江蘇海門蠣岈山牡蠣礁恢復(fù)工程的生態(tài)評估

全為民,馮 美,周振興,吳祖立,唐峰華,王云龍,包小松,沈 輝,成 偉

1 農(nóng)業(yè)部東海及遠(yuǎn)洋漁業(yè)資源開發(fā)利用重點實驗室,中國水產(chǎn)科學(xué)研究院東海水產(chǎn)研究所, 上海 200090 2 江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園管理處, 海門 226156

江蘇海門蠣岈山牡蠣礁恢復(fù)工程的生態(tài)評估

全為民1,*,馮 美2,周振興2,吳祖立1,唐峰華1,王云龍1,包小松2,沈 輝2,成 偉2

1 農(nóng)業(yè)部東海及遠(yuǎn)洋漁業(yè)資源開發(fā)利用重點實驗室,中國水產(chǎn)科學(xué)研究院東海水產(chǎn)研究所, 上海 200090 2 江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園管理處, 海門 226156

江蘇海門蠣岈山牡蠣礁是我國目前現(xiàn)存的面積最大的潮間帶活體牡蠣礁,但由于人類活動干擾及泥沙淤積等原因,該自然牡蠣礁面積不斷縮小,影響著該牡蠣礁的生態(tài)功能與保護(hù)管理。于2013—2014年開展了首期江蘇海門蠣岈山牡蠣礁恢復(fù)工程,基于生態(tài)監(jiān)測結(jié)果評估該牡蠣礁恢復(fù)工程的生態(tài)效果。多層礁體上活體牡蠣豐度顯著高于單層礁體(P<0.05)；隨著礁體的發(fā)育,恢復(fù)礁體上牡蠣豐度顯著下降 (P<0.05)。非參數(shù)Kruskal-Wallis檢驗結(jié)果顯示,在兩個生活周期內(nèi)(2013-09—2013-11,2014-03—2014-05)牡蠣均呈現(xiàn)快遞的生長(Q=10.519,Q=6.527,P<0.05),而在越冬期內(nèi)(2013-11—2014-03)牡蠣幾乎停止了生長(Q=0.35,P>0.05)。隨著礁體的發(fā)育,恢復(fù)牡蠣礁上大型底棲動物群落的物種豐度并沒有增加,但其平均總密度和總生物量均呈現(xiàn)顯著性的增長(P<0.05)；礁體構(gòu)建后1a時恢復(fù)牡蠣礁中大型底棲動物的平均總密度和生物量均接近于自然牡蠣礁(P>0.05),但顯著高于未恢復(fù)區(qū)(P<0.05)；恢復(fù)牡蠣礁與自然牡蠣礁具有顯著不同的大型底棲動物群落(ANOSIM,P=0.001)。研究結(jié)果表明該牡蠣礁恢復(fù)工程取得初步成功。

生境；生物礁；生態(tài)系統(tǒng)工程；底棲動物；群落；熊本牡蠣

牡蠣礁(oyster reef)是一種廣泛分布于溫帶河口和濱海區(qū)的特殊海洋生境,具有凈化水體、提供魚類生境、能量耦合、防止岸線侵蝕和固匯等重要生態(tài)功能[1- 5]。近100多年來,過度捕撈、環(huán)境污染和病害浸染等使全球牡蠣礁分布面積約下降85%,從而改變了近岸水域生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)與功能,加劇水體富營養(yǎng)化及有毒有害赤潮的發(fā)生,嚴(yán)重威脅著河口和濱海區(qū)重要經(jīng)濟(jì)魚類的種群維持和資源補(bǔ)充[6-7]。為重振牡蠣產(chǎn)業(yè)、恢復(fù)牡蠣礁生境及其提供的生態(tài)服務(wù)價值,自從20世紀(jì)50年代美國聯(lián)邦政府和許多州(如馬里蘭、弗吉尼亞、北卡、南卡和佛羅里達(dá)等)在大西洋及墨西哥灣沿岸陸續(xù)開展了一系列的牡蠣礁恢復(fù)項目[1,6,8]。實踐證明,人工恢復(fù)的牡蠣礁在改善水質(zhì)、修復(fù)生態(tài)系統(tǒng)、提供魚類生境和維持生物多樣性等方面發(fā)揮了重要的生態(tài)功能[9- 11]。

江蘇海門蠣岈山牡蠣礁是我國目前面積最大的潮間帶活體牡蠣礁。相關(guān)研究結(jié)果表明,該牡蠣礁既維持著較高的生物多樣性、也為眾多水產(chǎn)生物提供了棲息生境[12- 14]。但由于人為捕撈及泥沙沉積等原因,江蘇海門蠣岈山牡蠣礁內(nèi)牡蠣個體逐漸小型化、礁體面積不斷縮小,這影響著該牡蠣礁的生態(tài)功能與保護(hù)管理。為此,江蘇海門蠣蚜山國家級海洋公園管理處聯(lián)合中國水產(chǎn)科學(xué)研究院東海水產(chǎn)研究所組成專業(yè)團(tuán)隊, 啟動“江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園牡蠣礁生態(tài)建設(shè)工程(一期)”項目,目標(biāo)是增殖牡蠣種群、擴(kuò)增活體牡蠣礁面積。

在廣義上,牡蠣礁恢復(fù)的目標(biāo)是保持生物多樣性、增加漁業(yè)資源和經(jīng)濟(jì)貝類的產(chǎn)量及提供生態(tài)服務(wù)價值。然而,在具體實踐中很難設(shè)定牡蠣礁恢復(fù)的特殊目標(biāo)和評價標(biāo)準(zhǔn)[1,8]。牡蠣礁恢復(fù)效果的生態(tài)評價指標(biāo)通常包括牡蠣的密度、個體大小和定居性動物群落等[5,9]。盡管美國開展了大量的牡蠣礁恢復(fù)工程,然而大多數(shù)項目并未對牡蠣礁恢復(fù)后的效果開展跟蹤監(jiān)測與評估[10-11]。本項目首次于國內(nèi)開展潮間帶牡蠣礁恢復(fù)工程,結(jié)合后期的跟蹤監(jiān)測結(jié)果評估了該牡蠣礁恢復(fù)工程的生態(tài)效果。

1 材料與方法

1.1 研究地點

江蘇海門牡蠣礁(32°08′22.6″—2°09′22.5″N, 121°32′33.2″—121°33′22.8″E)位于江蘇省海門市南黃海沿岸的小廟洪水域。礁體露出時間在大潮汛時為每潮次4—6 h, 中潮汛時為2—4 h, 小潮汛時礁體1—2 d不露出。礁區(qū)總面積為3.5 km2, 其中密集區(qū)約1.5 km2[13]。該自然牡蠣礁由750大小不同的潮間帶斑塊組成,牡蠣礁總面積約20 hm2。礁區(qū)內(nèi)分布于3種活體牡蠣物種,其中熊本牡蠣(Crassostreasikamea)為目前主要的造礁物種[13]。

1.2 生態(tài)恢復(fù)工程

建造礁體的底物材料為熊本牡蠣的貝殼,取自浙江省象山港牡蠣養(yǎng)殖區(qū),收集的牡蠣殼(≥6個月的老殼)用高壓水槍沖洗干凈、太陽光直曬消毒后裝于網(wǎng)袋；網(wǎng)袋規(guī)格為直徑25 cm、網(wǎng)目2.5 cm,長50 cm的圓柱形,每袋裝24 L牡蠣殼,本工程共制作1.6萬個牡蠣殼礁袋(Shell-in-bag)?；謴?fù)牡蠣礁的構(gòu)建方法參照文獻(xiàn)[1,8],采用兩種礁體類型(圖2)：(1)單層礁體(SLR):依據(jù)水流流向,將礁袋依肩并肩方式依次排布,礁袋之間不留空隙,其中礁體長軸方向與水流流向平行；(2)多層礁體(MLR):按“肩并肩”方式構(gòu)建底層后,在其上面再排布1—2層,形成多層礁體。本牡蠣礁恢復(fù)工程于2013年7月6—10日期間開展,在海門蠣岈山內(nèi)設(shè)置了5個潮間帶恢復(fù)地點(AOR1—AOR5),于大汛期灘面露干后上灘排布礁袋,共構(gòu)建SLR礁體24個,MLR礁體26個,總面積達(dá)2335 m2。

圖1 江蘇海門蠣岈山牡蠣礁恢復(fù)地點Fig.1 Restoration site for Liyashan oyster reef, Haimen County, Jiangsu Province

圖2 單層礁體(SLR)和多層礁體(MLR)Fig.2 Color photo of single-layer reef (SLR) and multi-layer reef (MLR)

1.3 生態(tài)監(jiān)測與評估

2013年9月、11月及2014年3月和5月對恢復(fù)牡蠣礁上牡蠣數(shù)量、個體大小及礁體底棲動物群落進(jìn)行了生態(tài)監(jiān)測。在每次采樣時,在每個牡蠣礁恢復(fù)地點隨機(jī)選擇3個SLR和3個MLR礁體,于每個礁體上隨機(jī)挑取1個表層牡蠣殼礁袋,立即裝入網(wǎng)袋(網(wǎng)目0.5 mm)內(nèi),帶回岸上處理。在岸上,剪斷網(wǎng)袋后將礁袋里的所有材料倒入不銹鋼網(wǎng)篩(網(wǎng)目0.5 mm)里,用自來水沖洗干凈后,對每個牡蠣殼上活體牡蠣進(jìn)行計數(shù),并隨機(jī)選取20個活體牡蠣,用游標(biāo)卡尺測量殼高(SH,mm)。同步挑取網(wǎng)篩內(nèi)所有的定居性大型底棲動物,裝于樣品瓶內(nèi),用75%乙醇固定保存后帶回室內(nèi)分析。在室內(nèi),將每個動物樣品鑒定至物種水平。在最后一次生態(tài)監(jiān)測時(2014年5月),同步對自然牡蠣礁和未恢復(fù)區(qū)(對照區(qū))中大型底棲動物進(jìn)行了調(diào)查采樣；在每個恢復(fù)地點,在自然牡蠣礁區(qū)和未恢復(fù)地點(對照區(qū))分別布設(shè)9個0.3 m×0.3 m樣方,每種生境類型共計45個樣方。具體采樣方法參照文獻(xiàn)[13]。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計

數(shù)據(jù)經(jīng)對數(shù)lg(x+1)轉(zhuǎn)換后輸入統(tǒng)計軟件Statistic 6.0分析。運(yùn)用二維方差分析(2-way ANOVA)檢驗時間和礁體類型(MLR vs SLR)對牡蠣豐度的影響。采用非參數(shù)Kruskal-Wallis檢驗分析牡蠣SH的季節(jié)性變化。運(yùn)用一維方差分析檢驗恢復(fù)礁體上定居性大型底棲動物總密度和總生物量的季節(jié)變化、并比較3種不同類型生境(自然牡蠣礁、恢復(fù)牡蠣礁和對照區(qū)(未恢復(fù)區(qū)))間定居性大型底棲動物總密度和總生物量。多重比較采用新復(fù)極差法,并采用字母法標(biāo)記。

運(yùn)用多變量統(tǒng)計分析(PRIMER軟件包,版本5.0)比較恢復(fù)牡蠣礁與自然牡蠣礁間定居性大型底棲動物群落結(jié)構(gòu)。首先計算生境類型間的排名相似度矩陣,據(jù)此產(chǎn)生非度量多維標(biāo)度排序(MDS),并運(yùn)用相似性分析(ANOSIM)檢驗恢復(fù)牡蠣礁與自然礁體間底棲動物群落的顯著性差異。相似度分析(SIMPER)用來檢驗不同時間點恢復(fù)牡蠣礁之間及其與自然牡蠣礁之間底棲動物群落的非相似性,并識別對非相似性貢獻(xiàn)大的物種。

2 結(jié)果

圖3 恢復(fù)牡蠣礁中牡蠣豐度的時間變化 Fig.3 Temporal variations in oyster abundances at restored oyster reefs; SLR-single-layer reef, MLR-multi-layer reefSLR：單層礁體single-layer reef,MLR：多層礁體multi-layer reef. 誤差棒表示±1SE,不同小寫字母表示牡蠣豐度具有顯著的時間變化(P<0.05). *表示在SLR和MLR間具有顯著性差異(P<0.05)

二維方差分析結(jié)果表明,時間和礁體類型均顯著影響恢復(fù)牡蠣礁上牡蠣豐度(時間：F3=4.371,P=0.006；礁體類型：F1=21.665,P<0.001),兩者之間沒有顯著的互作效應(yīng)(F3,110=1.847,P=0.143)。LSD多重比較(圖3)顯示：MLR > SLR (P<0.05)；從2013年9月至2014年3月,SLR和MLR牡蠣豐度沒有顯著性的時間變化(P>0.05),但2014年5月時牡蠣豐度顯著低于2013年9月和11月(P<0.05)。

非參數(shù)Kruskal-Wallis檢驗結(jié)果顯示,在兩個生長周期內(nèi)(2013-09—2013-11,2014-03—2014-05)牡蠣平均SH分別增加了3.5 mm和5.1 mm,表現(xiàn)出顯著性增長(圖4,Q=10.519,Q=6.527,P<0.05)；而在越冬期內(nèi)(2013-11—2014-03),牡蠣平均SH僅增加了0.2 mm,沒有顯著性增長(圖4,Q=0.35,P>0.05)。

在恢復(fù)牡蠣礁上共記錄到大型底棲動物8個門類41種(表1),其中甲殼動物15種(蟹9種),軟體動物11種(腹足類7種、雙殼類4種),環(huán)節(jié)動物8種,棘皮動物和魚類各2種,星形動物、腔腸動物和脊索動物各1種。2013年9月記錄到30種大型底棲動物,2013年11月26種、2014年3月29種和2014年5月26種。隨著礁體的發(fā)育,大型底棲動物群落的物種豐度并沒有增加。

圖4 恢復(fù)牡蠣礁中牡蠣的大小頻率分布Fig.4 Size-frequency distribution of oyster population in restored oyster reef

表1 恢復(fù)牡蠣礁中大型底棲動物的物種名錄

√代表此處有該物種

隨礁體發(fā)育,恢復(fù)牡蠣礁上定居性大型底棲動物的平均總密度和平均總生物量總體上呈現(xiàn)出增長的趨勢(圖5)。從2013年9月至2013年11月,平均總密度和平均總生物量沒有顯著性變化(P>0.05)；但隨后大型底棲動物的平均總密度和平均總生物量呈現(xiàn)快遞的增長(P<0.05)。

圖5 恢復(fù)牡蠣礁中大型底棲動物平均總密度和平均總生物量的變化Fig.5 Change in the mean total density and biomass of resident benthic communities at restored oyster reefs with reef development誤差棒表示±1SE, 不同小寫字母表示顯著的時間變化(P< 0.05)

一維方差分析結(jié)果表明(圖6),經(jīng)過1 a左右的發(fā)育,至2014年5月時恢復(fù)牡蠣礁中大型底棲動物的平均總密度和生物量接近于自然牡蠣礁(圖6,P>0.05),但均顯著高于未恢復(fù)區(qū)(圖6,P<0.05)；其中。恢復(fù)牡蠣礁中大型底棲動物的平均總密度是未恢復(fù)區(qū)的6.1倍,平均總生物量比未恢復(fù)區(qū)高出3.1倍。

圖6 2014年5月不同類型生境中大型底棲動物平均總密度和生物量的比較Fig.6 Comparison of the mean total density and biomass of resident benthic communities among different habitats in May of 2015NOR：自然牡蠣礁,AOR：恢復(fù)牡蠣礁,CON：對照區(qū)(未恢復(fù)區(qū)). 誤差棒表示±1SE, 不同小寫字母表示在生境類型間具有顯著性差異(P<0.05)

MDS排序結(jié)果顯示,恢復(fù)牡蠣礁與自然牡蠣礁具有顯著不同的定居性大型底棲動物群落(ANOSIM,P=0.001)(圖7)；造成群落差異的主要原因為(表2)：自然牡蠣礁具有更高密度的可口革囊星蟲Phascoknmaesulenta, 黃口荔枝螺Thaisluteostoma, 多齒圍沙蠶Perinereisnuntia和中華近方蟹Hemigrapsussinensis(表2)。從2013年9月至2014年5月期間,恢復(fù)牡蠣礁中定居性大型底棲動物群落表現(xiàn)出顯著的時間變化(ANOSIM,P<0.05),造成群落差異的主要物種包括特異大權(quán)蟹Macromedaeusdistinguendus、絨螯近方蟹Hemigrapsuspeniciillatus, 四齒大額蟹Metopograpsusquadridentatus、智利巢沙蠶Diopatrachiliensis和麗核螺Mitrellabella。

圖7 恢復(fù)牡蠣礁(AOR)與自然牡蠣礁(NOR)中大型底棲動物群落的非度量多維標(biāo)度排序Fig.7 Non-multidimenasional scaling (NMDS) of benthic macroinvertebrate communities in the artificial oyster reef (AOR) and natural oyster reef (NOR)AOR-Sep：2013年9月恢復(fù)牡蠣礁,AOR-Nov：2013年11月恢復(fù)牡蠣礁,AOR-Mar：2014年3月恢復(fù)牡蠣礁, AOR-May：2014年5月恢復(fù)牡蠣礁

3 討論

3.1 牡蠣種群和底棲動物群落發(fā)育

牡蠣礁恢復(fù)最重要的目標(biāo)是建立一個自維持的牡蠣種群及其提供的生態(tài)服務(wù)功能[11]。牡蠣種群的形成和維持依賴于適合的生存環(huán)境(如溫度、鹽度、溶解氧)[16]。在礁體構(gòu)建后2個月時(2013年9月),本研究中單、多層礁體中牡蠣密度分別達(dá)到(5474.7±1898.4)個/m2和(10350.9±1948.8)個/m2,表明在夏季期間有很高的牡蠣幼體補(bǔ)充量,這主要歸功于江蘇海門蠣岈山牡蠣礁中較高的熊本牡蠣種群數(shù)量；在礁體構(gòu)建后約1a時(2014年5月),單、多層礁體中牡蠣平均密度(SLR:(1430.7±374.2)個/m2, MLR: (3884.0±558.6)個/m2),與鄰近的自然牡蠣礁(609—3119個/m2)[13]相似,但明顯高于美國路易斯安那州Sister湖((728.1±101.9)個/m2)[17]、Chesapeake灣(180—920 個/m2)[18]和中國長江口(850 個/m2)[5]的恢復(fù)牡蠣礁,表明該恢復(fù)地點的生態(tài)環(huán)境非常適合于牡蠣的生長、繁殖以及礁體發(fā)育。

泥沙沉積是影響牡蠣礁恢復(fù)效果的重要環(huán)境因子之一。許多研究結(jié)果表明,具有垂直結(jié)構(gòu)的礁體(如石灰?guī)r、混凝土模塊等)更有利于牡蠣幼體的附著、生長以及礁體發(fā)育。如Schulte等[19]發(fā)現(xiàn)高結(jié)構(gòu)礁體(High-relief reef)中牡蠣平均密度比低結(jié)構(gòu)礁體(Low-relief reef)高出4倍。本研究中多層礁體中活體牡蠣密度顯著高于單層礁體,主要原因是牡蠣殼礁袋投放后,由于自身重量會導(dǎo)致其下沉10—15 cm,致使單層礁體僅高于地表約10 cm,這種低結(jié)構(gòu)的單層礁體易于被泥沙覆蓋；而多層礁體具有約30—40 cm的垂直結(jié)構(gòu),可以為牡蠣提供更多的附著及生長空間。

表2 恢復(fù)牡蠣礁(AOR)和自然牡蠣礁(NOR)中定居中性大型底棲動物群落的相似性分析結(jié)果

Table 2 Results of SIMPER and one-way ANOSIM on resident benthic communities between restored (AOR) and natural oyster reefs (NOR)

組別Group相似性百分比分析SIMPERanalysis一維相似度分析One-wayANOSIM非相似度/%Dissimilarity貢獻(xiàn)群落差異的物種Thefirst3speciescontributedtodissimilarityRPAOR-SepvsAOR-Nov55．05特異大權(quán)蟹M．distinguendus，鋸額豆瓷蟹Pisidiaserratifrons，智利巢沙蠶Diopatrachiliensis0．1780．003AOR-SepvsAOR-Mar53．13絨螯近方蟹Hemigrapsuspeniciillatus，四齒大額蟹Metopograpsusquadridentatus，智利巢沙蠶D．chiliensis0．2470．001AOR-SepvsAOR-May56．97絨螯近方蟹H．peniciillatus，四齒大額蟹M．quadridentatus，鋸額豆瓷蟹P．serratifrons0．3310．001AOR-NovvsAOR-Mar54．38麗核螺Mitrellabella，智利巢沙蠶D．chiliensis，日本鼓蝦0．3400．001AOR-NovvsAOR-May51．47長指近方蟹H．longitarsis，特異大權(quán)蟹M．distinguendus，四齒大額蟹Metopograpsusquadridentatus0．2140．024AOR-MarvsAOR-May49．73麗核螺Mitrellabella，絨螯近方蟹H．peniciillatus，四齒大額蟹Meto?pograpsusquadridentatus0．3490．001AOR-SepvsNOR64．06可口革囊星蟲Phascoknmaesulenta，智利巢沙蠶D．chiliensis，多齒圍沙蠶Perinereisnuntia0．9510．001AOR-NovvsNOR66．66可口革囊星蟲P．esulenta，中華近方蟹Hemigrapsussinensis，多齒圍沙蠶P．nuntia0．9590．001AOR-MarvsNOR57．86可口革囊星蟲P．esulenta，黃口荔枝螺Thaisluteostoma，多齒圍沙蠶P．nuntia0．9580．001AOR-MayvsNOR62．41可口革囊星蟲P．esulenta，多齒圍沙蠶P．nuntia，黃口荔枝螺T．luteostoma0．9960．001

列1中各簡寫代碼的解釋參照圖7

復(fù)雜生境的三維空間結(jié)構(gòu)會增加海洋生態(tài)系統(tǒng)的物種豐度和多樣性,原因在于這種生境可提供更多的避難和攝食場所、也會提高被捕食者的成活率,因此生物礁體中通常分布有較高密度和多樣性的底棲動物和游泳動物群落[20-22]。本研究發(fā)現(xiàn),在礁體構(gòu)建后1 a時,恢復(fù)牡蠣礁中定居性大型底棲動物群落的平均總密度接近于自然牡蠣礁,但顯著高于未恢復(fù)區(qū)。表明構(gòu)建(或恢復(fù))的礁體增加了生境復(fù)雜性,有利于定居性動物的補(bǔ)充及定居。

同時,本研究也發(fā)現(xiàn)恢復(fù)牡蠣礁支持著與自然牡蠣礁顯著不同的底棲動物群落,這與許多研究的結(jié)果是不同的。如Brown等[23]比較了墨西哥灣北岸不同類型礁體(恢復(fù)礁體、自然礁體、石頭礁體(含混凝土)和牡蠣殼礁體)中底棲動物和游泳動物的豐度、多樣性和群落結(jié)構(gòu),發(fā)現(xiàn)恢復(fù)礁體與自然礁體支持著相似的動物群落。Dillon等[24]評價了美國墨西哥灣北岸密西西比灣恢復(fù)牡蠣礁和自然牡蠣礁的功能等同性,發(fā)現(xiàn)兩種生境具有相似的動物群落和食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)。本研究的周期僅為1 a,該恢復(fù)牡蠣礁還處于快速的演替階段,可能需要3—5 a才能發(fā)育成為與自然牡蠣礁相似的底棲動物群落。

3.2 牡蠣礁恢復(fù)成功評估

目前國際上對于牡蠣礁恢復(fù)成功的評價指標(biāo)和評價標(biāo)準(zhǔn)仍有較大的爭議,常用的評價指標(biāo)包括牡蠣密度、個體大小、礁體面積、礁體高度和礁體動物等[1,16,25-26]。Powers等[25]通過對美國北卡羅萊那州94個牡蠣礁(88個構(gòu)建的,6個自然的)的監(jiān)測評估,提出如下牡蠣礁恢復(fù)成功的評價標(biāo)準(zhǔn)：礁體高度>20 cm、活體牡蠣密度>10 個/m2,2a調(diào)查期內(nèi)至少1a內(nèi)有幼體補(bǔ)充。Harwell等[26]對Chesapeake灣4個恢復(fù)牡蠣礁設(shè)定的評價標(biāo)準(zhǔn)為：活體牡蠣密度≥400個/m2。La Peyre等[27]在評價墨西哥灣北岸的恢復(fù)牡蠣礁時采用的標(biāo)準(zhǔn)為：如果礁體上有活體牡蠣存在,就定義為完全成功；如果有硬底物存在,就定義為部分成功。本研究中恢復(fù)牡蠣礁的監(jiān)測結(jié)果完全滿足上述標(biāo)準(zhǔn),因此可以認(rèn)為該牡蠣礁恢復(fù)工程取得了初步成功。

本研究中恢復(fù)牡蠣礁支持著高密度的牡蠣種群和豐富的定居性底棲動物群落,表明該恢復(fù)牡蠣礁可同步發(fā)揮凈化水體、提供生境等生態(tài)功能。然而,與鄰近自然牡蠣礁相比,該恢復(fù)牡蠣礁的定居性大型底棲動物群落與自然礁體顯著不同,這種差異是否影響牡蠣礁的生態(tài)功能仍有待進(jìn)一步論證。未來,需要對恢復(fù)牡蠣礁開展持續(xù)的跟蹤監(jiān)測與評估,從而闡明牡蠣種群和礁體動物群落的發(fā)育及演替過程,評估恢復(fù)牡蠣礁與自然牡蠣礁的功能等同性。

致謝：胡亞軍、朱金江、沙強(qiáng)兵和馮華等幫助采樣，美國羅德島大學(xué)Austin Humphries助理教授幫助寫作，特此致謝。

[1] Coen L D, Luckenbach M W. Developing success criteria and goals for evaluating oyster reef restoration: ecological function or resource exploitation?. Ecological Engineering, 2000, 15(3): 323- 343.

[2] Cressman K A, Posey M H, Mallin M A, Leonard L A, Alphin T D. Effects of oyster reefs on water quality in a tidal creek estuary. Journal of Shellfish Research, 2003, 22(3): 753- 762.

[3] 全為民, 張錦平, 平仙隱, 施利燕, 李培軍, 陳亞瞿. 巨牡蠣對長江口環(huán)境的凈化功能及其生態(tài)服務(wù)價值. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報, 2007, 18(4): 871- 876.

[4] 全為民, 沈新強(qiáng), 羅民波, 陳亞瞿. 河口地區(qū)牡蠣礁的生態(tài)功能及恢復(fù)措施. 生態(tài)學(xué)雜志, 2006, 25(10): 1234- 1239.

[5] Quan W M, Zhu J X, Ni Y, Shi L Y, Chen Y Q. Faunal utilization of constructed intertidal oyster (Crassostrearivularis) reef in the Yangtze River estuary, China. Ecological Engineering, 2009, 35(10): 1466- 475.

[6] Beck M W, Brumbaugh R D, Airoldi L, Carranza A, Coen L D, Crawford C, Defeo O, Edgar G J, Hancock B, Kay M C, Lenihan H S, Luckenbach M W, Toropova C L, Zhang G F, Guo X M. Oyster reefs at risk and recommendations for conservation, restoration, and management. BioScience, 2011, 61(2): 107- 116.

[7] Jackson J B C, Kirby M X, Berger W H, Bjorndal K A, Botsford L W, Bourque B J, Bradbury R H, Cooke R, Erlandson J, Estes J A, Hughes T P, Kidwell S, Lange C B, Lenihan H S, Pandolfi J M, Peterson C H, Steneck R S, Tegner M J, Warner R R. Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems. Science, 2001, 293(5530): 629- 637.

[8] Brumbaugh R D, Coen L D. Contemporary approaches for small-scale oyster reef restoration to address substrate versus recruitment limitation: a review and comments relevant for the Olympia oyster,Ostrealurida(Carpenter, 1864). Journal of Shellfish Research, 2009, 28(1): 147- 161.

[9] Quan W M, Humphries A T, Shen X Q, Chen Y Q. Oyster and associated benthic macrofaunal development on a created intertidal oyster (Crassostreaariakensis) reef in the Yangtze River Estuary, China. Journal of Shellfish Research, 2012, 31(3): 599- 610.

[10] Rodney W S, Paynter K T. Comparisons of macrofaunal assemblages on restored and non-restored oyster reefs in mesohaline regions of Chesapeake Bay in Maryland. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2006, 335(1): 39- 51.

[11] Volety A K, Savarese M, Tolley S G, Arnold W S, Sime P, Goodman P, Chamberlain R H, Doering P H. Eastern oysters (Crassostreavirginica) as an indicator for restoration of Everglades Ecosystems. Ecological Indicator, 2009, 9(6): S120-S136.

[12] 張忍順. 江蘇小廟洪牡蠣礁的地貌-沉積特征. 海洋與湖沼, 2004, 35(1): 1- 7.

[13] 全為民, 安傳光, 馬春艷, 黃厚見, 成偉, 王云龍, 沈新強(qiáng), 陳亞瞿. 江蘇小廟洪牡蠣礁大型底棲動物多樣性及群落結(jié)構(gòu). 海洋與湖沼, 2012, 43(5): 992- 1000.

[14] 邵炳緒, 唐子英, 孫幗英, 邱郁春, 邵貽鈞, 薛鎮(zhèn)宇. 松江鱸魚繁殖習(xí)性的調(diào)查研究. 水產(chǎn)學(xué)報, 1980, 4(1): 81- 86.

[15] Hadley N H, Hodges M, Wilber D H, Coen L D. Evaluating intertidal oyster reef development in South Carolina using associated faunal indicators. Restoration Ecology, 2010, 18(5): 691- 701.

[16] Baggett L P, Powers S P, Brumbaugh R, Coen L D, DeAngelis B, Greene J, Hancock B, Morlock S. Oyster Habitat Restoration Monitoring and Assessment Handbook. Arlington, VA, USA: The Nature Conservancy, 2014: 96.

[17] La Peyre M K, Humphries A T, Casas S M, La Peyre J F. Temporal variation in development of ecosystem services from oyster reef restoration. Ecological Engineering, 2014, 63(1): 34- 44.

[18] Nestlerode J A, Luckenbach M W, O′Beirn F X. Settlement and survival of the oysterCrassostreavirginicaon created oyster reef habitats in Chesapeake Bay. Restoration Ecology, 2007, 15(2): 273- 283.

[19] Schulte D M, Burke R P, Lipcius R N. Unprecedented restoration of a native oyster metapopulation. Science, 2009, 325(5944): 1124- 1128.

[20] Drexler M, Parker M L, Geiger S P, Arnold W S, Hallock P. Biological assessment of eastern oysters (Crassostreavirginica) inhabiting reef, mangrove, seawall, and restoration substrates. Estuaries and Coasts, 2014, 37(4): 962- 972.

[21] Scyphers S B, Powers S P, Heck K L Jr, Byron D. Oyster reefs as natural breakwaters mitigate shoreline loss and facilitate fisheries. PLoS One, 2011, 6(8): e22396.

[22] Quan W M, Humphries A T, Shi L Y, Chen Y Q. Determination of trophic transfer at a created intertidal oyster (Crassostreaariakensis) reef in the Yangtze River estuary using stable isotope analyses. Estuaries and Coasts, 2011, 35(1): 109- 120.

[23] Brown L A, Furlong J N, Brown K M, La Peyre M K. Oyster reef restoration in the northern Gulf of Mexico: Effect of artificial substrate and age on nekton and benthic macroinvertebrate assemblage use. Restoration Ecology, 2014, 22(2): 214- 222.

[24] Dillon K S, Peterson M S, May C A. Functional equivalence of constructed and natural intertidal eastern oyster reef habitats in a northern Gulf of Mexico estuary. Marine Ecology Progress Series, 2015, 528: 187- 203.

[25] Powers S P, Peterson C H, Grabowski J H, Lenihan H S. Success of constructed oyster reefs in no-harvest sanctuaries: implications for restoration. Marine Ecology Progress Series, 2009, 389: 159- 170.

[26] Harwell H D, Kingsley-Smith P R, Lisa Kellogg M, Allen S M, Allen S K Jr, Meritt D W, Paynter K T Jr, Luckenbach M W. A comparison ofCrassostreavirginicaandC.ariakensisin Chesapeake Bay: does oyster species affect habitat function?. Journal of Shellfish Research, 2010, 29(2): 253- 269.

[27] La Peyre M, Furlong J, Brown L A, Piazza B P, Brown K. Oyster reef restoration in the northern Gulf of Mexico: Extent, methods and outcomes. Ocean & Coastal Management, 2014, 89(2): 20- 28.

Ecological assessment of the oysterCrassostreasikameapopulation and associated benthic communities on restored oyster reefs along Jiangsu Province coast, China

QUAN Weimin1,*, FENG Mei2, ZHOU Zhenxing2, WU Zuli1, TANG Fenghua1, WANG Yunlong1, BAO Xiaosong2, SHEN Hui2, CHENG Wei2

1KeyLaboratoryofEastChinaSeaandMarineFisheryResourceExploitationandUtilization,MinistryofAgriculture,EastChinaSeaFisheriesResearchInstitute,ChineseAcademyofFisheryScience,Shanghai200090,China2AdministrationAgencyofNationalMarineGardenofHaimenLiyashan,Haimen226156,China

Oyster reefs are an important coastal habitat providing essential ecosystem services, including water filtration, habitat provisioning, shoreline stabilization, and nutrient retention. The Liyashan oyster reef is located inshore of Dongzhao Port, Haimen County, Jiangsu Province, China. However, the natural intertidal oyster reef is rapidly degrading due to high sedimentation, habitat loss, and overfishing, with its area reduced by 30% during 2003—2013. To protect the important biogenic reef, a restoration project was initiated in 2013—2014. We recycled 100 tons of oyster shells (≥ 6 months) from the oyster aquaculture zone in Xiangshan Bay as substrate (cultch) for oyster larval setting, where 16000 nylon bags (diameter: 20 cm, height: 50 cm, mesh: 2 cm) were filled with old oyster shells. In early July 2013, the oyster shells were placed in the Liyashan waters, creating a habitat for young oysters to attach and grow to ensure their abundance. We constructed 53 small reefs (24 single-layer reefs [SLR] and 29 multi-layer reefs [MLR]) at five restoration sites within the Liyashan area. Oyster abundance was significantly higher in MLR than in SLR at each of the four sampling periods, but showed a significant decline with reef development. The mean shell height of oysters in the restored reef significantly increased during two periods (from September to November 2013, and March to May 2014) (Kruskal-Wallis test,Q=10.519,Q=6.527,P<0.05), but oysters stopped growing in the overwintering period (Nov 2013 to March 2014) (Q=0.35,P>0.05). Forty-one species of resident benthic macrofauna were recorded at the restored reefs. Although there were few changes in species richness, the mean density and biomass showed significant increases with reef development that were similar to the adjacent natural oyster reef, but significantly higher than at the non-restored zone. The mean total density and biomass of benthic communities were 5.1 and 3.1 times higher, respectively, at restored than at non-restored reefs.MDS plots showed that resident benthic communities differed significantly between the restored and adjacent natural reefs (ANOSIM,P=0.001), which were mainly attributed to higher densities of sipunculid worms (Phascolosomaesculenta), rock snails (Thaisluteostoma), polychaete worms (Perinereisnuntia), and Asian shore crabs (Hemigrapsussinensis). Oyster reef restoration in Jiangsu Province was considered to be successful, improving the oyster population, reef area and density, and biomass of resident macrofauna.

habitat；biogenic reef；ecosystem engineer；macrobenthos；community；Crassostreasikamea

江蘇海門蠣岈山國家級海洋公園管理處項目；中央級公益性科研院所(東海水產(chǎn)研究所)基本科研業(yè)務(wù)費(fèi)項目(2014G01,2015M01)；國家自然科學(xué)基金面上項目(31170508)

2015- 10- 10;

日期:2016- 07- 13

10.5846/stxb201510102049

*通訊作者Corresponding author.E-mail: quanweim@163.com

全為民,馮美,周振興,吳祖立,唐峰華,王云龍,包小松,沈輝,成偉.江蘇海門蠣岈山牡蠣礁恢復(fù)工程的生態(tài)評估.生態(tài)學(xué)報,2017,37(5):1709- 1718.

Quan W M, Feng M, Zhou Z X, Wu Z L, Tang F H, Wang Y L, Bao X S, Shen H, Cheng W.Ecological assessment of the oysterCrassostreasikameapopulation and associated benthic communities on restored oyster reefs along Jiangsu Province coast, China.Acta Ecologica Sinica,2017,37(5):1709- 1718.