婺源、香港、南昌三地靛冠噪鹛育幼行為觀察

劉道強(qiáng)溫子正傅詠芹林劍聲吳志勇

(1.南昌市動(dòng)物園管理處，南昌，330025；2.香港海洋公園，香港仔；3.香港觀鳥會(huì)，九龍；4.江西省科學(xué)院，南昌，330029)

婺源、香港、南昌三地靛冠噪鹛育幼行為觀察

劉道強(qiáng)溫子正傅詠芹林劍聲吳志勇1

(1.南昌市動(dòng)物園管理處，南昌，330025；2.香港海洋公園，香港仔；3.香港觀鳥會(huì)，九龍；4.江西省科學(xué)院，南昌，330029)

稿件運(yùn)行過(guò)程

靛冠噪鹛； 育幼行為； 采食量； 合作繁殖

靛冠噪鹛(Garrulaxcourtoisi)系1923年由法國(guó)鳥類學(xué)會(huì)主席Ménégaux M A依據(jù)Riviere神甫1919年采自江西婺源的標(biāo)本而命名。1930年，Berlioz J置其為黃喉噪鹛種下之一亞種(Garrulaxgalbanuscourtoisi)[1-2]。2006年，英國(guó)鳥類學(xué)家Collar N J根據(jù)羽色、體型等特征復(fù)視其為獨(dú)立種，并以英文“Blue-crowned laughingthrush”命名[1-2]，遂有歐美動(dòng)物園今日“BCLT”之簡(jiǎn)稱。同年，中國(guó)鳥類學(xué)家何芬奇建議以“靛冠噪鹛”作為其中文名[1]，因“靛”較“Blue”更貼近其冠羽實(shí)際呈現(xiàn)的顏色[2]。為尊重一物一名及命名的優(yōu)先權(quán)法則，大陸和香港的飼養(yǎng)機(jī)構(gòu)都一直沿用該中文名。

作為極度瀕危[3]的中國(guó)特有物種，也是被世界動(dòng)物園和水族館協(xié)會(huì)(WAZA)納入全球種群管理計(jì)劃(GSMP)的唯一鳥類[4]，靛冠噪鹛的人工圈養(yǎng)種群散見于歐美地區(qū)的動(dòng)物園、鳥類飼養(yǎng)機(jī)構(gòu)，以及中國(guó)的香港海洋公園、香港動(dòng)植物園和南昌動(dòng)物園[5]。目前，靛冠噪鹛的全球圈養(yǎng)種群數(shù)量超過(guò)200只，與僅存于江西婺源的野生種群數(shù)量基本持平[6-8]。靛冠噪鹛于繁殖季節(jié)營(yíng)群居生活、合作繁殖[3]，2015年，在南昌動(dòng)物園多雄1雌的靛冠噪鹛群體中，就觀察到3只雄鳥接力式地與1只雌鳥交尾[5]。群養(yǎng)模式符合靛冠噪鹛自然的繁殖習(xí)性，但是因?yàn)槠浯菩弁停瑑H從外型和行為上幾乎難以區(qū)分性別，在飼養(yǎng)實(shí)踐中確定群體中父母親鳥更是難上加難。為了便于種群管理，英國(guó)和歐洲的動(dòng)物園大多提倡有計(jì)劃地成對(duì)飼養(yǎng)，以確保每一個(gè)體有均等的機(jī)會(huì)參與繁育。通過(guò)對(duì)婺源曹門小學(xué)、香港海洋公園、南昌動(dòng)物園3地的7個(gè)靛冠噪鹛繁殖巢，觀察分析其育幼行為，希望能夠?yàn)榈骞谠腽倘︷B(yǎng)機(jī)構(gòu)優(yōu)化種群管理方案提供更適合的選項(xiàng)。

1 研究對(duì)象

選取雛鳥日齡相近的位于婺源縣曹門小學(xué)操場(chǎng)內(nèi)樟(Cinnamomumcamphora)上的2個(gè)野生靛冠噪鹛巢WY1、WY2，香港海洋公園的2個(gè)靛冠噪鹛巢HK3、HK4，以及南昌動(dòng)物園的3個(gè)靛冠噪鹛巢NC5、NC6、NC7。各巢參與合作繁殖的成鳥數(shù)、雛鳥數(shù)和雛鳥日齡見表1。對(duì)上述7個(gè)雛鳥日齡相近的靛冠噪鹛巢進(jìn)行觀察，記錄各巢合作繁殖群體的育雛行為節(jié)律，進(jìn)而推算各巢中每只雛鳥獲得遞食的頻率，并根據(jù)成鳥育雛期和孵化期的采食量變化推算每只雛鳥大致的采食量。

婺源縣曹門小學(xué)院內(nèi)靛冠噪鹛營(yíng)巢的樟位于操場(chǎng)外緣，并鄰近圍墻外的3層樓民宅(2樓陽(yáng)臺(tái)即為觀察點(diǎn))，其樹冠巨大，最高處距地面近30 m，樹上有靛冠噪鹛巢6～7個(gè)，其中符合觀察要求的2個(gè)即WY1和WY2，其余各巢有正在修筑尚未完工的，也有雛鳥超過(guò)12日齡正要離巢的。香港海洋公園的2巢HK3和HK4均為2016年6月繁殖，該繁殖群體為6雄5雌共11只，與其他雀形目(Passeriformes)和鴿形目(Columbiformes)的鳥類飼養(yǎng)于公園內(nèi)的大型混養(yǎng)式鳥舍，此2巢雛鳥的親本以及各有多少非親成鳥參與幫助尚難以確定。南昌動(dòng)物園的靛冠噪鹛飼養(yǎng)于專門的鳥舍，3巢中NC5為2015年5月繁殖(該巢雛鳥于12日齡當(dāng)晚被入侵的赤鏈蛇Dinodonrufozonatum吞食)，NC6為同一群鳥在2015年6月繁殖，該繁殖群體為6雄1雌共7只；NC7為2016年6月繁殖，繁殖群體為3雄1雌共4只。南昌的3巢均無(wú)法確認(rèn)其父本，但可以確認(rèn)繁殖群體內(nèi)所有成鳥均參與撫育雛鳥。

表1婺源、香港、南昌靛冠噪鹛巢的情況

Tab.1 The situations of 7 nests in Wuyuan，Hong Kong and Nanchang

2 研究方法

2.1 觀察方法

婺源曹門小學(xué)、香港海洋公園2處使用望遠(yuǎn)鏡現(xiàn)場(chǎng)實(shí)時(shí)觀察，南昌動(dòng)物園的3巢均通過(guò)視頻錄像回放觀察其育幼行為。所有7個(gè)巢選取相近日齡的雛鳥，連續(xù)觀察2 d，每天觀察4次，時(shí)間分別為9：00、11：00、14：00、16：00，每1次觀察持續(xù)30 min；每1 min記錄下相關(guān)的育幼行為。

2.2 建立行為譜

遞食行為：成鳥攜食物接近或待在巢內(nèi)或巢旁，并將食物喂給雛鳥，無(wú)論喂食成功與否。

看護(hù)行為：在距離巢30 cm范圍內(nèi)，成鳥除“遞食”外所有照看雛鳥的行為，包括用喙觸碰雛鳥身體、幫助清理羽毛或糞便、清理或修理巢、坐于巢中用身體護(hù)住雛鳥、立于巢旁注視著雛鳥或者環(huán)顧四周進(jìn)行警戒等等。

空巢行為：巢內(nèi)只留下雛鳥，所有成鳥離開巢超過(guò)30 cm。

幫助行為：在距離巢30 cm范圍內(nèi)，1只以上的成鳥，以合作或者交替的方式，進(jìn)行上述“遞食”或“看護(hù)”動(dòng)作，每超出1只成鳥記錄為1次“幫助”行為。

干擾行為：在距離巢30 cm范圍內(nèi)，1只以上的成鳥，以競(jìng)爭(zhēng)、排他的方式，爭(zhēng)相接近雛鳥試圖“遞食”或“看護(hù)”，并用身體將其他成鳥排擠出“遞食”或“看護(hù)”的序列。

2.3 數(shù)據(jù)處理

運(yùn)用SPSS Statistics 19錄入行為頻率和采食量數(shù)據(jù)，計(jì)算平均值及標(biāo)準(zhǔn)差。

3 結(jié)果與分析

3.1 育幼行為節(jié)律

根據(jù)掃描記錄的頻率以及對(duì)行為譜的定義，“遞食”、“看護(hù)”和“空巢”3行為之和恰好是60次/h，而“幫助”和“干擾”2行為是發(fā)生于“遞食”或“看護(hù)”時(shí)的伴隨行為。表2綜合反映了各繁殖群體對(duì)其整巢雛鳥的育幼行為投入。其中以婺源曹門小學(xué)樟樹上的WY1和WY2的育幼行為最為接近，這可能是因?yàn)閮沙蔡幱谕瑫r(shí)、同地且雛鳥數(shù)相同、雛鳥日齡相近，盡管不能確定WY2究竟有幾只成鳥參與育幼。與之相反的是，香港海洋公園HK3和HK4兩巢的所有5種行為都差異極顯著，此處的靛冠噪鹛為群養(yǎng)，并且與其他雀形目以及鴿形目的鳥類混養(yǎng)于大型的鳥舍中，這給實(shí)時(shí)觀察造成較大的難度，因?yàn)榇嬖谔辔粗蛩厥沟秒y以對(duì)行為結(jié)果做出具體的分析。南昌動(dòng)物園的3巢為跨年度而且繁殖群體大小發(fā)生了改變，結(jié)果顯示，在2015年，隨著時(shí)間推移，即前1巢NC5失敗后，后續(xù)1巢NC6的看護(hù)行為和幫助行為都呈現(xiàn)顯著的增加，且這兩巢都是7只成鳥共育1巢?？赡苁菂⑴c育雛的成鳥過(guò)多，所以干擾行為也只發(fā)生于這兩巢，相比之下，相同環(huán)境下2016年的NC7僅為4只成鳥共育1巢，干擾行為不再發(fā)生。其遞食頻率呈現(xiàn)極顯著上升，而看護(hù)的頻率極顯著下降，幫助的頻率也有下降。“幫助”行為的下降并不代表不需要幫助，根據(jù)前述定義，說(shuō)明此時(shí)超過(guò)1只成鳥同時(shí)“遞食”或“看護(hù)”的情形減少了。

婺源野生的靛冠噪鹛，因?yàn)闆]有可識(shí)別的環(huán)志，所以難以確認(rèn)每1巢究竟有幾只成鳥參與育雛。不過(guò)，從南昌動(dòng)物園2015～2016兩年的繁殖季觀察來(lái)看，無(wú)論是7只成鳥撫育2～3只雛鳥，還是4只成鳥撫育4只雛鳥，所有成鳥都會(huì)參與育雛，包括群體中比較弱勢(shì)的可能沒有交配機(jī)會(huì)的成鳥個(gè)體。根據(jù)上述結(jié)果可以推斷，當(dāng)這個(gè)繁殖巢的群體中成鳥越少且雛鳥越多時(shí)，成鳥必須付出更多的育幼投入，以保證每1只雛鳥獲得足夠的撫育。相反，如果群體中成鳥越多且雛鳥越少，那么每1只成鳥付出的育幼投入也就越小，但是“干擾”行為也隨之而來(lái)，盡管這些“干擾”并沒有給巢和雛鳥帶來(lái)實(shí)際的損害。

在香港和南昌兩地的飼養(yǎng)實(shí)踐中發(fā)現(xiàn)，除了表2行為譜中描述的“干擾”行為外，當(dāng)群體處于雄多雌少性別比失衡的情況下，會(huì)發(fā)生雄鳥追打雌鳥、甚至群起而攻之，而雄鳥之間諸如競(jìng)爭(zhēng)、炫耀、示好以贏得與雌鳥相處機(jī)會(huì)的行為則未被觀察到。雌鳥可以接受與多只雄鳥接力式的交尾，并且雄鳥會(huì)在交尾時(shí)啄下雌鳥的羽毛。如前所述，到了育雛期，如果是較大群體NC5、NC6(7只成鳥撫育2～3只雛鳥)，其中占據(jù)主導(dǎo)地位的雄鳥會(huì)嘗試將雌鳥排擠出育幼的團(tuán)隊(duì)；而較小的群體NC7(4只成鳥撫育4只雛鳥)則不再出現(xiàn)類似的行為。

表2 靛冠噪鹛育幼行為節(jié)律(次/h)

Tab.2 The blue-crowned laughingthrushes’ nestling behavior rhythm

3.2 每只雛鳥獲得遞食的頻率及其采食量

育幼行為是以整巢雛鳥為對(duì)象的，并不能反應(yīng)每1只雛鳥獲得的遞食情況，鑒于“幫助”行為實(shí)際包含了伴隨的“看護(hù)”以及后續(xù)的“遞食”行為，為此，將屬于“遞食”的“幫助”行為并入“遞食”行為，再除以每1巢的雛鳥數(shù)，就得到每1只雛鳥獲得成鳥遞食的頻率(圖1)。結(jié)果顯示，婺源的2巢中每只雛鳥獲得遞食分別為4.99次/h、5.21次/h；香港的2巢中每只雛鳥獲得遞食分別為7.50次/h、14.50次/h；南昌動(dòng)物園的3巢中每只雛鳥獲得遞食分別為9.36次/h、 7.93次/h、7.19次/h。無(wú)論巢中雛鳥數(shù)的多少，香港和南昌的所有5巢，其雛鳥獲得遞食的頻率均高于野外。這可能得益于人工圈養(yǎng)環(huán)境下的安全保障，并且食物豐沛、取食位置固定，洗浴的場(chǎng)地也近在咫尺，成鳥可專注于育幼，而無(wú)須花費(fèi)精力覓食、戒備。

圖1 每只靛冠噪鹛雛鳥獲得遞食的頻率(次/h)Fig.1 The rhythm of getting feeds behavior each chick

然而，雛鳥的生長(zhǎng)速度根本上是要取決于其采食量。成鳥在孵化期(產(chǎn)卵至雛鳥出殼)的行為非常不活躍，且孵化也不需要額外的能量消耗，可以認(rèn)為此時(shí)的進(jìn)食基本上是維持了成鳥的基礎(chǔ)代謝。又假定巢內(nèi)育雛期(雛鳥0～12 d)成鳥進(jìn)食相對(duì)于孵化期增加的部分，全部遞食給了雛鳥。這樣只需用成鳥的育雛期采食量減去成鳥的孵化期采食量，再除以雛鳥只數(shù)，就能估算每1只雛鳥的采食量(圖2)。南昌動(dòng)物園的3巢雛鳥中，雛鳥采食量顯示NC5和NC6顯著大于NC7，而NC7的4只雛鳥于15日齡時(shí)，因?yàn)橐伤聘腥揪扌桶罓柷蛳x(Eimeriamaxima)，其中2只體重較小的雛鳥急性發(fā)病而死亡，2只體重較大的雛鳥經(jīng)10 d間斷的驅(qū)蟲和抗感染治療得以痊愈。由此推測(cè)，同1巢的雛鳥得到食物的機(jī)會(huì)并不均等，采食量越大的個(gè)體長(zhǎng)勢(shì)越好，抗病能力可能越強(qiáng)，存活的機(jī)會(huì)就更大。

圖2 靛冠噪鹛成鳥和雛鳥的采食量(g/只)Fig.2 The feed intakes each adult and each chick

4 討論

婺源靛冠噪鹛在繁殖季節(jié)以食蟲為主，主要包括鱗翅目(Lepidoptera)、膜翅目(Hymenoptera)、直翅目(Orthoptera)、鞘翅目(Coleoptera)等昆蟲[9-10]。在婺源曹門小學(xué)就觀察到成鳥在樟樹上捕捉到直翅目的蝗蟲(Acrididae)、鱗翅目的蠶蛾(Bombycidae)及其幼蟲喂給雛鳥。在南昌動(dòng)物園，因?yàn)椴少?gòu)和儲(chǔ)藏的原因，最受靛冠噪鹛青睞的玉米螟(Ostrinianubilalis)每天只能限量供應(yīng)(30～35條，14～16 g)。靛冠噪鹛總是優(yōu)先啄取玉米螟，它們?cè)谧娜?條之后會(huì)將其調(diào)整至喙最靠近口腔的位置，繼而啄取第2條甚至第3條；隨后便銜著玉米螟飛上巢去喂食雛鳥，有時(shí)即使重復(fù)遞食3～5次，也不能把1條蟲有效地喂進(jìn)雛鳥的口中。又由圖2可知，平均1只雛鳥的采食量是5.32～9.50 g，這大概相當(dāng)于10～20條玉米螟或者10～20條大麥蟲(Zophobasatratus)、又或者50～90條黃粉蟲(Tenebriomolitor)，據(jù)此推算每1只雛鳥獲得的能夠吃進(jìn)去食物的有效喂食大概是20～40次/d?？梢?，靛冠噪鹛的遞食效率可能并不高，而通過(guò)群體合作恰恰是能夠以數(shù)量彌補(bǔ)質(zhì)量的有效途徑。

在全球范圍內(nèi)，圈養(yǎng)靛冠噪鹛雛鳥的高死亡率極大地限制了其種群規(guī)模的迅速壯大。一方面，人們難以斷定球蟲屬的Atoxoplasma感染是否就是致死的根源[5]；另一方面，有人提出，如果排除疾病的原因，雛鳥的育成率很可能取決于親鳥的喂食頻率和喂食質(zhì)量[5]。無(wú)論如何，讓雛鳥盡可能地多吃，對(duì)于確保健康出飛總是有益的。

雛鳥離巢前的育雛期內(nèi)，“空巢”不僅反應(yīng)了成鳥覓食和洗浴的需求，還與防范天敵有關(guān)。比如：靛冠噪鹛與松鴉(Garrulusglandarius)這兩個(gè)物種之間既有利用也有防范，相對(duì)而言，松鴉并不懼怕蛇類，客觀上為靛冠噪鹛的巢區(qū)提供了保護(hù)，但是它也有可能侵犯到靛冠噪鹛的雛鳥。在婺源曹門小學(xué)的樟樹上，就曾見到同一樹上不用繁殖巢的10余只靛冠噪鹛成鳥傾巢而出合力驅(qū)趕1只松鴉，而此時(shí)的雛鳥均不再做出乞食的動(dòng)作，只是安靜地待在巢中。

在南昌動(dòng)物園，飼養(yǎng)員每天上午搬著梯子進(jìn)鳥籠，觀看巢內(nèi)雛鳥的生長(zhǎng)情況。雖然成鳥無(wú)力驅(qū)趕飼養(yǎng)員，但是它們并不躲藏于角落，而是在醒目處來(lái)回飛行，希望以此引開飼養(yǎng)員。出殼1～3 d的雛鳥一旦感覺到樹枝的顫動(dòng)或者空氣的流動(dòng)，在不知道來(lái)者是不是親鳥的情形下，無(wú)所顧忌地昂起頭張開黃色外緣的喙，做出乞食的動(dòng)作。等到3～5日齡，情況發(fā)生改變，此時(shí)的雛鳥能夠辨別來(lái)自巢外親鳥具有警告意味的鳴聲，立刻安靜下來(lái)，不發(fā)出任何聲音，甚至閉上眼睛“裝死”。可見，如果天敵真的來(lái)了，安靜的“空巢”也可能是安全的。

總的來(lái)說(shuō)，靛冠噪鹛適度的群體飼養(yǎng)會(huì)優(yōu)于單獨(dú)的配對(duì)飼養(yǎng)，對(duì)于亞成鳥的育成率以及行為發(fā)育相對(duì)更有保障。為了兼顧種群管理的目標(biāo)，群體的數(shù)量和結(jié)構(gòu)又應(yīng)該受到合理的控制。有飼養(yǎng)實(shí)踐表明，群養(yǎng)條件下早一巢的亞成鳥，可能成為撫育同年晚一巢雛鳥的“幫手”[11]，即使它們的行為只是停留于“練習(xí)”的水準(zhǔn)。如此看來(lái)，以南昌動(dòng)物園多雄少雌的群體為例，將成熟的1雄1雌與若干尚不能獨(dú)立繁殖的亞成鳥組成一個(gè)繁殖群，可能是實(shí)現(xiàn)“單配群養(yǎng)”管理目標(biāo)的恰當(dāng)之選。

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Blue-crowned laughingthrush； Nestling behavior； Feed intake； Cooperative breeding

2015～2016年的繁殖季，分別對(duì)婺源曹門小學(xué)、香港海洋公園、南昌動(dòng)物園3地7個(gè)靛冠噪鹛巢的育幼行為進(jìn)行觀察，記錄遞食、看護(hù)、空巢、幫助、干擾等5種行為，進(jìn)而推算各巢中每只雛鳥獲得遞食的頻率，并根據(jù)成鳥育雛期和孵化期的采食量變化推算每只雛鳥的采食量。結(jié)果顯示，3地7巢的各行為頻率為：遞食11.00～28.75次/h、看護(hù)8.25～48.00次/h、空巢0～30.25次/h、幫助1.25～32.50次/h、干擾0～6.75次/h；3地7巢中平均每1只雛鳥獲得遞食的頻率為4.99～14.50次/h；南昌動(dòng)物園的3巢中平均每1只雛鳥獲得的采食量為5.32～9.50 g/d。圈養(yǎng)環(huán)境中的同一繁殖群體內(nèi)，當(dāng)成鳥數(shù)越少且雛鳥數(shù)越多，每1只成鳥的育幼投入就越大；反之，每1只成鳥的育幼投入就越小。但是當(dāng)雄多雌少性別比例失衡時(shí)，就可能出現(xiàn)具有競(jìng)爭(zhēng)性和排他性的“干擾”行為；根據(jù)遞食頻率和采食量推測(cè)靛冠噪鹛育幼時(shí)的喂食效率并不高，因此，群體的合作繁殖能夠成為以喂食數(shù)量彌補(bǔ)喂食質(zhì)量的有效途徑。在雄多雌少的圈養(yǎng)情況下，為了滿足靛冠噪鹛營(yíng)合作繁殖的自然習(xí)性，并兼顧到動(dòng)物園種群管理的目標(biāo)要求，將1雄1雌的成鳥和若干較年輕尚不能獨(dú)立繁殖的子代亞成鳥合群組成1個(gè)合作繁殖單位，可能是實(shí)現(xiàn)“單配群養(yǎng)”的恰當(dāng)之選。

Observation of Blue-Crowned Laughingthrush Nestling Behaviors in Wuyuan，Hong Kong and Nanchang

Liu Daoqiang1Nelson，Wan Chiching2Vivian，F(xiàn)u Wingkan3Lin Jiansheng4Wu Zhiyong1

(1.Nanchang Zoo，Nanchang，330025，China；2.Ocean Park Corporation，Aberdeen Hong Kong，China；3.The Hong Kong Bird Watching Society，Kowloon Hong Kong，China；4.Jiangxi Provincial Academy of Sciences，Nanchang，330029，China)

During the breeding seasons from 2015 to 2016，we studied seven blue-crowned laughingthrush nests at three sites—Caomen Primary School，Wuyuan；Ocean Park，Hong Kong；and Nanchang Zoo.We observed adult nestling behavior，counted and analyzed behavioral rhythms，calculated the feeding frequency for 1 chick and estimated the feed intake of 1 chick.Birds in the seven different nests displayed feeding behaviors 11.00 to 28.75 times per hour，cared for young 8.25 to 48.00 times per hour，were absent 0 to 30.25 times per hour，helped young 1.25 to 32.50 times per hour，and interfered 0 to 6.75 times per hour.The frequency of adults feeding young was 4.99 to 14.50 times per hour.In three nests at Nanchang Zoo，the feed intake of each chick was 5.32 to 9.50 grams per day.In captivity，and in the same breeding group，higher numbers of nestlings and fewer adult birds resulted in more rearing investment from each adult bird.In contrast，each adult bird made less contribution to the nest.When the ratio balance of females to males was altered there was increased frequency of competition and agonistic interaction.The data of the rhythm of feeding and quantity of feeding intake showed that the efficiency of feeding was not high.Thus there is cooperative breeding for blue-crowned laughingthrushes.In the condition with more males and less females such as occurred at Nanchang Zoo，breeding groups consisting of 1 male，1 female and several young are best suited to the cooperative feeding habits and the standard of population management in zoos.

香港觀鳥會(huì)中國(guó)自然保育基金2015～2016年度資助項(xiàng)目；香港海洋公園保育基金2016～2017年度資助項(xiàng)目

劉道強(qiáng)，男，44歲，碩士，畜牧獸醫(yī)師；主要從事瀕危野生動(dòng)物保護(hù)與繁育研究。E-mail：liudaoqiang@foxmail.com

2016-09-10

Q959.7

A

修回日期：2016-11-18

發(fā)表日期：2017-05-10

2310-1490(2017)02-249-05