增溫對土壤有機碳礦化的影響研究綜述

黃錦學, 熊德成, 劉小飛, 楊智杰,*, 謝錦升, 楊玉盛

1 福建師范大學濕潤亞熱帶山地生態(tài)國家重點實驗室培育基地, 福州 350007 2 福建師范大學地理研究所, 福州 350007

增溫對土壤有機碳礦化的影響研究綜述

黃錦學1,2, 熊德成1,2, 劉小飛1,2, 楊智杰1,2,*, 謝錦升1,2, 楊玉盛1,2

1 福建師范大學濕潤亞熱帶山地生態(tài)國家重點實驗室培育基地, 福州 350007 2 福建師范大學地理研究所, 福州 350007

全球變暖的大背景下，土壤作為陸地生態(tài)系統中最大碳匯的載體，其微小變化都會引起大氣CO2濃度顯著的改變。土壤有機碳對氣候變化的響應和適應對于預測未來氣候變化具有十分重要的作用。然而，目前增溫對土壤有機碳的影響及其影響機制仍存諸多未解決的問題。綜述了目前土壤有機碳礦化的研究方式及增溫對土壤有機碳礦化影響的國內外研究進展。結果發(fā)現增溫往往會促進土壤有機碳排放，主要源于土壤微生物代謝活性或群落組成的改變。同時該排放強度因生態(tài)系統類型、增溫方式和幅度以及增溫季節(jié)和持續(xù)時間的不同而存在巨大差異，且長期增溫反而使土壤微生物產生適應及馴化現象，從而降低或緩解陸地生態(tài)系統對全球變暖的正反饋效應。但這些結果大都基于溫帶實驗，而原位增溫實驗對高生產力、多樣性豐富的熱帶亞熱帶地區(qū)的影響是否與溫帶一致仍待進一步考證。室內模擬實驗雖可深入研究溫度對土壤有機碳礦化的影響機制，卻無法真實反映野外自然環(huán)境。同時，野外增溫方式及室內研究方式的多樣均降低不同研究之間的可比性，進而難以預估由實驗方法本身差異引起的結果變異。

野外原位觀測；室內培養(yǎng)；移地重填；礦質土壤呼吸；溫度敏感性

政府間氣候變化專門委員會(IPCC)第五次報告明確指出自工業(yè)革命以來，人類活動使大氣中的溫室氣體——CO2濃度大幅增加，與大氣CO2濃度不斷上升相對應的是全球氣候變暖，這已是不爭的事實。土壤作為陸地生態(tài)系統中最大碳匯的載體(1576 Pg)[1]，其儲量超過大氣和植被碳的總量[2]，因此土壤碳庫在全球碳循環(huán)與碳平衡中具有十分重要的作用，理解土壤碳積累和穩(wěn)定的調控機制是預測地球未來氣候變化的關鍵。

土壤呼吸指的是土壤釋放CO2的過程，主要包括異養(yǎng)呼吸和自養(yǎng)呼吸，其中異養(yǎng)呼吸主要是土壤微生物呼吸，而自養(yǎng)呼吸主要指植物根系呼吸。土壤呼吸的觀測主要采用野外原位的方法，但由于野外觀測中環(huán)境因子的復雜性，如土壤異質性、溫度和土壤水分不斷變化，難以深入分析確定影響土壤呼吸的機制。研究者們又通過室內培養(yǎng)的方法來剝離各種復雜因素的作用。室內培養(yǎng)方法主要去除根系，并將土壤混勻后以最大限度降低土壤的異質性，并設置一定的溫度和土壤濕度對土壤進行培養(yǎng)。由于室內培養(yǎng)中無植物活根的參與，觀測到的有機碳排放大都來源于土壤微生物分解有機碳的呼吸，即土壤有機碳的礦化過程。

鑒于土壤有機碳在全球碳循環(huán)中的重要地位，每年均有大量的文獻報道與土壤有機碳有關的研究，但不同研究所采用的方式不同，導致最終結果可比性大大降低。本研究通過綜述國內外土壤有機碳礦化的研究方式并探討增溫對土壤有機碳礦化影響以及溫度敏感性問題，深入分析不同研究方法的手段對研究結果可能產生的影響，并以此為基礎提出有關的研究展望，以期為今后進一步研究土壤有機碳對增溫的響應提供理論依據。

1 研究方式

1.1 野外原位觀測

野外原位觀測主要為枯落物添加和去除轉移實驗(Detritus Input and Removal Treatment, DIRT)，該方法主要包括(1)無任何處理的對照；(2)使用挖壕溝的方法排除根系處理；(3)去除凋落物處理；(4)沒有地上凋落物和根系的輸入處理，而且小區(qū)內植物、苔蘚以及地衣等也被移除了；(5)雙倍凋落物添加處理。其中，無輸入小區(qū)的土壤呼吸即為礦質土壤呼吸[3]。礦質土壤呼吸作為土壤呼吸中重要組成部分，占總土壤呼吸50%以上[4]。因此礦質土壤呼吸對增溫的響應極大影響未來全球氣候變暖背景下土壤碳對全球變暖的反饋。

當前國內外有關野外原位監(jiān)測方法已有較為全面的闡述[5-6]，大都發(fā)現所有研究方法中，采用Li- 8100觀測是目前較為理想的測定方法。該方法一般以無雨天氣9:00—12:00的觀測值作為當天土壤呼吸的平均水平[7]，并以此外推獲得土壤呼吸月變化甚至年變化。但該外推方法會忽略夜間、雨季以及極端天氣的呼吸，而極端氣候頻率的增加會顯著影響土壤有機碳的礦化[8]，這將造成高估或者低估礦質土壤呼吸。目前研究中已開始意識到采用Li- 8100觀測土壤呼吸的缺陷[6]，因此有研究采用自主研發(fā)的自動觀測系統監(jiān)測土壤呼吸的變化[9-10]，以此來彌補野外原位觀測中無法長期監(jiān)測的不足，如捕捉到突發(fā)天氣情況如寒潮天氣、突發(fā)降雨等極端氣候的土壤呼吸數據。同時該方法數據的時間分辨率更高[11]，獲取的礦質土壤呼吸通量更加精確可靠，并可以最大限度節(jié)省人力物力。盡管采用自動觀測系統在野外原位觀測中具有明顯的優(yōu)勢，但因其價格昂貴，若想大范圍實現多點同時觀測，所需成本高昂，受到極大限制。

1.2 室內培養(yǎng)

雖然采用Li- 8100或自動觀測系統可以直觀獲得土壤呼吸數據，但是難以將影響土壤呼吸的關鍵因素(如溫度、水分以及溫度與水分的交互作用等)剝離并確定各因素的影響強度以及土壤各組分(不同團聚體組分以及土壤機械組成)對土壤呼吸的貢獻，這些因素對于預測土壤有機碳對未來氣候變化的響應具有十分重要的作用。同時，由土壤異質性引起測定結果的變異可能遠遠超過環(huán)境變化造成的影響，研究者又試圖通過室內培養(yǎng)的方法來彌補野外原位觀測的不足，但受研究對象和研究目的差異研究者采用的室內培養(yǎng)方式千差萬別。如土壤培養(yǎng)對象[12-14]、預培養(yǎng)時間以及溫度[15-16]、培養(yǎng)溫度梯度與模式[17-18]、培養(yǎng)時間[13-14]以及培養(yǎng)測定方法[19-20]等，這些均造成對研究結果變異性的影響不可控以及不同研究結果之間可比性差。

根據培養(yǎng)對象，土壤有機碳室內培養(yǎng)可以分為土柱培養(yǎng)[17，21]，全土培養(yǎng)[14,16]以及土壤分組培養(yǎng)[13，22]等。使用土柱培養(yǎng)一般采用兩種方式，一種是用PVC管直接從野外取回原狀土[12，23]，另一種是將取回的土壤經過篩分后再回填到PVC管中[24]。采用原狀土培養(yǎng)最大的優(yōu)點是不破壞土壤的團粒結構，但無法解決土壤異質性的問題，培養(yǎng)結果的精度極大取決于野外采樣的數量，若要保證一定精度則工作量將大大增加。采用土壤篩分拌勻后回填的方法則可以使野外環(huán)境中土壤的異質性降到最低，但由于土壤回填成土柱造成土層厚度加大，抑制底層土壤呼吸。亦有研究將土壤通過物理分組或化學分組篩分出不同的組分進行培養(yǎng)[25-26]，如通過物理分組(濕篩)獲得土壤大團聚體(>250 μ)，小團聚體(53—250 μ)和微團聚體(<53 μ)[13]以及不同機械組成[26]進行培養(yǎng)；經化學分組(酸解)土壤作為難分解有機碳，并將顆粒有機碳作為可溶性有機碳進行培養(yǎng)[27]。研究者們試圖通過不同的方法分離SOM的組分，并測定不同組分土壤有機碳分解的溫度敏感性，以便更好解釋和預測全土分解對溫度的響應。但是所采用的物理和化學分組一方面造成土壤有機碳損失，另一方面破壞土壤有機碳原有的物理化學結構，這些分組方法皆造成難以定量分離可溶性和穩(wěn)定性有機碳，導致難以精確估計可溶性和穩(wěn)定性碳庫的溫度敏感性。

諸多研究為了使土壤處于穩(wěn)定狀態(tài)并激活微生物活性，研究中通常先預培養(yǎng)，但不同研究中所采用的預培養(yǎng)時間和預培養(yǎng)溫度不同，預培養(yǎng)的時間長度和溫度會影響土壤有機碳對溫度的響應。其中預培養(yǎng)時間從3 —360 d不等[28-29]，甚至更長。而預培養(yǎng)溫度則從零下溫度到50℃甚至更高[15]。預培養(yǎng)時間長度和溫度主要會影響底物有效性以及微生物活性[15-16]。同時，目前室內培養(yǎng)中大都采用恒溫培養(yǎng)[28-29]，通過設置不同的溫度梯度研究土壤有機碳溫度敏感性的變化。但通過室內培養(yǎng)模擬野外溫度變化對土壤有機碳的影響[17-18]，結果發(fā)現培養(yǎng)的溫度模式會影響土壤有機碳對溫度的響應，但其中的機制仍需進一步研究。

室內培養(yǎng)的短期實驗(<100 d室內培養(yǎng))受到研究者的批判[30]，由于測定的土壤有機碳對溫度的響應主要是相對易變的土壤碳庫[31]，這部分有機碳活性高，占總有機碳比例小，這會掩蓋占大比例的難分解碳庫對溫度的響應，而且呼吸響應的測定在土壤有機碳質量變化前就已經發(fā)生[32]。因此，室內培養(yǎng)實驗需要長期觀測，以了解增溫對難分解碳庫的影響。

除此之外，室內培養(yǎng)的測定方法與野外原位類似，一般采用靜態(tài)氣室法和動態(tài)氣室法[19]，其中靜態(tài)氣室法中有堿吸收法[33]和靜態(tài)密閉氣室法[16]。與野外原位測定方法相似的是，在所有方法中能夠連續(xù)觀測的方法可時時獲取土壤有機碳礦化動態(tài)，但由于能夠同時測定的樣本數量少，難以滿足室內培養(yǎng)的需要；堿吸收法操作簡便，但在呼吸速率高時，測定結果會偏低，而當呼吸速率低時則會使測定結果偏高[34]；靜態(tài)氣室法通過測定培養(yǎng)前后CO2的濃度差獲得呼吸速率，并使用氣相色譜儀測定CO2的濃度，使數據更為可靠。

1.3 移地重填

原位觀測野外環(huán)境中土壤空間異質性大，導致重復變異幅度大，特別在生物多樣性豐富的熱帶亞熱帶地區(qū)尤為如此。此外，不同森林類型土壤所處微氣候和微地形均不同，實驗觀測時間也不相同。因此，時空差異可能導致觀測結果之間的可比性降低。而室內培養(yǎng)一般采用恒溫恒濕的方法，與野外自然環(huán)境差距甚遠，研究結果真實性下降，且不適于各類模型及尺度外推。為克服野外原位觀測和室內培養(yǎng)的缺陷，黃錦學[35]采用移地重填的方法，該方法主要采取以下步驟：(1)每個林分在原位條件下分層(0—10，10—20，20—40，40—60 cm)測定土壤緊實度(SC- 900，USA)；(2)將土壤逐層(0—10，10—20，20—40，40—60 cm)取回，同一土層的土壤經去除大塊石頭和根系后充分混勻；(3)混合均勻后土壤按40—60、20—40、10—20 cm和0—10 cm逐漸回填至由4塊PVC板焊接而成的方型土柱中(50 cm×50 cm×60 cm，圖1)，并壓實，每層土壤回填過程中調節(jié)土壤緊實度使之與野外自然土壤緊實度相近。所有的供試土壤均放置在15 m×15 m樣方內。該方法雖然使土壤結構受到破壞，但因其極大降低土壤的空間和時間異質性，并使不同土壤處于同一環(huán)境條件，使觀測到的礦質土壤呼吸重復性得到大幅度提高。

2 增溫對土壤有機碳礦化的影響

全球變暖的大背景下土壤有機碳礦化及其溫度敏感性成為研究土壤有機碳分解的主要內容和關鍵環(huán)節(jié)[36]。目前幾乎所有關于氣候變暖對土壤碳循環(huán)的影響研究結果都表明，氣候變暖將提高有機質的分解速率，導致土壤碳的缺失。目前有關增溫對土壤有機碳的影響，研究者們開展了一系列野外原位增溫和室內不同溫度梯度培養(yǎng)實驗。

2.1 野外增溫實驗

過去20多年全球生態(tài)學家在各類生態(tài)系統中開展了大量的野外增溫實驗[37-38]，增溫方式主要包括溫室和開頂箱增溫；土壤加熱管道和電纜增溫；紅外線反射器增溫以及紅外線輻射器增溫。野外土壤長期增溫實驗被證明對研究土壤有機質分解具有重要意義，這有利于了解土壤碳動態(tài)對長期增溫的響應。

2.1.1 增溫對土壤呼吸的影響

已有研究表明，模擬土壤增溫往往能增加土壤呼吸，但增溫導致土壤呼吸增加的幅度因生態(tài)系統類型、增溫方式和幅度及增溫季節(jié)和持續(xù)時間的不同而存在巨大差異[37，39]。雖然氣候變暖在短時間內可以刺激土壤呼吸產生大量的CO2，但增溫并不能使土壤呼吸持續(xù)增加，即隨增溫時間的延長土壤微生物對溫度的響應產生一定的適應以及馴化現象，從而降低或緩和陸地生態(tài)系統對全球變暖的正反饋效應。Melillo等[37]利用加熱電纜方法對哈佛森林生態(tài)系統進行了10 a的土壤加熱實驗發(fā)現，由于加熱引起的土壤呼吸的增加幅度隨著時間推移逐漸降低，并認為這主要是由于土壤中的活性碳逐漸消耗所致。數據整合分析表明，土壤增溫前期(1—4 a)土壤呼吸增加12%—27%，其中森林土壤呼吸增加幅度最大[40]，隨著增溫時間延長(>4 a)土壤呼吸逐漸恢復至增溫前水平，并認為土壤呼吸對溫度出現適應現象[37]。而最近通過壕溝法、數據整合分析和同位素標記法研究都發(fā)現多年增溫后(>4 a)，土壤異養(yǎng)呼吸并沒有出現溫度適應性現象[41]，從而可能導致異養(yǎng)呼吸持續(xù)增加，加劇土壤中碳損失。潘新麗等[42]通過開頂箱增溫方式對川西亞高山針葉林進行2 a的模擬增溫研究，發(fā)現增溫初期土壤呼吸對溫度升高比較敏感，但隨著增溫時間的加長土壤呼吸并沒有增加，反而表現出一定的適應性。此外還有研究發(fā)現紅外加熱使高緯度苔原生態(tài)系統灌層碳固定增加了24%，凈碳固定增加了將近50%[43]，但是相同的增溫措施卻使高寒草甸土壤碳庫減小了5%[44]。同時增溫時間亦影響土壤呼吸對增溫的響應，如白天增溫對中國溫帶草原土壤呼吸無顯著影響，而夜間增溫使生長季土壤呼吸平均增加7.1%[45]。關于土壤呼吸對持續(xù)的增溫做出降低的響應提出了兩個解釋，一是不穩(wěn)定碳的消耗引起異養(yǎng)呼吸的下降[37]，二是微生物進程的熱適應會隨著微生物群落結構而改變[46]。

2.1.2 增溫對土壤微生物的影響

在氣候變暖大背景之下，諸多研究結果顯示微生物群落結構已隨土壤增溫發(fā)生變化[47-48]。不同的是微生物群落面對溫度升高具有不一樣的適應方式。比如溫度升高一般會引起土壤干燥，革蘭氏陽性菌有相對比較厚的細胞壁，可能比革蘭氏陰性菌能更好地適應新環(huán)境[49]；真菌比細菌更適應低溫環(huán)境的生長[50]；而放線菌和革蘭氏陰性菌則更能忍受土壤水分低的環(huán)境[51]。

但亦有研究結果顯示土壤增溫并不會改變土壤微生物的群落組成[52-53]，卻使土壤微生物的代謝活性受到影響[53]。Streit等[53]對瑞士阿爾卑斯山林線土壤增溫實驗的研究結果表明增溫4 a沒有改變微生物區(qū)組水平的土壤微生物群落組成，但是增加了土壤微生物66%的代謝活性，從而加速土壤呼吸碳損失。Schindlbacher等[52]在無雪季節(jié)里對成熟云杉林土壤增溫4℃，通過PLFA分析和實時定量測定RNA基因聚合酶鏈反應(qPCR)研究微生物群落組成，結果發(fā)現土壤變暖對微生物生物量沒有影響，同時土壤變暖也沒有影響絕大多數的微生物群落的豐度，但是顯著增加微生物代謝活動導致碳利用效率的降低。Tucker 等[54]的研究結果亦表明較高溫度下存在較低的微生物生物量碳可能是因為碳利用效率下降。土壤微生物底物利用隨它們的代謝、群落組成以及溫度的改變而變化[55]。

長期增溫可能改變了土壤微生物的群落，使其效率更高，這可能是由于物種組成的變化，或者原始物種適應，亦或者是各種養(yǎng)分有效性的改變，或者是上面的部分或者全部發(fā)生變化[56]。Rousk等[57]在野外連續(xù)3—4 a的增溫實驗(+5℃)，發(fā)現高溫條件下細菌生長具有溫度適應性，但在全年尺度上這種影響很微弱，遮蓋了溫度對微生物生長速率的直接影響，增溫使微生物活性提高，導致可利用資源質量減少，最終使可溶性底物減少?；蚺c微生物生理機能變化有關，最終導致微生物生物量減少和微生物活性降低。同時，增溫可能僅引起土壤中年老有機碳的分解，而不改變土壤微生物群落組成，如Dawes 等[58]通過對阿爾卑斯山林線生態(tài)系統長達6 a的增溫實驗(+4℃)，結果顯示增溫促進年齡更大的土壤有機碳被微生物利用，并未顯著改變微生物群落，而且6 a增溫未顯著影響土壤呼吸的溫度敏感性。因此，目前就溫度如何控制群落結構組成或者不改變其結構組成而影響土壤有機碳的穩(wěn)定性仍未有定論，因此還需進一步的研究。

根據野外短期增溫實驗發(fā)現增溫促進土壤有機碳礦化，但長期增溫則使土壤微生物產生適應。雖然目前研究者們提出多種理論用于解釋土壤呼吸的熱適應[62, 64]，但這些理論大都基于溫度受限制的溫度森林或草原地區(qū)。與溫帶生態(tài)系統不同，數百萬年以來熱帶和亞熱帶樹種在溫度范圍相對較窄，接近生物閾值區(qū)間內生存進化，因此熱帶、亞熱帶生態(tài)系統可能更易受氣候變暖影響[65]。由于熱帶亞熱帶有關增溫的研究還相當缺乏，導致這些理論在熱帶亞熱帶森林生態(tài)系統中的應用還缺乏數據支撐。而且野外原位增溫引起土壤水分降低，可能掩蓋了溫度本身對土壤有機碳的影響。

2.1.3 增溫對土壤酶活性的影響

微生物獲取碳大部分依賴于胞外酶活性分離的碳[49]，增溫會提高胞外酶活性，這些胞外酶在降解有機質過程中會加速土壤異養(yǎng)呼吸，而這主要是通過提高微生物利用可溶性基質的效率和提高微生物呼吸效率實現[59]。土壤微生物生長過程中能夠分泌一系列酶(與土壤有機質分解相關的酶主要包括脲酶、纖維素水解酶、β-N-乙酰氨基葡萄糖苷酶、β-葡萄糖苷酶、酚氧化酶、過氧化物酶)對于分解土壤有機質有重要作用。如放線菌能夠分泌降解化合物的酶，如纖維素酶和幾丁質酶，但降解速度緩慢；絲狀真菌可以降解復雜分子，如木質素和纖維素。在通氣良好的酸性土壤中，真菌引起的有機質積累要比細菌引起的酶促反應更加突出[60]。若土壤增溫引起微生物群落結構發(fā)生變化，則將導致微生物分泌的酶組分也發(fā)生相應變化，如美國東北部的森林提高土壤溫度會增加水解酶活性[61]。

除此之外，溫度能通過增加底物擴散到土壤-水相中進一步影響碳的動態(tài)，這種加速擴散更容易導致微生物接觸到有機碳，從而增加微生物的分解[62]。然而，升高溫度也會導致土壤變干，較低的土壤含水量又會限制微生物進入到這些化合物中，因此溫度也能間接地通過改變土壤水分來降低微生物的分解作用[63]。而且溫度升高亦影響pH值，它通過增加土壤氣孔水分中可溶性氣體的濃度改變其pH值。眾所周知，土壤pH能影響酶的活化能和土壤微生物群落的結構，從而影響土壤有機碳的分解速率[64]。綜上所述，增溫后土壤有機碳與土壤微生物以及環(huán)境因子的相互作用如何影響土壤有機碳的分解仍是關鍵研究問題[36]。

2.2 室內培養(yǎng)實驗

目前室內培養(yǎng)實驗大都發(fā)現溫度升高會促進土壤有機碳礦化[66-67]。溫度升高，直接作用使土壤微生物活性增大[68]，微生物呼吸熵增大，從而使放出的CO2增多[69]。當前研究發(fā)現微生物主要通過兩種機制調控溫度對土壤有機碳礦化的影響：(1)增溫改變土壤微生物群落的代謝而不改變土壤微生物群落的結構；(2)增溫引起微生物群落結構組成發(fā)生改變。Nazaries 等[70]通過室內培養(yǎng)發(fā)現增溫處理沒有影響活性或總微生物群落組成，而是影響微生物代謝活性使土壤有機碳礦化隨溫度升高而增大。Wixon and Balser[71]和Ziegler 等[72]的研究則發(fā)現增溫使微生物群落組成發(fā)生改變，表明群落組成的相對豐度發(fā)生改變，這對土壤有機碳的長期穩(wěn)定性會產生不同的結果[71]。北方森林有機土壤中，增溫使土壤真菌PLFA相對比例增加，造成難分解有機碳最先被礦化[72]，而Wei 等[33]則發(fā)現增溫使革蘭氏陽性菌相對豐度增加，革蘭氏陰性菌和真菌相對豐度減小。因此增溫使土壤微生物群落組成和結構發(fā)生變化可能是土壤有機碳分解熱適應的基礎。

土壤培養(yǎng)實驗表明熱帶微生物的溫度最適條件高于相對寒冷氣候的地區(qū)[71]，且短期培養(yǎng)中溫度閾值難以捕捉[73]。特別地，熱帶土壤室內培養(yǎng)實驗已經表明在溫度高達55℃時會提高土壤呼吸速率，遠遠超過了熱帶地區(qū)預測的升高溫度[73]。Holland 等[73]對熱帶地區(qū)4種類型土壤(有機土、氧化土、始成土和松軟土)進行研究發(fā)現，在底物和水分條件不受限制時，土壤微生物在15—55℃范圍內培養(yǎng)其呼吸呈指數增長，呼吸速率并沒有出現下降情況；Wixon等[74]對3種不同地帶森林土壤(熱帶森林土壤、溫帶森林土壤和北方泰加林土壤)室內培養(yǎng)研究發(fā)現，當土壤溫度升高至40℃時，泰加林土壤微生物停止生長，呼吸速率幾乎接近零，溫帶森林土壤微生物生長緩慢，呼吸速率非常小，而熱帶森林微生物呼吸速率剛接近最大值。因此，熱帶森林土壤微生物對溫度的適應能力更強，微生物最適宜溫度也更高。這些研究結論從土壤酶活性角度也得到證實。有研究指出β-葡萄糖苷酶與脫氫酶活性隨溫度升高，70℃仍然沒達到這兩種酶的最適溫度；而轉化酶、纖維素酶最適溫度為57℃，過氧化氫酶其最適溫度可能是27℃[75]。

增溫對土壤有機碳礦化的影響除了微生物外，還有土壤理化性質。Tian等[14]的研究發(fā)現溫度通過影響可溶性有機碳影響土壤有機碳的礦化。Xu 等[76]通過數據收集的方法估計土壤理化性質和環(huán)境因素對控制土壤有機碳分解的作用，結果發(fā)現土壤理化性質控制活性和慢性碳庫的分解速率，粘粒含量高、田間持水量高、高C/N的的土壤分解速率更小，而且根據多因子回歸和結構方程模型分析表明粘粒含量是控制土壤有機碳分解的最重要變量，而土壤理化性質或者環(huán)境對惰性碳的影響很小。

雖然目前國內外對溫度與土壤有機碳礦化之間的關系開展了大量研究，但大都基于室內恒溫培養(yǎng)方法。但在自然條件中，隨著太陽輻射的晝夜變化，土壤溫度亦隨之呈周期性變化，目前僅有少數研究采用變溫培養(yǎng)的方式研究土壤有機碳礦化[17-18]。他們的研究結果均發(fā)現培養(yǎng)溫度模式的變化會影響土壤有機碳的礦化，研究均采用15—25℃之間連續(xù)溫度變化方式(加權平均溫度為20℃)進行培養(yǎng)，但結果略有不同。其中Zhu and Cheng[17]采用恒溫和變溫培養(yǎng)模擬自然條件下溫度對草原土壤和農田土壤有機碳礦化的影響效應，結果發(fā)現農田土壤和草原土壤經高變溫(加權平均溫度24.5℃)培養(yǎng)122 d后有機碳累積礦化量顯著高于恒溫25℃，而低變溫(加權平均溫度20℃)的與恒溫20℃之間無顯著差異；Ci 等[18]則發(fā)現由石灰?guī)r母巖發(fā)育的森林土壤恒溫培養(yǎng)56 d后的有機碳累積礦化量顯著高于變溫培養(yǎng)，而農田土壤則是變溫培養(yǎng)的有機碳累積礦化量顯著高于恒溫培養(yǎng)。Xu 等[77]發(fā)現變溫培養(yǎng)土壤有機碳分解速率受可溶性有機碳含量的影響，表明變溫培養(yǎng)可能通過影響底物有效性來影響土壤有機碳的礦化。但他們的研究所用的培養(yǎng)實驗時間偏短，且未探明對溫度反應敏感的微生物。正是由于培養(yǎng)的溫度模式變化對微生物代謝、微生物組成及群落結構的影響還缺乏相關的研究，這不利于深入理解溫度模式變化如何影響土壤微生物進而影響土壤有機碳礦化過程。

2.3 溫度敏感性

土壤有機碳分解的溫度敏感性通常用Q10表示，表示溫度每升高10℃，土壤有機碳分解速率增加的倍數，是預測未來土壤碳動態(tài)的關鍵參數。Peng 等[78]通過綜合161個野外測定數據定量中國不同生態(tài)系統土壤呼吸的溫度敏感性，結果發(fā)現不同的生態(tài)系統類型擁有不同的Q10，即苔原帶和高山草甸帶的Q10最大(3.1)，常綠闊葉林的Q10僅為前者的一半左右(1.8)。Zheng 等[79]通過收集中國34個生態(tài)系統(分布于中國主要氣候帶)土壤呼吸的Q10，跨度從高山到溫帶再到熱帶，結果發(fā)現中國各生態(tài)系統中土壤呼吸的Q10的范圍在1.3 —4.8之間。不僅不同的生態(tài)系統具有不同的Q10，在同一種生態(tài)系統中，不同植被類型亦具有不同的Q10[79]。而且不同季節(jié)的土壤有機碳分解的Q10也不同，Lipson 等[80]分別在夏季和冬季取高山草甸土進行室內培養(yǎng)，結果發(fā)現夏季土壤微生物呼吸的Q10大于冬季的。由以上可知，Q10值不僅在空間和時間上存在較大差異，而且會隨著生態(tài)系統類型以及地理位置的改變而發(fā)生變化。同時，在一定范圍內，濕度也強烈地影響土壤呼吸強度從而也會引起Q10值的變化[81]。

全球范圍內的土壤增溫實驗土壤溫度升高0.3—6.0℃(平均2.4℃)，土壤呼吸速率平均升高20%，Q10值大約為2.1[82]。一般在早期增溫中，溫度升高對土壤有機碳分解的影響比較顯著。例如土壤有機碳分解在開始具有較高的溫度敏感性，隨著時間的推進敏感性降低，這可通過高溫下土壤有機質分解產生了適應性來解釋[46]。但亦有研究表明溫度升高后土壤有機碳分解的變化可以通過土壤有機碳組分的變化來解釋，而不需要引入溫度敏感性改變的假設或者土壤有機碳分解的適應性[83]。

根據微生物利用情況，通常將土壤有機碳分為易變性有機碳，難分解有機碳和惰性碳。它們在總碳庫中的比例不同，分別占總初始碳庫4.7%、22.4%和72.9%左右[84]。目前使用的研究局限于周轉相當快的SOM部分，但增溫對SOM的影響更大的不確定性來源于周轉達數十年的SOM部分，這部分碳庫在大部分的礦質土壤中受到各種有機-礦物相互作用而不被微生物快速分解，有機礦物相互作用包括吸附作用、有機金屬絡合作用和團聚體保護等[40]。周轉時間在數十年的碳組分具有更高的Q10，暗示這部分土壤碳在未來氣候變暖的條件下將成為大氣CO2的來源[36，84]。Lin 等[85]的研究發(fā)現周轉時間達數十年的土壤有機碳(>23年的一種土壤以及>55年的另一種土壤)分解的溫度敏感性顯著高于快速周轉的有機碳(<23年)。而且在360 d的培養(yǎng)中數十年的土壤有機碳對總CO2損失量的貢獻達到35%—59%。這些結果表明在未來氣候變暖中，周轉時間達數十年的土壤有機碳更敏感，而且將使大量的土壤有機碳庫排放到大氣中。因此了解慢速碳庫對氣候變化的響應對于預測土壤有機碳長期儲量的變化具有十分重要的作用[86]。

土壤有機碳中不同組分對溫度的響應不同，其中對不同質地土壤有機碳而言，粘土土壤有機碳的溫度敏感性大于砂土土壤[87]。Zhou等[88]亦發(fā)現相同的結果，其研究通過室內培養(yǎng)三種不同粘粒含量的土壤(砂壤土、黏壤土、粉質粘土)，發(fā)現CO2的排放量表現為黏壤土>粉壤土>砂壤土，溫度敏感性亦表現為黏壤土>粉壤土>砂壤土，但該研究認為土壤有機碳溫度敏感性主要受到底物有效性的影響，而不是土壤粘粒含量的影響。同時，亦有研究不同顆粒大小團聚體中土壤有機碳的溫度敏感性，如Arevalo等[25]的研究結果表明山楊土壤有機碳的溫度敏感性隨著團聚體粒徑的減小而增大；Chevallier等[89]則研究土壤團聚體中受物理保護的碳的溫度敏感性，其研究發(fā)現當土壤大團聚體破碎后，土壤有機碳的Q10略微下降，雖然其中有許多大團聚體保護的碳，而這主要的原因可能是大團聚體保護的有機碳的Q10為1。但有研究表明基于分離土壤有機碳得到的有機碳礦化的溫度敏感性可能不適于有機碳豐富的北方森林土壤[90]，這暗示著分離土壤有機碳可能適于有機碳比較貧瘠的地方。

目前為止有關土壤有機碳分解的溫度敏感性仍存在許多爭議的地方[62]，特別是可溶性有機碳和難分解性有機碳之間溫度敏感性的高低。根據動力學理論，當土壤有機碳的活化能越高時，溫度升高后其反應速率增加得越快，反應速率對溫度也就越敏感。Xu 等[28]的研究結果均表明溫度敏感性隨土壤有機碳難分解性的增加而增加。一般情況下，土壤中難分解有機質需要的活化能比可溶性有機質的高，也就意味著，難分解有機質分解的溫度敏感性在溫度升高的情況下比可溶性有機質來的高。Conant 等[91]和Lefèvre等[29]的研究結果均支持了該結論，他們的研究發(fā)現有機質分解的溫度敏感性隨有機質可溶性降低而升高，即難分解的有機質Q10值高于可溶性有機質。由于土壤中難分解有機質含量比可溶性有機質高的多，意味著土壤有機碳在未來將損失更多的碳。目前諸多研究結果均與此相似，均發(fā)現難分解有機碳分解的溫度敏感性高于可溶性有機碳[92-93]；但也有反對該觀點的結論，如Davidson and Janssens[62]與Davidson 等[94]，他們的研究中就認為可溶性有機碳的溫度敏感性比穩(wěn)定性有機碳高。除此之外，亦有研究認為二者的溫度敏感性相同[21，95]。與此相類似的是，研究中發(fā)現溫度升高對難分解有機碳的分解具顯著促進作用[96]或無作用[97]。產生以上結果一方面由于土壤有機碳庫的時空異質性，研究方法和統計方法的不同，使得各個研究得出相同或截然不同的結果，亦造成目前有關可溶性碳庫和難分解碳庫之間的溫度敏感性高低關系具極大不確定性。

另一方面，影響土壤有機碳分解速率和溫度敏感性的因素主要受土壤有機碳質量和數量控制[63]，而且土壤有機碳來源復雜，并不是生物化學或動力學中分子一致的單一庫[98]，造成研究中常常無法通過實驗方法完全定量分離可溶性有機碳和難分解有機碳[27]，因此研究者們通過各種物理化學分組方法以區(qū)分可溶性有機碳和難分解有機碳，如使用不同底物濃度的土壤有機碳進行區(qū)分[99]；有機層土壤和亞表層礦質土來區(qū)分[21，93]，其中有機層比礦質層中含有較多的可溶性有機碳；或通過物理化學分組方法，即提取顆粒有機碳和加酸水解后代替為難分解有機碳[27，49]。還有通過短期培養(yǎng)區(qū)分，他們認為在短期培養(yǎng)中釋放的CO2基本來自可溶性有機碳[100-101]，抑或是通過培養(yǎng)初期耗盡可溶性有機碳后，觀察培養(yǎng)后期溫度升高難分解有機碳的溫度敏感性[102]。雖然各研究采用不同的方法以區(qū)分可溶性有機碳和難分解有機碳，但這二者之間并無明確的區(qū)分分界，造成不同研究之間可溶性有機碳和難分解有機碳的溫度敏感性缺乏可比性。

諸多研究表明土壤底物有效性亦會影響土壤有機碳的溫度敏感性[16]，而且該結果適用于如高山森林、草地等生態(tài)系統中。Fissore 等[16]通過室內培養(yǎng)研究底物供應對土壤有機碳分解的溫度敏感性的作用，其研究結果發(fā)現當底物供應量高時，土壤有機碳的溫度敏感性為2.5，而當底物耗盡時，Q10為1.4，該結果表明高山森林土壤中底物供應對于決定土壤有機碳分解對溫度的響應具有十分重要的作用。Larionova等[103]則發(fā)現易分解有機碳底物濃度和隨溫度而變化的底物釋放是控制土壤呼吸溫度敏感性的重要因素。而Hamdi 等[104]土壤有機碳的溫度敏感性主要控制因素是可溶性有機碳的數量而不是土壤呼吸中微生物對溫度的適應。

除此之外，土壤有機碳常常受到各種環(huán)境限制的影響，如物理保護、化學保護、洪水以及冰凍等，使得土壤有機碳常常產生不同的表觀溫度敏感性。例如有研究表明大團聚體中土壤有機碳周轉比小團聚體的快的多[105]，但也有研究結果顯示大團聚體和小團聚體的土壤有機碳周轉并沒有顯著差異[106]。因此，團聚體對土壤有機碳的保護作用使土壤有機碳礦化速率對溫度的響應變得更加復雜多變而難以估測。土壤有機碳礦化潛力和溫度敏感性主要受有機碳質量以及由團聚體和吸附作用獲得的物理保護[25]。高溫能減少礦物表面有機碳的吸附作用，導致碳有效性增加。相反，高溫也能使土壤有機碳獲得保護避免分解，同時降低碳的有效性[107]。Marschner and Bredow[108]都發(fā)現溫度的升高會促使系統朝著一個更充分利用非吸附反應物的方向進行，并且溫度對需要更多的能量來解除吸附反應具有更大的影響；升溫也使擴散和溶解加強，這兩者提高了對微生物的底物有效性，也加強了土壤碳的淋溶損失。

3 研究展望

增溫對土壤有機碳礦化的影響表現出不同的變化，這一過程主要受研究方法、生態(tài)系統類型、土壤有機碳性質等因素的影響。有關原位增溫對土壤有機碳影響的結果和理論大都基于溫帶的研究，結果發(fā)現短期增溫實驗會顯著促進土壤有機碳的排放，而長期增溫則使土壤微生物通過改變其自身結構或調節(jié)代謝過程產生適應。雖然已有不同的理論提出以解釋這一適應過程，但研究者們還未達成共識。同時，由于增溫對熱帶亞熱帶地區(qū)土壤有機碳的影響，尚缺乏有力的直接證據，這將難以估計未來氣候變暖對熱帶亞熱帶地區(qū)生態(tài)系統的影響，因此亟需在熱帶亞熱帶地區(qū)開展增溫實驗。采用移地重填的方法可以收集不同生態(tài)系統的土壤，消除時空異質性，非常值得用于開展增溫實驗。同時，野外增溫方式及室內研究方式的多樣均會造成不同研究之間的可比性降低，由實驗方法本身的差異造成難以預估結果變異。目前已有研究通過收集數據利用綜合分析采用不同模型估算土壤有機碳溫度敏感性[109]，卻忽略研究方式的多樣性對結果的影響。今后研究需通過整合分析現有研究方式對土壤有機碳溫度敏感性的影響，并找尋最適方法使不同研究結果之間具有可比性，以利于找出其中的規(guī)律。除此之外，未來氣候變暖的背景下引起降水輸入和凋落物輸入質與量的變化，再疊加氣候變暖，使得土壤有機碳未來的去向變得更加難以估測。因此今后研究中需開展增溫與其他因素交互作用的實驗，以明晰多因素產生的疊加效應或抵消作用。

[1] Eswaran H, Van Den Berg E, Reich P. Organic carbon in soils of the world. Soil Science Society of America Journal, 1993, 57(1): 192- 194.

[2] Scharlemann J P, Tanner E V, Hiederer R, Kapos V. Global soil carbon: understanding and managing the largest terrestrial carbon pool. Carbon Management, 2014, 5(1): 81- 91.

[3] Rousk J, Frey S D. Revisiting the hypothesis that fungal-to-bacterial dominance characterizes turnover of soil organic matter and nutrients. Ecological Monographs, 2015, 85(3): 457- 472.

[4] Rey A, Pegoraro E, Tedeschi V, Parri I D, Jarvis P G, Valentini R. Annual variation in soil respiration and its components in a coppice oak forest in Central Italy. Global Change Biology, 2002, 8(9): 851- 866.

[5] Jensen L S, Mueller T, Tate K R, Ross D J, Magid J, Nielsen N E. Soil surface CO2flux as an index of soil respiration in situ: a comparison of two chamber methods. Soil Biology and Biochemistry, 1996, 28(10/11): 1297- 1306.

[6] 魏書精, 羅碧珍, 魏書威, 孫龍, 正敏, 胡海清. 森林生態(tài)系統土壤呼吸測定方法研究進展. 生態(tài)環(huán)境學報, 2014, 23(3): 504- 514.

[7] Sheng H, Yang Y S, Yang Z J, Chen G S, Xie J S, Guo J F, Zou S Q. The dynamic response of soil respiration to land-use changes in subtropical China. Global Change Biology, 2010, 16(3): 1107- 1121.

[8] Mi J, Li J J, Chen D M, Xie Y C, Bai Y F. Predominant control of moisture on soil organic carbon mineralization across a broad range of arid and semiarid ecosystems on the Mongolia plateau. Landscape Ecology, 2015, 30(9): 1683- 1699.

[9] Liang N S, Inoue G, Fujinuma Y. A multichannel automated chamber system for continuous measurement of forest soil CO2efflux. Tree Physiology, 2003, 23(12): 825- 832.

[10] Koskinen M, Minkkinen K, Ojanen P, K?m?r?inen M, Laurila T, Lohila A. Measurements of CO2exchange with an automated chamber system throughout the year: challenges in measuring night-time respiration on porous peat soil. Biogeosciences, 2014, 11(2): 347- 363.

[11] Rey A. Mind the gap: non-biological processes contributing to soil CO2efflux. Global Change Biology, 2015, 21(5): 1752- 1761.

[12] Sun S H, Liu J J, Chang S X. Temperature sensitivity of soil carbon and nitrogen mineralization: impacts of nitrogen species and land use type. Plant and Soil, 2013, 372(1/2): 597- 608.

[13] Rabbi S M F, Wilson B R, Lockwood P V, Daniel H, Young I M. Aggregate hierarchy and carbon mineralization in two Oxisols of New South Wales, Australia. Soil and Tillage Research, 2015, 146: 193- 203.

[14] Tian Q X, He H B, Cheng W X, Bai Z, Wang Y, Zhang X D. Factors controlling soil organic carbon stability along a temperate forest altitudinal gradient. Scientific Reports, 2016, 6: 18783.

[15] Hamdi S, Chevallier T, A?ssa N B, Hammouda M, Gallali T, Chotte J L, Bernoux M. Short-term temperature dependence of heterotrophic soil respiration after one-month of pre-incubation at different temperatures. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(9): 1752- 1758.

[16] Fissore C, Giardina C P, Kolka R K. Reduced substrate supply limits the temperature response of soil organic carbon decomposition. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 67: 306- 311.

[17] Zhu B, Cheng W X. Constant and diurnally-varying temperature regimes lead to different temperature sensitivities of soil organic carbon decomposition. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(4): 866- 869.

[18] Ci E, Al-Kaisi M M, Wang L G, Ding C H, Xie D T. Soil organic carbon mineralization as affected by cyclical temperature fluctuations in a karst region of southwestern China. Pedosphere, 2015, 25(4): 512- 523.

[19] Mondini C, Sinicco T, Cayuela M L, Sanchez-Monedero M A. A simple automated system for measuring soil respiration by gas chromatography. Talanta, 2010, 81(3): 849- 855.

[20] Laudicina V A, Benhua S, Dennis P G, Badalucco L, Rushton S P, Newsham K K, O′Donnell A G, Partley L P, Hopkins D W. Responses to increases in temperature of heterotrophic micro-organisms in soils from the maritime Antarctic. Polar Biology, 2015, 38(8): 1153- 1160.

[21] Reichstein M, Subke J A, Angeli A C, Tenhunen J D. Does the temperature sensitivity of decomposition of soil organic matter depend upon water content, soil horizon, or incubation time? Global Change Biology, 2005, 11(10): 1754- 1767.

[22] Jagadamma S, Mayes M A, Steinweg J M, Schaeffer S M. Substrate quality alters the microbial mineralization of added substrate and soil organic carbon. Biogeosciences, 2014, 11(17): 4665- 4678.

[23] Phillips R L, Wick A F, Liebig M A, West M S, Daniels W L. Biogenic emissions of CO2and N2O at multiple depths increase exponentially during a simulated soil thaw for a northern prairie Mollisol. Soil Biology and Biochemistry, 2012, 45: 14- 22.

[24] Guo X B, Drury C F, Reynolds W D, Yang X M, Fan R Q. Nitrous oxide and carbon dioxide emissions from aerobic and anaerobic incubations: effect of core length. Soil Science Society of America Journal, 2013, 77(3): 817- 829.

[25] Arevalo C B M, Chang S X, Bhatti J S, Sidders D. Mineralization potential and temperature sensitivity of soil organic carbon under different land uses in the parkland region of Alberta, Canada. Soil Science Society of America Journal, 2012, 76(1): 241- 251.

[26] Ding F, Huang Y, Sun W J, Jiang G F, Chen Y. Decomposition of organic carbon in fine soil particles is likely more sensitive to warming than in coarse particles: an incubation study with temperate grassland and forest soils in northern China. PLoS One, 2014, 9(7): e103801.

[27] Plante A F, Conant R T, Carlson J, Greenwood R, Shulman J M, Haddix M L, Paul E A. Decomposition temperature sensitivity of isolated soil organic matter fractions. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(11): 1991- 1996.

[28] Xu X, Zhou Y, Ruan H H, Luo Y Q, Wang J S. Temperature sensitivity increases with soil organic carbon recalcitrance along an elevational gradient in the Wuyi Mountains, China. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(10): 1811- 1815.

[29] Lefèvre R, Barré P, Moyano F E, Christensen, B T, Bardoux G, Eglin T, Girardin C, Houot S, K?tterer T, Van Oort F, Chenu C. Higher temperature sensitivity for stable than for labile soil organic carbon-evidence from incubations of long-term bare fallow soils. Global Change Biology, 2014, 20(2): 633- 640.

[30] Von Lützow M, K?gel-Knabner I. Temperature sensitivity of soil organic matter decomposition -what do we know? Biology and Fertility of Soils, 2009, 46(1): 1- 15.

[31] Leifeld J, Fuhrer J. The temperature response of CO2production from bulk soils and soil fractions is related to soil organic matter quality. Biogeochemistry, 2005, 75(3): 433- 453.

[32] ?gren G I, Bosatta E. Reconciling differences in predictions of temperature response of soil organic matter. Soil Biology and Biochemistry, 2002, 34(1): 129- 132.

[33] Wei H, Guenet B, Vicca S, Nunan N, Abdelgawad H, Pouteau V, Shen W J, Janssens I A. Thermal acclimation of organic matter decomposition in an artificial forest soil is related to shifts in microbial community structure. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 71: 1- 12.

[34] 閆美杰, 時偉宇, 杜盛. 土壤呼吸測定方法述評與展望. 水土保持研究, 2010, 17(6): 148- 152, 157- 157.

[35] 黃錦學. 增溫對中亞熱帶闊葉林和針葉林土壤有機碳礦化的影響[D〗 . 福州: 福建師范大學, 2016.

[36] Wagai R, Kishimoto-Mo A W, Yonemura S, Shirato Y, Hiradate S, Yagasaki Y. Linking temperature sensitivity of soil organic matter decomposition to its molecular structure, accessibility, and microbial physiology. Global Change Biology, 2013, 19(4): 1114- 1125.

[37] Melillo J M, Steudler P A, Aber J D, Newkirk K, Lux H, Bowles F P, Catricala C, Magill A, Ahrens T, Morrissean S. Soil warming and carbon-cycle feedbacks to the climate system. Science, 2002, 298(5601): 2173- 2176.

[38] Peng F, You Q G, Xu M H, Zhou X H, Wang J, Guo J, Xue X. Effects of experimental warming on soil respiration and its components in an alpine meadow in the permafrost region of the Qinghai-Tibet Plateau. European Journal of Soil Science, 2015, 66(1): 145- 154.

[39] Bronson D R, Gower S T, Tanner M, Linder S, Van HerK I. Response of soil surface CO2flux in a boreal forest to ecosystem warming. Global Change Biology, 2008, 14(4): 856- 867.

[40] Lu M, Zhou X H, Yang Q, Li H, Luo Y Q, Fang C M, Chen J K, Yang X, Li B. Responses of ecosystem carbon cycle to experimental warming: a meta-analysis. Ecology, 2013, 94(3): 726- 738.

[41] Wang X, Liu L L, Piao S L, Janssens I A, Tang J W, Lin W X, Chi Y G, Wang J, Xu S. Soil respiration under climate warming: differential response of heterotrophic and autotrophic respiration. Global Change Biology, 2014, 20(10): 3229- 3237.

[42] 潘新麗, 林波, 劉慶. 模擬增溫對川西亞高山人工林土壤有機碳含量和土壤呼吸的影響. 應用生態(tài)學報, 2008, 19(8): 1637- 1643.

[43] Marchand F L, Nijs I, de Boeck H J, Kockelbergh F, Mertens S, Beyens L. Increased turnover but little change in the carbon balance of high-arctic tundra exposed to whole growing season warming. Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 2004, 36(3): 298- 307.

[44] Saleska S R, Shaw M R, Fischer M L, Dunne J A, Still C J, Holman M L, Harte J. Plant community composition mediates both large transient decline and predicted long-term recovery of soil carbon under climate warming. Global Biogeochemical Cycles, 2002, 16(4): 3- 1- 3- 18.

[45] Xia J Y, Niu S L, Wan S Q. Response of ecosystem carbon exchange to warming and nitrogen addition during two hydrologically contrasting growing seasons in a temperate steppe. Global Change Biology, 2009, 15(6): 1544- 1556.

[46] Luo Y Q, Wan S Q, Hui D F, Wallace L L. Acclimatization of soil respiration to warming in a tall grass prairie. Nature, 2001, 413(6856): 622- 625.

[47] Biasi C, Rusalimova O, Meyer H, Kaiser C, Wanek W, Barsukov P, Junger H, Richter A. Temperature-dependent shift from labile to recalcitrant carbon sources of arctic heterotrophs. Rapid Communications in Mass Spectrometry, 2005, 19(11): 1401- 1408.

[48] Frey S D, Drijber R, Smith H, Melillo J. Microbial biomass, functional capacity, and community structure after 12 years of soil warming. Soil Biology and Biochemistry, 2008, 40(11): 2904- 2907.

[49] Billings S A, Ballantyne F. How interactions between microbial resource demands, soil organic matter stoichiometry, and substrate reactivity determine the direction and magnitude of soil respiratory responses to warming. Global Change Biology, 2013, 19(1): 90- 102.

[50] Pietik?inen J, Pettersson M, B??th E. Comparison of temperature effects on soil respiration and bacterial and fungal growth rates. FEMS Microbiology Ecology, 2005, 52(1): 49- 58.

[51] Paz C G, Rodríguez T T, Behan-Pelletier V M, Hill S B, Vidal-Torrado P, Cooper M, van Straaten P, Oertli J J, Wood C W, Hossner L R, Rasmussen W. Field water cycle // Chesworth W, ed. Encyclopedia of Soil Science. Netherlands: Springer, 2008.

[52] Schindlbacher A, Rodler A, Kuffner M, Kitzler B, Sessitsch A, Zechmeister-Boltenstern S. Experimental warming effects on the microbial community of a temperate mountain forest soil. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(7): 1417- 1425.

[53] Streit K, Hagedorn F, Hiltbrunner D, Portmann M, Saurer M, Buchmann N, Wild B, Richter A, Wipf S, Siegwolf R T W. Soil warming alters microbial substrate use in alpine soils. Global Change Biology, 2013, 20(4): 1327- 1338.

[54] Tucker C L, Bell J, Pendall E, Ogle K. Does declining carbon-use efficiency explain thermal acclimation of soil respiration with warming? Global Change Biology, 2013, 19(1): 252- 263.

[55] Schimel J P, Mikan C. Changing microbial substrate use in Arctic tundra soils through a freeze-thaw cycle. Soil Biology and Biochemistry, 2005, 37(8): 1411- 1418.

[56] Frey S D, Lee J, Melillo J M, Six J. The temperature response of soil microbial efficiency and its feedback to climate. Nature Climate Change, 2013, 3(4): 395- 398.

[57] Rousk J, Frey S D, B??th E. Temperature adaptation of bacterial communities in experimentally warmed forest soils. Global Change Biology, 2012, 18(10): 3252- 3258.

[58] Dawes M A, Hagedorn F, Handa I T, Streit K, Ekblad A, Rixen C, Korner C, Hattenschwiler S. An alpine treeline in a carbon dioxide-rich world: synthesis of a nine-year free-air carbon dioxide enrichment study. Oecologia, 2013, 171(3): 623- 637.

[59] Wallenstein M D, Burns R G. extracellular enzyme activities and organic matter degradation in soil: a complex community driven process// Dick R P, ed. Methods of Soil Enzymology. Madison, Wisconsin, USA: Soil Science Society of America Inc, 2011: 35- 40.

[60] 林先貴. 土壤微生物研究原理與方法. 北京: 高等教育出版社, 2010.

[61] Stone M M, Weiss M S, Goodale C L, Adams M B, Fernandez I J, German D P, Allison S D. Temperature sensitivity of soil enzyme kinetics under N-fertilization in two temperate forests. Global Change Biology, 2012, 18(3): 1173- 1184.

[62] Davidson E A, Janssens I A. Temperature sensitivity of soil carbon decomposition and feedbacks to climate change. Nature, 2006, 440(7081): 165- 173.

[63] Grant R F, Rochette P. Soil microbial respiration at different water potentials and temperatures: theory and mathematical modeling. Soil Science Society of America Journal, 1994, 58(6): 1681- 1690.

[64] Kleber M. What is recalcitrant soil organic matter? Environmental Chemistry, 2010, 7(4): 320- 332.

[65] Wright S J, Muller-Landau H C, Schipper J A N. The future of tropical species on a warmer planet. Conservation Biology, 2009, 23(6): 1418- 1426.

[66] Xu X K, Inubushi K, Sakamoto K. Effect of vegetations and temperature on microbial biomass carbon and metabolic quotients of temperate volcanic forest soils. Geoderma, 2006, 136(1/2): 310- 319.

[67] Laudicina V A, Novara A, Barbera V, Egli M, Badalucco L. Long-term tillage and cropping system effects on chemical and biochemical characteristics of soil organic matter in a mediterranean semiarid environment. Land Degradation & Development, 2015, 26(1): 45- 53.

[68] Verburg P S J, Van Loon W K P, Lükewille A. The CLIMEX soil-heating experiment: soil response after 2 years of treatment. Biology and Fertility of Soils, 1999, 28(3): 271- 276.

[69] 米亮, 王光華, 金劍, 劉巨東, 劉曉冰. 黑土微生物呼吸及群落功能多樣性對溫度的響應. 應用生態(tài)學報, 2010, 21(6): 1485- 1491.

[70] Nazaries L, Tottey W, Robinson L, Khachane A, Al-Soud W A, Sorenson S, Singh B K. Shifts in the microbial community structure explain the response of soil respiration to land-use change but not to climate warming. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 89: 123- 134.

[71] Wixon D L, Balser T C. Toward conceptual clarity: PLFA in warmed soils. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 57: 769- 774.

[72] Ziegler S E, Billings S A, Lane C S, Li J W, Fogel M L. Warming alters routing of labile and slower-turnover carbon through distinct microbial groups in boreal forest organic soils. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 60: 23- 32.

[73] Holland E A, Neff J C, Townsend A R, Mckeown B. Uncertainties in the temperature sensitivity of decomposition in tropical and subtropical ecosystems: implications for models. Global Biogeochemical Cycles, 2000, 14(4): 1137- 1151.

[74] Wixon D L, Balser T C. Complexity, climate change and soil carbon: a systems approach to microbial temperature response. Systems Research and Behavioral Science, 2009, 26(5): 601- 620.

[75] Trasar-Cepeda C, Gil-Sotres F, Leirós M C. Thermodynamic parameters of enzymes in grassland soils from Galicia, NW Spain. Soil Biology and Biochemistry, 2007, 39(1): 311- 319.

[76] Xu X, Shi Z, Li D J, Rey A, Ruan H H, Craine J M, Liang J Y, Zhou J Z, Luo Y Q. Soil properties control decomposition of soil organic carbon: Results from data-assimilation analysis. Geoderma, 2016, 262: 235- 242.

[77] Xu X, Luo Y Q, Zhou J Z. Carbon quality and the temperature sensitivity of soil organic carbon decomposition in a tallgrass prairie. Soil Biology and Biochemistry, 2012, 50: 142- 148.

[78] Peng S S, Piao S L, Wang T, Sun J Y, Shen Z H. Temperature sensitivity of soil respiration in different ecosystems in China. Soil Biology and Biochemistry, 2009, 41(5): 1008- 1014.

[79] Zheng Z M, Yu G R, Fu Y L, Wang Y S, Sun X M, Wang Y H. Temperature sensitivity of soil respiration is affected by prevailing climatic conditions and soil organic carbon content: A trans-China based case study. Soil Biology and Biochemistry, 2009, 41(7): 1531- 1540.

[80] Lipson D A, Schadt C W, Schmidt S K. Changes in soil microbial community structure and function in an alpine dry meadow following spring snow melt. Microbial Ecology, 2002, 43(3): 307- 314.

[81] Rustad L E, Huntington T G, Boone R D. Controls on soil respiration: implications for climate change. Biogeochemistry, 2000, 48(1): 1- 6.

[82] Rustad L, Campbell J, Marion G, Norby R J, Mitchell M, Hartley A E, Cornelissen J H C, Gurevitch J, GCTE-NEWS. A meta-analysis of the response of soil respiration, net nitrogen mineralization, and aboveground plant growth to experimental ecosystem warming. Oecologia, 2001, 126(4): 543- 562.

[83] Eliasson P E, McMurtrie R E, Pepper D A, Stromgren M, Linder S, Agren G I. The response of heterotrophic CO2flux to soil warming. Global Change Biology, 2005, 11(1): 167- 181.

[84] Li D J, Sch?del C, Haddix M L, Paul E A, Conant R, Li J M, Zhou J Z, Luo Y Q. Differential responses of soil organic carbon fractions to warming: results from an analysis with data assimilation. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 67: 24- 30.

[85] Lin J J, Zhu B, Cheng W X. Decadally cycling soil carbon is more sensitive to warming than faster-cycling soil carbon. Global Change Biology, 2015, 21(12): 4602- 4612.

[86] Hartley I P, Ineson P. Substrate quality and the temperature sensitivity of soil organic matter decomposition. Soil Biology and Biochemistry, 2008, 40(7): 1567- 1574.

[87] Fr?seth R B, Bleken M A. Effect of low temperature and soil type on the decomposition rate of soil organic carbon and clover leaves, and related priming effect. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 80: 156- 166.

[88] Zhou P, Li Y, Ren X E, Xiao H A, Tong C L, Ge T D, Brookes P C, Shen J L, Wu J S. Organic carbon mineralization responses to temperature increases in subtropical paddy soils. Journal of Soils and Sediments, 2014, 14(1): 1- 9.

[89] Chevallier T, Hmaidi K, Kouakoua E, Bernoux M, Gallali T, Toucet J, Jolivet C, Deleporte P, Barthès B G. Physical protection of soil carbon in macroaggregates does not reduce the temperature dependence of soil CO2emissions. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2015, 178(4): 592- 600.

[90] Laganière J, Podrebarac F, Billings S A, Edwards K A, Ziegler S E. A warmer climate reduces the bioreactivity of isolated boreal forest soil horizons without increasing the temperature sensitivity of respiratory CO2loss. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 84: 177- 188.

[91] Conant R T, Ryan M G, ?gren G I, Birge H E, Davidson E A, Eliasson P E, Evans S E, Frey S D, Giardina C P, Hopkins F M, Hyv?nen R, Kirschbaum M U, F, Lavallee J M, Leifeld J, Parton W J, Megan S J, Wallenstein M D, Wetterstedt J ? M, Bradford M A. Temperature and soil organic matter decomposition rates-synthesis of current knowledge and a way forward. Global Change Biology, 2011, 17(11): 3392- 3404.

[92] Xu W H, Li W, Jiang P, Wang H, Bai E. Distinct temperature sensitivity of soil carbon decomposition in forest organic layer and mineral soil. Scientific Reports, 2014, 4: 6512.

[93] Fierer N, Allen A S, Schimel J P, Holden P A. Controls on microbial CO2production: a comparison of surface and subsurface soil horizons. Global Change Biology, 2003, 9(9): 1322- 1332.

[94] Davidson E A, Janssens I A, Luo Y Q. On the variability of respiration in terrestrial ecosystems: moving beyondQ10. Global Change Biology, 2006, 12(2): 154- 164.

[95] Fang C M, Smith P, Moncrieff J B, Smith J U. Similar response of labile and resistant soil organic matter pools to changes in temperature. Nature, 2005, 433(7021): 57- 59.

[96] Fang C, Moncrieff J B, Gholz H L, Clark K L. Soil CO2efflux and its spatial variation in a Florida slash pine plantation. Plant and Soil, 1998, 205(2): 135- 146.

[97] Giardina C P, Ryan M G. Evidence that decomposition rates of organic carbon in mineral soil do not vary with temperature. Nature, 2000, 404(6780): 858- 861.

[98] Dungait J A J, Hopkins D W, Gregory A S, Whitmore A P. Soil organic matter turnover is governed by accessibility not recalcitrance. Global Change Biology, 2012, 18(6): 1781- 1796.

[99] Ma Y C, Piao S L, Sun Z Z, Lin X, Wang T, Yue C, Yang Y. Stand ages regulate the response of soil respiration to temperature in aLarixprincipis-rupprechtiiplantation. Agricultural and Forest Meteorology, 2014, 184: 179- 187.

[100] Franzluebbers A J, Haney R L, Honeycutt C W, Arshad M A, Schomberg H H, Hons F M. Climatic influences on active fractions of soil organic matter. Soil Biology and Biochemistry, 2001, 33(7/8): 1103- 1111.

[101] Gershenson A, Bader N E, Cheng W X. Effects of substrate availability on the temperature sensitivity of soil organic matter decomposition. Global Change Biology, 2009, 15(1): 176- 183.

[102] Conant R T, Steinweg J M, Haddix M L, Paul E A, Plante A F, Six J. Experimental warming shows that decomposition temperature sensitivity increases with soil organic matter recalcitrance. Ecology, 2008, 89(9): 2384- 2391.

[103] Larionova A A, Yevdokimov I V, Bykhovets S S. Temperature response of soil respiration is dependent on concentration of readily decomposable C. Biogeosciences, 2007, 4(6): 1073- 1081.

[104] Hamdi S, Chevallier T, Bernoux M. Testing the application of an agronomic concept to microbiology: A degree-day model to express cumulative CO2emission from soils. European Journal of Agronomy, 2012, 43: 18- 23.

[105] Besnard E, Chenu C, Balesdent J, Puget P, Arrouays D. Fate of particulate organic matter in soil aggregates during cultivation. European Journal of Soil Science, 1996, 47(4): 495- 503.

[106] Razafimbelo T M, Albrecht A, Oliver R, Chevallier T, Chapuis-Lardy L, Feller C. Aggregate associated-C and physical protection in a tropical clayey soil under Malagasy conventional and no-tillage systems. Soil and Tillage Research, 2008, 98(2): 140- 149.

[107] Thornley J H M, Cannell M G R. Soil Carbon Storage Response to Temperature: an Hypothesis. Annals of Botany, 2001, 87(5): 591- 598.

[108] Marschner B, Bredow A. Temperature effects on release and ecologically relevant properties of dissolved organic carbon in sterilised and biologically active soil samples. Soil Biology and Biochemistry, 2002, 34(4): 459- 466.

[109] Hamdi S, Moyano F, Sall S, Bernoux M, Chevallier T. Synthesis analysis of the temperature sensitivity of soil respiration from laboratory studies in relation to incubation methods and soil conditions. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 58: 115- 126.

Effects of warming on soil organic carbon mineralization: A review

HUANG Jinxue1,2, XIONG Decheng1,2, LIU Xiaofei1,2,YANG Zhijie1,2,*, XIE Jinsheng1,2, YANG Yusheng1,2

1StateKeyLaboratoryofSubtropicalMountainEcology(FoundedbyMinistryofScienceandTechnologyandFujianProvince),FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China2InstituteofGeographicalSciences,FujianNormalUniversity,FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China

Soil organic carbon is the largest carbon pool of the terrestrial ecosystem. Global warming could affect the size of carbon fluxes and result in a net release of carbon from soil to the atmospheric as CO2. The response and adaptation of soil organic carbon to climate change play an important role in predicting future effects of climate change. However, there are many unsolved issues regarding the effect of warming on soil organic carbon mineralization and its mechanism. This study reviewed the effects of warming on soil organic carbon mineralization. The results showed that warming could promote soil organic carbon emission, which primarily resulted from changes in soil microbial metabolic activity or microbial community composition. Moreover, there was a large difference in emission intensity with different ecosystem types, warming modes, warming seasons, and the durations of warming. Furthermore, soil microorganisms would acclimate and adapt to long-term warming, thus reduced or alleviated the positive feedback effect of the terrestrial ecosystem on global warming. However, these results were based mainly on temperate regions, and the effect of warming experimentsinsitufor areas with high productivity and rich biodiversity, such as the tropical and subtropical regions, need further research. The method of soil incubation could reveal the influence and mechanism of temperature on soil organic carbon mineralization but cannot simulate real field results. Similarly, different types of field warming, as well as variety in the types of incubation, could reduce the comparability among different methods. Moreover, it is difficult to estimate the discrepancy among the results derived from the differences in the methods. Therefore, this review put forward the prospect of an additional study, to provide a theoretical basis for further research concerning the effects of warming on soil organic carbon.

field in situ research; incubation; refilled soils; mineral soil respiration; temperature sensitivity

國家重大科學研究計劃課題(2014CB954003)；國家自然科學基金(31500408)；國家自然科學基金(31500407)

2016- 07- 26;

2016- 12- 02

10.5846/stxb201607261526

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zhijieyang@fjnu.edu.cn

黃錦學, 熊德成, 劉小飛, 楊智杰, 謝錦升, 楊玉盛.增溫對土壤有機碳礦化的影響研究綜述.生態(tài)學報,2017,37(1):12- 24.

Huang J X, Xiong D C, Liu X F,Yang Z J, Xie J S, Yang Y S.Effects of warming on soil organic carbon mineralization: A review.Acta Ecologica Sinica,2017,37(1):12- 24.