng)分的主動(dòng)探索隨時(shí)間是動(dòng)態(tài)變化的，McNickle等[32]結(jié)合動(dòng)物生態(tài)學(xué)理論，通過記錄植物根系在養(yǎng)分富集區(qū)的動(dòng)態(tài)生長規(guī)律以及植物根系到達(dá)和離開養(yǎng)分富集區(qū)的時(shí)間，定量研究根系對異質(zhì)性養(yǎng)分的響應(yīng)，更直觀準(zhǔn)確地分析了植物根系覓食異質(zhì)性養(yǎng)分的過程。闡明植物響應(yīng)養(yǎng)分供應(yīng)模式的動(dòng)態(tài)過程，這對深入理解植物產(chǎn)量與養(yǎng)分供應(yīng)之間的關(guān)系提供了非常重要的依據(jù)。

2 互作體系植物根系獲取養(yǎng)分的策略及作用機(jī)制

2.1 互作體系植物根系獲取養(yǎng)分的策略

養(yǎng)分的供應(yīng)不僅影響了植物根系的形態(tài)特征也影響了根際生理過程，但這些研究都是基于個(gè)體植株的理論研究，無論在自然生態(tài)系統(tǒng)還是農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)，個(gè)體植株都會形成不同尺度上的種群或群落，因此植株對養(yǎng)分的響應(yīng)勢必會受到相鄰植物的影響。互作體系植物根系對相鄰植物的響應(yīng)在空間分布上表現(xiàn)為：躲避 (avoidance)、耐受 (no responsive pattern) 和入侵 (aggregation)[32]。躲避表現(xiàn)為植物在相鄰植物附近減少根系生長，形成空間生態(tài)位的分離[9, 34]，Schenk等[35]在其研究中發(fā)現(xiàn)多種植物對其相鄰植物都存在一定程度的根系隔離現(xiàn)象，例如苘麻根系躲避與其相鄰的同種植物根系 (苘麻)[9]。耐受是指植物根系的空間分布未受到相鄰植物根系的影響，這種現(xiàn)象發(fā)生的原因可能是某些植物對相鄰植物沒有探測和作出響應(yīng)的能力，也可能是作出響應(yīng)了但沒有體現(xiàn)在空間分布上[32]。入侵表現(xiàn)為在相鄰植物根系附近目標(biāo)植物根系的增生[36]。養(yǎng)分和相鄰植物在自然條件下廣泛存在，相鄰植物的存在以及相鄰植物的競爭能力直接影響植物根系對養(yǎng)分資源的主動(dòng)探索[9–10]，在Rumex palustris和Agrostis stolonifera的互作體系，Rumex palustris對異質(zhì)性養(yǎng)分的覓食能力不受相鄰植物 (Agrostis stolonifera) 的影響，而 Agrostis stolonifera根系在養(yǎng)分富集區(qū)的增生顯著受到相鄰植物Rumex palustris的抑制。目前，關(guān)于互作體系植物根系獲取土壤養(yǎng)分策略的研究主要集中在對個(gè)體植株根系屬性與覓食能力及地上部生產(chǎn)力相互關(guān)系的分析上。

首先，互作體系個(gè)體植株根系構(gòu)型的互補(bǔ)性直接決定土壤養(yǎng)分的空間分配，影響系統(tǒng)生產(chǎn)力的大小[37]。Rubio等[38]發(fā)現(xiàn)根系結(jié)構(gòu)相同的植物混種會導(dǎo)致激烈的競爭，其中兩個(gè)淺根系植物間的競爭最為強(qiáng)烈，其次是兩個(gè)深根系植物，深根系與淺根系植物競爭時(shí)，它們之間的根系重合率比兩個(gè)深根系植物減少了一半，比兩個(gè)淺根系植物減少57%。草本、灌木和喬木間根系分布的差異顯著，草本大多數(shù)是淺根系作物，灌木是中間型，而喬木主要是深根系，草本植物/灌木/喬木組成的生態(tài)系統(tǒng)中植物可以充分挖掘不同深度土壤空間尺度上的養(yǎng)分，促進(jìn)植物生長[39]。玉米、蠶豆和南瓜組成的互作體系是中美洲的重要種植模式，主要是利用了不同植物根系構(gòu)型 (深根系、淺根系的互補(bǔ)) 不一樣，植物可利用的地下營養(yǎng)生態(tài)位分離，減少了植物間對養(yǎng)分的競爭[5]。玉米/蠶豆間作體系由于玉米是深根系作物，可以有效地利用土壤深層的養(yǎng)分，而蠶豆是淺根系作物，可以更好地利用土壤表層的養(yǎng)分資源[40]，深根系作物/淺根系作物間作顯著促進(jìn)了互作體系養(yǎng)分的吸收和生產(chǎn)力的提高。

其次，互作體系個(gè)體植株根系可塑性是植物避免直接競爭有限資源的適應(yīng)性機(jī)制，根系可塑性介導(dǎo)的水平方向根系空間分布的互補(bǔ)有利于植物根系對不同空間區(qū)域土壤養(yǎng)分的挖掘。植物生長模式理論表明生長快的物種根系壽命短，吸收能力強(qiáng)；生長慢的植物可以在較長時(shí)間的養(yǎng)分脅迫期間發(fā)生生長變化，以提高植物根系在不同環(huán)境下迅速吸收養(yǎng)分的能力[41–42]。植物能夠平衡兩者的關(guān)系更有效地分配土壤養(yǎng)分，表現(xiàn)為生長快的植物比表面積、比根長較大，根直徑?。簧L慢的植物雖不具有這些特征，但是其獲取養(yǎng)分的新陳代謝成本較低[1]。植物能感應(yīng)有效的生根空間大小，對個(gè)體根的研究表明植物能感應(yīng)鄰近根是否與其屬于同一物種并作出反應(yīng)[43]，比如根系在土壤中的分布下移[1]，根系變細(xì)以及根系的“趨利避害”現(xiàn)象。植物根系對養(yǎng)分的優(yōu)先占據(jù)以及根系在養(yǎng)分富集區(qū)的增生決定著個(gè)體植株在競爭系統(tǒng)中的“優(yōu)勝劣汰”[44–46]。如果彼此相鄰的植株在養(yǎng)分富集區(qū)同時(shí)產(chǎn)生大量根系，物種間的競爭強(qiáng)度隨之增強(qiáng)[47]，較大的競爭將不利于植物的生長，然而互作體系的個(gè)體植株為了生存，會“聰明”地采取不同的覓食策略躲避相鄰植物 (避害)而有效地獲得養(yǎng)分 (趨利)，達(dá)到物種“共存”的目的，以維持生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)發(fā)展。在研究Larrea tridentata根系的水平空間分布時(shí)發(fā)現(xiàn)植物根系會避免根系間的重疊生長，向未被占據(jù)的土壤區(qū)域生長[48–49]，這種根系的互補(bǔ)生長體現(xiàn)了植物對養(yǎng)分資源的覓食響應(yīng)具有互補(bǔ)性，滿足了互作體系個(gè)體植株對養(yǎng)分資源的需求，緩解了根系間的競爭。

再次，互作體系個(gè)體植株根系形態(tài)特征與根際生理過程的互補(bǔ)性促進(jìn)了植物對不同形態(tài)養(yǎng)分的利用，增強(qiáng)了相鄰植物間的互利效應(yīng)[50]。例如在禾本科/豆科組成的互作體系，二者互作會競爭土壤氮資源，但禾本科植物為非固氮作物，豆科作物為固氮作物，當(dāng)豆科植物通過生物固氮利用空氣中的N2，而禾本科植物此時(shí)可以充分利用土壤氮資源，因此禾本科/豆科互作體系種間互利作用顯著提高了作物的產(chǎn)量[1]。Cu等[51]的研究表明小麥和與其間作的白羽扇豆可以利用兩種顯著不同的無機(jī)磷組分；在玉米/蠶豆體系中，目標(biāo)玉米總根長顯著高于蠶豆，較大的吸收面積促進(jìn)了玉米對有效磷資源的獲取，蠶豆酸性磷酸酶和有機(jī)酸的分泌顯著高于玉米，因此玉米/蠶豆體系蠶豆可以充分利用難溶性的Fe/Al-P[52]；同時(shí)蠶豆根系分泌大量的有機(jī)酸、酸性磷酸酶，活化了土壤中的難溶態(tài)磷，提高了根際磷的有效性，刺激了相鄰植物玉米根系增生，蠶豆根系的生理可塑性不僅滿足自身對磷的需求，也能促進(jìn)玉米對根際活化磷的吸收利用[11, 52]。

2.2 互作體系根系獲取養(yǎng)分策略的主要機(jī)制

生態(tài)位 (ecological niche) 包括物種所處的環(huán)境及其本身的生活習(xí)性，例如物種覓食的地點(diǎn)、食物的種類和大小[12]，生態(tài)位不僅表現(xiàn)在物種對其生活環(huán)境的需求，而且表明物種在群落關(guān)系中的角色及其對生活環(huán)境的影響[53]。生態(tài)位的分離是指同域的親緣物種為了減少對資源的競爭而形成的在選擇生態(tài)位上的某些差別的現(xiàn)象[13]。生態(tài)位分離是生態(tài)位有重疊現(xiàn)象的兩個(gè)物種得以共存的原因之一，如無分離就會發(fā)生激烈競爭，以致弱勢物種種群受到威脅[54]。首先，垂直方向根系空間生態(tài)位的分離驅(qū)動(dòng)植物對不同土層養(yǎng)分資源的有效利用。根系構(gòu)型的差異，例如圖1所示深根系與淺根系植物互作，通過直接優(yōu)化土壤養(yǎng)分的空間分配，提高植物根系對不同生態(tài)位空間點(diǎn)有效資源的挖掘，降低競爭，提高系統(tǒng)生產(chǎn)力[5, 50]。其次，互作體系根系可塑性及其介導(dǎo)的水平方向空間生態(tài)位的分離是植物躲避競爭的重要機(jī)制。個(gè)體植株根系生長速率快慢與根系直徑大小的互補(bǔ)是植物在競爭體系趨利避害的有效途徑[41–43]。關(guān)于互作體系垂直生態(tài)位分離促進(jìn)作物增產(chǎn)和物種共存的相關(guān)工作已有很大的進(jìn)展[55]，但是，生態(tài)系統(tǒng)中大多數(shù)植物75%的根系分布在0—40 cm的土壤表層，草原生態(tài)系統(tǒng)中80%～90%的根系分布在表層0—30 cm[56–58]，這種根系的分布格局勢必會引起表層土壤養(yǎng)分的強(qiáng)烈競爭。Caldwell等[59–60]發(fā)現(xiàn)寒漠地區(qū)灌木和草本植物根系躲避相鄰植物，在玉米/玉米互作體系也發(fā)現(xiàn)相鄰玉米之間互相躲避的現(xiàn)象[61]，互作體系根系間的躲避行為 (圖1) 則能夠顯著降低由于水平方向空間生態(tài)位重疊引起的競爭，促進(jìn)互利，提高植物對養(yǎng)分的吸收以及生物量的積累。另外，根際生物化學(xué)生態(tài)位的分離 (biochemistry complementarity)驅(qū)動(dòng)植物對不同組分養(yǎng)分資源的高效利用[40]，有效緩解植物對相同形態(tài)土壤養(yǎng)分的競爭。在小麥/鷹嘴豆間作體系中，鷹嘴豆可以活化土壤中的有機(jī)磷，小麥可以高效利用有效的無機(jī)磷，這種根際生物化學(xué)生態(tài)位的分離 (圖1) 能夠避免小麥和鷹嘴豆對有效磷資源的強(qiáng)烈競爭[61–62]，強(qiáng)化物種間的互利作用。綜上，根系空間生態(tài)位的分離 (包括垂直與水平方向)以及根際生物化學(xué)特征生態(tài)位的分離，是解析互作體系根系覓食行為和資源捕獲的重要機(jī)制。

圖1 基于根系高效獲取土壤養(yǎng)分策略的物種共存機(jī)理概念模式圖Fig. 1 Conceptual model for the mechanisms driving plant co-existence based on root foraging strategies for efficient nutrient use

Grime等[62]認(rèn)為根系可塑性的“成本”與“收益”是解釋根系“有選擇性生長”行為即互補(bǔ)性生長的重要理論。大量的研究證明，植物根系會對相鄰植物和養(yǎng)分資源產(chǎn)生一系列的響應(yīng)，以期“花費(fèi)最少的資源獲取最多的養(yǎng)分”[31, 63]。在比較玉米/玉米、玉米/蠶豆互作體系目標(biāo)玉米根系覓食行為的研究中發(fā)現(xiàn)，玉米/蠶豆體系中目標(biāo)玉米優(yōu)先把碳資源投入到蠶豆根系周圍以產(chǎn)生較多的新根，有效獲取蠶豆活化的磷資源，這顯著降低了光合碳向地下部根系的分配，提高了根系投資的效率，促進(jìn)地上部植株的生長；玉米/玉米體系目標(biāo)玉米躲避相鄰植物(玉米)，根系向“未被相鄰植物占據(jù)的土壤區(qū)域”擴(kuò)展，覓食資源 (光合產(chǎn)物) 投入增加，促進(jìn)總根長尤其是細(xì)根的增生，以便充分、快速的獲取磷資源。相鄰植物的存在可改變植物根系的覓食策略，但目標(biāo)玉米會依據(jù)“花費(fèi)最小資源”的原則，采取合理的覓食策略有效地獲取土體中的養(yǎng)分，供給地上部的生長，以獲取最高的產(chǎn)量[64]。然而，互作體系植物對相鄰植物的基因表達(dá)是根系覓食能力的決定性機(jī)制，例如，玉米/蠶豆間作促進(jìn)蠶豆的結(jié)瘤和固氮，這主要是因?yàn)楫?dāng)兩種作物種在一起時(shí)，玉米根系分泌物促進(jìn)蠶豆黃酮類物質(zhì)—染料木素分泌量的增加，同時(shí)查爾酮黃烷酮異構(gòu)酶基因 (chalconeflavanone isomerase gene) 的表達(dá)以及與固氮相關(guān)的基因表達(dá) (如早期結(jié)瘤素基因ENOD93)大幅度上調(diào)，蠶豆根系結(jié)瘤和固氮能力增加[65]。

3 基于根系獲取養(yǎng)分策略的根際調(diào)控措施

根際過程是土壤–植物及其與環(huán)境相互作用的核心，根際調(diào)控的概念是指基于對根際過程很好的理解，通過對根際生態(tài)系統(tǒng)中各個(gè)組分的調(diào)控和管理來優(yōu)化根際交互作用使其向可持續(xù)的方向發(fā)展[1]。通過對植物、土壤、微生物及其環(huán)境相互關(guān)系的調(diào)節(jié)，提高作物的生產(chǎn)能力和資源效率。其基本原理就是運(yùn)用根際生態(tài)系統(tǒng)理論，通過各種措施將根際養(yǎng)分供應(yīng)強(qiáng)度及元素間的平衡調(diào)整到根系功能的最佳狀態(tài)，在時(shí)間和空間兩方面充分發(fā)揮根系及根際的生物學(xué)潛力，既滿足地上部生長發(fā)育的需求，又不至于導(dǎo)致養(yǎng)分的奢侈吸收、不平衡吸收以及因養(yǎng)分濃度過高對植株生長產(chǎn)生的不利影響[66]。其策略主要包括誘導(dǎo)根系形態(tài)和結(jié)構(gòu)的改變，調(diào)控根系分泌物來提高難溶性養(yǎng)分的生物有效性，通過對根際養(yǎng)分組成和強(qiáng)度的調(diào)控來改善根際環(huán)境，利用物種間的相互作用來提高養(yǎng)分活化和利用效率等[1]。

不同物種的合理互作是降低養(yǎng)分競爭的有效途徑?；プ黧w系根系生長與根際效應(yīng)是決定根系吸收利用土壤養(yǎng)分的主要因子，基于根系覓食行為優(yōu)化物種的組合是短期內(nèi)提高養(yǎng)分利用效率最簡單有效的方法。例如，豆科/禾本科互作不僅在維持氮素平衡中起著重要作用，而且豆科作物較強(qiáng)的質(zhì)子、有機(jī)酸、酸性磷酸酶分泌能力，有助于提高互作體系根際土壤難溶性磷的生物有效性，同時(shí)，植株地下部根系分布的互補(bǔ)性有助于促進(jìn)禾本科作物對磷的吸收利用[4, 67]?，F(xiàn)有研究和生產(chǎn)實(shí)踐也證明，間套作不僅可以顯著提高農(nóng)田生產(chǎn)力、糧食單產(chǎn)、土地利用率，提高水分以及養(yǎng)分資源的利用效率[3, 66]，而且可以增加農(nóng)田生物多樣性、持續(xù)控制病蟲害、明顯控制土傳病害[68]，減少化學(xué)肥料和農(nóng)藥的使用，進(jìn)而降低環(huán)境污染。此外，基于互作體系根系的生長與根際效應(yīng)，通過育種改善作物在間作種植模式下的根系構(gòu)型以及形態(tài)與生理屬性，選育高產(chǎn)高效新品種，將是發(fā)揮作物遺傳潛力、進(jìn)一步實(shí)現(xiàn)綠色可持續(xù)生產(chǎn)的重要途徑[69]。

調(diào)控根層養(yǎng)分濃度，可以有效地降低根系對養(yǎng)分的競爭。關(guān)于養(yǎng)分資源有效性對根系相互作用的影響主要有兩大觀點(diǎn)：以Grime為代表的學(xué)者認(rèn)為植物的競爭表現(xiàn)與對資源的吸收利用能力成正相關(guān)，其競爭不對稱性隨環(huán)境系統(tǒng)生產(chǎn)力的提高而增加[70]，在資源相對充足的情況下，生長速率相對高的植物迅速占據(jù)并利用資源，減少資源可利用性并延長資源枯竭期，可能具有競爭優(yōu)勢；按照Tilman理論，個(gè)體較大的植物由于資源需求和消耗量較大，在資源有效性較低時(shí)可能不具有競爭優(yōu)勢[71]。雖然兩種觀點(diǎn)相反，但是后期大量的研究都分別支持了這兩種觀點(diǎn)。由七種作物組成的互作體系，施肥條件下地下部根系競爭強(qiáng)度增加，物種的多樣性指數(shù)降低[72]。Schenk[2]利用模型分析發(fā)現(xiàn)隨著土壤肥力水平的提高，根系間的競爭強(qiáng)度逐漸降低。以上分析表明，根系形態(tài)和生理特征隨養(yǎng)分的供應(yīng)強(qiáng)度顯著變化，體現(xiàn)了互作體系植物對土壤環(huán)境變化的適應(yīng)能力，進(jìn)而在很大程度上決定個(gè)體植株在競爭中的成敗。土壤缺氮會促進(jìn)根系生長，提高植物根系對不同空間位點(diǎn)氮資源的挖掘能力[15, 73]，然而過量的氮會抑制根系的伸長[74]，降低植物的產(chǎn)量[75]。適度缺磷一方面誘導(dǎo)作物根系分泌有機(jī)酸，降低根際pH，活化難溶性磷，另一方面還能增強(qiáng)磷高效吸收和利用相關(guān)基因的表達(dá)，提高作物對磷的吸收[1]。養(yǎng)分供應(yīng)強(qiáng)度的改變通過誘導(dǎo)根系生長及根分泌物的釋放，調(diào)節(jié)植物根系間的相互作用[66]，例如供磷強(qiáng)度增加，玉米/玉米互作體系玉米根長顯著增加，根系間的競爭隨之加大；而玉米/蠶豆體系由于蠶豆根長隨供磷強(qiáng)度變化較小，同時(shí)蠶豆根系可以釋放大量的有機(jī)酸和酸性磷酸酶，與之間作的玉米根系較大，除了從較大土壤空間范圍獲取有效磷以外，還可有效利用蠶豆活化的磷。以上有關(guān)研究進(jìn)展反映了相鄰植物根系形態(tài)與根際生理屬性在不同養(yǎng)分濃度背景條件下的高度互補(bǔ)性，這也是玉米/蠶豆間作的競爭效應(yīng)隨供磷強(qiáng)度的變化并不顯著的重要原因[11]。

通過局部施肥調(diào)節(jié)根際養(yǎng)分環(huán)境，增加土壤養(yǎng)分的空間有效性，提高植物根系利用養(yǎng)分的能力，可以有效地緩解植物之間的競爭關(guān)系[76]。局部施肥條件下高濃度的養(yǎng)分不僅使作物根系的形態(tài)與生理響應(yīng)發(fā)生改變，而且大幅度節(jié)省了光合資源的投入，提高了養(yǎng)分的利用效率[76]。局部施肥可通過改變養(yǎng)分的組成，提高作物對養(yǎng)分的利用。局部供應(yīng)磷并結(jié)合NH4+-N的施用在玉米生長前期顯著刺激了總根長和根長密度的增加[77–78]，同時(shí)NH4+-N的施用降低了根際的pH，增強(qiáng)了根際的酸化作用，提高了磷的利用效率以及微量元素鐵和鋅的吸收[79]。另外，局部施用不同形態(tài)的氮肥會對玉米的氮肥利用效率和產(chǎn)量產(chǎn)生不同的效應(yīng)[80]。局部施肥也可以調(diào)節(jié)互作體系根系的空間分布。例如在玉米的田間試驗(yàn)中，壟溝局部追肥，玉米的中層根 (20—40 cm) 和深層根(40—80 cm) 的干重以及產(chǎn)量顯著提高，這種正效應(yīng)與施肥位置的深度有關(guān)[1]；在黑麥草和其他草類植物組成的互作體系中，養(yǎng)分的局部供應(yīng)顯著促進(jìn)了黑麥草在養(yǎng)分富集區(qū)的根系生長，提高了地上部養(yǎng)分吸收[45]。相比之下，互作體系中處于劣勢地位的植物其根系會向養(yǎng)分富集區(qū)外大量增生[47]，這種根系空間生態(tài)位分離的現(xiàn)象既促進(jìn)了優(yōu)勢物種對局部養(yǎng)分的利用，同時(shí)也提高了劣勢物種對局部區(qū)外養(yǎng)分資源的挖掘。通過根際調(diào)控增強(qiáng)作物根系活化土壤養(yǎng)分的能力，提高土壤養(yǎng)分的生物有效性，強(qiáng)化根系高效利用土壤養(yǎng)分的能力，充分利用間套作體系中根際互作效應(yīng)，強(qiáng)化根際養(yǎng)分信號系統(tǒng)的調(diào)控，結(jié)合養(yǎng)分高效利用的作物品種資源，集成上述一系列根際養(yǎng)分調(diào)控的關(guān)鍵過程與調(diào)控途徑，并針對不同土壤養(yǎng)分資源特征及其化學(xué)有效性的差異，依據(jù)養(yǎng)分供需時(shí)空一致性原則，優(yōu)化養(yǎng)分的投入、分配和供應(yīng)方式，最大化作物根系對土壤養(yǎng)分高效利用的生物潛力，提高作物產(chǎn)量和養(yǎng)分利用效率，以實(shí)現(xiàn)“節(jié)肥增效”的可持續(xù)集約化作物生產(chǎn)的目標(biāo)。

4 結(jié)論與展望

植物根系生長主要是為了獲取土壤中的礦質(zhì)養(yǎng)分，以保證植株的生長發(fā)育。在群體競爭條件下植物根系會對養(yǎng)分資源和相鄰植物作出形態(tài)和生理的協(xié)同響應(yīng)，互作體系中彼此相鄰的植物為了有效地獲取養(yǎng)分資源會采取不同的覓食策略。不同根系構(gòu)型 (例如深根系/淺根系) 植物組成的互作體系，個(gè)體植株能夠有效利用不同土層的養(yǎng)分；根系可塑性及其介導(dǎo)的植物根系躲避相鄰植物的行為，促進(jìn)了水平方向根系生態(tài)位的分離，提高了根系對同一水平方向不同空間位點(diǎn)養(yǎng)分資源的挖掘；根系形態(tài)屬性與根際生理過程的互補(bǔ)性促進(jìn)了根系對不同形態(tài)養(yǎng)分資源的利用，降低了植物間的競爭強(qiáng)度。根系空間生態(tài)位的分離 (包括垂直與水平方向) 以及根際生物化學(xué)特征上的分離，是驅(qū)動(dòng)互作體系根系高效獲取養(yǎng)分資源的重要機(jī)制。通過優(yōu)化根層養(yǎng)分管理增強(qiáng)作物根系挖掘土壤養(yǎng)分的能力，合理搭配物種組合、充分發(fā)揮根際互作高效利用養(yǎng)分的生物潛力，進(jìn)一步調(diào)控根際養(yǎng)分信號系統(tǒng)，調(diào)節(jié)不同植物根系的覓食行為，發(fā)揮植物根系的形態(tài)和生理功能，增強(qiáng)種間促進(jìn)效應(yīng)，緩解種間競爭效應(yīng)，是提高集約化種植體系養(yǎng)分利用效率和作物產(chǎn)量的重要策略和有效技術(shù)途徑。

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Strategies for root's foraging and acquiring soil nutrient in high efficiency under intensive cropping systems

ZHANG De-shan1, 3, LI Hong-bo2, SHEN Jian-bo3*
( 1 Institute of Eco-Environment Protection, Shanghai Academy of Agricultural Sciences, Shanghai 201403, China;2 Institute of Geographic Sciences and Natural Resources Research, Beijing 100101, China; 3 Department of Plant Nutrition, China Agricultural University/Key Laboratory of Plant-Soil Interactions, Ministry of Education, Beijing 100193, China )

【Objectives】Root morphological and physiological plasticity is critical for plant nutrient acquisition from soil. The nutrient uptake ability of individual plant in mixture cropping system (intra-specific or interspecific cropping systems) is strongly affected by neighboring plant presence. This paper focused on investigating the foraging behaviors and strategies of roots in mixture systems, understanding the underlying mechanism and suggesting major pathways and approaches of rhizosphere management for improving nutrient acquisition.【Major advances】The complementarity of root traits of the neighboring plants could decrease root competition for nutrients. The difference in root architecture, i.e. deep-rooted plant intercropping with shallow-rooted plant, isbeneficial to utilize soil nutrients in different soil layers. The root-placement pattern of neighboring plants driven by root plasticity improves nutrient use efficiency in different soil zones in the same soil layer. Root morphological plasticity may also exhibit a complementary effect with neighboring root physiological traits,resulting in the utilization of different fraction of nutrients in soil. Niche differentiation has been considered an important mechanism for species coexistence, including spatial niche differentiation in vertical and horizontal root distribution, and the biochemistry niche differentiation. Applying or controlling fertilizer nutrient supply at a proper level in root zone could enhance root ability for excavating soil nutrients; matching the intercropped species through optimizing plant combinations reasonably could improve nutrient use efficiency through maximizing the biological effect of root-root interactions. 【Suggestions and expectations】As for intensive farming systems, optimizing the combinations of intercropped species and the root-zone nutrient management will strengthen nutrient signaling-based rhizosphere processes and manipulation, and regulate root morphological and physiological traits, which will affect the root foraging behaviors reduce root competition and enhance root facilitation between plants and their neighbors. These strategies of root/rhizosphere interactions are critical to develop the approaches of improving nutrient use efficiency and productivity through maximizing root/rhizosphere efficiency in intensive cropping systems, and achieving “saving fertilizer and enhancing efficiency” sustainable intensification of grain production with less input and producing more.

root foraging behaviors; root morphology; root physiology; niche segregation;rhizosphere management; saving fertilizer and enhancing efficiency

2017–06–29 接受日期：2017–08–25

國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃項(xiàng)目（2016YFE0101100）；國家自然科學(xué)基金重點(diǎn)項(xiàng)目和杰出青年基金（31330070, 30925024）；國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃（2017YFD0200200/2017YFD0200208）；上海農(nóng)業(yè)科學(xué)院卓越團(tuán)隊(duì)建設(shè)計(jì)劃資助。

張德閃（1986—），女，山東濟(jì)寧市人，博士，助理研究員，主要從事植物根際互作與磷資源高效利用研究。E-mail：zds234@163.com。 * 通信作者 申建波 (1966—)，男，河北藁城人，博士，教授，主要從事植物根際營養(yǎng)與養(yǎng)分高效利用研究。E-mail：jbshen@cau.edu.cn