3種微藻對全氟烷基化合物的生物富集效應

苑曉佳，田穎，孫紅文

南開大學環(huán)境科學與工程學院 環(huán)境污染過程與基準教育部重點實驗室，天津 300350

3種微藻對全氟烷基化合物的生物富集效應

苑曉佳，田穎，孫紅文*

南開大學環(huán)境科學與工程學院 環(huán)境污染過程與基準教育部重點實驗室，天津 300350

全氟烷基化合物(perfluoroalkyl substances, PFASs)是一系列人工合成的新型有機污染物，由于長鏈的PFASs具有較高的生物蓄積性，短鏈PFASs逐漸作為替代品而被廣泛利用。為探討不同碳鏈長度的PFASs在水生浮游植物中的蓄積能力，選取7種PFASs為目標物，以斜生柵藻(Scenedesmus obliquus)、鈍頂螺旋藻(Spirulina platensis)和蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoidosa)作為受試生物進行富集動力學實驗，測定24 h時的生物富集因子(Bioconcentration factors, BCF)。結果表明，染毒濃度為10 μg·L-1時，全氟癸烷羧酸的富集能力最強，在斜生柵藻、鈍頂螺旋藻和蛋白核小球藻中的濃度分別為1 894 ng·g-1、88.0 ng·g-1、990 ng·g-1。3種微藻中全氟烷基磺酸的BCF均隨碳鏈長度的增加而增大；全氟烷基羧酸的BCF基本遵循同樣的規(guī)律，只是在鈍頂螺旋藻體內，全氟己烷羧酸的BCF高于全氟辛烷羧酸。此外，PFASs在斜生柵藻中的濃度均高于蛋白核小球藻和鈍頂螺旋藻，不同藻類的富集能力與其表面積、脂肪及蛋白質組成有關。

全氟烷基化合物；微藻；生物富集因子

Received18 November 2016accepted9 January 2017

Abstract: Perfluoroalkyl substances (PFASs) have been considered as one kind of artificial emerging persistent organic compounds. Due to high bioaccumulation ability of long-chain PFASs, short-chain PFASs are used as their substitutes. In this study, the accumulation of 7 PFASs in Scenedesmus obliquus, Spirulina platensis and Chlorella pyrenoidosa was studied to test the influence of the length of carbon chains on bioconcentration, and the bioconcentration factors (BCF) at 24 h was calculated. The results showed that perfluorodecanoic acid had the highest concentrations in the 3 test microalgae, and at 10 μg·L-1exposure concentration, the alga concentrations were 1 894 ng·g-1, 88.0 ng·g-1, 990 ng·g-1in S. obliquus, S. platensis and C. pyrenoidosa, respectively. BCF of perfluoroalkyl sulfonic acids in 3 microalgae were getting higher as carbon chain length increased, and perfluorinated carboxylic acids showed similar trends. However, the BCF of perfluorohexanoic acid were higher than perfluorooctanoic acid in S. platensis. Furthermore, concentrations of PFASs in S. obliquus were higher than S. platensis and C. pyrenoidosa, which was controlled by the surface area and the contents of lipid and protein.

Keywords: perfluoroalkyl substances (PFASs); microalgae; bioconcentration factors (BCF)

全氟烷基化合物(perfluoroalkyl substances, PFASs)是一系列人工合成的新型有機污染物，因其良好的化學穩(wěn)定性和疏水、疏油等特性，被廣泛應用于生產和生活產品中[1-2]。其中，全氟烷基磺酸(perfluoroalkyl sulfonic acids, PFSAs)和全氟烷基羧酸(perfluorinated carboxylic acids, PFCAs)由于較高的環(huán)境檢出率，日益受到國內外學者的關注[3-5]。大量研究表明，長鏈的PFSAs和PFCAs具有較高的生物蓄積性，進而產生生態(tài)和健康毒性[6-7]。因此，隨著全氟辛烷磺酸(perfluorooctane sulfonate, PFOS)被列入斯德哥爾摩公約并受限使用后，全球PFASs的產業(yè)鏈逐漸向短鏈產品轉移。

關于PFASs的生物富集研究表明，長鏈的PFASs在生物體的蓄積與碳鏈長度呈正相關關系。當碳鏈長度增加時，生物富集因子(Bioconcentration factors, BCF)呈現增加的趨勢；并且長鏈PFASs傾向于富集在鳥類、魚以及哺乳動物富含蛋白的組織內[8-10]。隨著短鏈PFASs在環(huán)境樣品及生物體內的檢出日益增多，已有部分文獻開始關注短鏈PFASs的生物蓄積[11-12]。有調查指出，太湖銀魚體內有較高含量的全氟丁烷磺酸(perfluorobutane sulfonate, PFBS)，白蝦體內有較高含量的全氟己烷羧酸(perfluorohexanoic acid, PFHxA)[13]；盆栽實驗表明，油麥菜中全氟丁烷羧酸(perfluorobutyric acid, PFBA)的富集量最高，而西紅柿中全氟戊烷羧酸(perfluoropentanoic acid, PFPeA)的富集量最高[14]?？梢姸替淧FASs在生物體的富集并沒有明顯遵循碳鏈長度的規(guī)律。短鏈PFASs在植物體內的富集使植物成為一條不可忽略的人體暴露途徑。有調查指出，天津一濕地中全氟辛烷羧酸(perfluorooctanoic acid, PFOA)在蘿卜和白菜中的濃度高達0.051～0.84 μg·kg-1，比肉類對人體的暴露貢獻更高[15]。目前針對PFASs在生物體內蓄積的研究主要集中在動物及高等植物體內，而在低等植物中鮮有報道。作為食物鏈的基礎，微藻等低等植物受外界環(huán)境尤其是毒物的影響非常敏感，并且對污染物的富集會隨著生物放大效應影響整個生態(tài)系統(tǒng)[16-17]。

本研究選取斜生柵藻(Scenedesmus obliquus)、蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoidosa)和鈍頂螺旋藻(Spirulina platensis) 3種低等水生浮游植物作為受試生物，模擬不同碳鏈長度PFASs在較低環(huán)境濃度暴露下，測定微藻體內目標物的含量，計算BCF，并分析蛋白質、比表面積等因素對微藻富集PFASs的影響。

1 材料與方法 (Materials and methods)

1.1 設備與材料

SHP-250G型光照培養(yǎng)箱，天津天宇實驗儀器有限公司；HZQ-F160全溫振蕩培養(yǎng)箱，太倉市實驗設備廠；LDZM立式壓力蒸汽滅菌器，上海申安醫(yī)療器械廠；Agilent 1260系列超高壓液相色譜串聯(lián)6460三重四級桿質譜，美國Agilent Technologies公司。

全氟己烷磺酸(perfluorohexane sulfonate, PFHxS)標準品(>98%，Fluka公司)，全氟癸烷羧酸(perfluorodecanoic acid, PFDA)標準品(>98%，Flurochem公司)，PFBA、PFOA、PFOS標準品(>98%，Strem Chemicals公司)，PFHxA標準品(>98%，Matrix Scientific公司)，PFBS標準品(>98%，Sigma Aldrich公司)；甲基叔丁基醚、四丁基硫酸氫銨等(色譜純，麥克林公司)；碳酸鈉、碳酸氫鈉、氯化鈣等(分析純，天津市江天化工技術有限公司)。

1.2 微藻的預培養(yǎng)

斜生柵藻、鈍頂螺旋藻和蛋白核小球藻均購自中國科學院水生生物研究所；其中斜生柵藻和蛋白核小球藻的培養(yǎng)基為BG11，鈍頂螺旋藻的培養(yǎng)基為Spirulina medium，溶液pH均為7；培養(yǎng)條件為25 ℃，2 000 Lux，12 h /12 h光暗比。

將處于對數生長期的藻液轉移到裝有200 mL無菌培養(yǎng)基的三角燒瓶中，控制初始濃度為(1×104個)·mL-1，每天搖勻3次，用顯微鏡觀察藻的生長情況。用血球計數板對斜生柵藻和蛋白核小球藻進行計數；對于鈍頂螺旋藻采用分光光度計法，通過測定藻液在波長為560 nm處的吸光度來繪制生長曲線，每種藻類設置3個平行。

1.3 實驗設計

在裝有200 mL 培養(yǎng)基的玻璃三角燒瓶中培養(yǎng)受試藻類，選取穩(wěn)定期的藻液進行染毒，目標物染毒濃度為10 μg·L-1；每組物質設置3個平行，并同時設置實驗空白。每隔1 h搖晃所有藻液若干下，分別在0、1、2、4、8、12、24 h采集20 mL藻液至50 mL聚丙烯離心管中，4 200 r·min-1離心10 min。取200 μL上清液作為水相，剩余上清液倒掉。藻相用去離子水潤洗一遍后，高速離心去除上清液，用濾紙將管壁上少量的水吸干，稱重，進行前處理并測定其濃度，計算24 h 時7種目標物的BCF。

1.4 樣品提取與凈化

對于藻相，冷凍干燥后分別添加相應內標(0.5 mg·L-1，10 μL)。加入2 mL 0.25 mol·L-1Na2CO3/NaHCO3緩沖液和1 mL 0.5 mol·L-1TBAHS溶液，vortex混合后，再加入5 mL色譜純甲基叔丁基醚(MTBE)，混合后振蕩提取、離心，將上清液轉移至新的聚丙烯離心管中；對藻相進行2次提取，合并提取液，氮吹至干，定容。加入適量Envi- carb 凈化，15 000 r·min-1高速離心5 min，取上清液待測。

對于水相，與內標濃度為10 μg·L-1的甲醇溶液1:1(V/V)混合，15 000 r·min-1高速離心5 min后，取上清液待測。

通過測定3種微藻的蛋白質、脂質、碳水化合物以及含水率等指標，得到微藻的主要成分分布。其中，蛋白質含量采用考馬斯亮藍法測定，脂質含量采取索式提取法測定，并將索式提取后的殘留藻渣作為碳水化合物的含量[18]。

1.5 數據測定與分析

采用HPLC-MS/MS測定目標PFASs，色譜柱：Athena C 18-WP (2.1×50 mm，3 μm)，液相色譜和質譜條件參考課題組已經建立的方法[19]。數據分析采用Excel和SPSS處理軟件，差異顯著性分析采用ANOVA方法。

由于藻相前處理過程比較復雜，基質效應大，需測定其加標回收率。加標回收率及方法檢出限和定量限見表1。

通過測定目標物在藻相和水相中的濃度，計算PFASs在微藻中的BCF：

上式中，Ca為目標物在藻相中的濃度(μg·kg-1)，Cw為目標物在水相中的濃度(μg·L-1)。

2 結果與分析 (Results and analysis)

2.1 微藻的生長曲線

圖1 列出了斜生柵藻、蛋白核小球藻和鈍頂螺旋藻的生長曲線，可以看出，3種微藻的穩(wěn)定期分別開始于17、15、18 d。為了保證實驗期間藻密度和生長狀況的穩(wěn)定性，均選取穩(wěn)定期第1天進行富集實驗。

圖1 斜生柵藻、蛋白核小球藻和鈍頂螺旋藻的生長曲線Fig. 1 The growth curves of Scenedesmus obliquus, Chlorella pyrenoidosa and Spirulina platensis

表1 所研究PFASs的加標回收率以及方法檢出限和定量限Table 1 Spiked recoveries, limits of detection (LODs) and limits of quantification (LOQs) of the tested PFASs

圖2 3種微藻中PFASs的含量隨時間的變化 (A：斜生柵藻，B：鈍頂螺旋藻，C：蛋白核小球藻)Fig. 2 Concentrations of PFASs in 3 microalgae over time (A: Scenedesmus obliquus, B: Spirulina platensis and C: Chlorella pyrenoidosa)

2.2 微藻對PFASs的富集動力學過程

圖2列出了3種微藻中PFASs的含量隨時間的變化情況。對于斜生柵藻，7種目標物在前2 h內迅速增加，之后趨于富集穩(wěn)態(tài)。由圖可以看出PFASs在微藻中的富集是一個快速的過程，并且PFDA、PFOA、PFOS的含量要遠高于其余4種目標物。對于鈍頂螺旋藻，7種PFASs的富集濃度具有相似的趨勢。與斜生柵藻不同的是，PFDA的含量在前2 h迅速增加后呈現出緩慢降低并趨于穩(wěn)態(tài)的過程。這是因為PFDA接觸到微藻細胞后首先快速吸附在細胞壁和細胞膜上，然后一部分緩慢向微藻細胞內轉移，還有一部分重新解吸到水環(huán)境中，這種吸附-解吸的動力學行為導致了富集動力學曲線產生波動，隨著時間的延長吸附-解吸趨于穩(wěn)態(tài)。這種現象普遍存在于藻類和高等植物的富集過程[20-21]。對于蛋白核小球藻，7種目標物在前2 h均出現了先升高后降低的波動，然后逐漸趨于穩(wěn)態(tài)；并且PFDA、PFOS的含量要遠高于其余5種目標物。

2.3 微藻富集PFASs的濃度及BCF

圖3顯示了PFASs在斜生柵藻、鈍頂螺旋藻和蛋白核小球藻中24 h時的穩(wěn)態(tài)濃度，相應的BCF值見表2。對于斜生柵藻，24 h時PFCAs的富集能力由高至低分別為PFDA> PFOA> PFHxA> PFBA，富集濃度分別為1 894 ng·g-1、776 ng·g-1、41.3 ng·g-1、14.6 ng·g-1濕重；PFSAs的富集能力由高至低分別為PFOS> PFHxS> PFBS，富集濃度分別為999 ng·g-1、37.3 ng·g-1、12.3 ng·g-1濕重?？梢奝FCAs和PFSAs在斜生柵藻的富集能力均隨碳鏈長度的增加而增大，并且長鏈PFASs的富集能力遠高于短鏈。

對于鈍頂螺旋藻，在24 h時PFCAs的富集能力由高至低分別為PFDA> PFHxA> PFOA> PFBA，富集濃度分別為88.1 ng·g-1、21.1 ng·g-1、17.9 ng·g-1、14.3 ng·g-1濕重。PFOA的富集能力低于PFHxA，使得PFCAs的濃度并沒有完全遵循隨碳鏈長度增加而增強的規(guī)律；PFSAs的富集能力與碳鏈長度呈正相關，由高至低分別為PFOS> PFHxS> PFBS，富集濃度分別為32.1 ng·g-1、18.0 ng·g-1、7.06 ng·g-1濕重。

圖3 24 h 時PFASs在斜生柵藻、鈍頂螺旋藻和 蛋白核小球藻中的濃度Fig. 3 Concentrations of PFASs in Scenedesmus obliquus, Spirulina platensis and Chlorella pyrenoidosa after 24 h exposure

對于蛋白核小球藻，在24 h時PFCAs的富集能力由高至低分別為PFDA> PFOA> PFHxA> PFBA，富集濃度分別為990 ng·g-1、44.1 ng·g-1、16.0 ng·g-1、12.3 ng·g-1濕重。PFSAs的富集能力由高至低分別為PFOS> PFHxS> PFBS，富集濃度分別為453 ng·g-1、20.0 ng·g-1、9.06 ng·g-1濕重。PFASs的富集能力與碳鏈長度呈正相關的規(guī)律，并且PFDA、PFOS的富集能力遠高于其余5種目標物。

辛醇-水分配系數(Kow)經常被用來預測疏水性有機化合物的生物蓄積行為，圖4模擬了PFASs的Log Kow與3種微藻Log BCF的關系，兩者可以通過線性關系擬合。圖中Log BCF隨Log Kow的增加而增大，因此在一定范圍內，Log Kow可以預測微藻的生物富集能力。

表2 PFASs在3種微藻中經24 h富集后的 BCFTable 2 BCF of PFASs in the 3 tested microalgae after 24 h exposure

注：每一列不同字母標注(a,b,c)為顯著差異(P<0.05)。

Note: Within each column, different letters characterize significant difference (P<0.05).

圖4 3種微藻Log BCF與PFASs的Log Kow的關系注：斜生柵藻，R=0.95, P<0.01；鈍頂螺旋藻，R=0.80，P<0.05； 蛋白核小球藻，R=0.91，P<0.01。Fig. 4 Relationship between Log BCF of 3 microalgae and Log Kow of PFASsNote: Scenedesmus obliquus, R=0.95, P<0.01; Spirulina platensis, R=0.80, P<0.05; Chlorella pyrenoidosa, R=0.91, P<0.01.

2.4 3種微藻富集PFASs的差異比較

由圖2可以看出，7種PFASs在斜生柵藻中的濃度明顯高于鈍頂螺旋藻和蛋白核小球藻；對于長鏈PFCAs如PFOA、PFDA和3種PFSAs，蛋白核小球藻的富集能力高于鈍頂螺旋藻；而對于短鏈PFCAs如PFBA、PFHxA，蛋白核小球藻的富集能力則略低。

產生這種差異的原因有多種，首先，細胞壁是植物吸附目標物的重要途徑之一，由于斜生柵藻和蛋白核小球藻的比表面積遠高于鈍頂螺旋藻，從而導致了鈍頂螺旋藻中目標物含量最低[22]；然而斜生柵藻的比表面積略低于小球藻，但富集目標物的濃度高于小球藻，說明比表面積并不是決定富集能力高低的唯一因素。表3列出了3種微藻的主要成分，其中蛋白質、脂質作為全氟化合物的重要結合部位，在藻類富集過程中也占據重要作用。除此之外，碳水化合物由于較高的比重，也會影響目標物的富集。

3 討論 (Discussion)

PFASs作為一種持久性污染物，具有高度的生物蓄積性及潛在的健康毒性。長鏈的PFASs因具有較高的疏水性，更易結合在生物體內；短鏈的PFASs由于較強的水溶性，更傾向于存在于水環(huán)境中而不被水生生物富集。本研究中3種微藻的Log BCF與Log Kow呈現線性關系，可見Log Kow在一定程度上可以反映微藻的生物富集能力。然而有關PFASs生物富集的研究結果差異性較大，Campo等[23]在調查Llobregat河生態(tài)系統(tǒng)中PFASs暴露時發(fā)現，PFHxA和PFOS在生物體的富集濃度遠高于其他PFASs，并且PFASs的生物富集沒有明顯的規(guī)律。Ng和Hungerbuehler[13]歸納了29種生物體對PFASs的BCF，發(fā)現碳鏈長度在10～13時，生物體的BCF達到峰值；當碳鏈長度高于13時，BCF呈現下降的趨勢，這是因為如果一個化合物的分子體積過大，很難穿越細胞膜，分子體積成為限制因素?？梢奒ow并不能完全解釋PFASs的蓄積行為。

在水生植物和陸生植物中PFASs出現了不同的隨碳鏈變化的規(guī)律，這是因為水生植物與陸生植物所處的環(huán)境不同，導致決定生物富集的關鍵過程不同。在水環(huán)境中，隨著碳鏈的增長，PFASs同系物的溶解度下降，其逃離水相的逸度增加，水生生物的富集增加。Zhou等[11]調查了湯遜湖中不同水生植物對PFASs的生物富集情況，其中長鏈PFASs的Log BCF可達3.0～4.0，而短鏈PFASs的Log BCF均小于1。本研究中3種微藻對PFASs的富集能力也表現出長鏈PFASs顯著高于短鏈的規(guī)律。而在土壤體系，隨著碳鏈長度的增加，PFASs與土壤顆粒結合增加，在土壤溶液中具有較高生物有效性的自有溶解態(tài)濃度降低，導致在植物體內富集降低。相關盆栽實驗表明，油麥菜對全氟丁酸有最高吸收，西紅柿對全氟戊酸有最高吸收[14]，并且小麥對短鏈PFASs的富集系數顯著高于長鏈[19]。根部吸收基本表現出與碳鏈長度呈反比的規(guī)律。另外，PFASs被植物根部吸收后，還有一個在植物體內重新分配和轉移的過程，有研究指出植物韌皮部對有機污染物的傳輸具有重要作用[24]。由于植物內體的水分含量較高，所以具有較高溶解度的短鏈PFASs具有較大的轉移系數。

表3 3種微藻的主要成分含量Table 3 Main constitutes of the 3 tested microalgae

注：每一列不同字母標注(a, b, c)為顯著差異(P<0.05)。

Note: Within each column, different letters characterize significant difference (P<0.05).

按照傳統(tǒng)的生物富集理論預測，作為陰離子的PFASs具有較高的水溶解度，生物富集傾向較弱。但是，大量研究表明，PFASs具有較高的生物富集傾向，主要存在于哺乳動物肝臟、血清和腎臟等蛋白質含量較高的器官和組織[13]。PFASs陰離子可與蛋白質的氨基酸殘基形成的空腔結合，進而產生蓄積。有學者認為這是由于PFASs與生物體內源性脂肪酸的相似性導致的，PFASs通過激活生物體內的基因和蛋白質來進行結合[25-27]。目前關注較多的有血清白蛋白、肝臟脂肪酸結合蛋白以及有機陰離子轉運蛋白等，這些蛋白質均可與PFASs產生特異性結合，其結合能力受PFASs結構以及蛋白質與PFASs親和力等因素的影響，故可以解釋高碳鏈PFASs富集能力減弱的現象。本研究中，蛋白核小球藻的蛋白質含量顯著高于鈍頂螺旋藻(P<0.05)，并且對PFASs具有較高的蓄積能力，可以推測蛋白質在微藻富集PFASs中起到了重要作用。對于PFBA，蛋白核小球藻的蓄積能力略低于鈍頂螺旋藻，這可能是由于鈍頂螺旋藻中蛋白質對于短鏈PFCAs的親和力較高或結合位點較多的緣故。目前關于碳鏈長度對蛋白質結合能力的研究結果差異性較大[13]，由于不同蛋白對目標物的結合能力有所差異，因此蛋白質的種類和含量的差異都大大增加了生物蓄積的研究復雜性。

本研究中斜生柵藻和蛋白核小球藻的蛋白質含量沒有顯著性差異(P>0.05)，而斜生柵藻的脂質含量約是蛋白核小球藻的1.5倍，其BCF也顯著高于蛋白核小球藻(P<0.05)，故可以推測脂質也可以影響微藻對PFASs的富集。研究發(fā)現，生物膜是目標物結合的重要部位，生物膜上的磷脂質作為一種雙親性物質可以與PFASs進行結合繼而產生蓄積，膜-水分配系數逐漸替代辛醇-水分配系數廣泛應用于PFASs生物富集模型中[28]。有研究指出碳水化合物由于較高的比例也是蓄積有機污染物的重要部位[29]。此外，生物體對PFASs的蓄積還受比表面積、細胞器等因素的影響。

目前有關PFASs生物富集的研究主要集中于動物和高等植物[4,7,13]，而關于微藻等低等水生浮游植物的研究主要側重于毒理學實驗[30-31]，僅有少數文章研究了藻類的危害系數[23]，高染毒濃度難以反映實際環(huán)境中微藻對PFASs的蓄積情況。本研究僅包含綠藻和藍藻的富集，而對于其他門類的微藻如紅藻、硅藻等仍缺乏實驗數據，不同種類微藻的形態(tài)結構、生化組成等方面都存在較大差異，因此基于微藻在環(huán)境濃度的生物富集研究還有待進一步展開。

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BioconcentrationofPerfluoroalkylSubstancesin3Microalgae

Yuan Xiaojia, Tian Ying, Sun Hongwen*

College of Environmental Science and Engineering, Ministry of Education Key Laboratory of Pollution Processes and Environmental Criteria, Nankai University, Tianjin 300350, China

10.7524/AJE.1673-5897.20161118001

2016-11-18錄用日期2017-01-09

1673-5897(2017)3-391-07

X171.5

A

孫紅文(1967—)，女，環(huán)境化學博士，教授，主要研究方向為環(huán)境污染化學、人體健康與生態(tài)修復，發(fā)表論文280余篇。

國家自然科學基金(No. 41573097)

苑曉佳(1991-), 女, 碩士, 研究方向為環(huán)境化學，E-mail: yuanxiaojia419@163.com

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: sunhongwen@nankai.edu.cn

苑曉佳, 田穎, 孫紅文. 3種微藻對全氟烷基化合物的生物富集效應[J]. 生態(tài)毒理學報，2017, 12(3): 391-397

Yuan X J, Tian Y, Sun H W. Bioconcentration of perfluoroalkyl substances in 3 microalgae [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2017, 12(3): 391-397 (in Chinese)