旱地沙蜥三個(gè)地理種群形態(tài)變異與兩性異形
——Bergmann法則、Allen法則和Rensch法則的檢驗(yàn)

梁濤， 時(shí)磊

(新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物科學(xué)學(xué)院，烏魯木齊830052)

旱地沙蜥三個(gè)地理種群形態(tài)變異與兩性異形
——Bergmann法則、Allen法則和Rensch法則的檢驗(yàn)

梁濤， 時(shí)磊*

(新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物科學(xué)學(xué)院，烏魯木齊830052)

環(huán)境對(duì)動(dòng)物體型和暴露附器大小的影響已有大量研究，但對(duì)兩性異形的影響研究尚不多見，本文研究了旱地沙蜥Phrynocephalushelioscopus3個(gè)地理種群形態(tài)的兩性異形和地理變異，綜合了Bergmann法則、Allen法則和Rensch法則分析其體型、四肢和尾部大小的變化規(guī)律。結(jié)果表明，伊寧和塔城種群的雌、雄亞成體體型差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)，北屯市雄性體型顯著大于雌性(P<0.05)；伊寧和北屯種群的雌性成體體型均顯著大于雄性(P<0.05)，但塔城地區(qū)兩性體型差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。協(xié)方差分析結(jié)果表明，亞成體兩性間只有塔城地區(qū)的雄性前肢長(zhǎng)顯著大于雌性(P<0.05)；3個(gè)地區(qū)雄性成體均具有較大的后肢和尾部(P<0.01)，伊寧市雌性具有較長(zhǎng)的前肢(P<0.05)，塔城和北屯市兩性前肢長(zhǎng)差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)，3個(gè)地區(qū)旱地沙蜥的體型呈反Bergmann法則的現(xiàn)象；四肢和尾部的大小遵循Allen法則；體型、前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)和尾長(zhǎng)不遵循Rensch法則。旱地沙蜥3個(gè)地理種群受彌散性的自然選擇壓力比定向性的繁殖力選擇和性選擇的作用更強(qiáng)。

旱地沙蜥； 兩性異形； 地理變異； Bergmann法則； Allen法則； Rensch法則； 異速生長(zhǎng)

自然選擇和性選擇是驅(qū)使形態(tài)變異的兩大因素(Ceballos & Iverson，2014)。兩性異形在動(dòng)物界中普遍存在，具體表現(xiàn)在體型、局部形態(tài)特征和體色等方面(Darwin，1871；Anderson，1994；廖灝泓等，2013)。兩性異形的進(jìn)化方向各異，以體型為例，在一些種群中雌性較大，而另一些種群中雄性較大(Daleetal.，2007；West，2009)。形態(tài)變異遵循一定的地理模式(Mayr，1956)，如Bergmann法則(Bergmann，1847)、Allen法則(Allen，1877)和Rensch法則(Rensch，1950)。Bergmann法則指出，生活在寒冷地區(qū)的動(dòng)物比生活在溫暖地區(qū)的動(dòng)物擁有更大的體型(Bergmann，1847；Ashton，2004)，該法則最早適用于恒溫動(dòng)物，而變溫動(dòng)物中的部分類群遵循相同(Ray，1960；Blanckenhorn & Demont，2004)或相反的規(guī)律(Park，1949；Mousseau，1997)。Allen法則是指寒冷地區(qū)動(dòng)物的暴露附器，如四肢、尾、耳等，比溫暖地區(qū)動(dòng)物的小(Allen，1877)；在較熱的環(huán)境中較大的附器有助于散熱(Tattersalletal.，2009)，而在較冷的環(huán)境中較小的附器有助于維持熱量(Scholander，1955；Mayr，1956)。Allen法則最初被視為Bergmann法則的補(bǔ)充，研究對(duì)象也是恒溫動(dòng)物，近年來(lái)Allen法則在變溫動(dòng)物中也有報(bào)道，變溫動(dòng)物通過(guò)將身體暴露在熱源中提高體溫，同時(shí)以較小的體表面積來(lái)盡可能減少熱量的消耗而增加獲得熱量的速度(Alhoetal.，2011)；但也有一些爬行類表現(xiàn)出反Allen法則現(xiàn)象(Jin & Liao，2015)。Rensch法則是一個(gè)關(guān)于異速增長(zhǎng)的法則，主要表現(xiàn)為當(dāng)雄性大于雌性時(shí)，體型的兩性異形程度隨著體型的增大而增大，反之，當(dāng)雌性個(gè)體較大時(shí)，兩性異形程度隨體型的增大而減小(Rensch，1950)。變溫動(dòng)物中，龜類已被證實(shí)遵循Rensch法則(Stephens & Wiens，2009)，但在某些無(wú)尾目Anura動(dòng)物中，兩性之間的異速增長(zhǎng)沒有顯著差異(Liao，2013)；在某些雌性體型較大的種類中，存在反Rensch法則的現(xiàn)象(Webb & Freckleton，2007)；甚至一些雌性體型較大的物種不遵循Rensch法則(Colleonietal.，2014)。

圖1 不同性別附器和體型的可能性組合

實(shí)線： 雄性， 虛線： 雌性； Bergmann法則， 體型隨著溫度的升高逐漸變小(灰色)， 反Bergmann法則， 體型隨著溫度的升高逐漸增大(黑色)； Allen法則， 附器隨著溫度的增加而變大(黑色)， 反Allen法則， 附器隨著溫度的增加而變小(灰色)； 雌性體型大于雄性(A， C)， 雄性體型大于雌性(B， D)； 雄性變化快(A， B)， 雌性變化快(C， D)。

Solid lines： males, dashed lines： females； body size clines with sexual size dimorphism of Bergmann’s rule (gray and decreasing with temperature) and converse Bergmann’s rule (black and increasing with temperature)， or Allen’s rule (black and increasing with temperature) and converse Allen’s rule (gray and decreasing with temperature)； females larger (A， C), males larger (B， D)； the male cline is steeper (A， B) and the female cline is steeper (C， D).

不管是否遵循Bergmann法則或Allen法則，都是反映環(huán)境溫度與身體暴露表面積之間關(guān)系的一種法則，動(dòng)物的體型越大，則比表面積(表面積/體積)越小，當(dāng)附器(四肢、尾、耳等)變小時(shí)，比表面積就會(huì)進(jìn)一步縮小(Ray，1960)。因此，本研究提出了關(guān)于動(dòng)物體型遵循Bergmann法則以及Allen法則或者違背它們的4種假想圖，以試圖探究研究對(duì)象是否遵循這2個(gè)法則的具體表現(xiàn)(圖1)，并且依據(jù)溫度因子來(lái)探究環(huán)境因素和Bergmann法則以及Allen法則的關(guān)系。

自然界中動(dòng)物體型和其他形態(tài)指標(biāo)表現(xiàn)出一定的地理梯度變異模式(Lomolino，2005)，并且形態(tài)特征與環(huán)境變量(如溫度和降水)之間呈共變趨勢(shì)(Millienetal.，2006)。國(guó)內(nèi)已有研究報(bào)道分別采自新疆北屯市(梁濤等，2015)和塔城地區(qū)(徐峰等，2015)的旱地沙蜥Phrynocephalushelioscopus2個(gè)地理種群的兩性異形有顯著差異。在上述研究基礎(chǔ)上，本研究增加了伊寧市種群的數(shù)據(jù)，通過(guò)分析旱地沙蜥3個(gè)地理種群兩性異形的差異，進(jìn)一步探究不同地區(qū)旱地沙蜥的生存選擇壓力對(duì)形態(tài)指標(biāo)的影響。此外，目前關(guān)于Rensch法則的研究?jī)H限于比較體型的兩性差異，本研究在對(duì)3個(gè)地區(qū)的旱地沙蜥形態(tài)地理變異的研究中，將Rensch法則擴(kuò)展到四肢及尾部的差異，并與Allen法則結(jié)合進(jìn)行考慮，以期檢驗(yàn)以下幾個(gè)問(wèn)題：旱地沙蜥3個(gè)地理種群在體型和其他形態(tài)學(xué)指標(biāo)(四肢和尾部)之間是否存在地理變異？若存在，那么旱地沙蜥3個(gè)地理種群在體型、四肢和尾部的大小上是否遵循Bergmann法則、Allen法則和Rensch法則？當(dāng)Rensch法則與Bergmann法則同時(shí)作用于旱地沙蜥不同地理種群時(shí)，其地理變異呈現(xiàn)怎樣的變化趨勢(shì)？

1 材料和方法

1.1 材料來(lái)源與測(cè)量分組

旱地沙蜥標(biāo)本于2013年5月—2014年5月分別采自新疆維吾爾自治區(qū)北屯市(87°15′11.57″～87°15′48.89″E，47°26′15.93″～47°26′47.03″N)、塔城(83°35′46.02″～83°35′49.21″E，45°57′15.88″～45°57′19.07″N)和伊寧市(80°47′06.37″～80°47′27.53″E，43°40′54.34″～43°40′57.77″N)3個(gè)地區(qū)(北屯n=136，塔城n=129，伊寧n=132)。記錄每條蜥蜴的性別，用數(shù)顯游標(biāo)卡尺(±0.01 mm)測(cè)量體型(頭體長(zhǎng)，snout-vent length，SVL；吻端至泄殖腔孔前緣間距)、尾長(zhǎng)(tail length，TL；泄殖孔至尾端部的距離)、前肢長(zhǎng)(fore limb length，F(xiàn)LL；前肢基部到最長(zhǎng)指端的長(zhǎng)度)、后肢長(zhǎng)(hind limb length，HLL；后肢基部到最長(zhǎng)趾端的長(zhǎng)度)等數(shù)據(jù)(趙爾宓等，1999)。分別以各自地區(qū)的最小懷卵個(gè)體的體型為標(biāo)準(zhǔn)(北屯：40.95 mm，塔城：42.14 mm，伊寧：43.22 mm)，分為雄性成體、雌性成體組和雄性亞成體、雌性亞成體組。用于檢驗(yàn)Bergmann法則、Allen法則的氣候資料來(lái)源于中國(guó)氣象局政府門戶網(wǎng)站(http://cmdp.ncc.cma.gov.cn/cn/index.htm)。

1.2 數(shù)據(jù)處理

用Excel 2003整理數(shù)據(jù)，SPSS 19.0進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。首先對(duì)變量進(jìn)行Kolmogorov-Smirnov正態(tài)性檢驗(yàn)以及Levene’s方差同質(zhì)性檢驗(yàn)，由于所有指標(biāo)均符合正態(tài)分布和方差同質(zhì)性，3個(gè)地理種群雌雄個(gè)體間的體型差異采用t檢驗(yàn)，描述性統(tǒng)計(jì)值用平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示，雌雄個(gè)體尾長(zhǎng)、前肢長(zhǎng)和后肢長(zhǎng)的差異以體型作為協(xié)變量進(jìn)行單因素協(xié)方差分析(ANCOVA)，顯著性水平均設(shè)置為α=0.05。對(duì)于Bergmann法則，將各地區(qū)旱地沙蜥個(gè)體的體型與對(duì)應(yīng)的年均溫度進(jìn)行回歸分析；對(duì)于Allen法則，以前肢長(zhǎng)和后肢長(zhǎng)以及尾長(zhǎng)對(duì)年均溫度進(jìn)行回歸分析(金園庭等，2006)；對(duì)于Rensch法則，用模型Ⅱ回歸(壓軸回歸分析法，reduced major axis regression，RMA；Sokal & Rohlf，1994)來(lái)檢驗(yàn)，一般而言，通過(guò)RMA斜率大小來(lái)判定是否遵循Rensch法則，當(dāng)斜率>1時(shí)遵循Rensch法則，<1時(shí)相反(Fairbairn，1997)，種群間的前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)以及尾部指標(biāo)經(jīng)lg轉(zhuǎn)化。

2 結(jié)果

2.1 3個(gè)地理種群間的兩性差異

旱地沙蜥種群頭體長(zhǎng)，伊寧市雌性成體顯著大于雄性(t=2.143，df=83.644，P<0.05)，雄性亞成體略大于雌性，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(t=-0.013，df=27.979，P>0.05)；塔城地區(qū)雌性成體和亞成體略大于雄性，但差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(t=0.915，df=41.860，P>0.05；t=0.321，df=66.633，P>0.05)；北屯市雌性成體顯著大于雄性(t=2.51，df=110.327，P<0.05)，而雄性亞成體顯著大于雌性(t=-2.15，df=52.180，P<0.05)(表1)。

伊寧市雄性成體尾長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)極顯著大于雌性(尾長(zhǎng)：F1， 97=163.097，P<0.01；后肢長(zhǎng)：F1， 97=185.047，P<0.01)，雌性成體前肢長(zhǎng)顯著大于雄性(F1， 96=2.320，P<0.05)；塔城地區(qū)雄性成體尾長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)極顯著大于雌性(尾長(zhǎng)：F1， 58=54.084，P<0.01；后肢長(zhǎng)：F1， 58=12.828，P<0.01)，雌性前肢長(zhǎng)略大于雄性，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F1， 57=0.034，P>0.05)；北屯市雄性成體尾長(zhǎng)和后肢長(zhǎng)極顯著大于雌性(尾長(zhǎng)：F1， 110=121.757，P<0.01；后肢長(zhǎng)：F1， 110=108.092，P<0.01)，雌性前肢長(zhǎng)略大于雄性，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F1， 101=0.001，P>0.05)(表1)。

伊寧市雄性亞成體的尾長(zhǎng)、前肢長(zhǎng)與后肢長(zhǎng)略大于雌性，但差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(尾長(zhǎng)：F1， 32=0.551，P>0.05；前肢長(zhǎng)：F1， 32=2.051，P>0.05；后肢長(zhǎng)：F1， 32=3.788，P>0.05)；塔城地區(qū)雄性亞成體前肢長(zhǎng)顯著大于雌性(F1， 68=4.873，P<0.05)，雌性的后肢長(zhǎng)與尾長(zhǎng)略大于雄性，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(后肢長(zhǎng)：F1， 68=0.170，P>0.05；尾長(zhǎng)：F1， 68=0.007，P>0.05)；北屯市雄性亞成體尾長(zhǎng)、前肢長(zhǎng)和后肢長(zhǎng)略大于雌性，但差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(尾長(zhǎng)：F1， 52=2.811，P>0.05；前肢長(zhǎng)：F1， 52=1.057，P>0.05；后肢長(zhǎng)：F1， 52=0.276，P>0.05)(表1)。

2.2 Bergmann法則

旱地沙蜥的體型呈反Bergmann法則的現(xiàn)象，即亞成體與成體的雌、雄個(gè)體體型隨著溫度的遞增而逐漸變大(圖2：a，A)。

2.3 Allen法則

旱地沙蜥亞成體的前肢長(zhǎng)(圖2：b)、后肢長(zhǎng)(圖2：c)以及尾長(zhǎng)(圖2：d)均表現(xiàn)為雄性大于雌性；成體中，尾長(zhǎng)(圖2：D)和后肢長(zhǎng)(圖2：C)表現(xiàn)為雄性大于雌性，而雌性前肢長(zhǎng)(圖2：B)較大，且3個(gè)指標(biāo)均是雄性斜率較小。前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)以及尾長(zhǎng)隨著溫度升高而變大，故旱地沙蜥成體與亞成體的前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)和尾長(zhǎng)均遵循Allen法則。

2.4 Rensch法則

由圖3可以看出，亞成體的前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)、尾長(zhǎng)和體型均不遵循Rensch法則(前肢長(zhǎng)：F1， 2=0.000，P>0.05；后肢長(zhǎng)：F1， 2=2.541，P>0.05；尾長(zhǎng)：F1， 2=8.919，P>0.05；體型：F1， 2=1.160，P>0.05)；成體的前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)、尾長(zhǎng)和體型均不遵循Rensch法則(前肢長(zhǎng)：F1， 2=0.666，P>0.05；后肢長(zhǎng)：F1， 2=2.665，P>0.05；尾長(zhǎng)：F1， 2=0.666，P>0.05；體型：F1， 2=0.009，P>0.05)。

3 討論

3.1 Bergmann法則

有鱗目Squamata動(dòng)物是否遵循Bergmann法則尚無(wú)統(tǒng)一意見。變溫動(dòng)物中，寒冷地區(qū)的個(gè)體擁有較小的體型，可使動(dòng)物快速獲得活動(dòng)所需熱量，較小的個(gè)體可以更精巧控制體溫(Stevenson，1986)，這樣的體溫調(diào)節(jié)能力與有鱗目動(dòng)物的消化和個(gè)體生長(zhǎng)發(fā)育息息相關(guān)(Shine & Madsen，1996)。動(dòng)物個(gè)體生長(zhǎng)和季節(jié)長(zhǎng)短有密切關(guān)系(Adolph & Poter，1996；Blanckenhorn & Demont，2004)，季節(jié)長(zhǎng)短會(huì)影響可獲得的食物和能量，從而影響體型大小(Nagy，2005)。爬行動(dòng)物普遍為終身生長(zhǎng)，寒冷地區(qū)比溫暖地區(qū)有更長(zhǎng)的嚴(yán)寒期，這樣的低溫與較短的生長(zhǎng)季節(jié)在一定程度上對(duì)寒冷地區(qū)的植物以及昆蟲造成了一定影響，比如限制植食性昆蟲的生長(zhǎng)、發(fā)育和繁殖(金園庭等，2006)，導(dǎo)致爬行動(dòng)物攝食活動(dòng)的時(shí)間相對(duì)溫暖地區(qū)短，以及可利用的食物資源比溫暖地區(qū)少，從而限制了個(gè)體的活動(dòng)、食物及生長(zhǎng)。高緯度地區(qū)意味著較短的生長(zhǎng)時(shí)間，更長(zhǎng)的冬眠時(shí)間，這樣使得個(gè)體偏小。然而分布在高寒地區(qū)卵胎生的青海沙蜥P.vlangalii體型比海拔較低、較溫暖地區(qū)的近緣種大(金園庭等，2006)，卵胎生物種胚胎發(fā)育過(guò)程所需的熱量要從母體獲得(趙肯堂，2003)，這就使得較大體型可以有更充足的熱量維持母體以及個(gè)體所需，而旱地沙蜥為卵生種，通過(guò)環(huán)境熱量來(lái)孵化卵，這就使得個(gè)體不需要進(jìn)化出如卵胎生物種那么大的體型。旱地沙蜥的體型變化規(guī)律是雌性以及雄性的體型隨著溫度的升高均變大，即高緯度地區(qū)的個(gè)體體型偏小，呈反Bergmann的現(xiàn)象。寒冷地區(qū)旱地沙蜥較小的個(gè)體有助于它們快速?gòu)沫h(huán)境中獲得熱量，此外，低溫環(huán)境的食物資源受到限制以及較短的生長(zhǎng)季，也是導(dǎo)致寒冷地區(qū)個(gè)體體型較小的原因。同時(shí)，較小的體型往往有著較短的成熟期，對(duì)于雄性個(gè)體而言縮短成熟期可以更早參加繁殖(陳旭等，2013；胡舒展等，2015)。

表1 旱地沙蜥3個(gè)地理種群形態(tài)指標(biāo)描述性統(tǒng)計(jì)

圖2 旱地沙蜥3個(gè)地理種群成體、亞成體頭體長(zhǎng)(A， a)、前肢長(zhǎng)(B， b)、后肢長(zhǎng)(C， c)、尾長(zhǎng)(D， d)與平均溫度的回歸

Fig. 2 Regression of snout-vent length (A， a)， fore limb length (B， b)， hind limb length (C， c) and tail length (D， d) of adults and juveniles with mean annual temperature in 3 populations ofPhrynocephalushelioscopus

圖3 旱地沙蜥3個(gè)地理種群雌雄個(gè)體間的頭體長(zhǎng)(A)、前肢長(zhǎng)(B)、后肢長(zhǎng)(C)、尾長(zhǎng)(D)的回歸

亞成體： 空心正方形， 虛線； 成體： 實(shí)心正方形， 實(shí)線； 等角軸線： 灰線。

Sub-adult: hollow squares， dashed line； adult: solid squares， solid line； isometric axis: grey line.

3.2 Allen法則

Allen法則與溫度和體溫調(diào)節(jié)有關(guān)(Allen，1877)。然而，相比Bergmann法則，Allen法則很少受到關(guān)注。已被證實(shí)遵循Allen法則的恒溫動(dòng)物種類有限(Cartar & Morrison，2005；Yom-Tovetal.，2006)。事實(shí)上，一些學(xué)者甚至認(rèn)為在恒溫動(dòng)物中，Allen法則是個(gè)例外，并不是法則，因?yàn)樯眢w突出部分可能受到比體溫調(diào)節(jié)更強(qiáng)烈的選擇性壓力(Stevenson，1986)。變溫動(dòng)物的體溫受環(huán)境影響，在低溫環(huán)境下通常難以維持一個(gè)高于環(huán)境溫度的體溫(金園庭等，2006)。體表面積相對(duì)較小的變溫動(dòng)物個(gè)體升溫和降溫速度慢，這是適應(yīng)“熱異構(gòu)環(huán)境”的表現(xiàn)(Alhoetal.，2011)。身體附器變小，有利于減少暴露部分的表面積，達(dá)到維持相對(duì)恒定體溫的目的。旱地沙蜥遵循Allen法則的機(jī)制是為了維持體溫，而較小的附器可以在寒冷環(huán)境中減少與空氣的接觸面積而減少熱量消耗。此外動(dòng)物個(gè)體的附器也受體型影響，旱地沙蜥3個(gè)地理種群體型呈反Bergmann規(guī)律，寒冷地區(qū)種群的體型也會(huì)制約附器的生長(zhǎng)。

3.3 Rensch法則

目前，關(guān)于兩性異速生長(zhǎng)的假說(shuō)主要有3個(gè)：1)進(jìn)化約束假說(shuō)(evolutionary constraints hypothesis；Webster，1992；Fairbairn，1997)認(rèn)為，兩性異形是兩性個(gè)體對(duì)體型相似的選擇壓力響應(yīng)不同的一個(gè)副產(chǎn)品；2)自然選擇假說(shuō)(natural selection hypothesis；Webster，1992；Fairbairn，1997)認(rèn)為，諸如兩性間的資源競(jìng)爭(zhēng)和/或繁殖力選擇也可以產(chǎn)生兩性異速生長(zhǎng)；3)性選擇假說(shuō)(sexual selection hypothesis；Webster，1992；Abouheif & Fairbairn，1997；Fairbairn，1997)預(yù)測(cè)，性選擇對(duì)某一性別的作用更強(qiáng)，同時(shí)另一性別產(chǎn)生一個(gè)相關(guān)的但較弱的進(jìn)化改變。在一般情況下雄性體型經(jīng)歷更強(qiáng)的性選擇，然后表現(xiàn)出正異速生長(zhǎng)從而遵循Rensch法則。與此相反，性選擇對(duì)雌性體型影響更大的類群則表現(xiàn)負(fù)異速生長(zhǎng)(反Rensch法則)。多因素分析表明，性選擇強(qiáng)度是關(guān)于異速生長(zhǎng)最好的預(yù)測(cè)因子(Daleetal.，2007)。

動(dòng)物體型變化是否遵循Rensch法則需要量化異速生長(zhǎng)(Abouheif & Fairbairn，1997；Fairbairn，1997)。將雄性和雌性量度指標(biāo)進(jìn)行對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換，Y軸為RMA斜率，可以提供異速生長(zhǎng)的量度。斜率>1表明正異速生長(zhǎng)，即遵循Rensch法則(Bonduriansky，2007)。旱地沙蜥3個(gè)地理種群的頭體長(zhǎng)、前肢長(zhǎng)、后肢長(zhǎng)和尾長(zhǎng)均不遵循Rensch法則。旱地沙蜥后肢長(zhǎng)和尾長(zhǎng)不遵循Rensch法則可以用性選擇解釋?？梢酝茰y(cè)，雌性經(jīng)歷的生長(zhǎng)和繁殖之間的權(quán)衡更強(qiáng)。

3.4 兩性異形

3.4.1 體型的兩性異形 自然界中，雌雄兩性個(gè)體用于生長(zhǎng)和繁殖的資源分配方式的差異導(dǎo)致兩性在個(gè)體大小和局部特征上產(chǎn)生分化(徐大德等，2014)。兩棲爬行動(dòng)物體型的兩性異形可以分為3種類型:1)不存在兩性異形；2)存在兩性異形，雌性大于雄性；3)存在兩性異形，雄性大于雌性。旱地沙蜥3個(gè)地理種群中，伊寧市和北屯市的體型均屬于第2種類型，雌性具有較大的體型，一般認(rèn)為是受繁殖力選擇影響，以便提高整個(gè)種群的繁殖投入(林植華等，2007)。塔城地區(qū)屬于第1種類型，與徐峰等(2015)的研究結(jié)果一致，造成這種結(jié)果的原因可能是兩性都偏好較大的體型，最終導(dǎo)致兩性體型差異較小(García-Navasetal.，2016)。

3.4.2 附肢的兩性異形 一般認(rèn)為，蜥蜴的附肢大小影響運(yùn)動(dòng)能力(Losos，1990；Christian & Garland，1996；Giffordetal.，2008)、交配能力以及爭(zhēng)斗能力(Lappin & Swinney，1999)。由于蜥蜴的交配涉及追逐等一系列過(guò)程(杜衛(wèi)國(guó)，姚智娟，2007)，雄性具有較長(zhǎng)的附肢會(huì)擁有較大的優(yōu)勢(shì)。旱地沙蜥3個(gè)地理種群雄性成體均具有顯著較長(zhǎng)的后肢，這可能是受性選擇的壓力驅(qū)使以增加雄性個(gè)體的適合度。旱地沙蜥在接近性成熟時(shí)，后肢長(zhǎng)存在異速增長(zhǎng)的現(xiàn)象，而后肢是旱地沙蜥運(yùn)動(dòng)的主要?jiǎng)恿?lái)源(梁濤等，2015)，表明旱地沙蜥在接近性成熟階段，會(huì)優(yōu)先發(fā)展后肢，以提高自身的生存適合度(交配、捕食等)。而關(guān)于雌性前肢較長(zhǎng)的原因尚待進(jìn)一步研究。室內(nèi)觀察發(fā)現(xiàn)雌性沙蜥排卵前有刨洞現(xiàn)象，雌性是否因?yàn)槭芊敝称陂g挖洞驅(qū)使而進(jìn)化出較長(zhǎng)的前肢有待野外條件下進(jìn)一步探究。

3.4.3 尾部的兩性異形 爬行動(dòng)物的尾部具有較多的功能，可以參與運(yùn)動(dòng)(Arnold & Bennett，1988)、保衛(wèi)領(lǐng)域以及交配(Martin & Salvador，1993；Salvadoretal.，1995)、控制平衡(Fox & McCoy，2000)、儲(chǔ)存脂肪和保存能量(林熾賢等，2005)等。此外，雄性具有較大的尾部亦與含半陰莖有關(guān)(林植華，2004)，旱地沙蜥3個(gè)地理種群的雄性尾長(zhǎng)均顯著大于雌性，表現(xiàn)出與北屯種群一致的結(jié)果(梁濤等，2015)，因此本研究結(jié)果進(jìn)一步支持尾長(zhǎng)受性選擇影響的假說(shuō)。

根據(jù)野外觀察，旱地沙蜥生活環(huán)境較貧瘠，植被稀疏，食物資源匱乏，面臨較多的生存選擇，使種群生長(zhǎng)在性選擇與繁殖力選擇之間做出權(quán)衡。盡管北屯市旱地沙蜥種群兩性異形的形成受性選擇影響較強(qiáng)(梁濤等，2015)，從繁殖力選擇的角度看，雌性為了保證種群延續(xù)，需要盡可能地增加繁殖投入，故在接近性成熟的過(guò)程中或者性成熟后減緩附器的生長(zhǎng)速度，從而增加它們的體型，使得整體朝保持種群順利繁衍的方向進(jìn)化，這也就解釋了旱地沙蜥的雌性體型較大，而雄性體型較小卻具有較大的后肢長(zhǎng)和尾長(zhǎng)的現(xiàn)象。3個(gè)地區(qū)種群表現(xiàn)同樣的規(guī)律，我們認(rèn)為這是受性選擇和繁殖力選擇共同作用的結(jié)果。

4 結(jié)論

形態(tài)地理變異與溫度之間的關(guān)系一般受基因和自然選擇的影響，蜥蜴在不同的環(huán)境中生長(zhǎng)而演變出不同的表型(Jaffeetal.，2016)。3個(gè)地理種群之間基因的差異有待進(jìn)一步研究，然而，3個(gè)地理種群在體型和附器呈現(xiàn)一致的規(guī)律——隨著溫度的升高而變小，且雌雄之間的斜率無(wú)差異，表現(xiàn)為形態(tài)指標(biāo)同速降低，表明溫度對(duì)旱地沙蜥形態(tài)的影響不因性別而異。因此，旱地沙蜥3個(gè)地理種群后肢長(zhǎng)、尾長(zhǎng)、前肢長(zhǎng)、體型表現(xiàn)為不遵循Rensch法則，我們認(rèn)為繁殖力選擇假說(shuō)和性選擇假說(shuō)是旱地沙蜥形成這種現(xiàn)象的內(nèi)在機(jī)制。3個(gè)地區(qū)溫度存在差異，并且3個(gè)地理種群個(gè)體的體型以及附器(尾巴、四肢)隨溫度的降低而逐步變小，較熱地區(qū)較大的體型及附器可以增強(qiáng)散熱能力，反之，較小的體型和附器可以在寒冷地區(qū)減少散熱，正是因?yàn)槭苓@樣自然選擇的因素驅(qū)使，3個(gè)地區(qū)的變化規(guī)律表現(xiàn)出彌散性(不定向性)。由于3個(gè)地理種群在后肢長(zhǎng)、前肢長(zhǎng)、尾長(zhǎng)、體型上表現(xiàn)出一致的變化規(guī)律，表明繁殖力和性選擇具有定向性。盡管如此，寒冷地區(qū)旱地沙蜥的體型以及附器也沒有比溫暖地區(qū)的大，表明這樣定向性的繁殖力和性選擇弱于自然選擇?？傊?，旱地沙蜥3個(gè)地理種群的兩性異形同時(shí)受自然選擇、性選擇和繁殖力選擇的影響，其中受彌散性自然選擇的壓力比定向性的繁殖力選擇和性選擇的作用更強(qiáng)。

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Sexual Dimorphism and Morphological Variation of Three Populations ofPhrynocephalushelioscopus: Test of Bergmann’s Rule， Allen’s Rule and Rensch’s Rule

LIANG Tao， SHI Lei*

(The College of Animal Science， Xinjiang Agricultural University， Urumqi 830052， China)

Environmental impact of animal body size and exposed parts has been extensively studied， but its influence on sexual dimorphism is still elusive. We studied sexual dimorphism and geographical variation of morphology in 3 populations of toad-headed agama lizard (Phrynocephalushelioscopus)， and combined analyses of Bergmann’s rule， Allen’s rule and Rensch’s rule were conducted on the variation of body， limbs and tail size. The results oft-test showed that juveniles were sexually dimorphic in body size (snout-vent length， SVL) of Beitun city (P<0.05) with males having longer SVL except Yining city or Tacheng prefecture (P>0.05). Adults from Yining city and Beitun city were sexually dimorphic (P<0.05) with females having longer SVL except Tacheng prefecture (P>0.05). Analysis of covariance (ANCOVA) showed that juveniles from Beitun and Yining city did not show a sexual dimorphism in fore limb length (FLL)， hind limb length (HLL) and tail length (TL) (P>0.05)， while male juveniles having longer FLL from Tacheng prefecture but not in HLL or TL. Among adults， males had larger HLL and TL (P<0.01) from 3 populations， but females had larger FLL from Yining city (P<0.05) except Beitun city and Tacheng prefecture. Body size exhibited an anti-Bergmann’s rule， while the size of the limbs and tail followed Allen’s rule. Body size， fore limb length， hind limb length and tail length did not follow Rensch’s rule from the three populations. Pressure from diffused natural selection played a stronger role than that of fecundity advantage selection and sexual selection in 3 populations ofP.helioscopus.

Phrynocephalushelioscopus； sexual dimorphism； geographical variation； Bergmann’s rule； Allen’s rule； Rensch’s rule； allometry

2016-11-15 接受日期：2017-02-22

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31660613； 31260511)； 教育部2014年度國(guó)家級(jí)大學(xué)生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓(xùn)練計(jì)劃項(xiàng)目(201410758010)； 新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)大學(xué)生創(chuàng)新項(xiàng)目(qztp72013183)

梁濤(1994—)， 男， 動(dòng)物生態(tài)學(xué)在讀研究生， E-mail:liangtrep@126.com

*通信作者Corresponding author， E-mail:shileixj@126.com

10.11984/j.issn.1000-7083.20160314

Q959.6； Q958.1

A

1000-7083(2017)03-0249-09