鳥糞以及土壤中硫酸鹽還原菌在濕地汞污染監(jiān)測中的作用

馬志龍李天芳劉化金周學(xué)紅

(1.東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物資源學(xué)院，哈爾濱，150040；2.黑龍江省瀕危野生動(dòng)物救護(hù)繁育中心，哈爾濱，150090；3.黑龍江興凱湖國家級自然保護(hù)區(qū)管理局，密山，158300)

鳥糞以及土壤中硫酸鹽還原菌在濕地汞污染監(jiān)測中的作用

馬志龍李天芳劉化金周學(xué)紅1*

(1.東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物資源學(xué)院，哈爾濱，150040；2.黑龍江省瀕危野生動(dòng)物救護(hù)繁育中心，哈爾濱，150090；3.黑龍江興凱湖國家級自然保護(hù)區(qū)管理局，密山，158300)

鳥糞；

(1.College of Wildlife Resources，Northeast Forestry University， Harbin，150040，China；2.Center of Breeding and Rescuing Endangered Wildlife， Harbin，150090，China；3.Administration of Heilongjiang Xingkai Lake National Nature Reserve，Mishan，158300，China)

汞是一種全球性的污染物質(zhì)，具高度揮發(fā)性，并且能夠通過生物搬運(yùn)、大氣環(huán)流[1]等方式在全球范圍內(nèi)循環(huán)流動(dòng)。由于全球范圍內(nèi)工業(yè)的快速發(fā)展，在很長時(shí)間內(nèi)汞一直在污染環(huán)境，破壞生態(tài)系統(tǒng)乃至威脅人類的健康。汞是國家環(huán)保部和美國環(huán)境保護(hù)局(USEPA)的重點(diǎn)監(jiān)控元素之一[2]，其對環(huán)境和生態(tài)系統(tǒng)的持續(xù)性、嚴(yán)重性危害已引起全球性關(guān)注[3]。而且在汞的不同化合物中以甲基汞的毒性最大，在生物相中富集水平也較高。

濕地被稱為汞的活性庫[4]，即使周圍環(huán)境中無明顯汞污染源，濕地土壤中的汞含量一般也會(huì)處于較高水平。這是由于濕地含有豐富的可溶性碳以及腐殖酸，能與汞形成穩(wěn)定的絡(luò)合物。濕地可以為汞甲基化細(xì)菌提供理想環(huán)境，從而產(chǎn)生較多毒性較強(qiáng)的甲基汞。甲基汞不易在物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)中分解、易富集并通過食物鏈或者空氣揚(yáng)塵危害動(dòng)物及人體健康，還易進(jìn)一步地引起大氣和水環(huán)境質(zhì)量的惡化[5]。

硫酸鹽還原菌(Sulfate-Reducing Bacteria，簡稱SRB)，一種厭氧微生物，廣泛存在于土壤、河水、地下管道以及油氣井等缺氧環(huán)境中。1985年，Compeau和Bartha[6]發(fā)現(xiàn)，河口厭氧沉積物中的硫酸鹽還原菌可以使汞發(fā)生甲基化作用，隨后，眾多研究均顯示硫酸鹽還原菌在其他沉積物[7-8]、水體[9]及昆蟲腸道[10]等環(huán)境中汞的甲基化過程中發(fā)揮了主要作用，證實(shí)了硫酸鹽還原菌是一類主要的汞甲基化細(xì)菌。

1 鳥糞對濕地汞污染的指示性作用

濕地鳥類作為濕地生態(tài)系統(tǒng)中的重要組成部分，是濕地生態(tài)系統(tǒng)中營養(yǎng)級最高的一個(gè)類群，一般處于食物鏈的頂端。鳥類的分布區(qū)域也極為廣泛，是動(dòng)物界中占有水、陸、空三個(gè)領(lǐng)域的唯一一綱，可反映大范圍、多空間不同環(huán)境污染的狀況。而且鳥類是科研人員容易觀察的類群，分布范圍廣，棲息在多種多樣的生境中，人們對大多數(shù)鳥類的生態(tài)學(xué)習(xí)性已經(jīng)有所了解，調(diào)查和研究方法也已經(jīng)相當(dāng)完善，在實(shí)際工作中的費(fèi)用較低[11]。國內(nèi)外許多學(xué)者已將鳥類作為環(huán)境污染的指示生物，美國早在1972年就確定了鳥類作為環(huán)境變化中最具普遍意義指示物種的地位，至80年代末，鳥類用于環(huán)境污染中的研究就已相對完善，構(gòu)建了相對完整的研究體系，并廣泛應(yīng)被用于重金屬及其他污染的監(jiān)測中[12]。由此可見，濕地鳥類對于監(jiān)測濕地生態(tài)系統(tǒng)中汞污染狀況有著重要作用。

濕地鳥類對甲基汞的暴露主要是由于食用了富集甲基汞的魚類[13-14]。而鳥類為適應(yīng)飛行而新陳代謝旺盛，對外源性化合物的生物轉(zhuǎn)化代謝速率也非常高，因此受到環(huán)境物質(zhì)影響更為明顯，且對甲基汞暴露的毒性作用也極為敏感[15-17]，所以，鳥體內(nèi)富集汞的速率也非?？靃18]。并且這種污染狀況可以通過鳥體組織或者糞便中的污染物含量較真實(shí)地反映出來[19]。尤其是雛鳥，其食物主要由親鳥從營巢地周邊取來，因此，通過對雛鳥組織及其糞便污染程度的檢測能夠更加準(zhǔn)確地反映當(dāng)?shù)丨h(huán)境的污染狀況[20]。

2 鳥糞及其土壤中硫酸鹽還原菌的富集

土壤常被認(rèn)為是微生物的“天然棲息地”，研究表明，每克土壤中約含有100億左右微生物，因此，土壤為微生物的提取提供了數(shù)量以及種類上的支持[21]。研究表明，土壤中含有大量的還原性細(xì)菌，如硫酸鹽還原菌以及鐵還原菌等，這些細(xì)菌一般有著腐蝕性作用，而在這些菌類當(dāng)中，硫酸鹽還原菌的腐蝕性以及豐富度都較為突出[22-24]。

糞便作為動(dòng)物的排泄物含有大量的微生物，尤其是鳥糞，由于鳥類為適應(yīng)飛行而導(dǎo)致的高新陳代謝速率，因此鳥糞中的微生物含量較高。并且，鳥類為了避免體內(nèi)汞富集，通常通過換羽以及排泄等方式排出體內(nèi)的汞[25]，而鳥類腸道內(nèi)通常含有將汞進(jìn)行甲基化的細(xì)菌，而在這些菌類當(dāng)中，又以硫酸鹽還原菌的含量及種類最為顯著[26]，而這些細(xì)菌一般會(huì)同其甲基化產(chǎn)物通過糞便一同排出體外，因此，鳥糞中的硫酸鹽還原菌含量一般較高。

3 硫酸鹽還原菌在濕地汞監(jiān)測中的作用

3.1 硫酸鹽還原菌對汞的甲基化作用

早在20世紀(jì)70年代，汞的甲基化就已引起了人們廣泛關(guān)注。大量的研究表明，汞甲基化主要是發(fā)生于厭氧環(huán)境下[27]，是微生物參與的過程，其中最主要是硫酸鹽還原菌和鐵還原菌[28-31]，而硫酸鹽還原菌更是被認(rèn)為是生態(tài)系統(tǒng)中促進(jìn)汞甲基化的最主要的微生物。

Compeau和Bartha[6]利用產(chǎn)甲烷菌的特異性抑制劑2-溴乙基磺酸鈉(30 mmol·L-1)抑制鹽沼地沉積物中產(chǎn)甲烷菌的活性，結(jié)果其甲基化并沒有減弱，反而增強(qiáng)；而硫酸鹽還原的抑制劑鉬酸鹽(20 mmol· L-1)抑制了95%的無機(jī)汞甲基化，因此得出硫酸鹽還原菌是厭氧沉積物中主要的甲基化菌的重要結(jié)論。此后，大量的鉬酸鹽抑制實(shí)驗(yàn)研究被進(jìn)行，并且結(jié)果均表明硫酸鹽還原菌是海洋、河口和淡水沉積物中主要的汞甲基化菌。同時(shí)，許多其他研究表明，盡管環(huán)境中汞的甲基化和硫酸鹽還原菌存在著明顯的聯(lián)系[27]，但是并不是所有的硫酸鹽還原菌都可以使汞甲基化，能甲基化的硫酸鹽還原菌菌株隨機(jī)分布于系統(tǒng)樹中[32]，并且根據(jù)能否把底物徹底氧化，硫酸鹽還原菌可分為完全氧化菌和不完全氧化菌兩類[33]。King等[30]發(fā)現(xiàn)，完全氧化菌比不完全氧化菌具有更強(qiáng)的甲基化能力。同時(shí)，Ekstrom等[33]研究發(fā)現(xiàn)，硫酸鹽還原菌的甲基化能力并不依賴于菌株的代謝類型，Ranchou-Peyruse等[34]也指出甲基化能力取決于菌株，而并非取決于微生物的種、屬，或者代謝類型。

3.2 硫酸鹽還原菌甲基化的影響因素

甲基化反應(yīng)的強(qiáng)弱通常用甲基化速率表征，甲基化速率越高，甲基化作用就越強(qiáng)，潛在的環(huán)境及生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)也就越大。對于硫酸鹽還原菌而言，其甲基化速率可以認(rèn)為是其活性的外部表征，因此通過濕地鳥糞以及土壤中硫酸鹽還原菌活性的檢測，就可以反映出濕地生態(tài)系統(tǒng)中汞的甲基化狀況。然而，在硫酸鹽還原菌對汞進(jìn)行甲基化的過程中，有許多生物及理化因素會(huì)對其效果產(chǎn)生影響[35]，具體內(nèi)容如下。

3.2.1 生物因素

對汞甲基化速率造成影響的生物因素有多種，主要包括生物種類的不同、硫酸鹽還原菌的生長階段、汞的生物可利用性以及生物間的相互作用，這些生物因素對汞甲基化的影響方式較非生物因素而言更為復(fù)雜，影響結(jié)果也多為幾個(gè)不同的主要影響因素綜合作用的結(jié)果[36-37]。

3.2.2 溫度

研究者發(fā)現(xiàn)，在不同季節(jié)中，以夏季沉積物中汞的甲基化效率最高，并認(rèn)為這可能是由于溫度的變化所導(dǎo)致微生物活性的改變而引起的[38-40]。Yu等[41]研究發(fā)現(xiàn)，晚春時(shí)微生物的甲基化潛力較低，而在夏季后期較高；并且春季去甲基化產(chǎn)物以CH4為主，而夏季則以CO2為主。這說明溫度的變化不僅會(huì)影響MeHg的凈產(chǎn)量，而且還可能會(huì)影響反應(yīng)過程及反應(yīng)產(chǎn)物。

3.2.3 pH

pH一般通過影響汞的生物可利用性和微生物攝入量來影響汞的甲基化，在實(shí)際環(huán)境中，pH對汞甲基化的影響通常表現(xiàn)為與其他環(huán)境條件(如氧化還原條件)相互作用的結(jié)果[42-43]。

3.2.4 鹽度

許多研究發(fā)現(xiàn)，汞的甲基化過程在海洋及河口沉積物中的強(qiáng)度低于淡水沉積物，而這一差異主要?dú)w因于鹽度的不同[7，44-45]，一般表現(xiàn)為高鹽度沉積物中的甲基化水平低于低鹽度沉積物中的甲基化水平，有機(jī)淡水沉積物中汞的甲基化速率則高于礦化淡水沉積物及咸水沉積物中汞的甲基化速率。這些研究表明，環(huán)境中的鹽度是影響微生物甲基化的重要因素之一。

3.2.5 含硫化合物

沉積物中的含硫化合物是控制汞甲基化過程的一個(gè)重要因素[46-47]，一般情況下，高的甲基化速率通常與高的溶解性硫酸鹽含量相一致[48]，而高濃度的硫化物則會(huì)抑制甲基化過程。

3.2.6 有機(jī)質(zhì)

沉積物中的有機(jī)質(zhì)可以通過多種途徑對汞的甲基化過程產(chǎn)生不同影響。一方面，溶解性有機(jī)質(zhì)可以通過增強(qiáng)微生物的活性來促進(jìn)MeHg的產(chǎn)生；另一方面，有機(jī)質(zhì)可以改變汞的生物可利用性，進(jìn)而影響甲基化過程[49]?？偟膩碚f，環(huán)境中有機(jī)質(zhì)含量的增多會(huì)促進(jìn)MeHg的產(chǎn)生[36]。

3.2.7 氧化還原條件

汞的甲基化過程在厭氧或好氧狀態(tài)下均可發(fā)生，但許多研究表明，汞的甲基化發(fā)生過程在厭氧條件下更為強(qiáng)烈[50]，且在厭氧條件下近乎100%溶解態(tài)的無機(jī)汞都能被甲基化。許多研究者發(fā)現(xiàn)，于氧化還原交替地帶甲基化過程最為活躍且MeHg的含量也最高，如沉積物-水體交界面、潮間帶[51-53]等。

3.2.8 其他

除以上影響因素外，其他一些環(huán)境理化性質(zhì)也會(huì)對汞的甲基化過程產(chǎn)生影響。Faganeli等[54]認(rèn)為，汞的遷移轉(zhuǎn)化受到其他元素的生物地球化學(xué)轉(zhuǎn)化過程的強(qiáng)烈影響，尤其是那些對氧化還原敏感且又是微生物生長的必需元素，如Fe、Mn的濃度以及沙帽的有無等。

3.3 硫酸鹽還原菌在監(jiān)測環(huán)境汞污染狀況中的作用

據(jù)研究表明，在極地地區(qū)的鳥糞沉積層中，糞土沉積樣品以及古鳥糞樣品中甲基汞的百分比含量高達(dá)20%，且年份較老的糞便土中的甲基汞的比例要高于年輕樣品中的含量[55-56]。然而，盡管硫酸鹽還原菌在極地土壤沉積層中的濃度較低，但是其濃度卻隨著土壤沉積層深度的增加而減少[55-57]。由此可以發(fā)現(xiàn)，在土壤沉積層中，隨著土壤深度的增加，由于硫酸鹽還原菌對汞的甲基化作用，土壤中甲基汞的比例會(huì)有所增加；而隨著汞甲基化的進(jìn)行，無機(jī)汞的含量減少，導(dǎo)致了硫酸鹽還原菌濃度的降低。由此看來，土壤沉積層中硫酸鹽還原菌的濃度可以在一定程度上反映出該地區(qū)的汞甲基化程度。

在土壤表層，尤其是鳥糞中，蘊(yùn)含著大量硫酸鹽還原菌，而這些硫酸鹽還原菌的活性極易受到外界環(huán)境的影響，因此，通過檢測環(huán)境中的某些特定影響因子就可以粗略推斷環(huán)境中的汞污染狀況的變化趨勢。如就溫度而言，硫酸鹽還原菌的最適溫度是30℃[8，32]，因此夏季也為硫酸鹽還原菌提供了良好的繁殖環(huán)境，Yu等[41]也發(fā)現(xiàn)與其他季節(jié)相比，夏季硫酸鹽還原菌的活性最高，且土壤沉積物中汞的甲基化效率最高。由此可見，溫度可以通過影響硫酸鹽還原菌的活性來影響汞的甲基化速率進(jìn)而影響環(huán)境中甲基汞的生成量。對其他影響硫酸鹽還原菌活性的因子進(jìn)行監(jiān)測亦可以在一定程度上推測出生態(tài)系統(tǒng)中汞污染狀況的變化趨勢。如鹽度和含硫化合物，硫酸鹽還原菌的汞甲基化速率隨鹽度和含硫化合物濃度的提高而降低。

通過上述內(nèi)容可以看出，硫酸鹽還原菌在監(jiān)測環(huán)境汞污染狀況中有著重要作用，不僅可以通過檢測濕地鳥糞以及土壤沉積層中硫酸鹽還原菌的活性、濃度來反映生態(tài)系統(tǒng)中汞的甲基化狀況，更可以通過監(jiān)測生態(tài)系統(tǒng)中影響硫酸鹽還原菌汞甲基化速率的環(huán)境因子來推測生態(tài)系統(tǒng)汞污染水平及其變化趨勢。

4 總結(jié)

盡管鳥類糞便以及土壤沉積物已被廣泛用于汞污染的監(jiān)測，但是這僅僅是通過傳統(tǒng)方法上進(jìn)行的汞濃度檢測鑒定，不僅方法單一，無法全面地評定生態(tài)系統(tǒng)中汞的污染狀態(tài)，更是不能從溫度等環(huán)境因素的變化上預(yù)測生態(tài)系統(tǒng)汞污染狀態(tài)的變化趨勢。本文通過論述鳥糞對濕地汞污染的指示性作用，鳥糞及其土壤中硫酸鹽還原菌的富集狀況，以及硫酸鹽還原菌在監(jiān)測濕地汞污染狀況中的作用得到以下結(jié)論：(1)通過對濕地鳥糞以及土壤中硫酸鹽還原菌的活性以及濃度的檢測，可以監(jiān)測濕地汞的甲基化狀況；(2)通過對影響硫酸鹽還原菌反應(yīng)速率的多種外界因素的變化狀況的監(jiān)測，可以對濕地汞污染的變化趨勢進(jìn)行間接性預(yù)測。

然而，由于受到研究時(shí)間或條件的制約無法長期大范圍的進(jìn)行檢測，并且到目前為止并未制定出一套能夠準(zhǔn)確地反映出濕地汞污染狀況的檢測標(biāo)準(zhǔn)，因此，通過監(jiān)測環(huán)境因子來監(jiān)控生態(tài)系統(tǒng)的汞污染狀態(tài)仍存在諸多挑戰(zhàn)，這些都有待相關(guān)領(lǐng)域的專家學(xué)者們進(jìn)一步的研究與探討。

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Guano；

The Role of Sulfate-Reducing Bacteria in Guano and Soil inthe Monitoring of Wetland Mercury Pollution

Ma Zhilong1Li Tianfang2Liu Huajin3Zhou Xuehong1*

There is widespread concern about environmental pollution by mercury.As the most important mercury methylation bacteria in wetland ecosystems，sulfate-reducing bacteria(SRB)can convert inorganic mercury into more toxic methylmercury，which can result in greater health risks to humans and other creatures exposed to mercury pollution.We evaluated the effect of bird droppings on mercury pollution of wetlands，the enrichment condition of sulfate-reducing bacteria in guano and soil，and the role of sulfate-reducing bacteria(SRB)in the monitoring of wetland mercury pollution.We found that the status of mercury methylation in a wetland ecosystem can be estimated by detecting the activity and content of SRB in bird droppings and in soil.We indirectly predicted the trend of wetland mercury pollution by monitoring the environment factor affecting the mercury methylation reaction rate of SRB.

稿件運(yùn)行過程

2016-05-30

修回日期：2016-06-10

發(fā)表日期：2016-11-10

土壤；

硫酸鹽還原菌；

濕地；

汞

Soil；

Sulfate-Reducing Bacteria；

Wetland；

Mercury

Q938.1

A

2310-1490(2016)04-370-06

汞是環(huán)境中受關(guān)注的污染物質(zhì)，作為濕地生態(tài)系統(tǒng)中最主要的汞甲基化細(xì)菌，硫酸鹽還原菌(Sulfate-Reducing Bacteria)可以將無機(jī)汞轉(zhuǎn)化為毒性較強(qiáng)的甲基汞，從而給人類及其他生物帶來更高的健康風(fēng)險(xiǎn)。本文通過論述鳥糞對濕地汞污染的指示性作用，鳥糞及其土壤中硫酸鹽還原菌的富集狀況，以及硫酸鹽還原菌在監(jiān)測濕地汞污染狀況中的作用得到以下結(jié)論：(1)通過對濕地鳥糞以及土壤中硫酸鹽還原菌的活性以及濃度的檢測，可以監(jiān)測濕地汞的甲基化狀況；(2)通過對影響硫酸鹽還原菌反應(yīng)速率的多種外界因素的變化狀況的監(jiān)測，可以對濕地汞污染的變化趨勢進(jìn)行間接性預(yù)測。未來的研究方向應(yīng)主要放在多個(gè)影響因素對硫酸鹽還原菌反應(yīng)速率的綜合性影響上，并制定出一套能夠準(zhǔn)確地反映出濕地汞污染狀況的檢測標(biāo)準(zhǔn)。

馬志龍，男，25歲，碩士研究生；主要從事鳥類生態(tài)學(xué)方面研究。E-mail：mzl1583156052@126.com

*通訊作者：周學(xué)紅，E-mail：xuehong_zhou2012@126.com