松嫩平原鹽堿化羊草群落中AM真菌物種資源及侵染率研究

張義飛，畢琪，楊允菲，張忠輝，胡長群，楊雨春，趙珊珊，王相剛

(1.吉林省林業(yè)科學(xué)研究院，吉林 長春 130033；2.東北師大附屬中學(xué)，吉林 長春 130022；3.東北師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，

吉林 長春 130024；4.敦化市明星特產(chǎn)科技開發(fā)有限公司，吉林 敦化133000)

松嫩平原鹽堿化羊草群落中AM真菌物種資源及侵染率研究

張義飛1*，畢琪2，楊允菲3，張忠輝1，胡長群1，楊雨春1，趙珊珊1，王相剛4

(1.吉林省林業(yè)科學(xué)研究院，吉林 長春 130033；2.東北師大附屬中學(xué)，吉林 長春 130022；3.東北師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，

吉林 長春 130024；4.敦化市明星特產(chǎn)科技開發(fā)有限公司，吉林 敦化133000)

摘要：本研究在松嫩平原西部12個地區(qū)15個重度鹽堿化草地中，調(diào)查了羊草群落天然斑塊中AM真菌的種類和分布、AM真菌羊草根系的侵染能力及土壤pH值的影響。共分離出AM真菌4屬11種，其中球囊霉屬(Glomus)占總物種數(shù)的72.42%，在各調(diào)查樣點中出現(xiàn)頻度最高，其中摩西球囊霉(G. mossea)出現(xiàn)頻度達(dá)100.0%。土壤pH強(qiáng)烈抑制鹽堿化草地中羊草天然群落斑塊中AM真菌的物種豐富度，但對孢子密度的影響未達(dá)到顯著水平。AM真菌對羊草根系的侵染頻率和侵染強(qiáng)度顯著正相關(guān)。AM真菌對羊草根系的侵染頻率和侵染強(qiáng)度隨著AM物種數(shù)量的增加而增強(qiáng)，隨著土壤pH的增加而下降。在鹽堿化羊草地中存在較豐富的侵染羊草根系的AM真菌資源，研究結(jié)果為篩選和利用耐鹽堿AM真菌菌株以恢復(fù)和重建松嫩鹽堿化羊草草地生態(tài)系統(tǒng)提供了理論依據(jù)。

關(guān)鍵詞：叢枝菌根真菌；鹽堿化草地；羊草；土壤pH；物種豐富度

Arbuscular mycorrhizal fungi diversity in saline-alkalineLeymuschinensisgrasslands on the Songnen Plain

ZHANG Yi-Fei1*, BI Qi2, YANG Yun-Fei3, ZHANG Zhong-Hui1, HU Chang-Qun1, YANG Yu-Chun1, ZHAO Shan-Shan1, WANG Xiang-Gang4

1.JilinAcademyofForestryScience,Changchun130033,China; 2.HighSchoolAttachedtoNortheastNormalUniversity,Changchun130022,China; 3.SchoolofLifeScience,NortheastNormalUniversity,Changchun130024,China; 4.DunhuaStarLocalProductsTechnologyDevelopmentCo.Led.,Dunhua133000,China

Abstract:Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are beneficial microorganisms, distributed widely in many different soil types. The investigation of species diversity of AMF in extreme environments is a rapidly developing area of research because of the potential benefits for ecosystem restoration. Screening for effective arbuscular mycorrhizal fungi species is regarded as an important approach to successful revegetation. The identification of arbuscular mycorrhizal species and their distribution were investigated in 15 natural saline-alkaline Leymus chinensis grasslands in 12 regions of the western Songnen Plain. The occurrence frequency, species richness and spore density were also investigated. The ability of AMF to infect roots of L. chinensis, including colonization rate and infection intensity, and the effect of soil pH were measured. In total, 11 species from 4 different families were identified; 72.4% of species belonged to Glomus. One species, G. mossea, was found at all sites. High soil pH strongly decreased AMF species richness in natural saline-alkaline communities of L. chinensis, but did not affect spore density. Disturbance of soil through erosion may be an important factor influencing spore density in soil because AMF spores were seldom detected in bare soil where the surface had been significantly disturbed. Root colonization rate was positively correlated with infection intensity. The infection of L. chinensis roots was increased with increasing AMF species richness, depressed by increasing soil pH. Our research indicated that there was an abundance of AMF species in saline-alkaline grassland able to infect roots of L. chinensis, and suggested approaches for screening saline-alkaline tolerant AMF species with the potential to help restore the degraded grassland ecosystem on the Songnen Plain.

Key words:arbuscular mycorrhizal fungi； saline-alkaline grassland； Leymus chinensis； soil pH； species richness

叢枝菌根(arbuscular mycorrhizal，AM)真菌是一類廣泛分布于土壤中的有益微生物[1-3]。由于進(jìn)化歷程和生存條件的差異，不同區(qū)域的AM真菌己適應(yīng)了當(dāng)?shù)丨h(huán)境條件和寄主植物，其種類和分布表現(xiàn)出地域和生境差異，形成豐富的種質(zhì)資源[4-7]。近年來，在鹽堿地、退化草地、重金屬污染土壤、荒漠土地、工業(yè)污染區(qū)等極端生境中調(diào)查AM真菌資源成為研究熱點[8-10]。極端環(huán)境中的AM真菌因具有獨特的生物學(xué)特性，可能具有較高的應(yīng)用價值，如利用AM真菌修復(fù)退化生態(tài)系統(tǒng)[11-14]。了解AM真菌的資源分布，是進(jìn)一步開發(fā)利用該類微生物的基礎(chǔ)。

吉林西部草地位于松嫩草地西端，因過度開墾放牧及全球氣候變暖等因素的影響，該區(qū)草原生態(tài)系統(tǒng)嚴(yán)重退化，主要表現(xiàn)為不同程度的鹽堿化。羊草(Leymuschinensis)作為該區(qū)草地的優(yōu)勢物種，其優(yōu)勢地位隨鹽堿化程度的加深不斷下降，恢復(fù)難度也隨鹽堿化程度的加深而增加。人們發(fā)現(xiàn)土壤中缺乏AM真菌可能是某些植被恢復(fù)困難的原因之一[15]，因此篩選適于土壤條件的AMF有效菌種對成功應(yīng)用菌根技術(shù)恢復(fù)植被十分重要[16]。有研究表明，從鹽堿生境中篩選的AM菌種往往具有較高的耐鹽性和生長能力，這些具有高耐鹽能力的AM菌種，在促進(jìn)重度鹽堿化草地的植被恢復(fù)中具有應(yīng)用潛力[17]。因此，本研究在松嫩平原西部多個重度鹽堿化草地中，調(diào)查了羊草天然群落斑塊中AM真菌的種類和分布；AM真菌羊草根系的侵染能力及土壤pH值的影響，以期為篩選和利用耐鹽堿AM真菌菌株，恢復(fù)和重建松嫩鹽堿化羊草草地生態(tài)系統(tǒng)提供理論依據(jù)。

1材料與方法

1.1　采樣地點

2005年9月調(diào)查了吉林省西部12個地區(qū)15個群落(圖1，表1)：松原地區(qū)的烏蘭圖嘎羊草群落、紅星牧場羊草群落、長嶺種馬場羊草群落、查干湖畔蒙古屯羊草群落、大遐牧場羊草群落、東三家子羊草群落和鹽堿化羊草群落，白城地區(qū)的姜家甸羊草群落和羊草+雜類草群落、通榆前程羊草群落、北大崗貝加爾針茅(Stipabaicalensis)+羊草群落和羊草+雜類草群落、鎮(zhèn)賚種羊場羊草群落、青山村羊草群落，內(nèi)蒙古興安盟羊草群落。

圖1　采樣地點地理分布Fig.1　The distribution of investigation sites

1.2　采樣方法

選取當(dāng)?shù)匮虿荽硇匀郝?，因選取的群落較為均勻一致，故取樣面積為25 cm×25 cm，3個重復(fù)樣方。移去羊草地上部后，去掉約2 cm厚的表土層。考慮到羊草根系的分布深度，取20~30 cm根系和土壤。挑出根系后即刻置于FAA固定液中備用。混勻土樣后取約2 kg土裝入袋中。記錄采樣人、采樣時間、地點、周圍環(huán)境等。

1.3　羊草根系透明、染色和侵染情況

采用KOH透明-乳酸甘油酸性品紅染色法染色。首先將根系用蒸餾水沖洗2~3次，然后切成1 cm左右長度的根段。將根段放入10% KOH溶液中，水浴(90℃)60 min，蒸餾水沖洗2次。隨后放入堿性雙氧水中軟化20 min，水洗后在2%的鹽酸中酸化3~4 min。然后在90℃水浴鍋中用酸性品紅染色30 min。取出樣根，放在乳酸甘油(1∶1)中浸泡脫色。隨機(jī)選取50條根段，壓片，在顯微鏡下觀察每條根的侵染長度(以mm記錄)，并記錄被侵染的根系數(shù)量。依據(jù)下列公式計算AM菌對羊草根系的侵染情況[18]：

侵染頻率(colonization rate，CR%)=(侵染根段數(shù)/總根段數(shù))×100

侵染強(qiáng)度(infection intensity，II%)=(侵染根長/總根長)×100

采樣點Sampling site：烏蘭圖嘎 Wulantuga，紅星牧場 Hongxing Pasture，種馬場北甸子 North Meadow of Studhorse Farm，查干湖畔蒙古屯 Mongolia Village near Chagan Lake，大遐牧場 Daxia Pasture，東三家子 Dongsanjiazi，姜家甸 Jiangjiadian，通榆前程 Qiancheng of Tongyu，北大崗Beidagang，鎮(zhèn)賚種羊場 Zhenglai Stud Farm，青山村 Qingshan Village，興安盟 Hinggan League.

城市 City：長春 Changchun，哈爾濱 Harbin，烏蘭浩特 Ulanhot，白城 Baicheng，大慶 Daqing，吉林 Jilin.

河流 River：嫩江 Nenjing，松花江 Songhua River，第二松花江 Second Songhua River，西遼河 West Liaohe River.

圖標(biāo) Icon：采樣點 Sample spot，省會 Provincial capital，地級市 Prefecture-level city，河流、湖泊 River and lake，省界 Provincial boundary.

1.4　孢子分離、檢測及鑒定

采用濕篩傾析-蔗糖離心法[19]。用四分法取20 g土樣，放入大燒杯中加水?dāng)嚢琛ｌo置10 s后過篩。將篩出物裝入玻璃離心管中，以3000 r/min轉(zhuǎn)速離心3 min。離心后去掉上清液，加入50%蔗糖攪勻，再次以3000 r/min轉(zhuǎn)速離心1.5 min。上清液過400 目篩后獲得孢子。在體視顯微鏡下于培養(yǎng)皿內(nèi)分格計數(shù)，測定孢子密度(spore density，SD)。

在體視顯微鏡下先觀察并記錄孢子的顏色、大小、連孢菌絲特征等。再用吸管挑取孢子于載玻片上，加浮載劑封片后在綜合顯微鏡下觀察并測定孢子的顏色、大小、孢壁顏色、類型、厚度、內(nèi)含物性質(zhì)等特征。使用Melzer’s試劑，觀察孢子的特異反應(yīng)，對有代表性或特異性的特征進(jìn)行拍照。最后根據(jù) Schenck和Perez[20](1988)的“VA 菌根真菌鑒定手冊”，國際叢枝菌根真菌保藏中心(INVAM)網(wǎng)站上提供的物種描述，參閱鑒定材料和近幾年發(fā)表的新種、新記錄種等資料進(jìn)行AM真菌種屬的檢索和鑒定。對于難以確定的種或可能的新種、新記錄種作單孢培養(yǎng)，在獲得大量同源孢子后，按照上述步驟重新進(jìn)行鑒定。

1.5　AM真菌多樣性指標(biāo)計算方法

依據(jù)調(diào)查數(shù)據(jù)，計算了AM真菌的出現(xiàn)頻度(F)，即某菌種在所有樣點總體中的出現(xiàn)率[21]；物種豐富度(SR)，即統(tǒng)計某樣點60 g土壤中含有的AM真菌物種的數(shù)目[22]；孢子密度(SD)，即計數(shù)每20 g觀測土樣內(nèi)所有AM真菌物種的孢子總數(shù)。

1.6　土壤pH測量

取10 g風(fēng)干土，用10 mL去離子水浸泡(1∶1水土比)，振蕩3 min后靜止30 min，取上清液測量pH值(PHS-3C型精密pH計)。

1.7　統(tǒng)計分析

使用SPSS 19.0進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計，SigmaPlot 10繪圖。采用線性回歸法，分析了侵染頻率與侵染強(qiáng)度之間的關(guān)系；土壤pH對物種豐富度、孢子密度、侵染頻率和侵染強(qiáng)度的影響；以及物種豐富度對侵染頻率和侵染強(qiáng)度的影響。孢子密度數(shù)據(jù)進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)換，以保證數(shù)據(jù)的正態(tài)分布。所有檢驗的顯著性水平為P=0.05。

表1　羊草根際土壤AM真菌資源調(diào)查地點信息

2結(jié)果與分析

2.1　AM真菌物種資源及分布

從吉林省西部鹽堿化羊草天然群落的45個土樣中，共分離出AM真菌4屬11種。其中球囊霉屬(Glomus)8種，占總種數(shù)的72.42%；無梗囊霉屬(Acaulospora)1種，類球囊霉屬(Paraglomus)1種，盾巨孢囊霉屬(Scutellospora)1種，各個物種的地理分布見表2。

在所有調(diào)查樣點中，東三家子鹽堿化羊草草地的AM真菌物種豐度最小，只有1個物種。北大崗保護(hù)良好的貝加爾針茅+羊草草地中AM真菌物種豐度最大，在羊草根際土壤中鑒定出6個物種。在所有鑒定出的菌種中，球囊霉屬物種出現(xiàn)頻度最高，其中摩西球囊霉(G.mossea)出現(xiàn)在所有調(diào)查樣點中，頻度達(dá)100.0%，其次是近明球囊霉(G.claroideum)和地球囊霉(G.geosporum)，頻度均為66.7%。球囊霉屬的微叢球囊霉(G.microaggregatum)和盾巨孢囊霉屬的透明盾巨孢囊霉(S.pellucida)的頻度最低，僅為 6.7%(表2)。各調(diào)查樣點的孢子密度變化較大，在6~280個/20 g土之間變化，其中東三家子鹽堿化羊草草地中的孢子密度最低，姜家甸的羊草+雜類草群落中的孢子密度最高，各樣點孢子密度平均值為(98.55±13.53)個/20 g土(表2)。

土壤pH強(qiáng)烈抑制了鹽堿化草地中羊草天然群落斑塊中AM真菌的物種豐富度(SR=23.59-2.22×pH，r2=0.53，P<0.001)(圖2A)。隨著pH的增加，AM真菌的物種數(shù)量由最高6種下降為僅1種。雖然pH值越高，孢子密度越低，但土壤pH對土壤中孢子密度的影響未達(dá)到顯著水平(P=0.198)(圖2B)。

表2羊草根際土壤AM真菌資源及地區(qū)分布

Table 2 The resources and distribution of AM fungi in rhizosphere of L. chinensis

侵染頻率=(侵染根段數(shù)/總根段數(shù))×100%；侵染程度=(侵染根長/總根長)×100%；孢子密度=A M真菌所有種的孢子數(shù)量/20 g土壤。

Colonization rate=(nu m ber of rootinfected/nu m ber of root m easured)×100%；Infection intensity=(length of rootinfected/length of root m easured)×100%；Spore density=spore nu m ber of all A M F speciesin 20 g soil．

圖2　土壤pH對AM真菌物種豐富度(A)和孢子密度(B)的影響Fig.2　The effects of soil pH on species richness (A) and spore density (B) of AM fungi

2.2　AM菌的侵染情況及影響因素

在所調(diào)查的羊草群落中，各樣點AM真菌對羊草根系的侵染頻率為30%~76%，平均(53.40±3.07)%。侵染強(qiáng)度為4%~36%，平均(17.50±1.70)%。侵染頻率(CR)與侵染強(qiáng)度(II)顯著正相關(guān)(II=0.47×CR-7.47，r2=0.71，P<0.001)，即AM菌侵染的羊草根系數(shù)量越多，其在每條根上侵染的長度越長(圖3)。

圖3　羊草根系A(chǔ)M菌根的侵染頻率和侵染強(qiáng)度的關(guān)系Fig.3　The relationships between colonization rate and infection intensity of AM fungi to L. chinensis root

AM真菌對羊草根系的侵染頻率(CR=31.08+5.83×SR，r2=0.13，P=0.011 )和侵染強(qiáng)度(II=6.50+2.87×SR，r2=0.11，P=0.025)均與土壤中AM真菌的物種豐富度顯著正相關(guān)(圖4A)，表明AM真菌的物種數(shù)量越多，對羊草根系的侵染活動越強(qiáng)。隨著土壤鹽堿化強(qiáng)度的增加，AM真菌對羊草根系的侵染能力變差，表現(xiàn)為土壤pH與AM真菌的侵染頻率(CR=213.98-18.06×pH，r2=0.14，P=0.010)和侵染強(qiáng)度(II=87.86-7.92×pH，r2=0.09，P=0.046)顯著負(fù)相關(guān)(圖4B)。

圖4　侵染頻率和侵染強(qiáng)度與AM真菌物種豐富度(A)和土壤pH(B)的關(guān)系Fig.4　The relationships of colonization rate and infection intensity with species richness of AM fungi (A) and soil pH (B)

3討論

鹽堿化草地存在較豐富的AM真菌資源。早在1928年，Mason[23]就報道了鹽堿土壤環(huán)境下的植物菌根。隨后的研究發(fā)現(xiàn)，在鹽堿土這一特殊的生態(tài)系統(tǒng)中，叢枝菌根真菌幾乎侵染所有植物。唐明等[24](2007)在內(nèi)蒙古鹽堿土13種主要植物的根際土壤中分離出3屬26種AM真菌；王桂君[25](2005)在吉林省西部鹽堿化草地的20種典型植物的根際土壤中鑒定出29種AM菌根真菌。本研究僅針對羊草這一物種，在松嫩平原西部鹽堿化草地中共檢測到能夠侵染羊草根系的4屬11種菌根真菌(表2)。一般而言，AM真菌在自然生態(tài)系統(tǒng)具有較高的多樣性，而在人類頻繁干擾的生態(tài)系統(tǒng)中，如農(nóng)田和放牧場，AM真菌多樣性降低[26]。除了受宿主植物影響外，環(huán)境因子，如氣候、土壤、土壤微生物、土地利用方式等，都影響著AM真菌的資源分布[6,27-28]，如人們發(fā)現(xiàn)土壤pH對AM真菌種類分布的影響具有一定的規(guī)律性[29-30]。此外，宿主植物對環(huán)境因子變化的響應(yīng)，也會通過影響AM真菌與宿主植物的親和性而影響AM菌的存在與分布[31-32]。

球囊霉屬(Glomus)菌種在大多數(shù)調(diào)查樣地中占居優(yōu)勢(表2)，這與其他鹽堿環(huán)境中的調(diào)查結(jié)果相同[24,33-34]，目前普遍認(rèn)為球囊霉屬多出現(xiàn)在中性和 pH 較高的土壤中[35]。球囊霉屬的摩西球囊霉(G.mossea)在本次調(diào)查中出現(xiàn)頻率最多，每個地段都有。作為球囊霉屬中分布最廣的物種，摩西球囊霉的發(fā)生頻度往往隨鹽堿脅迫的增加而增加[35]。地球囊霉(G.geosporum)、近明球囊霉(G.claroideum)在頻率和孢子密度上都表現(xiàn)為較高水平。一些研究證明摩西球囊霉和地球囊霉是重度鹽土中最優(yōu)勢的物種[36-37]，并且地球囊霉也是重度退化地區(qū)的優(yōu)勢種[33,38]，甚至出現(xiàn)在pH值為11的鹽土中[39]。無梗囊霉屬(Acaulospora)的光壁無梗囊霉(A.laevis)、類球囊霉屬(Paraglomus)的隱類球囊霉屬(P.occultum)和盾巨孢囊霉屬(Scutellospora)的透明盾巨孢囊霉屬(S.pellucida)在某些地區(qū)數(shù)量很多，并成為該地區(qū)優(yōu)勢種，但是在其他地區(qū)出現(xiàn)較少。

作為繁殖體，土壤中AM真菌孢子的多少對菌化植物的形成意義重大。我們的研究表明，雖然各個調(diào)查樣點的孢子密度變化較大，但土壤pH并不是影響孢子密度的主要因素(圖2B)。而在土層受到嚴(yán)重干擾的裸堿斑土壤中很少檢測到AM真菌侵染現(xiàn)象，并且很少找到AM真菌孢子[15,40]，因此，強(qiáng)烈的土壤干擾和侵蝕可能是影響AM真菌繁殖體數(shù)量的主要原因之一。

AM真菌對羊草根系的侵染頻率和侵染強(qiáng)度在各個調(diào)查樣點間變化較大(表2)。不同AM真菌對相同植物的侵染速度和侵染率不同[41]，這種差異與植物和AM真菌的親和性有關(guān)[42]，也與環(huán)境因子，特別是影響根系生長的土壤條件有很大關(guān)系[43]，如土壤pH、水分、鹽分含量、養(yǎng)分水平等[44]。由于鹽堿脅迫不利于孢子萌發(fā)和菌絲生長[45]，因此，土壤 pH 不僅直接影響 AM 真菌的發(fā)生和種群分布[46]，也對AM真菌侵染羊草根系的頻率和強(qiáng)度產(chǎn)生負(fù)面影響(圖4)，降低了真菌對羊草根系的侵染活動。雖然已有研究表明AM真菌能夠加強(qiáng)植物對營養(yǎng)元素的選擇性吸收，降低鹽堿脅迫對生長的影響[47-48]，但只有耐鹽能力強(qiáng)的AM菌種才能在重度鹽堿化草地植被恢復(fù)中發(fā)揮積極作用[17]。我們認(rèn)為在鹽堿化羊草地中存在較豐富的侵染羊草根系的AM真菌資源，研究結(jié)果為篩選和利用耐鹽堿AM真菌菌株、恢復(fù)和重建松嫩鹽堿化羊草草地生態(tài)系統(tǒng)提供了理論依據(jù)。

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通訊作者*Corresponding author. E-mail：yifeii@hotmail.com

作者簡介：張義飛(1972-)，男，吉林長春人，助理研究員，博士。E-mail：yifeii@hotmail.com

基金項目：國家自然科學(xué)基金資助項目(30270260，30770397)，林業(yè)公益性行業(yè)科研專項(201104040)和吉林省科技發(fā)展計劃(201205065)資助。

收稿日期：2014-10-13；改回日期：2014-12-10

DOI：10.11686/cyxb2014426http://cyxb.lzu.edu.cn