乳腺癌新輔助化療后腋窩及內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)活檢研究

曹曉珊，叢斌斌，孫 曉，邱鵬飛，劉雁冰，趙 桐，陳 鵬，王春建，王永勝

1.山東省腫瘤醫(yī)院乳腺病中心，山東 濟南 250117；

2.濟南大學(xué)山東省醫(yī)學(xué)科學(xué)院醫(yī)學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，山東 濟南 250200

乳腺癌新輔助化療后腋窩及內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)活檢研究

曹曉珊1,2，叢斌斌1,2，孫 曉1，邱鵬飛1，劉雁冰1，趙 桐1，陳 鵬1，王春建1，王永勝1

1.山東省腫瘤醫(yī)院乳腺病中心，山東 濟南 250117；

2.濟南大學(xué)山東省醫(yī)學(xué)科學(xué)院醫(yī)學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，山東 濟南 250200

背景與目的：臨床新輔助化療(neoadjuvant chemotherapy，NAC)后腋窩淋巴結(jié)(axillary lymph node，ALN)轉(zhuǎn)陰的患者腋窩前哨淋巴結(jié)活檢(axillary sentinel lymph node biopsy, ASLNB)能否替代腋窩淋巴結(jié)清掃(axillary lymph node dissection，ALND)尚存在爭議，且此前研究只評估ALN病理狀況而未評估內(nèi)乳淋巴結(jié)(internal mammary lymph node，IMLN)狀況。本研究旨在評估NAC后乳腺癌患者接受ASLNB和內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)活檢(internal mammary sentinel lymph node biopsy，IM-SLNB)的臨床意義。方法：回顧性分析2012年1月—2014年12月山東省腫瘤醫(yī)院乳腺病中心原發(fā)性乳腺癌(cT1-4N0-3M0)60例患者的臨床資料，將患者分為3組：A組初始cN0且NAC后為ycN0，B組初始cN+且NAC后為ycN0，C組NAC后為ycN+。術(shù)前接受核素注射。術(shù)中A組和B組聯(lián)合亞甲藍行ASLNB。A組僅對腋窩前哨淋巴結(jié)(axillary sentinel lymph node，ASLN)陽性者行ALND；B組行ASLNB后轉(zhuǎn)行ALND；C組直接行ALND。術(shù)前淋巴顯像和(或)γ探測儀發(fā)現(xiàn)內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)(internal mammary sentinel lymph node，IM-SLN)的患者行IM-SLNB。結(jié)果：A組、B組和C組分別收集6例、45例和9例。A組ASLNB成功率為100%(6/6)，僅1例ASLN陽性轉(zhuǎn)行ALND。B組ASLNB成功率為100%(45/45)，假陰性率為17.9%(5/28)。其中檢出1枚、2枚和＞2枚ASLN的假陰性率分別為27.3%(3/11)、20.0%(2/10)和0%(0/7)。C組所有患者ALN均有轉(zhuǎn)移。IM-SLN總體顯像率為63.3%(38/60)。IM-SLNB的總體成功率為97.4%(37/38)，轉(zhuǎn)移率為8.1%(3/37)，并發(fā)癥發(fā)生率為5.3%(2/38)。結(jié)論：對初始cN0且NAC后為ycN0者ASLN陰性時ASLNB可替代ALND；對初始cN+且NAC后為ycN0者，聯(lián)合雙示蹤劑且檢出＞2枚ASLN可滿足臨床可接受的假陰性率(＜10%)；對NAC后仍為ycN+者應(yīng)行ALND。NAC后IM-SLN顯像者應(yīng)行IM-SLNB，以獲得完整分期、評估預(yù)后并指導(dǎo)術(shù)后放療，有望完善病理完全緩解(pathological complete response，pCR)定義。

乳腺癌；新輔助化療；腋窩前哨淋巴結(jié)活檢；內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)活檢

新輔助化療(neoadjuvant chemotherapy，NAC)是局部晚期乳腺癌及部分有保乳意愿的早期乳腺癌患者的標準治療模式。病理完全緩解(pathological complete response，pCR)是乳腺癌NAC后的獨立預(yù)后指標［1］。達到pCR者的生存率能顯著得到改善，尤其在侵襲性強的腫瘤亞型中更有預(yù)后價值［2］。pCR的定義為乳腺原發(fā)灶和腋窩淋巴結(jié)(axillary lymph node，ALN)手術(shù)標本病理檢查無浸潤性腫瘤細胞殘余，且pCR后患者生存率顯著提高［3］，說明ALN病理狀態(tài)在判斷預(yù)后方面越來越受到重視。腋窩前哨淋巴結(jié)活檢(axillary sentinel lymph node biopsy，ASLNB)替代腋窩淋巴結(jié)清掃(axillary lymph node dissection，ALND)已成為ALN陰性早期乳腺癌患者的標準治療模式［4］，但該模式用于NAC后ALN轉(zhuǎn)陰患者尚存在爭議。目前，pCR提升與患者生存改善的相關(guān)性仍待證實，可能與此前研究只評估ALN而未評估內(nèi)乳淋巴結(jié)(internal mammary lymph node，IMLN)病理狀況有關(guān)。本研究回顧性分析了NAC后ASLNB的成功率和假陰性率，以及內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)(internal mammary sentinel lymph node，IM-SLN)的顯像率和內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)活檢(internal mammary sentinel lymph node biopsy，IM-SLNB)的成功率、陽性率及并發(fā)癥。

1 資料和方法

1.1 一般資料

通過回顧性分析2012年1月—2014年12月山東省腫瘤醫(yī)院乳腺病中心連續(xù)收治的60例病理確診為原發(fā)性浸潤性乳腺癌(cT1-4N0-3M0)患者的資料，發(fā)現(xiàn)患者術(shù)前均接受完整療程紫杉類聯(lián)合蒽環(huán)類NAC(AC-T方案49例，AC-TH方案5例，TAC方案5例，F(xiàn)EC-T方案1例；人表皮生長因子受體-2陽性20例，僅5例接受曲妥珠單抗治療)，并接受手術(shù)治療。排除標準為炎性乳腺癌、術(shù)前接受過腋窩手術(shù)或放療的患者。

1.2 方法

1.2.1 研究分組

根據(jù)病例特點，將患者分為3組：A組為對NAC前超聲及體格檢查確定ALN陰性(cN0)且NAC后ALN仍為陰性(ycN0)；B組為NAC前經(jīng)細針穿

刺細胞學(xué)檢查證實ALN陽性(cN+)且術(shù)前超聲及體格檢查未發(fā)現(xiàn)ALN異常(ycN0)；C組為術(shù)前超聲及體格檢查發(fā)現(xiàn)ALN仍為陽性(ycN+)。

1.2.2 ASLNB

所有患者均術(shù)前3～18 h將99mTc-硫膠體(1.0～1.2 mL/9.25～18.5 MBq)在超聲引導(dǎo)下注射于乳暈區(qū)外周6點和12點位的腺體層內(nèi)，術(shù)前0.5 h行SPECT/CT淋巴顯像(圖1)。術(shù)中對A組和B組患者同時應(yīng)用亞甲藍［5］行ASLNB。A組腋窩前哨淋巴結(jié)(axillary sentinel lymph node，ASLN)術(shù)中行冷凍快速病理和印片細胞學(xué)檢測［6］，僅對ASLN陽性者行ALND；B組ASLNB后轉(zhuǎn)行ALND；C組直接行ALND。

圖 1 術(shù)前SPECT/CT顯像Fig. 1 SPECT/CT image before operation

1.2.3 IM-SLNB

對術(shù)前淋巴顯像和(或)術(shù)中γ探測儀發(fā)現(xiàn)內(nèi)乳區(qū)有放射性活性聚集者均行經(jīng)肋間IMSLNB，切開胸大肌并于胸骨旁相應(yīng)肋間撐開胸大肌，暴露肋間肌，后于胸骨旁2～3 cm平行肋骨方向切開肋間肌，用γ探測儀定位IMSLN，將其完整取出，術(shù)中注意保護內(nèi)乳血管及胸膜。接受保乳手術(shù)者，如原發(fā)腫瘤位置切口不適合行IM-SLNB，需另選合適的位置切口行IM-SLNB。

1.3 病理檢查

所有檢獲的前哨淋巴結(jié)石蠟切片均行兩層面蘇木精-伊紅染色病理檢測。病理發(fā)現(xiàn)宏轉(zhuǎn)移、微轉(zhuǎn)移及孤立腫瘤細胞均認為前哨淋巴結(jié)陽性。

1.4 統(tǒng)計學(xué)處理

統(tǒng)計A組和B組ASLNB成功率、B組的假陰性率、C組的轉(zhuǎn)移率，三組患者IM-SLN的顯像率，IM-SLNB的成功率、陽性率及并發(fā)癥。采用SPSS 17.0軟件進行統(tǒng)計學(xué)分析。計量資料的組間比較采用獨立樣本t檢驗，計數(shù)資料的組間比較采用χ2檢驗或Fisher精確檢驗。P＜0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié) 果

入組60例患者的中位年齡為49歲(27～68歲)，臨床病理學(xué)特征見表1。

2.1 ASLNB結(jié)果

A組ASLNB成功率為100%(6/6)，共檢出19枚ASLN，中位數(shù)為3枚(2～6枚)，1例ASLN陽性轉(zhuǎn)行ALND。

表 1 入組患者臨床及病理學(xué)特征Tab. 1 Clinical and pathological characteristics of the enrolled patients

B組ASLNB成功率為100%(45/45)，共檢出99枚ASLN，中位數(shù)為2枚(1～6枚)，1～6枚ASLN者分別有15、17、8、1、2和2例。B組ASLNB準確率為88.9%(40/45)，假陰性率為17.9%(5/28)，檢出1枚、2枚和＞2枚ASLN的假陰性率分別為27.3%(3/11)、20.0%(2/10)和0%(0/7)。B組cN1患者27例，總的假陰性率為21.1%，檢出1枚、2枚和＞2枚ASLN時假陰性率分別為33.3%(2/6)、33.3%(2/6)和0%(0/7)；cN2-3患者18例，總的假陰性率為11.1%，檢出1枚、2枚ASLN時假陰性率分別為20%(1/5)、0%(0/4)，取出＞2枚ASLN者僅3例，均達到y(tǒng)pN0，無法計算假陰性率。ALN轉(zhuǎn)陰的患者17例，轉(zhuǎn)陰率為37.8%(17/45)。

C組所有患者ALN均有轉(zhuǎn)移。

2.2 IM-SLNB結(jié)果

IM-SLNB顯像率為63.3%(38/60)，γ探測儀均能發(fā)現(xiàn)IM-SLN(僅4例術(shù)前淋巴顯像陰性)。38例患者的中位年齡為50歲(32～68歲)，IM-SLN顯像情況的臨床資料見表2。

表 2 內(nèi)乳前哨淋巴結(jié)顯像者與未顯像者臨床資料Tab. 2 Clinical and pathological characteristics of the patients with and without IM-SLN visualization

IM-SLNB成功率為97.4%(37/38)，僅1例因肋間隙太窄而未取出。共檢出60枚IM-SLN，中位數(shù)為2枚(1～4枚)，主要位于第2(44.7%，17/38，僅位于第2肋間6例)、3肋間(55.3%，21/38，僅位于第3肋間11例)，中位耗時10 min(5～30 min)。

IM-SLN轉(zhuǎn)移率為8.1%(3/37)，1枚IM-SLN轉(zhuǎn)移者2例，2枚IM-SLN轉(zhuǎn)移者1例。3例IM-SLN陽性者均伴ALN轉(zhuǎn)移(B組1例，C組2例)。

術(shù)中1例發(fā)生內(nèi)乳動脈損傷，術(shù)中成功止血；1例出現(xiàn)點狀胸膜損傷，術(shù)后行胸部X線檢查未發(fā)現(xiàn)氣胸。

2.3 NAC后pCR相關(guān)結(jié)果

在入組60例患者中，11例原發(fā)腫瘤和ALN均達到pCR，pCR率為18.3%(11/60)，其中4例成功行IM-SLNB，IM-SLN病理均未轉(zhuǎn)移。

3 討 論

目前認為NAC后ALN的處理由患者NAC前ALN狀況決定。《NCCN乳腺癌臨床實踐指南》［8］推薦，cN0患者在NAC前后均可接受ASLNB，但cN+患者的ASLNB存在較高假陰性率而尚存在爭議。本研究采用蒽環(huán)類聯(lián)合紫杉類方案行NAC，且藍染料聯(lián)合核素法行ASLNB，ASLN中位數(shù)為2，假陰性率為17.9%，僅檢出1枚ASLN假陰性率為27.3%(SNFNAC 18.2%［9］、ACOSOGZ1071 31.5%［10］和SENTINA 24.3%［11］)；檢出2枚ASLN假陰性率為20.0%(ACOSOGZ1071 21.2%［10］、SENTINA 18.5%［11］)；而檢出＞2枚ASLN假陰性率為0%(ACOSOGZ1071 9.1 %［10］、SENTINA 4.9%［11］)，能滿足臨床可接受的假陰性率(＜10%)。本研究示C組ALN均有轉(zhuǎn)移，說明臨床查體及超聲檢查有助于選擇ASLNB的患者，對于ycN+患者不應(yīng)行ASLNB。ACOSOGZ1071試驗顯示，NAC后超聲可指導(dǎo)腋窩手術(shù)，超聲檢測ycN0且檢出≥2枚ASLN有望使ASLNB的假陰性率低于10%［12］。此外，術(shù)前再次對ALN行細針穿刺活檢、對蘇木精-伊紅染色陰性的ASLN再行免疫組織化學(xué)檢測(對于微轉(zhuǎn)移及孤立腫瘤細胞均認為ASLN陽性)也可幫助降低假陰性率［9］。NAC前在超聲引導(dǎo)下對陽性ALN放置金屬標記夾，并將此淋巴結(jié)作為ASLN，可以幫助降低假陰性率。

本研究顯示，B組37.8%患者ALN達到y(tǒng)pN0，可能部分患者可免行ALND。在聯(lián)合雙示蹤劑、檢出＞2枚ASLN等技術(shù)支持下(可使假陰性率＜10%)，可依據(jù)NAC的療效，選擇個體化手術(shù)治療。對初始cN1且NAC后轉(zhuǎn)陰者，在征得患者及家屬同意后，可對ASLN陰性者選擇ASLNB替代ALND。對于cN2-3患者，因臨床資料較少，且腫瘤負荷較大，應(yīng)謹慎處理，仍建議行ALND。這種模式轉(zhuǎn)化，部分基于腫瘤負荷，部分基于全身治療對局部區(qū)域控制的療效，但其可行性還需等待前瞻性隨機臨床試驗對總生存率和腋窩復(fù)發(fā)率結(jié)果的證實。而對NAC后ASLN陽性患者能否用腋窩放療替代ALND還需等待A11202試驗結(jié)果［12］。

目前pCR的定義僅包含ALN，IMLN同ALN一樣是乳腺癌重要的淋巴轉(zhuǎn)移途徑，區(qū)域淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移和降期不僅包含ALN，也需要考慮IMLN。本研究顯示，在NAC后仍有8.1%的患者IM-SLN陽性，因此乳腺癌NAC后仍有必要行IM-SLNB，明確IMLN的病理狀況，獲得淋巴結(jié)的完整分期，從而預(yù)測預(yù)后。

IMLN轉(zhuǎn)移的高危因素(IMLN轉(zhuǎn)移率＞20%)包括：≥4枚ALN轉(zhuǎn)移、內(nèi)側(cè)腫瘤并ALN陽性、T3腫瘤并年齡＜35歲、T2腫瘤并ALN陽性或內(nèi)側(cè)象限［13］。行NAC的大部分患者為局部晚期，是IMLN轉(zhuǎn)移的高?；颊?，因此有必要明確這部分患者IMLN的狀況。而由于IMLN解剖位置深在，且通常體積較小(長徑1～5 mm)，目前臨床上應(yīng)用的影像學(xué)檢查只能檢測出＞5 mm的腫瘤，敏感性不能滿足臨床要求［14］，術(shù)前很難準確評估IMLN是否存在轉(zhuǎn)移，因此對NAC后患者行IM-SLNB，可明確IM-SLN的病理狀況。目前，《NCCN乳腺癌臨床實踐指南》［8］推薦對NAC后IMLN陽性者行內(nèi)乳區(qū)放療，對于NAC后降期且行全乳切除+Ⅰ/Ⅱ級腋窩清掃+胸壁和鎖骨上/下淋巴引流區(qū)域放療者，即使臨床未發(fā)現(xiàn)IMLN轉(zhuǎn)移也強烈建議行內(nèi)乳區(qū)放療。在未行NAC的患者中IM-SLNB可以為內(nèi)乳區(qū)提供準確的放療指征，對病理診斷IM-SLN陽性者應(yīng)行內(nèi)乳區(qū)放療，對陰性者無需行內(nèi)乳區(qū)放療［14］。但在

NAC后IM-SLN陰性者是否需要放療仍需進一步研究。

本研究應(yīng)用“新型示蹤技術(shù)”(乳暈周邊兩點位、大體積和超聲引導(dǎo)下)［15］IM-SLN的顯像率達到63.3%，術(shù)前淋巴顯像聯(lián)合術(shù)中γ探測儀可有效定位IM-SLN。IM-SLNB的成功率為96.9%，中位耗時10 min，并發(fā)癥發(fā)生率為5.3%，均在可接受的范圍內(nèi)，且術(shù)中內(nèi)乳血管損傷及胸膜破損者術(shù)后無出血及氣胸發(fā)生，IMSLNB作為一項微創(chuàng)分期、診斷技術(shù)，在NAC后也應(yīng)得到認可和實踐。

本研究中，3例IM-SLN陽性者ALN均有轉(zhuǎn)移，隨著接受IM-SLNB的患者樣本量增大，將會出現(xiàn)原發(fā)腫瘤和ALN達到pCR而IM-SLN陽性者。ALN手術(shù)標本病理檢查無浸潤性腫瘤細胞殘余已成為pCR定義的重要組成部分，可能在不久的將來，IM-SLN手術(shù)標本病理檢查無浸潤性腫瘤細胞殘余也會成為pCR定義的組成部分，包括IMLN的pCR才是更精確的區(qū)域淋巴結(jié)pCR。

綜上所述，初始cN0且NAC后為ycN0者ASLN陰性時ASLNB可替代ALND；對初始cN+且NAC后ALN轉(zhuǎn)陰的患者，雙示蹤劑且檢出＞2枚ASLN可以滿足臨床可接受的假陰性率(＜10%)；對術(shù)前臨床查體及超聲檢查發(fā)現(xiàn)ALN有異常者應(yīng)行ALND；對NAC后IM-SLN有顯像的患者可行IM-SLNB，明確乳腺癌患者的完整分期、評估預(yù)后并指導(dǎo)術(shù)后放療，避免乳腺癌分期不準確、治療不足或過度，并完善pCR的定義。

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A retrospective study of axillary and internal mammary sentinel lymph node biopsy in breast cancer

patients after neoadjuvant chemotherapy

CAO Xiaoshan1,2, CONG Binbin1,2, SUN Xiao1, QIU Pengfei1,

LIU Yanbing1, ZHAO Tong1, CHEN Peng1, WANG Chunjian1, WANG Yongsheng1(1.Breast Cancer Center, Shandong Cancer Hospital & Institute, Jinan Shandong 250117, China; 2.School of Medicine and Life Sciences, Jinan University-Shandong Academy of Medical Sciences, Jinan Shandong 250200, China)

WANG Yongsheng E-mail: wangysh2008@ aliyun.com

Background and purpose: Whether axillary sentinel lymph node biopsy (ASLNB) could replace axillary lymph node dissection (ALND) in patients who converted after neoadjuvant chemotherapy (NAC) from cN+to ycN0is still contentious, and the previous study only evaluated the pathological status of ALN without internal mammary lymph node (IMLN) condition. This study is to evaluate roles of ASLNB and internal mammary sentinel

Breast neoplasm; Neoadjuvant chemotherapy; Axillary sentinel lymph node biopsy; Internal mammary sentinel lymph node biopsy

10.3969/j.issn.1007-3969.2015.08.008

R737.9

A

1007-3639(2015)08-0608-06

2015-02-06

2015-04-15）

山東省自然科學(xué)基金重點項目(ZR2014HZ2003)。

王永勝 E-mail：wangysh2008@ aliyun.com

lymph node biopsy (IM-SLNB) in breast cancer patients after NAC. Methods: From Jan. 2012 to Dec. 2014, 60 breast cancer cT1-4N0-3M0patients who were scheduled for neoadjuvant chemotherapy (NAC) and agreed to accept surgery after NAC from our department were enrolled into the retrospective study. Patients with cN0 before NAC and ycN0 after NAC underwent ASLNB (group A). Patients with cN+received NAC and ycN0after NAC (group B) were treated with ASLNB and ALND. Only patients whose clinical nodal status remained positive (ycN+) after NAC underwent ALND without ASLNB (group C). All the patients received radiotracer injection and patients in group A and group B received blue dye injection additionally. Meanwhile, IM-SLNB would be performed for all patients with IMSLN visualization. Results: The number of patients enrolled in group A, group B and group C was 6, 45 and 9 cases respectively. The accuracy rate of ASLNB in group A was 100% (6/6). Only one patient was axillary sentinel lymph node (ASLN) positive performed ALND. With combination of blue dye and radiolabeled colloid, the accuracy rate of ASLNB in group B was 100% (48/48) and the false negative rate (FNR) was 17.9% (5/28). The FNR in patients with 1, 2 and ＞2 SLNs examined was 27.3% (3/11), 20.0% (2/10) and 0% (0/7). All of the ALNs were positive in group C. The visualization rate of IM-SLN was 63.3% (38/60). The detection rate of IM-SLNB was 97.4% (37/38) and the metastasis rate was 8.1% (3/37). The incidence of complications was 5.3% (2/38). Conclusion: ASLNB can be performed either before or after preoperative chemotherapy for patients with cN0disease. Among women with cN+converted to ycN0who had 3 or more SLNs examined, the FNR could return to be less than 10%. Those patients whose nodes are still ycN+should perform ALND. IM-SLNB should be performed routinely in all breast cancer patients after NAC, for it might help to make clear of the nodal staging and the pathological status of IM-SLN and provide the accurate indication of radiation to the internal mammary area in case of under-stage and under-/over-treatment, expecting to develop the definition of pathological complete response (pCR).