肉瘤樣肝細(xì)胞癌的磁共振征象分析

曾從俊， 湯敏

·腹部影像學(xué)·

肉瘤樣肝細(xì)胞癌的磁共振征象分析

曾從俊， 湯敏

目的：探討肉瘤樣肝細(xì)胞癌(SHC)的磁共振成像表現(xiàn)。方法：回顧性分析經(jīng)手術(shù)病理證實(shí)的12例SHC的MRI及臨床資料。全部患者行MRI平掃及增強(qiáng)檢查，由2位放射科醫(yī)師主要從病灶的數(shù)目、大小、形態(tài)、分布、信號(hào)特點(diǎn)(出血、壞死、囊變等)、邊界(有無(wú)包膜等)、強(qiáng)化特征及鄰近改變(侵犯、轉(zhuǎn)移、肝實(shí)質(zhì)有無(wú)肝硬化等)這8個(gè)方面分析其MRI特征。結(jié)果：12例中10例患有慢性肝炎，8例AFP陰性。9例單發(fā)，3例多發(fā)，共16個(gè)病灶，病灶最大徑為1.3～12.1 cm，平均(4.9±3.3) cm。MRI顯示肝內(nèi)病灶信號(hào)不均勻，中心可見壞死囊變，實(shí)性成分呈環(huán)形或不規(guī)則分隔樣強(qiáng)化，尤以周邊部分動(dòng)脈期明顯強(qiáng)化，門脈期及延遲期呈廓清表現(xiàn)，伴或不伴有包膜延遲強(qiáng)化，病灶侵犯鄰近器官伴肝門淋巴結(jié)腫大。免疫組化染色結(jié)果顯示Hepa陽(yáng)性12例，EMA陽(yáng)性8例、間葉組織標(biāo)志物Vimentin陽(yáng)性12例。結(jié)論：肉瘤樣肝細(xì)胞癌的臨床和MRI表現(xiàn)有一定特征性，但確診需依賴組織病理學(xué)檢查。

肝腫瘤； 肝細(xì)胞癌，肉瘤樣； 磁共振成像； 病理學(xué)； 診斷

肉瘤樣肝細(xì)胞癌(sarcomatoid hepatocellular carcinoma，SHC)是肝細(xì)胞癌的一種特殊病理亞型[1]，較為罕見，其惡性程度較高，患者預(yù)后較差[2]。目前國(guó)內(nèi)外對(duì)SHC的磁共振表現(xiàn)報(bào)道較少[3]，筆者回顧性分析了12例經(jīng)病理證實(shí)的SHC患者的病例資料，分析其臨床、磁共振影像特征及病理基礎(chǔ)，旨在提高對(duì)本病的認(rèn)識(shí)和MRI診斷水平。

材料與方法

1.臨床資料

回顧性分析2011年5月-2015年9月復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院經(jīng)手術(shù)病理證實(shí)、且于術(shù)前1個(gè)月內(nèi)進(jìn)行MRI檢查的12例SHC患者的病例資料，12例具有完整的臨床、影像及病理資料。男8例，女4例，年齡35～75歲，平均57歲，患者臨床資料見表1。

2.MRI檢查方法

使用Siemens Avanto或Aera 1.5T超導(dǎo)MR掃描儀以及體部相控陣線圈。12例均行MRI平掃及動(dòng)態(tài)增強(qiáng)掃描，檢查前禁食6 h。掃描序列及參數(shù)如下。①DWI：TR 2600 ms、TE 66 ms，b=0、500 s/mm2；②正反相位(TR 100 ms、TE 5 ms)和反相位(TR 100 ms、TE 2 ms)掃描；③橫軸面平掃T1WI(TR 115.8 ms，TE 4.7 ms)和T2WI(TR 2658 ms、TE 84.7 ms)，層厚6 mm；④壓脂T1WI及動(dòng)態(tài)增強(qiáng)掃描采用三維容積內(nèi)插屏氣成像序列，TR 4.4 ms，TE 2.0 ms，層厚3.0 mm，無(wú)間隔掃描，橫軸面(視野380 mm×309 mm、矩陣320×195)和冠狀面(視野350 mm×350 mm，矩陣320×240)掃描。對(duì)比劑使用Gd-DTPA，劑量0.1 mmol/kg，快速注射完畢后注射20 mL生理鹽水，動(dòng)脈期、門脈期及延遲期的掃描延遲時(shí)間分別為25、60 s和180vs。

表1 12例患者的臨床資料

注：*患者術(shù)前經(jīng)肝動(dòng)脈化療栓塞(transarterial chemoembolization,TACE)治療；AFP(甲胎蛋白)正常值<20ng/mL，CEA(癌胚抗原)正常值<5ng/mL， CA19-9(糖類抗原19-9)正常值<37U/mL。

3.影像分析

由2位從事腹部影像診斷工作的高年資放射科醫(yī)師共同進(jìn)行回顧性閱片，兩人共同確定每例患者的最終診斷結(jié)果，主要分析病灶的如下特征：①病灶分布及數(shù)目；②病灶的大小(最大徑)；③形態(tài)(圓形、橢圓形、不規(guī)則或分葉)；④平掃圖像上的信號(hào)特點(diǎn)(信號(hào)強(qiáng)度與周圍肝實(shí)質(zhì)比較分為低、等或高信號(hào)，信號(hào)是否均勻，有無(wú)出血、囊變壞死及脂肪成分)；⑤病灶有無(wú)包膜(延遲期環(huán)形強(qiáng)化)；⑥強(qiáng)化特征(強(qiáng)化方式、均勻性及強(qiáng)化程度)，輕度強(qiáng)化指病灶實(shí)性部分強(qiáng)化程度與腰大肌相近，中度強(qiáng)化指病灶實(shí)性部分強(qiáng)化程度高于腰大肌而低于血管，明顯強(qiáng)化指強(qiáng)化程度與血管強(qiáng)化相近或高于血管[4]；⑦周圍肝實(shí)質(zhì)有無(wú)肝硬化；⑧周圍組織改變，如是否有門靜脈或膽管癌栓、腹腔及腹膜后有無(wú)腫大淋巴結(jié)及周圍器官侵犯。

4.病理學(xué)檢查

所有病例的術(shù)后標(biāo)本均行HE及免疫組織化學(xué)染色分析。診斷標(biāo)準(zhǔn)[5]：有明確的惡性上皮性成分，同時(shí)可見梭形細(xì)胞肉瘤樣成分，而且兩者間有一定的移行，肉瘤樣組織比例大于50%；免疫組織化學(xué)染色顯示肝細(xì)胞抗原(Hepa)、上皮細(xì)胞膜抗原(EMA)以及波形蛋白(vimentin)等陽(yáng)性。

結(jié) 果

1.MRI檢查結(jié)果

12例共16個(gè)SHC病灶，9例單發(fā)，3例多發(fā)(2個(gè)病灶2例，3個(gè)病灶1例)。4個(gè)病灶位于肝左葉，12個(gè)位于肝右葉。病灶最大徑為1.3～12.1 cm，平均(4.9±3.3) cm。9個(gè)病灶邊緣光整、呈類圓形，7個(gè)邊緣欠光整。

T1WI上SHC呈低信號(hào)15個(gè)(圖1a、2a)，等及稍低信號(hào)1個(gè)；T2WI上呈高或稍高信號(hào)14個(gè)，以低信號(hào)為主2個(gè)(圖1b)。DWI上呈高信號(hào)14個(gè)(圖2b)，DWI呈稍低信號(hào)為主混雜信號(hào)2個(gè)(圖1c)。16個(gè)病灶在正反相位圖像上均未見信號(hào)降低。僅6個(gè)病灶可見包膜(圖1f)。

MRI增強(qiáng)： 15個(gè)病灶的實(shí)質(zhì)部分表現(xiàn)為動(dòng)脈期強(qiáng)化(圖1d、2c)，門脈期及延遲期強(qiáng)化減退呈等或低信號(hào)；1個(gè)病灶表現(xiàn)為動(dòng)脈期呈低信號(hào)，門脈期可見輕度強(qiáng)化、延遲期可見邊緣環(huán)形強(qiáng)化、中間呈等信號(hào)及少許點(diǎn)狀低信號(hào)。16個(gè)病灶的中央部分均可見不同程度的壞死，使病灶表現(xiàn)為中央分隔延遲充填樣強(qiáng)化(圖1e～f)或呈蜂窩樣強(qiáng)化(圖2c～d)。6個(gè)顯示有包膜的病灶在延遲期圖像上可見包膜明顯強(qiáng)化(圖1f)。

毗鄰器官侵犯：門靜脈左支癌栓形成1例(圖2d)；肝右靜脈癌栓1例；腫瘤累及右側(cè)腎上腺及腎上極2例(圖1d～f)；腫瘤累及肝內(nèi)膽管1例，累及膈肌及心包1例；肝門淋巴結(jié)腫大1例；肝門及腹膜后腫大淋巴結(jié)1例。轉(zhuǎn)移灶在DWI上呈稍高或高信號(hào)(圖2b)。8例伴有不同程度肝硬化改變。

2.病理及免疫組織化學(xué)表現(xiàn)

本組病例大體標(biāo)本檢查可見腫瘤切面灰白、灰紅或灰黃，質(zhì)地偏硬。鏡下顯示癌細(xì)胞核大、深染，異形性明顯，形態(tài)多樣，部分呈梭形為肉瘤樣組織，可見病理性核分裂像和瘤巨細(xì)胞，肉瘤樣組織比例超過50%；所有病灶內(nèi)均可見壞死，脈管內(nèi)癌栓形成3例，膽管內(nèi)癌栓形成1例，病灶內(nèi)出血1例。1例患者有兩個(gè)肝內(nèi)結(jié)節(jié)，一個(gè)為肝細(xì)胞肝癌，另一個(gè)為SHC。病理證實(shí)右側(cè)腎上腺及腎上極轉(zhuǎn)移1例，膈肌及心包侵犯1例，肝門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移1例，肝門及腹膜后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移1例。

免疫組化染色結(jié)果顯示Hepa陽(yáng)性12例，間葉組織標(biāo)志物Vimentin陽(yáng)性12例，高倍視野下VIM染色陽(yáng)性表現(xiàn)為肉瘤樣肝癌細(xì)胞胞漿呈棕黃色(圖2e)；EMA陽(yáng)性8例，高倍視野下，EMA染色陽(yáng)性表現(xiàn)為肉瘤樣肝癌細(xì)胞胞漿及胞膜染色為棕黃色(圖2f)。

圖1 女，35歲，SHC病灶位于肝右葉并累及右側(cè)腎上腺及右腎上極。a) T1WI示病灶類圓形、稍低信號(hào)(箭)； b) 抑脂T2WI示病灶表現(xiàn)為以低信號(hào)為主的高低混雜信號(hào)(箭)； c) DWI(b=500s/mm2)示病灶呈稍低信號(hào)為主的混雜信號(hào)(箭)； d) 增強(qiáng)掃描動(dòng)脈期，顯示病灶實(shí)質(zhì)部分呈分隔樣強(qiáng)化，壞死囊變區(qū)無(wú)強(qiáng)化，鄰近的右側(cè)腎上腺受侵犯(箭)； e) 門脈期冠狀面圖像，顯示病灶實(shí)質(zhì)內(nèi)分隔進(jìn)一步強(qiáng)化，壞死囊變區(qū)無(wú)強(qiáng)化，鄰近的右腎受侵犯(箭)； f) 延遲期示實(shí)質(zhì)內(nèi)分隔呈漸進(jìn)性強(qiáng)化，病灶邊界清晰，包膜呈環(huán)形強(qiáng)化(黑箭)，右側(cè)腎上腺受侵犯(白箭)。

討 論

1.SHC臨床特點(diǎn)及發(fā)病機(jī)制

SHC多發(fā)生于中老年男性，平均年齡為56.3歲，男女比例為7:1，約占肝臟腫瘤手術(shù)病例的1.8%～2.0%[6]。其惡性度較高，預(yù)后較差。臨床表現(xiàn)無(wú)特異性，可有腹部不適或發(fā)熱等，亦可無(wú)任何癥狀而在體檢中發(fā)現(xiàn)。SHC腫瘤的血清標(biāo)志物如AFP、CEA和CA19-9的陽(yáng)性率均較低，尤其是AFP多升高不明顯，本組12例中僅2例患者AFP明顯升高，2例AFP輕度升高，與Koo等[3]的研究結(jié)果相近。

SHC發(fā)病機(jī)制尚不明確，Kojiro等[7]通過對(duì)55例伴有肉瘤樣變的肝細(xì)胞肝癌患者進(jìn)行研究，認(rèn)為肝細(xì)胞肝癌行TACE、經(jīng)皮無(wú)水酒精注射以及射頻治療等非手術(shù)治療可促進(jìn)SHC的發(fā)生和發(fā)展，本組有2例患者術(shù)前曾行TACE治療，其SHC的發(fā)生可能與介入治療有一定關(guān)系。Huang等[8]的報(bào)道中，1例患者同時(shí)發(fā)現(xiàn)有1個(gè)肉瘤樣肝細(xì)胞癌病灶和1個(gè)肝細(xì)胞肝癌病灶，該學(xué)者認(rèn)為可能由于慢性肝炎病毒感染造成肝臟微環(huán)境改變或基因突變，全能干細(xì)胞受到影響同時(shí)向上皮和間葉組織分化，因此出現(xiàn)2種病理類型的病灶并存的現(xiàn)象。本組中1例患者的表現(xiàn)與Huang等[8]報(bào)道的這一例基本相似。文獻(xiàn)報(bào)道，多數(shù)SHC患者合并有慢性乙型肝炎或丙型肝炎[9]。Koo等[3]的研究中11例SHC患者中6例患有乙肝或者丙肝，本組病例中共有10例(83.3%)患有慢性乙型或丙型肝炎，亦提示慢性肝炎病毒與SHC的發(fā)生可能相關(guān)。但SHC亦可發(fā)生于無(wú)慢性肝炎的患者[10-11]，本組中有2例患者無(wú)肝炎病史。

2.MRI特征

SHC病灶多為單發(fā)，以肝右葉為主，大小不一，形態(tài)多為類圓形或橢圓形。MRI平掃SHC表現(xiàn)為T1WI上呈低信號(hào)，T2WI上呈稍高信號(hào)，信號(hào)欠均勻，中央可見囊變區(qū)，該征象與腫瘤分化程度低、生長(zhǎng)迅速、腫瘤新生血管不能滿足其血供需要、中心部分發(fā)生壞死或黏液樣變有關(guān)[3]。本組病例中14個(gè)病灶在DWI上呈高或稍高信號(hào)；2個(gè)病灶在T2WI和DWI上以低信號(hào)為主，與文獻(xiàn)報(bào)道的腫瘤在T2WI上均呈高信號(hào)的特點(diǎn)有所不同[4]，可能與這兩個(gè)病灶內(nèi)腫瘤細(xì)胞大量凝固性壞死有關(guān)[12-13]。本組中16個(gè)病灶均未見脂質(zhì)成分，與以往文獻(xiàn)報(bào)道相符。

MRI增強(qiáng)掃描：動(dòng)脈期SHC病灶呈分隔樣強(qiáng)化，門脈期及延遲期強(qiáng)化程度減低。部分病灶可見環(huán)形包膜呈延遲強(qiáng)化。由于SHC中有肝細(xì)胞癌成分，因此病灶具有肝動(dòng)脈期強(qiáng)化、門脈期和延遲期廓清以及包膜強(qiáng)化的特征。另外，可見腫瘤內(nèi)的實(shí)性部分呈不規(guī)則分隔樣持續(xù)強(qiáng)化，可能與病灶內(nèi)含有纖維間質(zhì)有關(guān)。SHC病灶中心部分壞死囊變部分未見強(qiáng)化。上述MRI表現(xiàn)與Schneider等[14]的觀察結(jié)果基本一致。

圖2 男，58歲，體檢發(fā)現(xiàn)肝左葉巨大腫塊。a) T1WI示病灶呈低信號(hào)，邊界不清(箭)； b) DWI(b=500s/mm2)示病灶以高信號(hào)為主，部分呈等信號(hào)； c) 增強(qiáng)掃描動(dòng)脈期，示病灶呈蜂窩樣強(qiáng)化； d) 門脈期示病灶呈蜂窩樣強(qiáng)化，門脈左支內(nèi)癌栓形成(箭)； e) 鏡下示大部分肉瘤樣肝癌細(xì)胞染色陽(yáng)性，表現(xiàn)為胞漿呈棕黃色(×200，VIM染色)； f) 鏡下示大部分肉瘤樣肝癌細(xì)胞染色陽(yáng)性，表現(xiàn)為胞漿及胞膜呈棕黃色，肉瘤樣肝癌鏡下見腫瘤細(xì)胞胞漿染色為棕黃色(×200，EMA染色)。

SHC易侵犯肝外組織器官，但少見淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。Koo等[3]報(bào)道的11例SHC患者中5例(45%)發(fā)生肺轉(zhuǎn)移，2例(18%)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。李智宇等[11]報(bào)道的16例SHC中2例(13%)可見鄰近器官受侵犯，2例(13%)可見淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。本組病例中1例累及右側(cè)腎上腺及腎上極，1例侵犯膈肌及心包，1例肝門淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，1例肝門及腹膜后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。

3.病理學(xué)特征

SHC是原發(fā)性肝癌中較少見的病理類型，1999年WHO將肝細(xì)胞肝癌中以梭形細(xì)胞為主時(shí)歸入肉瘤樣癌[15]，因此在顯微鏡下同時(shí)可見肝細(xì)胞癌及肉瘤細(xì)胞成分，且肉瘤樣組織所占比例超過50%，但無(wú)明確的骨肉瘤、橫紋肌肉瘤等其它肉瘤成分。免疫組化染色顯示肝組織Hepa、EMA和Vimentin陽(yáng)性，提示來(lái)自肝細(xì)胞癌細(xì)胞的間葉性化生或肉瘤樣變[4,16]。

4.鑒別診斷

SHC需與以下疾病鑒別。①典型肝細(xì)胞肝癌：典型肝癌患者臨床上一般可見血清AFP增高，影像學(xué)上肝細(xì)胞癌病灶在增強(qiáng)掃描動(dòng)脈期可見明顯強(qiáng)化，門脈期及延遲期強(qiáng)化減退；而SHC患者多無(wú)血清AFP升高，增強(qiáng)掃描表現(xiàn)為邊緣環(huán)形強(qiáng)化；②混合型肝細(xì)胞-膽管細(xì)胞癌：多表現(xiàn)為動(dòng)脈期腫瘤內(nèi)灶性強(qiáng)化和邊緣強(qiáng)化共存，門脈期及延遲期灶性強(qiáng)化減退，而邊緣部分持續(xù)強(qiáng)化[17]； ③肝內(nèi)腫塊型膽管細(xì)胞癌：臨床上患者常有黃疸癥狀，影像學(xué)上病灶在平掃圖像上表現(xiàn)為不規(guī)則軟組織腫塊，增強(qiáng)掃描動(dòng)脈期及門靜脈期可見腫塊邊緣呈不規(guī)則漸進(jìn)性強(qiáng)化，并可見肝包膜回縮、鄰近膽管擴(kuò)張和膽管壁增厚等伴隨征象[18]；④肝膿腫：SHC壞死囊變明顯時(shí)應(yīng)與肝膿腫鑒別。肝膿腫患者臨床上常有發(fā)熱、白細(xì)胞計(jì)數(shù)升高等表現(xiàn)，膿腫在T2WI上呈大片狀高信號(hào)區(qū)，信號(hào)欠均勻，大膿腫周圍常伴有多發(fā)大小不等的類圓形小膿腫，整個(gè)病灶呈分隔狀或蜂窩狀改變，膿腔內(nèi)積氣為肝膿腫的特征性表現(xiàn)[19]。

5.本研究的局限性

由于SHC患病率低，本組病例數(shù)相對(duì)較少；對(duì)SHC的MRI及病理表現(xiàn)的對(duì)比研究尚不全面，有待于今后更大樣本量的進(jìn)一步研究。

綜上所述，SHC的臨床及MRI表現(xiàn)具有一定特征性，如患者有慢性肝炎病史或因肝細(xì)胞肝癌曾行介入治療，血清AFP通常未見明顯升高，MRI檢查發(fā)現(xiàn)肝內(nèi)病灶不含脂質(zhì)成分、信號(hào)不均勻、中心可見壞死囊變、實(shí)性成分環(huán)形或不規(guī)則分隔樣、蜂窩樣強(qiáng)化，尤其是周邊部分表現(xiàn)為動(dòng)脈期明顯強(qiáng)化、門脈期及延遲期廓清，伴或不伴有包膜延遲強(qiáng)化，病灶可侵犯鄰近器官伴肝門淋巴結(jié)腫大。但有時(shí)影像學(xué)檢查難以與肝細(xì)胞肝癌、膽管細(xì)胞癌或肝膿腫等疾病鑒別，最終確診需要依靠病理及免疫組化檢查。

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Analysis of magnetic resonance imaging features of sarcomatoid hepatocellular carcinoma

ZENG Cong-jun,TANG Min.

Department of Radiology,Zhongshan Hospital,Fudan University,Shanghai 200032,China

Objective：To discuss the MRI features of sarcomatoid hepatocellular carcinoma (SHC).Methods：12 patients with sarcomatoid hepatocellular carcinoma proved by surgery and pathology were included in this study,and their clinical and MRI data were analyzed retrospectively.All the patients underwent plain and contrast-enhanced MRI examination.MRI findings especially eight main features including number,size,shape,margin (including with or without pseudocapsule),signal characteristics (necrosis,calcification,hemorrhage,etc),enhancement pattern,and adjacent changes (invasion to other organs or lymph nodes,metastasis or etc) were analyzed by two radiologists.Results:10 of the 12 patients had chronic hepatitis and 8 had a negative alpha-fetoprotein.There were totally 16 lesions,including solitary lesion in 9 cases and multiple lesions in 3 cases,with maximum diameter range of 1.3～12.1cm,an average of (4.9±3.3)cm.MRI showed that the lesions were inhomogeneous,with center necrosis or cystic degeneration,circular or irregular septal-like enhancement.Especially in the peripheral part,marked enhancement could be seen in the arterial phase,and then rapid clearance was seen in portal venous phase and delayed phase,with or without delayed enhancement of pseudocapsule.Invasion to the adjacent organs with lymphatic metastasis around hepatic hilum was found in all patients.Immunohistochemical staining examination showed Hepa was positive in 12 cases,EMA was positive in 8 cases,mesenchymal tissue marker vimentin was positive in 12 cases.Conclusion:MRI can show the characteristic features of sarcomatoid hepatocellular carcinoma (SHC),but the final diagnosis is provided only by histopathological examination.

Liver neoplasm； Sarcomatoid hepatocellular carcinoma； Magnetic resonance imaging； Pathology； Diagnosis

200032 上海，復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院放射科(曾從俊、湯敏)；215021 蘇州，上海交通大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬蘇州九龍醫(yī)院放射科(曾從俊)

曾從俊(1978-)，男，江蘇鹽城人，副主任醫(yī)師，主要從事腹部影像診斷工作。

湯敏，E-mail：tang.min@zs-hospital.sh.cn

R445.2； R735.7

A

1000-0313(2017)08-0856-05

10.13609/j.cnki.1000-0313.2017.08.016

2016-11-05

2017-01-20)