早期帕金森病腦白質(zhì)特征的擴(kuò)散張量成像基于纖維束追蹤空間統(tǒng)計分析

凌冰冰 LING Bingbing

魯 毅 LU Yi

趙 衛(wèi) ZHAO Wei

莫 茵 MO Yin

胡 娟 HU Juan

孫學(xué)進(jìn) SUN Xuejin

論著 Original Research

早期帕金森病腦白質(zhì)特征的擴(kuò)散張量成像基于纖維束追蹤空間統(tǒng)計分析

凌冰冰 LING Bingbing

魯 毅 LU Yi

趙 衛(wèi) ZHAO Wei

莫 茵 MO Yin

胡 娟 HU Juan

孫學(xué)進(jìn) SUN Xuejin

目的采用擴(kuò)散張量成像（DTI）基于纖維束追蹤空間統(tǒng)計分析（TBSS）觀察早期（Hoehn-Yahr 1～2級）帕金森?。≒D）患者腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)的變化，探索DTI多參數(shù)變化與PD患者綜合評分量表（UPDRS）評分升高具有顯著相關(guān)的腦區(qū)。資料與方法27例早期PD患者及30例正常對照組行DTI檢查，采用TBSS技術(shù)分析兩組受試者腦白質(zhì)纖維DTI的各相關(guān)參數(shù)，包括各向異性分?jǐn)?shù)（FA）、平均擴(kuò)散系數(shù)（MD）、軸向擴(kuò)散系數(shù)（AD）、平行擴(kuò)散系數(shù)（RD），比較兩組各DTI參數(shù)的差異，分析PD組有差異腦區(qū)的FA、MD、RD值與臨床UPDRS評分的相關(guān)性。結(jié)果與對照組相比，PD組多個腦白質(zhì)區(qū)FA值降低，MD、RD值升高（P<0.05），AD值未見明顯變化（P>0.05）。PD組較對照組有差異腦區(qū)的FA值、MD值、RD值與UPDRS評分均有相關(guān)關(guān)系（P=0.001）；FA值降低和MD、RD值升高并與UPDRS評分具有顯著相關(guān)的腦區(qū)為胼胝體、左側(cè)內(nèi)囊前肢、雙側(cè)前放射冠、雙側(cè)上放射冠、左丘腦后輻射（P=0.001）。結(jié)論PD患者存在腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)的改變，可能是髓鞘脫失或纖維完整性受到破壞。

帕金森??；磁共振成像；擴(kuò)散張量成像；腦白質(zhì)；基于纖維束追蹤空間統(tǒng)計分析

帕金森病（Parkinson's disease，PD）又稱震顫麻痹，是中老年人常見的慢性、進(jìn)行性中樞神經(jīng)系統(tǒng)變性疾病。既往認(rèn)為其病理改變主要發(fā)生在黑質(zhì)紋狀體系統(tǒng)，以黑質(zhì)多巴胺能神經(jīng)元變性死亡以及紋狀體多巴胺遞質(zhì)含量減少為特征。PD早期癥狀較隱匿，從多巴胺神經(jīng)元開始丟失到癥狀出現(xiàn)潛伏期大約5年，PD患者癥狀前期腦中已存在生化、病理改變，而此時常規(guī)MRI檢查仍無特征性表現(xiàn)[1]。近年來隨著功能MRI（fMRI）的發(fā)展，研究證實PD的病理改變存在于黑質(zhì)紋狀體系統(tǒng)中[2]，還累及腦白質(zhì)纖維[3]，繼而造成腦形態(tài)學(xué)的改變，引起一系列復(fù)雜的臨床癥狀。目前，擴(kuò)散張量成像（DTI）參數(shù)中的各向異性分?jǐn)?shù)（fractional anisotropy，F(xiàn)A）是最常用的分析指標(biāo)，而平均擴(kuò)散系數(shù)（mean diffusivity，MD）、軸向擴(kuò)散系數(shù)（axial diffusivity，AD）和平行擴(kuò)散系數(shù)（radial diffusivity，RD）能夠從其他角度反映腦白質(zhì)纖維的完整性及連接性，近期越來越多地用于相關(guān)研究[4]。國內(nèi)外文獻(xiàn)[3,5-7]對PD白質(zhì)的研究多采用手勾畫感興趣區(qū)（ROI）和基于體素分析（voxel-based analysis，VBA）等方法?；诶w維束追蹤空間統(tǒng)計分析（tract-based spatial statistics，TBSS）是一種基于纖維束示蹤的新配準(zhǔn)方法，可以克服以上局限性[8]。本研究采用TBSS技術(shù)對早期PD患者及健康志愿者的全腦DTI數(shù)據(jù)進(jìn)行分析，以期進(jìn)一步揭示PD腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)改變的特點。

1 資料與方法

1.1 研究對象 選取2014年1—12月昆明醫(yī)科大學(xué)第一附屬醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科門診及住院的27例PD患者（PD組），均符合英國PD學(xué)會腦庫的臨床診斷標(biāo)準(zhǔn)[9]。PD組男17例，女10例；年齡45～78歲，平均（59.5±9.5）歲；病程1～7年，平均（3.3±1.7）年；Hoehn-Yahr分級：1級11例，1.5級3例，2級13例；帕金森病綜合評分量表（unif i ed Parkinson's disease rating scale，UPDRS）平均評分（24.3±7.3）分；臨床表現(xiàn)：肢體震顫及運動遲緩15例，肢體震顫及無力10例，運動遲緩、肢體震顫及無力癥狀2例；伴隨抑郁10例，近期記憶力下降6例，睡眠障礙2例，聽力下降2例，伴有上述2種以上癥狀7例。PD組均采用簡易智力狀況檢查量表（mini-mental state examination，MMSE）進(jìn)行認(rèn)知功能篩查，排除伴有癡呆不能配合檢查的患者。

同期選取30例健康志愿者作為對照組，其中男16例，女14例；年齡43～78歲，平均（60.0±9.5）歲；納入標(biāo)準(zhǔn)：①年齡、性別與PD組匹配；②無神經(jīng)或精神疾病，無高血壓、高血脂、糖尿病及其他腦器質(zhì)性疾??；③無假牙等影響圖像質(zhì)量的頭部金屬異物；④頭顱常規(guī)MRI檢查未見異常。

兩組患者性別、年齡等一般資料比較，差異無統(tǒng)計學(xué)意義（χ2=0.217、0.233，P>0.05）。本研究經(jīng)醫(yī)院倫理委員會批準(zhǔn)，患者均知情同意。

1.2 儀器與方法 采用Philips Achieva 3.0T X超導(dǎo)型MRI掃描儀，使用正交8通道相控陣頭線圈。受試者取平臥位，首先行橫斷位T2WI及FLAIR掃描，圖像未見異常時行DTI及T1 3D TFE ref序列掃描。DTI采用平面回波成像（EPI）序列進(jìn)行采集，掃描參數(shù)：TR 6530 ms，TE 81 ms，激勵次數(shù) 1，b值取0、1000 s/mm2，層厚3 mm，層間距 0，層數(shù) 50，采集矩陣256×256，視野（FOV）230 mm×230 mm×150mm，掃描時間8 min 23.8 s。采用三維快速繞相梯度回波（3D-FSPGR）序列進(jìn)行全腦3D T1圖像采集，掃描參數(shù)：TR shortest，TE shortest，激勵次數(shù) 1，層厚 1 mm，層間距0，層數(shù) 220，F(xiàn)OV 250 mm×250 mm×132 mm，掃描時間6 min 36.6 s。

1.3 數(shù)據(jù)處理 將DICOM格式的DTI數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)入工作站。運用dcm2nii軟件將DICOM格式轉(zhuǎn)換為可供FSL分析使用的NIFTI格式。處理步驟：①預(yù)處理：使用FSLFDT（FMRIB's Diffusion toolbox）進(jìn)行頭動校正和渦流校正，并去除顱骨，提取腦實質(zhì)，生成個體DTI各相關(guān)參數(shù)（FA、MD、AD、RD）。②圖像配準(zhǔn)：通過基于自由形變（free-form）和非線性配準(zhǔn)算法，將FA圖配準(zhǔn)到標(biāo)準(zhǔn)模板上，再將FA圖從原始空間變換到標(biāo)準(zhǔn)的蒙特利爾神經(jīng)學(xué)研究所（montreal neurological institute，MNI）空間。③創(chuàng)建平均FA圖和骨架圖：利用所有配準(zhǔn)的FA圖制作平均FA模板，生成平均FA纖維骨架圖，設(shè)定FA閾值為0.2，以排除周圍組織的干擾。MD、RD、AD平均模板及骨架圖的創(chuàng)建同上。④個體投射到骨架圖：將所有受試者標(biāo)準(zhǔn)化的FA圖投射到該平均FA纖維束骨架圖內(nèi)，生成各自FA骨架。

1.4 評價工具 UPDRS評分量表：主要包括4個分量表：①精神、行為和情緒；②日常生活活動；③運動檢查；④并發(fā)癥。

1.5 統(tǒng)計學(xué)方法 采用SPSS 17.0軟件，兩組年齡比較采用成組樣本t檢驗，性別比較采用χ2檢驗，P<0.05表示差異有統(tǒng)計學(xué)意義。采用FSL[10]基于統(tǒng)計參數(shù)排列的隨機(jī)化（randomise）統(tǒng)計軟件進(jìn)行組間兩樣本配對檢驗，去除年齡、性別因素，對統(tǒng)計結(jié)果采用FWE（family-wise error）進(jìn)行校正（P<0.05）；采用TFCE（threshold-free cluster enhancement）方法進(jìn)行多重校正比較，以校正后P<0.05的區(qū)域為差異有統(tǒng)計學(xué)意義的部位[11]，將差異有統(tǒng)計學(xué)意義的腦區(qū)作為ROI，將ROI的FA、MD、RD值分別與臨床UPDRS評分進(jìn)行Spearman相關(guān)分析（P=0.001），取相關(guān)系數(shù)>0.5、體素>30的腦區(qū)為差異有統(tǒng)計學(xué)意義的腦區(qū)。將最終結(jié)果與約翰霍普金斯大學(xué)ICBM-DTI-81模板相疊加，確定在MNI標(biāo)準(zhǔn)空間中的解剖位置[12]，并以圖像方式顯示。

2 結(jié)果

2.1 兩組FA值、MD值、RD值、AD值比較 與對照組相比，PD組多個腦白質(zhì)區(qū)域FA值降低，MD、RD值升高（P<0.05），而AD值未見明顯變化（P>0.05），見表1～3。

2.2 PD組較對照組有差異腦區(qū)的FA值、MD值、RD值與UPDRS評分的相關(guān)性 早期PD腦白質(zhì)纖維束中FA值降低與UPDRS評分升高呈負(fù)相關(guān)的腦區(qū)為：胼胝體膝部（圖1A）、體部、壓部，左側(cè)內(nèi)囊前肢，雙側(cè)前放射冠，雙側(cè)上放射冠，左丘腦后輻部，雙側(cè)扣帶回，左側(cè)上縱束（P=0.001），見表1、圖2。早期PD腦白質(zhì)纖維束中MD值升高與UPDRS評分升高呈正相關(guān)的腦區(qū)為：胼胝體膝部（圖1B）、體部、壓部，穹窿，左側(cè)大腦腳，雙側(cè)內(nèi)囊前肢，雙側(cè)內(nèi)囊后肢，雙側(cè)前放射冠，雙側(cè)上放射冠，雙側(cè)后放射冠，雙側(cè)丘腦后輻射，雙側(cè)外囊，左穹窿，右側(cè)上縱束，左上額枕束（P=0.001），見表2、圖3。早期PD腦白質(zhì)纖維束中RD值升高與UPDRS評分升高呈正相關(guān)的腦區(qū)：胼胝體膝部（圖1C）、體部、壓部，穹窿，左側(cè)內(nèi)囊前肢，雙側(cè)前放射冠，雙側(cè)上放射冠，雙側(cè)后放射冠，雙側(cè)丘腦后輻射，雙側(cè)外囊，雙側(cè)扣帶回，左側(cè)上縱束，右鉤束（P=0.001），見表3、圖4。PD組FA值降低和MD值、RD值升高與UPDRS評分具有顯著相關(guān)性的腦區(qū)：胼胝體膝部、體部、壓部，左側(cè)內(nèi)囊前肢，雙側(cè)前放射冠，雙側(cè)上放射冠，左丘腦后輻射（P=0.001）。

圖1 胼胝體膝部FA值（A）、MD值（B）、RD值（C）與UPDRS評分的相關(guān)性

圖2 FA值降低與UPDRS評分升高具有顯著相關(guān)的腦區(qū)為紅色，相關(guān)性越大，顏色越深

圖3 MD值升高與UPDRS評分升高具有顯著相關(guān)的腦區(qū)為綠色，相關(guān)性越大，顏色越深

圖4 RD值升高與UPDRS評分升高具有顯著相關(guān)的腦區(qū)為藍(lán)色，相關(guān)性越大，顏色越深

3 討論

3.1 DTI的分析指標(biāo) FA與髓鞘的完整性、纖維的致密性及平行性呈正相關(guān)，當(dāng)髓鞘的完整性、纖維的致密性受到破壞時FA值減低；MD值越大，組織內(nèi)含自由水分子越多，MD主要受RD和AD的影響；RD反映髓鞘的功能，RD增加提示髓鞘脫失或完整性破壞；AD與軸突損傷及變性相關(guān)，AD下降可能意味著軸突損失和纖維一致性的破壞[13-14]。本研究發(fā)現(xiàn)PD患者多個腦區(qū)發(fā)生改變，且DTI多個參數(shù)改變差異有統(tǒng)計學(xué)意義，DTI多個參數(shù)（FA、MD、RA、AD）反映了PD患者腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)變化的病理生理基礎(chǔ)。PD組表現(xiàn)為多個腦白質(zhì)區(qū)FA值下降，MD值、RD值升高，而AD值未見明顯變化，提示PD腦白質(zhì)改變主要以髓鞘脫失為主，而軸突變化不明顯。本組PD腦白質(zhì)FA、MD、RD值發(fā)生改變的腦區(qū)整體較接近，但有部分腦區(qū)不一致，單純RD值升高可能反映該腦區(qū)的早期改變，即以脫髓鞘為主，F(xiàn)A值降低、MD、RD值升高同時存在提示除脫髓鞘損傷外，還存在白質(zhì)纖維排列紊亂及疏密程度改變，可能提示病變進(jìn)一步發(fā)展。

表1 PD組較對照組有差異腦區(qū)的FA值與UPDRS評分的相關(guān)性

表2 PD組較對照組有差異腦區(qū)的MD值與UPDRS評分的相關(guān)性

表3 PD組較對照組有差異腦區(qū)的RD值與UPDRS評分的相關(guān)性

3.2 DTI分析方法及研究結(jié)果分析 既往研究[15-16]證實PD存在腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)的異常改變。研究主要采用勾畫ROI或VBA的分析方法[17]。吳青霞等[3]采用ROI分析法發(fā)現(xiàn)PD組雙側(cè)鉤束、后扣帶束及上縱束的FA值降低，雙側(cè)后扣帶束及右側(cè)上縱束的MD值升高。Gattellaro等[5]也采用ROI分析法發(fā)現(xiàn)非癡呆PD患者的細(xì)微結(jié)構(gòu)異常累及胼胝體膝部、上縱束和扣帶回等，提示在PD早期，額葉和頂葉有廣泛的細(xì)微結(jié)構(gòu)損害。Kendi等[18]采用DTI基于VBA的分析方法發(fā)現(xiàn)PD患者在額葉運動輔助區(qū)和扣帶回前部FA值降低。近年來，有學(xué)者運用TBSS技術(shù)分析PD患者腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)的改變，Kim等[19]采用DTI基于TBSS分析發(fā)現(xiàn)有關(guān)自主運動的區(qū)域（即皮層通路、雙側(cè)放射冠、內(nèi)囊和大腦腳共享的某些區(qū)域）MD顯著高于對照組。此外，與楔前葉和緣上回毗鄰的白質(zhì)、雙側(cè)扣帶、左鉤束、穹窿、胼胝體、雙側(cè)外囊、上縱束、丘腦后輻射以及小腦上腳MD值高于對照組。Haller等[20]的DTI基于TBSS研究顯示，PD白質(zhì)損害主要在右額葉白質(zhì)，表現(xiàn)為FA減少，RD和MD增加。本組PD腦白質(zhì)的FA降低、MD升高的腦區(qū)多于既往采用ROI及VBA分析的結(jié)果，考慮可能與研究方法的敏感性及ROI的選擇不同有關(guān)，如手動勾畫ROI，主要局限于部分纖維束，且ROI的選擇較主觀，可能不利于研究者間的比較。但本組MD值升高的腦區(qū)與Kim等[19]采用TBSS方法研究的結(jié)果基本一致。FA、MD、RD值的變化與Haller等[20]采用TBSS方法研究的結(jié)果一致。DTI基于TBSS數(shù)據(jù)處理方法為目前較新穎的數(shù)據(jù)處理技術(shù)，其核心思想是采用“骨架化”的數(shù)據(jù)處理方式，提高了組間比較的精確度。

本研究進(jìn)一步證實了PD腦白質(zhì)損害主要位于胼胝體、扣帶回和額葉運動輔助區(qū)（雙側(cè)放射冠、內(nèi)囊）等，并以胼胝體及雙側(cè)放射冠損害為主。胼胝體主要連接運動性語言中樞、雙側(cè)視聽中樞，并參與共濟(jì)運動，如果胼胝體不同部位受損，相應(yīng)地會出現(xiàn)肌力下降、言語障礙、認(rèn)知和精神障礙、假性球麻痹、共濟(jì)失調(diào)癥狀、偏盲或聽覺障礙等癥狀?？蹘Щ貫檫吘壪到y(tǒng)的一部分，主要與認(rèn)知有關(guān)。放射冠是內(nèi)囊到大腦皮層間放射狀的白質(zhì)纖維，受損時可引起運動障礙、共濟(jì)失調(diào)、輕偏癱、感覺傳導(dǎo)通路異常。本組患者中以運動障礙及共濟(jì)失調(diào)癥狀為主，部分患者還伴隨聽力及精神障礙等癥狀，可能是相應(yīng)腦白質(zhì)損害造成的功能障礙。此外，Zhang等[6]采用全腦DTI結(jié)合VBA方法研究嗅覺障礙PD患者，發(fā)現(xiàn)雙側(cè)小腦FA值減低，MD值差異無統(tǒng)計學(xué)意義，認(rèn)為小腦半球可能在嗅覺障礙中起重要作用。Ibarretxe-Bilbao等[7]采用基于體素的DTI研究發(fā)現(xiàn)嗅覺缺失癥PD患者FA值降低主要表現(xiàn)在直回和初級嗅覺皮層毗鄰的白質(zhì)。由此可見，PD患者存在多個區(qū)域腦白質(zhì)結(jié)構(gòu)的改變，伴隨不同癥狀的PD患者可能出現(xiàn)不同腦區(qū)的異常改變。

3.3 本研究的局限性 受TBSS技術(shù)的限制，對FA值接近0.2的外周白質(zhì)纖維不易判斷其異常變化，僅適用于白質(zhì)纖維束骨架的改變。本研究樣本量相對較少，且未對伴隨不同癥狀的患者進(jìn)行分組，需增加樣本量后進(jìn)一步改善。

總之，本研究應(yīng)用TBSS方法能夠?qū)θX白質(zhì)進(jìn)行自動分析，較好地克服了VBA中的標(biāo)準(zhǔn)化問題，也避免了ROI的主觀誤差，較ROI、VBA方法更準(zhǔn)確，重復(fù)性更高。隨著MRI處理技術(shù)的發(fā)展，DTI各參數(shù)的變化將可能成為早期診斷PD的參考指標(biāo)之一。

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（本文編輯 馮 婕）

Diffusion Tensor Imaging of White Matter in Early Stage of Parkinson's Disease Based on Tract-based Spatial Statistics Analysis

PurposeTo observe white matter structure features of patients with early stage (Hoehn-Yahr 1-2 phase) Parkinson's disease (PD) by using diffusion tensor imaging (DTI) based on the fiber bundle analysis tract-based spatial statistics (TBSS); and to explore the brain regions of PD patients in which DTI parameters are significantly correlated with unified Parkinson's disease rating scale (UPDRS) score elevation.Materials and MethodsDTI sequence was performed on 27 cases of PD and 30 cases of healthy volunteers. DTI parameters including fractional anisotropy (FA), mean diffusivity (MD), axial diffusivity (AD), and radial diffusivity (RD) were analyzed in all participants by using TBSS technique, and the parameters of two groups were compared. The correlation of clinical UPDRS score with FA value, MD and RD value in the PD group were analyzed.ResultsCompared with that in the control group, FA values of several brain regions in PD group decreased, while MD and RD value increased (P<0.05). AD showed no obvious change (P>0.05). UPDRS score of PD group was correlated with FA, MD and RD value (P=0.001). The brain regions that showed FA value decreased, MD and RD value increased included corpus callosum, left anterior limb of internal capsule, bilateral anterior radial crown, bilateral superior radial crown and left posterior thalamic radiation (P=0.001).ConclusionThere is some changes in white matter structure of the patients with early stage Parkinson's disease, which may due to demyelination or fiber integrity damaged.

Parkinson's disease; Magnetic resonance imaging; Diffusion tensor imaging; White matter; Tract-based spatial statistics

昆明醫(yī)科大學(xué)第一附屬醫(yī)院醫(yī)學(xué)影像科云南昆明 650032

孫學(xué)進(jìn)

Department of Medical Imaging, the First Af fi liated Hospital, Kunming Medical

University, Kunming 650032, China

Address Correspondence to: SUN Xuejin

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R445.2；R742

2015-02-12

修回日期：2015-05-26

中國醫(yī)學(xué)影像學(xué)雜志

2015年 第23卷 第8期：567-572

Chinese Journal of Medical Imaging

2015 Volume 23(8): 567-572

10.3969/j.issn.1005-5185.2015.08.002