紅火蟻及其與蚜蟲(chóng)互作對(duì)綠豆植株上昆蟲(chóng)訪花的影響

吳 段，曾 玲，許益鐫*

(1.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)紅火蟻研究中心，廣州 510642;2.廣東省云浮市云城區(qū)農(nóng)業(yè)技術(shù)推廣中心，廣東云浮 527300)

紅火蟻Solenopsis invicta Buren 能夠入侵多種生態(tài)系統(tǒng)，它與排蜜昆蟲(chóng)之間的互惠關(guān)系在其入侵生境中常有發(fā)生。由于紅火蟻的積極覓食行為、集體的捕食、在數(shù)量上的控制地位，這種雜食性螞蟻對(duì)整個(gè)食物網(wǎng)存在強(qiáng)大的直接和間接影響(H?lldobler and Wilson，1990)。這些影響可能由于排蜜昆蟲(chóng)的存在而得到加強(qiáng)，因?yàn)榕c排蜜昆蟲(chóng)具互惠關(guān)系的螞蟻在植物上遇到其他節(jié)肢動(dòng)物時(shí)顯得更具攻擊性(Way，1963)，并且在一般地面覓食的螞蟻也開(kāi)始向植物上轉(zhuǎn)移(Way and Khoo，1992;Kaplan and Eubanks，2005)。排蜜昆蟲(chóng)對(duì)螞蟻的促進(jìn)可能使入侵螞蟻對(duì)植物上食物網(wǎng)的影響更加劇烈和多樣化(Holway et al.，2002;O'Dowd et al.，2003)。另外，有研究發(fā)現(xiàn)紅火蟻與排蜜昆蟲(chóng)之間的互惠關(guān)系會(huì)直接影響到紅火蟻的捕食范圍及對(duì)其他節(jié)肢動(dòng)物的干擾捕食強(qiáng)度，對(duì)田間生物多樣性具有一定的影響(Vinson，1997;Holway et al.，2002)。

前期研究發(fā)現(xiàn)綠豆Vigna radiata 植株上的紅火蟻和豆蚜種群數(shù)量隨著綠豆植株的生長(zhǎng)而增加，在田間都表現(xiàn)出聚集分布，且聚集形式為個(gè)體群，豆蚜強(qiáng)烈吸引紅火蟻到綠豆植株上覓食(Huang et al.，2010)。我們?cè)谇捌谠囼?yàn)過(guò)程還發(fā)現(xiàn)紅火蟻經(jīng)常會(huì)將新蟻巢建在綠豆植株的附近，甚至是根部。紅火蟻對(duì)綠豆的花蕾具有喜好性，它們經(jīng)常會(huì)用碎泥土將整個(gè)花蕾包圍住，常聚集在花蕾附近吸食綠豆植株，從而可能影響到綠豆上其他的訪花昆蟲(chóng)。因此，紅火蟻入侵及其與蚜蟲(chóng)互惠關(guān)系對(duì)綠豆田生態(tài)系統(tǒng)，尤其是綠豆植株上訪花昆蟲(chóng)的影響是我們關(guān)注的問(wèn)題。針對(duì)以上現(xiàn)象，我們提出以下科學(xué)假設(shè):入侵的紅火蟻與豆蚜形成互惠關(guān)系，該互惠關(guān)系增加了紅火蟻在綠豆植株上的出現(xiàn)機(jī)會(huì)，從而對(duì)綠豆植株上的訪花昆蟲(chóng)造成了干擾。

1 材料與方法

1.1 供試植物

綠豆種購(gòu)自江蘇宿遷金山花卉園藝。

1.2 供試?yán)ハx(chóng)

田間綠豆植株上的供試?yán)ハx(chóng):繡線菊蚜Aphis spiraecola Patch、A.solanella Theobald、豆蚜 A.craccivora Koch，分別采自于田間鬼針草Bidens bipinnata L.、龍葵Solanum nigrum L.、室內(nèi)蠶豆Vicia faba L.植株上。

1.3 試驗(yàn)設(shè)計(jì)

田間試驗(yàn)在華南農(nóng)業(yè)大學(xué)增城市寧西教學(xué)實(shí)驗(yàn)基地進(jìn)行，紅火蟻蟻巢采自華南農(nóng)業(yè)大學(xué)增城市寧西教學(xué)實(shí)驗(yàn)基地。綠豆試驗(yàn)田試驗(yàn)小區(qū)共設(shè)置15 個(gè)小區(qū)，均采取隨機(jī)分組試驗(yàn)，每小區(qū)面積6 m2(2 m×3 m)，每小區(qū)間隔1 m (小區(qū)間開(kāi)溝蓄水，以防止紅火蟻遷移到別的小區(qū))，每小區(qū)內(nèi)大約種植250-300 粒種，待植株開(kāi)花期前一周隨機(jī)在10 小區(qū)內(nèi)遷入大小相近(長(zhǎng)寬高約:20 cm×15 cm×10 cm)的蟻巢，剩余5 小區(qū)為空白對(duì)照小區(qū)(對(duì)照小區(qū)不遷入紅火蟻蟻巢)，緊接著于植株近開(kāi)花期在遷入紅火蟻的10 小區(qū)內(nèi)隨機(jī)選5 小區(qū)接蚜蟲(chóng)(由于降雨量較大且降雨頻繁的原因，選擇分批移接蚜蟲(chóng))，每小區(qū)每次接蚜蟲(chóng)600-800 頭。

試驗(yàn)種植時(shí)間為2013年3月8 日，每小區(qū)留苗160-200 株，4月22 日遷入蟻巢，5月2-8 日接蚜蟲(chóng)。即處理組1:綠豆植株上僅有紅火蟻;處理組2:綠豆植株上蚜蟲(chóng)與紅火蟻互作;未處理組(即對(duì)照組):綠豆植株上既無(wú)蚜蟲(chóng)又無(wú)紅火蟻，其他管理措施等外界環(huán)境條件一致。

1.4 試驗(yàn)方法

在試驗(yàn)開(kāi)展前，通過(guò)掃網(wǎng)法、觀察法等確定綠豆植株上的主要的訪花昆蟲(chóng)。試驗(yàn)中采取隨機(jī)取樣法，待移接的蚜蟲(chóng)定殖后，于5月9-14 日每天的上午9∶30-11∶30 期間，在綠豆植株每小區(qū)隨機(jī)選擇正在開(kāi)放的6 個(gè)綠豆花朵，統(tǒng)計(jì)花朵中薊馬的數(shù)量;其他雙翅目訪花昆蟲(chóng)采取觀察法(10 min)，并記錄每小區(qū)訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)及數(shù)量，連續(xù)調(diào)查5 次。

1.5 數(shù)據(jù)處理

試驗(yàn)數(shù)據(jù)采用SPSS 14.0 分析軟件進(jìn)行處理，采用重復(fù)量數(shù)的方差分析比較不同調(diào)查日期和各處理下綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)數(shù)及總數(shù)量，采用Turkey 法進(jìn)行多重比較;采用單因素方差分析綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)日觀察數(shù)量，用Turkey 法進(jìn)行多重比較;用重復(fù)量數(shù)的方差分析比較無(wú)蚜蟲(chóng)和有蚜蟲(chóng)與紅火蟻互惠時(shí)綠豆植株上的紅火蟻工蟻數(shù)量，并采用獨(dú)立樣本T 檢驗(yàn)進(jìn)行比較。

2 結(jié)果與分析

2.1 綠豆植物上主要訪花昆蟲(chóng)

將捕捉回來(lái)的各種訪花昆蟲(chóng)進(jìn)行分類(lèi)并郵寄到各位昆蟲(chóng)分類(lèi)專(zhuān)家進(jìn)行鑒定后，綠豆植株上的主要訪花昆蟲(chóng)如表1。

2.2 田間紅火蟻對(duì)綠豆上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)的影響

田間調(diào)查結(jié)果如下圖1 所示，綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)數(shù)在不同的試驗(yàn)調(diào)查日期(F=6.945，df=4，P＜0.001)存在顯著差異、不同的處理對(duì)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)數(shù)亦有顯著影響(F=3.302，df=2，P=0.044);其中，處理組2 (蚜蟲(chóng)與紅火蟻互惠)主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)比對(duì)照組明顯下降了20.37%，對(duì)照組與處理組1 (僅有紅火蟻無(wú)蚜蟲(chóng))、兩處理組之間主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)差異不顯著;在不同的處理下，訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)隨時(shí)間無(wú)顯著變化 (F=1.238，df=8，P=0.293)。

表1 綠豆和油菜植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)Table 1 Species richness of flower-visiting insects on Vigna radiata

圖1 綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)差異Fig.1 Species richness (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiata in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.3 田間紅火蟻對(duì)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)數(shù)量的影響

如下圖2，綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)總數(shù)量在不同的試驗(yàn)調(diào)查日期(F=5.302，df=4，P=0.01)具有顯著性差異，不同的處理對(duì)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)的總數(shù)量無(wú)顯著差異(F=2.922，df=2，P=0.061)，且在不同的處理下，訪花昆蟲(chóng)數(shù)量隨時(shí)間也無(wú)顯著變化(F=1.680，df=8，P=0.122);

圖2 綠豆上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)總數(shù)量比較Fig.2 Total number (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiate in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.4 田間紅火蟻對(duì)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)日觀察量的影響

試驗(yàn)結(jié)果表明，紅火蟻入侵及其與蚜蟲(chóng)的互惠對(duì)綠豆植株上一些主要訪花昆蟲(chóng)數(shù)量具有顯著的影響，如圖3 所示，小黑蠅(F=8.378，df=2，P=0.005)在處理組1、處理組2 的日觀察數(shù)量顯著低于對(duì)照組，但兩處理組數(shù)量差異不顯著;爪哇搖蚊(F=10.001，df=2，P=0.003)在有蚜蟲(chóng)與紅火蟻互惠(處理組2)的小區(qū)的日觀察量明顯低于既無(wú)紅火蟻又無(wú)蚜蟲(chóng)(對(duì)照組)小區(qū)，但其在僅有紅火蟻無(wú)蚜蟲(chóng)(處理組1)的小區(qū)數(shù)量與對(duì)照組之間、處理組2 之間均無(wú)顯著差異;紅火蟻與蚜蟲(chóng)互惠與否對(duì)家蠅(F=3.414，df=2，P=0.067)、雙齒芒蠅 (F=3.714，df=2，P=0.056)、普通大薊馬 (F=0.385，df=2，P=0.688)、果蠅 (F=2.00，df=2，P=0.178)、Rivllia basilaris (F=0.568，df=2，P=0.581)的日觀察數(shù)量均無(wú)顯著影響。

圖3 綠豆上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)日觀察數(shù)比較Fig.3 Daily number (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiata in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.5 田間紅火蟻與蚜蟲(chóng)互惠與否和調(diào)查日期對(duì)綠豆植株上紅火蟻工蟻數(shù)量的影響

田間試驗(yàn)調(diào)查結(jié)果表明，蚜蟲(chóng)的存在與紅火蟻形成互惠關(guān)系，該互惠關(guān)系明顯增加了綠豆植株上紅火蟻工蟻的數(shù)量(F=30.898，df=1，P＜0.001)，調(diào)查日期對(duì)綠豆植株上紅火蟻工蟻頭數(shù)亦有顯著影響(F=2.981，df=4，P=0.030)，紅火蟻與蚜蟲(chóng)互惠與否和調(diào)查日期間無(wú)顯著交互作用(F=0.951，df=4，P=0.445);如下圖4，通過(guò)T 檢驗(yàn)得知在2013年5月7 日和5月9 日調(diào)查時(shí)，有蚜蟲(chóng)與紅火蟻互作下的綠豆植株上的紅火蟻工蟻數(shù)量顯著多于沒(méi)有蚜蟲(chóng)僅有紅火蟻的綠豆植株小區(qū)(t=-3.836，df=4.366，P=0.016;t=-3.889，df=4.544，P=0.014)。而在5月6 日、13 日和14 日時(shí)差異不顯著(t=-2.068，df=8，P=0.072;t=-1.363，df=8，P=0.210;t=-1.974，df=8，P=0.084)。

圖4 綠豆植株上的紅火蟻工蟻頭數(shù)Fig.4 Workers number of Solenopsis invicta on on Vigna radiata in fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

3 結(jié)論與討論

本文通過(guò)田間試驗(yàn)研究了紅火蟻的入侵、紅火蟻與蚜蟲(chóng)互惠對(duì)綠豆植株昆蟲(chóng)訪花的影響，結(jié)果表明，紅火蟻與蚜蟲(chóng)的互惠關(guān)系對(duì)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)具有不利影響。有研究表明螞蟻與蚜蟲(chóng)的互利關(guān)系對(duì)同一植株上的其他節(jié)肢動(dòng)物產(chǎn)生了明顯的影響，對(duì)生物多樣性具有一定的影響(Eubanks，2001;Eubanks et al.，2002;Harvey and Eubanks，2004;Kaplan and Eubanks，2005)。本研究顯示在田間綠豆小區(qū)，當(dāng)蚜蟲(chóng)存在并與紅火蟻形成互惠關(guān)系時(shí)，更多的紅火蟻工蟻會(huì)出現(xiàn)在綠豆植株上進(jìn)行覓食，這與前期報(bào)道相一致:即當(dāng)紅火蟻與排蜜昆蟲(chóng)形成互惠時(shí)對(duì)紅火蟻在植物上出現(xiàn)頻率大大提高(Zhou et al.，2012，2013);當(dāng)綠豆植株小區(qū)僅有紅火蟻入侵而無(wú)蚜蟲(chóng)時(shí)，綠豆植株上的主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)與對(duì)照組小區(qū)(既無(wú)紅火蟻又無(wú)蚜蟲(chóng))無(wú)顯著差異，但當(dāng)蚜蟲(chóng)存在并于紅火蟻形成互惠關(guān)系時(shí)，此小區(qū)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)種類(lèi)比對(duì)照組小區(qū)顯著下降了20.4%，其對(duì)綠豆植株上生物多樣性也具有一定的影響，但與僅有紅火蟻入侵無(wú)蚜蟲(chóng)的小區(qū)無(wú)明顯差異;僅有紅火蟻入侵小區(qū)及紅火蟻入侵并與蚜蟲(chóng)形成互惠小區(qū)的綠豆植株上的訪花昆蟲(chóng)小黑蠅日觀察數(shù)量分別比紅火蟻未入侵的對(duì)照區(qū)降低了68.1%、60.2%;紅火蟻與蚜蟲(chóng)互惠的小區(qū)綠豆植株上的爪哇搖蚊的日觀察量比對(duì)照區(qū)顯著減少了61.5%，且僅有紅火蟻入侵小區(qū)與對(duì)照組小區(qū)、紅火蟻與蚜蟲(chóng)互惠小區(qū)的綠豆植株上爪哇搖蚊的日觀察量差異均不顯著。本研究結(jié)果表明，紅火蟻入侵及其與蚜蟲(chóng)的互惠關(guān)系對(duì)綠豆植株上主要訪花昆蟲(chóng)產(chǎn)生了明顯的影響，而這種影響是否直接對(duì)綠豆產(chǎn)量的降低(Wu et al.，2014)產(chǎn)生影響有待進(jìn)一步評(píng)價(jià)。

References)

Eubanks MD.Estimates of the direct and indirect effects of red imported fire ants on biological control in field crops［J］.Biological Control，2001，21:35-43.

Eubanks MD，Blackwell SA，Parrish CJ，et al.Intraguild predation of beneficial arthropods by red imported fire ants in cotton ［J］.Environmental Entomology，2002，31:1168-1174.

Holldobler B，Wilson EO.The Ants ［M］.Cambridge:Harvard University Press，1990.

Harvey CT，Eubanks MD.Effect of habitat complexity on biological control by the red imported fire ant (Hymenoptera:Formicidae)in collards［J］.Biological Control，2004，29 (3):348-358.

Holway DA，Lach L，Suarez AV，et al.The causes and consequences of ant invasions ［J］.Annual Review of Ecology and Systematics，2002，181-233.

Huang J，Xu YJ，Lu YY，et al.Effects of red imported fire ants(Hymenoptera:Formicidae)on the relationship between native ants and aphids in mung bean fields in China［J］.Sociobiology，2010，55 (2):415-426.

Kaplan I，Eubanks MD.Aphids alter the community-wide impact of fire ants［J］.Ecology，2005，86 (6):1640-1649.

O'Dowd DJ，Green PT，Lake PS.Invasional‘meltdown'on an oceanic island［J］.Ecology Letters，2003，6 (9):812-817.

Vinson SB.Invasion of the red imported fire ant (Hymenoptera:Formicidae):spread，biology，and impact ［J］.American Entomologist，1997，43 (1):23-39.

Way MJ.Mutualism between ants and honeydew-producing Homoptera［J］.Annual Review of Entomology，1963，8:307-344.

Way M，Khoo K.Role of ants in pest management［J］.Annual Review of Entomology，1992，37 (1):479-503.

Wu D，Zeng L，Lu YY，et al.Effects of Solenopsis invicta(Hymenoptera:Formicidae)and its interaction with aphids on the seed productions of mungbean and rapeseed plants［J］.Journal of Economic Entomology，2014，107 (5)，1758-1764

Zhou AM，Lu YY，Zeng L，et al.Does mutualism drive the invasion of two alien species?The case of Solenopsis invicta and Phenacoccus solenopsis［J］.PLoS ONE 2012，7 (7):e41856.

Zhou AM，Lu YY，Zeng L，et al.Solenopsis invicta (Hymenoptera:Formicidae)，defend Phenacoccus solenopsis (Hemiptera:Pseudococcidae)against its natural enemies［J］.Environmental Entomolgy，2013，42 (2):247-252.