補(bǔ)充非寄主食物對(duì)芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂控害行為權(quán)衡的影響

肖 悅，王文霞，張毅波，陸書(shū)龍，陶淑霞，劉萬(wàn)學(xué)*

(1.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，長(zhǎng)春 130118；2.中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲(chóng)害生物學(xué)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193)

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補(bǔ)充非寄主食物對(duì)芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂控害行為權(quán)衡的影響

肖 悅1,2，王文霞2，張毅波2，陸書(shū)龍2，陶淑霞1，劉萬(wàn)學(xué)2*

(1.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，長(zhǎng)春 130118；2.中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲(chóng)害生物學(xué)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193)

芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂均為強(qiáng)卵育型(synovigenic)寄生蜂，成蟲(chóng)具有產(chǎn)卵寄生致死、寄主取食致死和寄主叮蟄直接致死3種寄主致死行為。為了明確成蟲(chóng)補(bǔ)充非寄主食物營(yíng)養(yǎng)對(duì)2種姬小蜂控害潛力/控害行為的影響，本文比較研究了分別提供寄主食物和寄主食物+非寄主食物(10%葡萄糖)條件下的2種姬小蜂在初羽化前期(前6 d)內(nèi)對(duì)美洲斑潛蠅幼蟲(chóng)的致死行為的影響。結(jié)果顯示：在僅提供寄主食物時(shí)，芙新姬小蜂的寄生、取食和總體致死量均顯著的高于潛蠅姬小蜂，但是直接致死能力卻弱于后者；補(bǔ)充非寄主食物和僅提供寄主食物處理相比，兩種寄生蜂的寄生量，取食量和總致死量均呈下降趨勢(shì)。該研究顯示：在初羽化前期，取食寄主食物的雌蜂比取食寄主食物+葡萄糖的雌蜂具有更強(qiáng)的致死能力。

卵育性寄生蜂；非寄主食物；寄主致死行為；寄主取食；寄主叮蟄

美洲斑潛蠅LiriomyzasativaeBlanchard是一種世界性的蔬菜、花卉等經(jīng)濟(jì)作物上的一類(lèi)重要小型害蟲(chóng)，成、幼蟲(chóng)均可為害；雌成蟲(chóng)刺傷植物葉片并進(jìn)行取食和產(chǎn)卵，尤其是幼蟲(chóng)潛入植物葉片危害，產(chǎn)生不規(guī)則白色蟲(chóng)道即“潛道”，影響植物的光合作用，嚴(yán)重降低作物產(chǎn)量甚至絕收(康樂(lè)，1996；Kangetal., 2007)。在我國(guó)，美洲斑潛蠅于1994年在海南省三亞市蔬菜上發(fā)現(xiàn)，目前在我國(guó)大陸31省市以及臺(tái)灣地區(qū)均有分布(相君成等，2012)，對(duì)我國(guó)的蔬菜、花卉等經(jīng)濟(jì)作物造成了重大損失和嚴(yán)重威脅。

20世紀(jì)50年代前，美洲斑潛蠅等潛葉蠅因寄生性天敵種類(lèi)豐富、自然控制作用強(qiáng)，曾被認(rèn)為是一類(lèi)不會(huì)導(dǎo)致重大經(jīng)濟(jì)損失的小型害蟲(chóng)(Hansson, 1985)。但由于農(nóng)藥的頻用和濫用，美洲斑潛蠅的自然天敵受到抑制，另外由于美洲斑潛蠅寄主范圍廣、世代歷期短、繁殖力高、“潛道”隱蔽為害、易產(chǎn)生抗藥性等特性(Rathmanetal.,1991；康樂(lè),1996；Kangetal.,2007;相君成等，2012)，合理利用寄生蜂進(jìn)行“綠色”防控是目前的首選措施，并已在歐美等發(fā)達(dá)國(guó)家得到了廣泛應(yīng)用(陸慶光，1997；劉萬(wàn)學(xué)等，2013)。

芙新姬小蜂N(xiāo)eochrysocharisformosa(Westwood)和潛蠅姬小蜂Diglyphusisaea(Walker)是美洲斑潛蠅的優(yōu)勢(shì)寄生性天敵，對(duì)美洲斑潛蠅有很好的生防控制潛力(王偉等, 2012；劉萬(wàn)學(xué)等, 2013)。兩種姬小蜂均是典型的寄主取食型(host feeding)寄生蜂，不僅具有產(chǎn)卵寄生的繁殖型控害行為，而且具有寄主取食和寄主叮蟄直接致死的非繁殖型控害行為，非繁殖型控害行為顯著增加了其控害潛力(錢(qián)景泰等，2005; Hondoetal., 2006; Kaspietal., 2011;Zhangetal.,2011, 2014;Liuetal.,2015)；另外，2種姬小蜂均是強(qiáng)卵育型(synovigenic)寄生蜂，潛蠅姬小蜂初羽化雌蜂體內(nèi)幾乎無(wú)成熟卵子，而芙新姬小蜂具有一定初始抱卵量，雌蜂必須繼續(xù)取食才能促進(jìn)卵子發(fā)生和成熟(Zhangetal.,2011, 2014; Liuetal., 2014, 2015)。卵育程度的不同影響著寄主取食型寄生蜂對(duì)寄生和取食行為的抉擇，同時(shí)在自然條件下，寄主取食型寄生蜂的食物來(lái)源不僅包括寄主食物，還有花蜜、甘露、蜜露等非寄主食物(Jervisetal., 2008；史樹(shù)森等，2009)，不同營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的攝取影響著寄生蜂成蟲(chóng)的營(yíng)養(yǎng)補(bǔ)充與分配，改變了寄生蜂的抱卵量和能量?jī)?chǔ)備，進(jìn)而影響寄生蜂的行為和生防能力(Jervisetal., 2008)。目前針對(duì)補(bǔ)充營(yíng)養(yǎng)對(duì)寄主取食型寄生蜂的控害行為影響的研究較少，本研究基于2種姬小蜂的控害行為及卵育性特性，比較研究補(bǔ)充非寄主營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)對(duì)寄生蜂的控害行為權(quán)衡的影響，比較研究補(bǔ)充寄主食物和寄主食物+非寄主食物對(duì)2種卵育程度不同的姬小蜂的控害行為權(quán)衡的影響，以期為評(píng)價(jià)寄生蜂的控害效應(yīng)及田間應(yīng)用提供指導(dǎo)。

1 材料與方法

1.1 蟲(chóng)源采集及飼養(yǎng)

美洲斑潛蠅采自中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院試驗(yàn)站菜豆地，在在室內(nèi)用矮生油豆Phaseolusvulgaris進(jìn)行長(zhǎng)期連代飼養(yǎng)。芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂采自云南省昆明市呈貢縣芹菜基地，其寄主為南美斑潛蠅Liriomyzahuidobrensis。在溫室內(nèi)用2齡末-3齡初的美洲斑潛蠅幼蟲(chóng)進(jìn)行長(zhǎng)期連代飼養(yǎng)。溫室飼養(yǎng)條件：溫度26℃，濕度RH 70%±5%，自然光照。

1.2 不同食物種類(lèi)對(duì)兩種姬小蜂雌蜂寄主致死行為的影響

為了明確補(bǔ)充非寄主食物對(duì)姬小蜂成蟲(chóng)寄主致死行為的影響，2種姬小蜂分別設(shè)置提供寄主幼蟲(chóng)和提供寄主幼蟲(chóng)+10%葡萄糖溶液2種處理類(lèi)型。

提供寄主幼蟲(chóng)的處理的操作過(guò)程為：將含有2齡末-3齡初美洲斑潛蠅幼蟲(chóng)(20頭左右)的油豆葉片放入培養(yǎng)皿中(=9 cm, H=2.2 cm)，油豆葉柄用蘸滿(mǎn)蒸餾水的脫脂棉包住以保持葉片新鮮，培養(yǎng)皿底部放置一張潤(rùn)濕的濾紙(=9 cm)以保濕；分別將2種姬小蜂的健康活躍初羽化成蜂配對(duì)移入培養(yǎng)皿，然后用封口膜將培養(yǎng)皿封好，并用解剖針在封口膜上均勻扎30個(gè)孔以保持空氣流通。將培養(yǎng)皿移入人工氣候箱(26℃培養(yǎng)。提供寄主幼蟲(chóng)+10%葡萄糖溶液的處理，即在提供寄主幼蟲(chóng)的處理的基礎(chǔ)上，用移液槍在油豆葉片周?chē)鶆螯c(diǎn)10%葡萄糖溶液液滴約20粒。每天(在人工氣候箱亮燈前)更換食物/培養(yǎng)皿。實(shí)驗(yàn)持續(xù)6 d；每處理20個(gè)重復(fù)。

更換的培養(yǎng)皿繼續(xù)置于上述的人工氣候箱進(jìn)行培養(yǎng)。48 h后，在解剖鏡下觀察記錄培養(yǎng)皿葉片上斑潛蠅幼蟲(chóng)被寄生蜂的寄生致死數(shù)、取食致死數(shù)和寄主叮蟄直接致死數(shù)。寄生蜂3種致死行為結(jié)果的判定參考以前的方法(Liuetal.,2014; Zhangetal., 2014; Liuetal., 2015)，即：芙新姬小蜂為內(nèi)寄生蜂，“僵死”的斑潛蠅幼蟲(chóng)體內(nèi)有寄生蜂幼蟲(chóng)或卵記為寄生致死；潛蠅姬小蜂為外寄生蜂，“僵死”的斑潛蠅幼蟲(chóng)體表或附近有初孵幼蟲(chóng)或卵記為寄生致死；寄主取食為寄生蜂利用口器直接將寄主幼蟲(chóng)體內(nèi)血液和組織液吸食至干癟，只剩下一層表皮；寄主叮蟄的直接致死為寄主幼蟲(chóng)蟲(chóng)體僵硬死亡，但蟲(chóng)體飽滿(mǎn)，體表常有寄生蜂產(chǎn)卵器穿刺留下的黑點(diǎn)，且沒(méi)有寄生蜂的卵或幼蟲(chóng)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

同種寄生蜂在不同食物處理間的致死能力(包括寄生量、取食量、直接致死量和總致死量)差異和同種食物處理內(nèi)不同寄生蜂間致死能力的差異均采用單因素方差分析(One-way ANOVA+LSD)。所有分析均采用SAS(9.2 version)軟件。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同食物源對(duì)兩種寄生蜂的控害效應(yīng)及控害行為的影響

不同的營(yíng)養(yǎng)提供方式對(duì)2種姬小蜂的控害行為“權(quán)衡”產(chǎn)生了顯著影響，2種姬小蜂的控害潛力存在種間差異(表1和圖1)。從表1的結(jié)果來(lái)看，僅提供寄主食物時(shí)，芙新姬小蜂的寄主取食數(shù)(F1,40=26.35,P<0.0001)和寄生致死數(shù)(F1,40=12.73,P<0.0001)顯著高于提供寄主食物+非寄主食物的處理，而直接致死數(shù)(F1,40=21.92,P<0.0001)則反之，總致死量(F1,40=3.89,P=0.0556)則沒(méi)有顯著差異；在僅提供寄主食物條件下，潛蠅姬小蜂的寄主取食數(shù)(F1,36=5.41,P=0.0258)、寄生致死數(shù)(F1,36=5.54,P=0.0242)、直接致死數(shù)(F1,36=10.48,P=0.0026)和總致死數(shù)(F1,36=13.31,P=0.0008)均顯著高于提供寄主食物+非寄主食物的處理。

在僅提供寄主食物的處理中，芙新姬小蜂的寄主取食數(shù)(F1,37=55.30,P<0.0001)、寄生致死數(shù)(F1,37=98.88,P<0.0001;)和總致死數(shù)(F1,37=51.09,P<0.0001)均顯著高于潛蠅姬小蜂，而直接質(zhì)量數(shù)卻顯著小于后者(F1,37=20.37,P<0.0001)；在提供寄主食物和非寄主食物的處理中，芙新姬小蜂的寄主取食致死數(shù)(F1,39=13.91,P=0.0006)、寄生致死數(shù)(F1,39=50.57,P<0.0001)、直接致死數(shù)(F1,39=10.84,P=0.0021)和總致死數(shù)(F1,39=67.26,P<0.0001)均顯著大于潛蠅姬小蜂。

表1 不同食物處理對(duì)兩種寄生蜂雌蜂的控害行為的影響(前6 d)

注：同列數(shù)據(jù)后的不同小寫(xiě)表示同種寄生蜂內(nèi)不同食物處理間生活史的差異顯著，不同大寫(xiě)字母表示同種食物處理內(nèi)不同寄生蜂間生活史差異顯著。Notes: Different lowercase letter in the same column means there are significant differences between different food treatments in the same speices, different capital letter in the same column means there are significant differences between different species in the same food treatment.

2.2 不同食物源對(duì)兩種寄生蜂控害行為的動(dòng)態(tài)影響

在兩種食物處理?xiàng)l件下，芙新姬小蜂的寄生量(圖1a)、取食量(圖1b)、總致死量(圖1c)和直接致死能力(圖1d)隨著寄生蜂年齡的增加均呈緩慢增加的趨勢(shì)，但只提供寄主食物時(shí)，增加幅度較大；類(lèi)似的，潛蠅姬小蜂的寄生量(圖1a)、取食量(圖1b)和總致死量(圖1c)的變化趨勢(shì)與芙新姬小蜂一致，但幅度較低。不同的是，在提供非寄主食物時(shí)，潛蠅姬小蜂的直接致死量增幅較大，并高于僅提供寄主食物的處理。

分別提供兩種食物的條件下，芙新姬小蜂的寄生量、取食量和總致死量均大于潛蠅姬小蜂。然而，僅提供寄主食物時(shí)，芙新姬小蜂的直接致死量卻顯著低于潛蠅姬小蜂，但當(dāng)添加非寄主食物后，芙新姬小蜂的直接致死量又會(huì)高于潛蠅姬小蜂(圖1d)。

圖1 在兩種不同食物處理?xiàng)l件下，芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂的寄生量(a)，取食量(b)，總致死量(c)和直接致死量(d)的變化趨勢(shì)Fig. 1 Dynamics of host parasitized (a), host-feeding events (b),total host mortality (c) and hoststinging (d) of two parasitoids in different food treatments

3 結(jié)論與討論

芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂是斑潛蠅的2種主要的優(yōu)勢(shì)寄生蜂，分布廣，控害潛力強(qiáng)(王偉等, 2012;劉萬(wàn)學(xué)等, 2013)，2種姬小蜂不僅具有繁殖型(產(chǎn)卵/寄生)控害行為，而且具有非繁殖型(寄主取食、寄主叮蟄的直接致死)控害行為。本文的結(jié)果和前人的結(jié)果(錢(qián)景泰等, 2005; Hondoetal., 2006; Zhangetal., 2011; Zhangetal., 2014; Liuetal., 2015)均顯示，這2種姬小蜂的非繁殖型控害行為顯著增加了寄生蜂的控害潛力；本實(shí)驗(yàn)顯示，在提供寄主食物的處理中，芙新姬小蜂的非繁殖型致死寄主數(shù)占寄生致死數(shù)的64%，而在提供寄主食物+非寄主食物的處理中，非繁殖型致死寄主數(shù)和寄生致死數(shù)相當(dāng)；潛蠅姬小蜂在分別提供寄主食物和寄主食物+非寄主食物的處理中，其非繁殖型致死寄主數(shù)分別占寄生致死數(shù)的65%和67%。

芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂均是典型的寄主取食型寄生蜂(王偉等,2012；劉萬(wàn)學(xué)等,2013)，由于寄生蜂成蟲(chóng)期不能原位合成用于雌蜂卵子發(fā)生和卵成熟的脂類(lèi)物質(zhì)(Visseretal.,2010)，我們前期的結(jié)果也證實(shí)如此，這2種姬小蜂需要取食寄主幼蟲(chóng)和非寄主食物來(lái)維持自身存活和繁殖所需要的營(yíng)養(yǎng)(Zhangetal., 2011, 2014; Liuetal., 2014; Wangetal., 2014; Liuetal., 2015)；2種姬小蜂均是強(qiáng)卵育型寄生蜂(Zhangetal.,2011;Liuetal.,2014; Liuetal.,2015)，但卵育性(synovigeny)程度存在一定的種間差異(Liuetal.,2014)，芙新姬小蜂初羽化雌蜂卵巢內(nèi)有幾粒成熟卵子，而潛蠅姬小蜂初羽化雌蜂卵巢內(nèi)幾乎無(wú)成熟卵子；從本研究的雌蜂產(chǎn)卵發(fā)生動(dòng)態(tài)(如首日產(chǎn)卵量)也印證了這一結(jié)論。

由于田間條件下，雌蜂也可取食非寄主食物(如花蜜、蜜露等)(Jervisetal.,2008)，補(bǔ)充非寄主食物無(wú)疑會(huì)對(duì)寄主取食型寄生蜂的控害行為產(chǎn)生顯著影響。本研究結(jié)果顯示，補(bǔ)充葡萄糖后，相比僅提供寄主食物處理，兩種寄生蜂的寄生量，取食量和總致死量均呈下降趨勢(shì)(表1和圖1)，這可能是由于雌蜂增加從非寄主食物中獲得了能量物質(zhì)，從而減少了從取食寄主幼蟲(chóng)中獲取能量物質(zhì)，而減少了寄主幼蟲(chóng)取食數(shù)也間接降低了雌蜂對(duì)產(chǎn)卵所需的脂類(lèi)物質(zhì)的獲取，從而減低卵子發(fā)生和卵成熟速率；Liu等(2015)也發(fā)現(xiàn)，補(bǔ)充蜂蜜水可以顯著降低芙新姬小蜂的日平均取食數(shù)和日平均產(chǎn)卵量。有研究發(fā)現(xiàn)，補(bǔ)充非寄主食物可以顯著延長(zhǎng)芙新姬小蜂雌蜂壽命，從而顯著提升整個(gè)成蟲(chóng)期的控害潛力(Liuetal., 2015)；而本研究顯示補(bǔ)充葡萄糖后，相比僅提供寄主食物處理，兩種姬小蜂的總致死量均呈下降趨勢(shì)，這可能主要是因?yàn)楸緦?shí)驗(yàn)只持續(xù)6 d的原因。

隨著寄生蜂日齡的增加，寄生蜂3種控害潛力均呈平穩(wěn)上升趨勢(shì)(圖1)，分別在第4天和第5天達(dá)到高峰。因?yàn)閮煞N寄生蜂都是典型的卵育型寄生蜂，寄生蜂隨著從外界攝入營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)隨年齡的增加而增加，進(jìn)而促進(jìn)了兩種寄生蜂的卵子的發(fā)育，增加了抱卵量，進(jìn)而增加寄生蜂的生殖力。

本文的結(jié)果亦顯示，在寄生蜂羽化后的前6 d的4種營(yíng)養(yǎng)提供方式，芙新姬小蜂的總控害潛力大于潛蠅姬小蜂，寄主取食數(shù)和寄生致死數(shù)前者顯著大，而直接致死數(shù)后者顯著大；從2種寄生蜂的日平均控害行為，這也與相關(guān)報(bào)道(Zhangetal.,2011, 2014; Liuetal.,2015)較為一致，但在最適應(yīng)溫度下，由于潛蠅姬小蜂的壽命長(zhǎng)于芙新姬小蜂，因此整個(gè)成蟲(chóng)期的控害潛力也大于芙新姬小蜂(Zhangetal.,2014)；從寄生蜂短期釋放的控害效應(yīng)，可優(yōu)先采用芙新姬小蜂，而從長(zhǎng)期持續(xù)控害角度，可以釋放潛蠅姬小蜂或同時(shí)釋放2種姬小蜂。盡管2種寄生蜂的溫度適應(yīng)范圍均廣(王偉等,2012；劉萬(wàn)學(xué)等,2013)，但芙新姬小蜂更相對(duì)適應(yīng)高溫，而潛蠅姬小蜂相對(duì)更適應(yīng)稍涼爽的氣候(Hondoetal., 2006)，因此，可以根據(jù)斑潛蠅的發(fā)生環(huán)境條件，綜合考慮2種寄生蜂的聯(lián)合釋放策略。

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Effect of supplement non-host food on the host-killing behaviors ofNeochrysocharisformosa(Westwood) andDiglyphusisaea(Walker)(Hymenptera: Eulophinae)

XIAO Yue1,2，WANG Wen-Xia2，ZHANG Yi-Bo2，LU Shu-Long2，TAO Shu-Xia1，LIU Wan-Xue2*

(1. College of Agronomy, Jilin Agricultural University, Changchun 130118, China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China)

Neochrysocharisformosa(Westwood) andDiglyphusisaea(Walker) (Hymenptera: Eulophinae) are important synovigenic parasitoids for Agromyzid leafminer, which have three types of host-killing behavior:parastized host, host feeding, and host stinging. In order to explore the effects of non-host food on the host-killing behaviors of those two parasitoids, we compared the influences of the host-killing behaviors of the newly emerged femaleN.formosaandD.isaeawhen host food and non-host +host food were supplied at the beginning of 6 days, respectively. The results showed that the host-feeding, fecundity and host mortality ofN.formosawhen only host food was supplied were significant higher than those ofD.isaeain the host food treatment.However, the number of host-only-stinging forN.formosawas lower thanD.isaea.Compared with the host food treatment, the host feeding,fecundity and host mortality of bothN.formosaandD.isaeadecreased significantly in the non-host food treatment. In conclusion,the newly emerged female feeding hosts only have stronger lethal capability than those feeding glucose.

Synovigenic parasitoid;non-host food;host-killing behaviors; host feeding; host stinging

北京市自然科學(xué)基金(6142016)；十二五國(guó)家科技支撐計(jì)劃課題(2012BAD19B06);國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃項(xiàng)目(2016YFC1201200)

肖悅，女，1991年生，碩士生，研究方向?yàn)槿肭趾οx(chóng)生物防治，E-mail：xiaoyue199109@163.com

*通訊作者Author for correspondence, E-mail：liuwanxue@caas.cn

2016-01-15；接收日期：2016-03-02

Q968.1;S476

A

1674-0858(2016)06-1231-06