病毒-植物互作對(duì)介體昆蟲(chóng)生物學(xué)特性的影響

關(guān)桂靜 趙恒燕 王洪蘇 劉金香

（西南大學(xué)柑桔研究所，重慶 400712）

病毒-植物互作對(duì)介體昆蟲(chóng)生物學(xué)特性的影響

關(guān)桂靜 趙恒燕 王洪蘇 劉金香

（西南大學(xué)柑桔研究所，重慶 400712）

大部分植物病毒需要介體來(lái)傳播，而昆蟲(chóng)則是其最重要的介體類(lèi)別。植物-病毒-介體昆蟲(chóng)的互作關(guān)系既復(fù)雜又特異，而病毒由于其繁殖迅速、變異快而成為三者協(xié)同進(jìn)化的推動(dòng)者，以有利于病毒的有效傳播。病毒對(duì)介體昆蟲(chóng)的影響分直接影響和間接影響兩個(gè)方面，間接影響即是病毒侵染寄主植物后會(huì)引起植物的光合作用、次生代謝、營(yíng)養(yǎng)成分、信號(hào)途徑等發(fā)生變化，繼而影響介體昆蟲(chóng)的寄主選擇行為、生長(zhǎng)發(fā)育、繁殖力等生物學(xué)特性，最終會(huì)影響介體對(duì)于病毒的傳播。綜述了病毒侵染寄主植物對(duì)刺吸式昆蟲(chóng)生物學(xué)特性的影響，以期為防治植物病毒性病害提供依據(jù)。

植物病毒；寄主植物；刺吸式昆蟲(chóng)；生物學(xué)特性

植物病毒是農(nóng)林生產(chǎn)最嚴(yán)重的威脅，目前尚無(wú)有效的治理措施。由于病毒無(wú)法突破植物的細(xì)胞壁障礙，大多數(shù)植物病毒的傳播需要介體來(lái)完成，刺吸式口器昆蟲(chóng)因其特殊的口器類(lèi)型和特異性的取食方式而成為植物病毒最重要的介體類(lèi)群。刺吸式昆蟲(chóng)中的飛虱、蚜蟲(chóng)、粉虱和葉蟬等是植物病毒介體中最重要的類(lèi)群，它們傳播病毒的方式各不相同，如飛虱一般以持久方式傳播病毒；蚜蟲(chóng)多以非持久性或半持久性方式進(jìn)行傳播；粉虱中的煙粉虱是雙生病毒的主要傳播媒介，以持久性方式進(jìn)行傳播。病毒傳播方式是影響病毒與媒介昆蟲(chóng)相互作用的重要因素，緊密調(diào)控著病原體的媒介傳播［1，2］。植物-病毒-介體昆蟲(chóng)的互作關(guān)系是復(fù)雜而特異的，其間的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系是生態(tài)學(xué)、進(jìn)化生物學(xué)等理論學(xué)科的重要研究?jī)?nèi)容，同時(shí)也是病毒防控措施制定的理論基礎(chǔ)。病毒因其繁殖迅速、變異快而成為三者互作及進(jìn)化的推動(dòng)者和主動(dòng)因素，其結(jié)果是有利于病毒的傳播［2，3］。病毒對(duì)介體的影響分為直接和間接兩個(gè)方面，直接影響即是病毒病毒在媒介昆蟲(chóng)體內(nèi)滯留，可直接影響昆蟲(chóng)的存活率、產(chǎn)卵量、發(fā)育歷期、取食行為及寄主選擇行為等生物學(xué)特性［4，5］；而間接影響是指病毒的侵染可觸發(fā)寄主植物的應(yīng)激反應(yīng)，進(jìn)而在一定程度上影響介體昆蟲(chóng)，以此改變介體昆蟲(chóng)的生態(tài)適應(yīng)性。

病毒誘導(dǎo)的植物對(duì)刺吸式媒介昆蟲(chóng)的間接互作涉及生理、行為、進(jìn)化層面的拮抗或協(xié)同關(guān)系。通過(guò)對(duì)這些關(guān)系的系統(tǒng)性研究，可為研究病毒-寄主植物-介體昆蟲(chóng)三者互作奠定基礎(chǔ)，將有利于人們研究新的應(yīng)對(duì)媒介傳播的植物病毒病的防控機(jī)制，并為害蟲(chóng)防治和抗蟲(chóng)植物培育提供新的思路。本文主要綜述了病毒侵染誘導(dǎo)植物的次生代謝、信號(hào)通路、初生代謝及物理結(jié)構(gòu)等的變化對(duì)介體昆蟲(chóng)所造成的間接影響，以期為防治植物病毒性病害提供依據(jù)。

1 病毒誘導(dǎo)植物次生代謝的變化

病毒通過(guò)侵染寄主植物使其產(chǎn)生一系列次生代謝產(chǎn)物，主要包括植物揮發(fā)性物質(zhì)（volatile organic compound，VOC）、抗氧化物酶、病程相關(guān)蛋白（pathogenesis-related protein，PR）等。一些次生代謝產(chǎn)物可與游離氨基酸發(fā)生反應(yīng)，以此改變植物的營(yíng)養(yǎng)價(jià)值。這些變化可能會(huì)對(duì)媒介昆蟲(chóng)產(chǎn)生有利、不利或無(wú)顯著影響［1，6，7］，這種差異與物種特異性、寄主抗性等相關(guān)［8］。

1.1 植物揮發(fā)性物質(zhì)

大量研究發(fā)現(xiàn)，植物感染病毒后，其揮發(fā)性化學(xué)物質(zhì)發(fā)生了很大變化，對(duì)介體昆蟲(chóng)的寄主選擇行為造成影響。與病害相關(guān)的植物揮發(fā)物大致分為綠葉性氣味、芳香族化合物、萜類(lèi)化合物，也包含一些含氮及含硫的化合物等［9］。Mauck等［1，2］發(fā)現(xiàn)蚜蟲(chóng)可能會(huì)因嗅覺(jué)感知而優(yōu)先選擇病毒侵染過(guò)的植株；Luan等［10］采用氣相色譜-串聯(lián)質(zhì)譜（GC-MS）對(duì)感染番茄黃化曲葉病毒（tomato yellow leaf curl virus，TYLCV）的煙草進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn)，植株的萜類(lèi)化合物質(zhì)合成受到抑制；通過(guò)基因沉默技術(shù)發(fā)現(xiàn)，這種抑制現(xiàn)象增加了植株對(duì)煙粉虱的吸引力。據(jù)此認(rèn)為，這些揮發(fā)性物質(zhì)可能會(huì)對(duì)介體產(chǎn)生一定影響。這也與Howe等［11］在另一個(gè)研究中發(fā)現(xiàn)萜類(lèi)物質(zhì)可作為驅(qū)蟲(chóng)劑或毒素進(jìn)而影響昆蟲(chóng)的習(xí)性的結(jié)論相一致。

不同的生物或非生物因子可誘導(dǎo)同種植物釋放不同的揮發(fā)物，因此可通過(guò)監(jiān)測(cè)VOC的變化研制開(kāi)發(fā)監(jiān)控植物健康狀況的探測(cè)系統(tǒng)，以便能在植物病蟲(chóng)害初期做出預(yù)報(bào)。Cheung等［12］利用TwisterTM吸附系統(tǒng)，檢測(cè)到月桂烯、蒈烯、羅勒烯、布藜烯等柑橘衰退病（citrus tristeza virus，CTV）的生物標(biāo)志物發(fā)生顯著變化，據(jù)此發(fā)現(xiàn)VOC的潛在應(yīng)用價(jià)值，即用于一些植物病害的監(jiān)測(cè)和評(píng)估分析。

1.2 抗氧化物酶

病毒侵染寄主植物后能夠在不同程度上誘導(dǎo)一些抗氧化物酶活性產(chǎn)生變化，且這種變化具有物種差異性。趙榮樂(lè)［13］發(fā)現(xiàn)黃瓜花葉病毒（cucumber mosaic virus，CMV）感染甜瓜后，植株中苯丙氨酸解氨酶（phenylalanine ammonia-lyase，PAL）活性顯著增高；TYLCV侵染番茄后，過(guò)氧化物酶（peroxidase，POD）活性顯著提高［14］；Nair［15］發(fā)現(xiàn)斯里蘭卡木薯花葉病毒（srilankan cassava mosaic virus，SLCMV）侵染植物后，POD、PAL和多酚氧化酶（polyphenol oxidase，PPO）酶活性均顯著增加。而PPO為“營(yíng)養(yǎng)限制酶”，可降低植物營(yíng)養(yǎng)價(jià)值；POD可產(chǎn)生調(diào)節(jié)與防御有關(guān)的信號(hào)傳導(dǎo)途徑的氧化物質(zhì)，這些氧化物質(zhì)可增強(qiáng)木質(zhì)化和交聯(lián)作用加固細(xì)胞壁來(lái)限制昆蟲(chóng)取食［16］，也可直接減弱其消化能力［17］。這些抗氧化物酶活性改變會(huì)對(duì)媒介昆蟲(chóng)生物學(xué)特性產(chǎn)生一定影響，進(jìn)而影響病毒的傳播。

1.3 病程相關(guān)蛋白

病程相關(guān)蛋白參與病毒侵染誘導(dǎo)的植物防御反應(yīng)，主要包括幾丁質(zhì)酶、葡聚糖酶、類(lèi)甜蛋白以及一些功能未知的蛋白，這些蛋白在植物防御過(guò)程中起著重要作用［18，19］。很多研究表明植物受病毒侵染后，能誘導(dǎo)幾丁質(zhì)酶、β-1，3-半乳糖苷酶等多種抗性酶的高水平表達(dá)［20-22］；而幾丁質(zhì)酶能通過(guò)水解幾丁質(zhì)和抑制α淀粉酶活性來(lái)干擾媒介昆蟲(chóng)的消化［23］。

2 病毒誘導(dǎo)植物的信號(hào)途徑變化

植物進(jìn)化出不同的機(jī)制來(lái)應(yīng)對(duì)多種生物及非生物因素的脅迫，水楊酸（salicylic acid，SA）、茉莉酸（jasmine acid，JA）和乙烯（ethylene，ET）是目前已知的參與高等植物防御反應(yīng)的重要植物激素。JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑在應(yīng)對(duì)植食性害蟲(chóng)和腐生營(yíng)養(yǎng)型病原微生物中發(fā)揮重要作用，而SA途徑主要參與植物對(duì)活體營(yíng)養(yǎng)型病原物微生物的防御反應(yīng)。其中，SA途徑的激活可誘導(dǎo)系統(tǒng)獲得性抗性（systemic acquired resistance，SAR）、病程相關(guān)蛋白等抗性基因的表達(dá)，JA信號(hào)途徑可誘導(dǎo)多種防御基因和防御相關(guān)蛋白（如多酚氧化酶、蛋白酶抑制劑等）的表達(dá)。這些激素信號(hào)途徑之間的交叉互作可對(duì)昆蟲(chóng)產(chǎn)生相應(yīng)的影響。

2.1 水楊酸信號(hào)途徑

病毒侵染可誘導(dǎo)SA信號(hào)途徑上的相關(guān)基因表達(dá)發(fā)生變化。Shi等［24］發(fā)現(xiàn)TYLCV侵染顯著增加番茄葉片內(nèi)SA水平；Mauck等［25］也證明CMV侵染改變了寄主的SA代謝途徑；Abe［20］通過(guò)表達(dá)譜測(cè)序等技術(shù)證明番茄斑萎病毒（tomato spotted wilt virus，TSWV）侵染誘導(dǎo)了SA相關(guān)基因表達(dá)，且西花薊馬（Frankliniella occidentalis）會(huì)優(yōu)先選擇感病的擬南芥，并且其存活力、增殖力也有所提高，實(shí)驗(yàn)表明植物體內(nèi)SA信號(hào)的積累能增強(qiáng)昆蟲(chóng)的適應(yīng)性。這些結(jié)果與Zarate等［26］提出的SA信號(hào)途徑可抑制約束昆蟲(chóng)發(fā)育的防御反應(yīng)的結(jié)論相符合。

2.2 茉莉酸信號(hào)途徑

對(duì)植株施用外源JA能降低昆蟲(chóng)的行為表現(xiàn)、存活率和繁殖力［20，27，28］，擬南芥JA突變體coi1-1更加吸引西花薊馬取食［28］，表明由JA調(diào)控的防御反應(yīng)可有效調(diào)節(jié)媒介昆蟲(chóng)生活力。中國(guó)番茄黃化曲葉病毒（tomato yellow leaf curl China virus，TYLCCNV）的致病因子DNAβ上βC1［29］和CMV上的2b蛋白［30］可抑制JA代謝途徑，從而有利于MEAM1煙粉虱和蚜蟲(chóng)的存活力和生殖力，促成了通過(guò)寄主植物介導(dǎo)的媒介昆蟲(chóng)-病毒之間的互惠關(guān)系。

2.3 乙烯信號(hào)途徑

寄主植物受病毒侵染后可改變其乙烯代謝途徑［25，31，32］。最近研究表明，擬南芥ein2和etr1乙烯突變體可以提高植株對(duì)煙草花葉病毒（tobacco mosaic virus，TMV）和花椰菜花葉病毒（cauliflower mosaic virus，CaMV）的 抗性［31，33］。Casteel等［34］發(fā)現(xiàn)蕪菁花葉病毒（turnip mosaic virus，TuMV）侵染可以誘導(dǎo)寄主植物的ET代謝途徑來(lái)增加其敏感性，這種調(diào)節(jié)可以增加蚜蟲(chóng)的適應(yīng)性。ET經(jīng)常和JA協(xié)同作用，介導(dǎo)由植食性害蟲(chóng)或腐生營(yíng)養(yǎng)性病原微生物引起的防御反應(yīng)。在擬南芥JA和ET組成型激活突變體cev1上，桃蚜和B型煙粉虱的種群增長(zhǎng)速率明顯降低［26］。以上結(jié)果表明病毒可以通過(guò)誘導(dǎo)寄主防御信號(hào)的開(kāi)啟進(jìn)而調(diào)節(jié)媒介昆蟲(chóng)的繁殖力、存活率等（表1）。

表1 病毒誘導(dǎo)的植物防御物質(zhì)變化

3 病毒誘導(dǎo)植物的其他應(yīng)激反應(yīng)

病毒感染改變了寄主植物的性狀，如初生代謝、光合作用的強(qiáng)弱、生長(zhǎng)狀況以及葉片顏色、篩管成分中胼胝質(zhì)含量等，這些性狀變化會(huì)使媒介昆蟲(chóng)在病株上刺探取食時(shí)表現(xiàn)出一些異常。

3.1 初生代謝

病毒侵染能夠改變植物組織中的碳水化合物、氨基酸、水等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)及植物光合作用的強(qiáng)弱，這些變化既可導(dǎo)致信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路的激活，也可改變營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的運(yùn)輸。Su等［14］利用高效液相色譜（high performance liquid chromatography，HPLC）測(cè)定感染TYLCV及對(duì)照植株的營(yíng)養(yǎng)組成發(fā)現(xiàn)，感病植株葉肉、表皮細(xì)胞中自由氨基酸濃度顯著下降了55%，而碳氮化合物比例卻有所增加；Mauck等［25］發(fā)現(xiàn)CMV侵染后的植株葉片、韌皮部組織中碳氮化合物比例顯著降低。他們認(rèn)為碳氮化合物比例的增加可以促進(jìn)昆蟲(chóng)的同化吸收能力。因此，煙粉虱更偏向于在感染持久性傳播的TYLCV植株上取食，而蚜蟲(chóng)在以非持久性傳播的CMV侵染的植株上短暫取食后轉(zhuǎn)移到健康植株上，從而加速了病毒的傳播，這與Mauck等［1，2］的病毒傳播方式調(diào)控病原傳播的研究結(jié)果一致。

3.2 植物生長(zhǎng)結(jié)構(gòu)

病原可誘導(dǎo)植物生長(zhǎng)、形態(tài)學(xué)性狀等發(fā)生變化，如葉片黃化、卷曲、褶皺以及腺毛密度、胼胝質(zhì)沉積、葉片厚度等，這些特征的變化可能會(huì)影響媒介昆蟲(chóng)在植株上的取食和移動(dòng)［35，36］。Casteel等［34］發(fā)現(xiàn)TuMV抑制了煙草中胼胝質(zhì)沉積；胼胝質(zhì)沉積是蚜蟲(chóng)取食引起的一種寄主防衛(wèi)反應(yīng)，可提高蚜蟲(chóng)的繁殖力。多數(shù)病毒都能引起寄主植物產(chǎn)生黃化或淺綠癥狀［37］，而蚜蟲(chóng)、粉虱偏向于選擇黃色或淺綠的植物組織［38，39］，介體對(duì)黃色（或黃化植物）表現(xiàn)一定的趨性，可能是三者長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中形成的。

3.3 其他

病毒-植物的應(yīng)激反應(yīng)還可以對(duì)媒介昆蟲(chóng)的刺探產(chǎn)生一定影響。刺吸電位圖譜（electrical penetration graph，EPG）可以將昆蟲(chóng)的探索和取食行為可視化［40，41］。何應(yīng)琴等［42］通過(guò)EPG監(jiān)測(cè)發(fā)現(xiàn)褐色橘蚜（Toxoptera citricida）在感病植株上C波的總持續(xù)時(shí)間顯著少于健康植株，而E波增多，有利于褐色橘蚜取食及CTV的傳播；Liu等［43］發(fā)現(xiàn)B型和Q型煙粉虱在取食感染TYLCV的番茄時(shí)口針刺探次數(shù)更頻繁，取食和分泌唾液的時(shí)間更長(zhǎng)；感染馬鈴薯Y病毒（potato virus Y，PVY）的植物能夠顯著增加桃蚜的韌皮部取食時(shí)間［44］。這些跡象表明，昆蟲(chóng)口針在感病植株葉片組織內(nèi)移動(dòng)的束縛力減弱，病毒的感染減弱了植物對(duì)刺吸式昆蟲(chóng)取食的抵抗性。這種由寄主植物介導(dǎo)的媒介昆蟲(chóng)與病原物之間的互作可能是決定植物病毒病流行和昆蟲(chóng)種群增長(zhǎng)的主要因子之一。

表2 病毒-植物互作對(duì)介體的生物學(xué)特性的影響

4 綜合互作

圖1 綜合互作

病毒感染寄主植物可削弱或破壞植物的防御機(jī)制，并改變植物的營(yíng)養(yǎng)組成或形態(tài)學(xué)性狀進(jìn)而對(duì)介體產(chǎn)生一定影響。同時(shí)這些變化可能也會(huì)對(duì)自然界中的其他病原微生物，植食性昆蟲(chóng)及介體天敵等產(chǎn)生影響［45］。此外，介體昆蟲(chóng)體內(nèi)的內(nèi)共生菌［46］、一些非生物因素（如溫度、濕度、肥料和土壤類(lèi)型等）等［47］在植物-病毒-介體互作中可能發(fā)揮重要作用。介體昆蟲(chóng)體內(nèi)的內(nèi)共生菌，如立氏立克次體（Rickettsia rickettsii），Rickettsia通過(guò)介體轉(zhuǎn)移到植株體內(nèi)并對(duì)植株防御反應(yīng)進(jìn)行調(diào)節(jié)［48，49］；Douglas等［46］發(fā)現(xiàn)煙粉虱體內(nèi)的共生體組分發(fā)生變化可能會(huì)影響介體、植物病毒、寄主植物之間的相互關(guān)系。因此，開(kāi)展綜合互作的相關(guān)研究可為病蟲(chóng)害綜合治理提供不可多得的借鑒。

5 展望

利用多種技術(shù)進(jìn)一步揭示植物-病毒-介體互作的復(fù)雜關(guān)系是十分必要的。植物介導(dǎo)的病毒與刺吸式媒介昆蟲(chóng)相互作用的復(fù)雜性，使得確定植物的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)、代謝產(chǎn)物及信號(hào)途徑是如何影響媒介昆蟲(chóng)的生物學(xué)特性變得困難。因此要明確病毒侵染對(duì)媒介昆蟲(chóng)與寄主植物的相互影響，通過(guò)基因組、轉(zhuǎn)錄組、蛋白組及代謝組多組學(xué)聯(lián)合分析并與EPG、種群生物學(xué)等經(jīng)典研究技術(shù)相結(jié)合顯得尤為重要。

植物病毒的快速繁殖及害蟲(chóng)的大爆發(fā)對(duì)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)、食品安全帶來(lái)了嚴(yán)重性威脅。植物病毒的有效防控需要通過(guò)控制介體來(lái)實(shí)現(xiàn)［50］?；瘜W(xué)防治雖能在一定程度上減少植物病毒的傳播，但不同殺蟲(chóng)劑對(duì)媒介的防治效果差異很大；而介體昆蟲(chóng)一般均是繁殖力強(qiáng)、生活史短的r-對(duì)策者，容易產(chǎn)生抗藥性；而且殺蟲(chóng)劑會(huì)對(duì)環(huán)境造成污染、農(nóng)藥殘留等，故害蟲(chóng)的生態(tài)調(diào)控研究成為生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)之一。在害蟲(chóng)綜合治理策略中，植物抗性是最經(jīng)濟(jì)、最環(huán)保、最有效的措施［51］。因此，開(kāi)展病毒-植物互作影響媒介昆蟲(chóng)生物學(xué)特性的機(jī)制研究，不僅可為其有效防控提供新的思路與途徑，也可為病蟲(chóng)害綜合治理和持續(xù)控制的問(wèn)題提供一定的借鑒。

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（責(zé)任編輯 狄艷紅）

Effects of Virus-Plant Interaction on Biological Characteristics of Insects as Vectors

GUAN Gui-jing ZHAO Heng-yan WANG Hong-su LIU Jin-xiang
（Citrus Research Institute，Southwest University，Chongqing 400712）

Most plant viruses are transmitted by vectors，among which insect is the most important category. The tripartite interaction of plant-virus-vector is complex and specific. So far，virus has become a powerful booster for co-evolution of plant-virus-vector due to its rapid reproduction and fast variation，which then is conducive for its effective transmission. The effects of virus on vector insects can be direct and indirect. The indirect effect refers to such process，i.e.，virus infection to host plants results in the changes on the photosynthesis，secondary metabolism，nutrition components，and signal pathways of plants，which thus affects insects’ biological properties，such as their behavior of host selection，growth and development，fertility and so on，and finally influences virus’ transmission efficiency. The biological impacts of virus-infected host plants on piercing-sucking insects are reviewed here，aiming at providing evidences for the prevention and control of plant virus diseases.

plant virus；host plant；piercing-sucking insects；biological characteristic

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017.04.006

2016-09-05

重慶市基礎(chǔ)與前沿研究計(jì)劃項(xiàng)目（cstc2015jcyjBX0043），中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費(fèi)專(zhuān)項(xiàng)（XDJK2014C131）

關(guān)桂靜，女，碩士研究生，研究方向：分子微生物學(xué)；E-mail：guanshero@163.com

劉金香，女，副研究員，研究方向：分子植物病理學(xué)；E-mail：Ljinxiang@126.com