海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響研究進展

趙信國, 劉廣緒

浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院， 杭州 310058

海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響研究進展

趙信國, 劉廣緒*

浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院， 杭州 310058

人源二氧化碳(CO2)的大量排放，導(dǎo)致空氣中CO2濃度越來越高，其中大約1/4至1/3被海洋吸收。過多CO2在海水中的溶解，除引起海水pH值降低外，還導(dǎo)致海水中碳酸鹽平衡體系的變化，即“海洋酸化”現(xiàn)象。很多海洋無脊椎動物不但在海洋生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮重要作用，還是重要的水產(chǎn)養(yǎng)殖種，因此具有重要的生態(tài)與經(jīng)濟價值。由于海洋無脊椎動物的生活史在海水中完成，因此海洋環(huán)境的變化極易對其造成影響。大量研究已證實海洋酸化能對多種海洋無脊椎動物的受精、發(fā)育、生物鈣化、基因表達等生命活動產(chǎn)生顯著影響。綜述了近年來海洋酸化對海洋無脊椎動物影響研究的相關(guān)報道，歸納了其對海洋無脊椎動物不同生命活動的影響，分析了其生態(tài)學(xué)效應(yīng)，探討了現(xiàn)有研究在方法創(chuàng)新、內(nèi)容拓展以及機理分析等方面存在的局限與不足，并展望了海洋酸化對海洋無脊椎動物影響研究的發(fā)展方向。

海洋酸化; 海洋無脊椎動物; 生殖; 早期發(fā)育; 生物鈣化; 代謝; 基因表達

自18世紀工業(yè)革命以來，由于燃燒化石燃料等人類活動的影響，大氣CO2濃度不斷增長，已經(jīng)從工業(yè)革命前的280×10-6(標(biāo)準(zhǔn)大氣壓比，下同)，增長至2013年的394×10-6，增長了約40%，并仍將以每年0.5%的速率繼續(xù)增長[1]。人類活動排放的CO2約有1/4至1/3被海洋吸收，這極大緩解了大氣CO2濃度增長的趨勢，卻造成了海水酸度的增大和碳酸鹽平衡體系的變化[2- 4]。Caldeira等2003年第一次在著名科學(xué)雜志《Nature》闡述了這種現(xiàn)象，并將其命名為“海洋酸化”[3]。與工業(yè)革命前相比，當(dāng)前表層海水的pH值已經(jīng)降低了0.1個單位，如果繼續(xù)以當(dāng)前速率排放CO2，到21世紀末表層海水的pH值就會降低0.3—0.4個單位，而到2300年將降低0.7—0.8個單位[3, 5]。海洋酸化所導(dǎo)致的海水化學(xué)環(huán)境的變化勢必會對海洋生物與海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生深遠的影響。鑒于此，2009年8月13日，在聯(lián)合國教科文組織倡導(dǎo)下，來自全球26個國家的155位頂尖海洋研究人員齊聚于摩納哥，簽署了《摩納哥宣言》(Monaco Declaration)，對海洋酸化嚴重影響全球海洋生態(tài)系統(tǒng)表達了深度關(guān)切[6]。

海洋無脊椎動物占海洋動物的絕大部分，是其中門類最為繁多的一類，具有極大的生態(tài)與經(jīng)濟價值[7]。例如，珊瑚不僅可以作為旅游資源供人類欣賞，其形狀復(fù)雜的骨骼也是其他海洋生物生活的基礎(chǔ)和依存物，在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的形成和維持中發(fā)揮著不可替代的作用；牡蠣、貽貝、扇貝、鮑魚、海蟹、對蝦等傳統(tǒng)養(yǎng)殖種類，是人類重要的動物性蛋白質(zhì)來源之一；有殼翼足目動物和有孔蟲處在食物鏈的底端，對海洋生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定起著重要作用。由于海洋無脊椎生物終生生活在海水中，海洋酸化導(dǎo)致的海水化學(xué)環(huán)境的改變將會對其配子發(fā)生、受精、發(fā)育、生物鈣化等生命過程產(chǎn)生影響(表1)。因此開展海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響研究具有重要意義，不僅可以指導(dǎo)海洋漁業(yè)生產(chǎn)，也可以評估海洋生態(tài)安全。本文綜述了相關(guān)研究進展，探討了目前研究中存在的不足，提出了相應(yīng)改進方法，并對未來的研究方向進行了展望。

1 海洋酸化對生殖的影響

不同于體內(nèi)受精的生物，大多數(shù)海洋無脊椎動物(如：海洋雙殼貝類)直接將配子排放到海水中，并在海水中完成受精過程。因此，配子和受精過程均易受到海水環(huán)境擾動的威脅。

表1 海洋酸化對海洋無脊椎動物配子、受精、早期發(fā)育、生物鈣化、代謝的影響

Table 1 Effects of CO2-driven ocean acidification on gametes, fertilization, early-stage development, biological calcification and metabolism of marine invertebrates

分類Taxon物種Species參數(shù)Parameters研究對象Objectives影響Effects文獻References腔腸動物指形鹿角珊瑚(Acroporadigitifera)pH<7.7精子精子尾部擺動能力減弱[8]CoelenteratapH8.2—7.2精子精子運動能力減弱[9]pH8.0—7.3幼蟲耗氧量減少、代謝減弱[10]軟體動物太平洋牡蠣(Crassostreagigas)pH7.8精子無顯著影響[11]MolluscapH7.7—7.1成體代謝途徑改變[12]悉尼巖石牡蠣(Saccostreaglomerata)pCO2375—1000×10-6精子;幼蟲受精率降低;致畸;致死;生長減緩[13]馬氏珠母貝(Pinctadamartensii)pH8.1—7.4精子;幼蟲致畸;致死;生長發(fā)育減緩[14]P.fucata*pH7.7—7.4成體濾食減少;呼吸減弱;排泄減少[15]加州貽貝(MytilusCalifornianus)pCO2380—970×10-6幼蟲致死;致畸[16]紫貽貝(M.edulis)pH7.8—7.5幼蟲孵化率降低;附著率降低;鈣化率降低[17]地中海貽貝(M.galloprovincialis)pH8.2—7.4幼蟲殼體畸形;生長減緩[18]pH7.3幼蟲;成體生長發(fā)育減緩;代謝減弱[19]蓋勒貽貝(M.trossulus)pCO2>1200×10-6成體足絲附著能力減弱[20]翡翠貽貝(Pernaviridis)pH7.7—7.4成體濾食減少;呼吸減弱;排泄減少[15]櫛孔扇貝(Chlamysfarreri)pH8.1—7.0成體鈣化率減低;呼吸減弱[21]華貴櫛孔扇貝(C.nobilis)pH7.7—7.4成體濾食減少;呼吸減弱;排泄減少[15]海扇貝(Placopectenmagellanicus)pH7.0—9.0精子;卵細胞多精受精現(xiàn)象增多[22]溝紋蛤仔(Ruditapesdecussatus)pH8.0—7.5幼蟲致死[23]玉黍螺(Littorinalittorea)pH8.0—7.7幼蟲生物鈣化減弱;代謝減弱[24]節(jié)肢動物刺尾紡錘水蚤(Acartiaspinicauda)pH7.83—6.89成體卵母細胞減少;線粒體受損[25]Arthropoda中華哲水蚤(Calanussinicus)pH7.83—6.89成體卵母細胞減少;線粒體受損[25]斯式紡錘水蚤(A.steueri)pH7.4—6.8幼蟲;成體孵化率降低;致死[26-27]紅紡錘水蚤(A.erythraea)pH7.4—6.8幼蟲;成體孵化率降低;致死[26-27]華美盤管蟲(Hydroideselegans)pH7.9—7.4幼蟲生物鈣化破壞;晶體結(jié)構(gòu)改變[28]藍蟹(Callinectessapidus)pCO2400—2900×10-6幼蟲鈣化率提高[29]脆殼蟹(Petrolisthescinctipes)pH7.6幼蟲無顯著影響[30]堪察加擬石蟹(Paralithodescamtschaticus)pH8.0—7.5幼蟲生長發(fā)育減緩;致死[31]拜氏楚蟹(Chionoecetesbairdi)pH8.0—7.5幼蟲生長發(fā)育減緩;致死;鈣化率降低[31]東方巨對蝦(Penaeusplebejus)pCO2400—2900×10-6幼蟲鈣化率提高[29]棘皮動物紫海膽(Heliocidariserythrogramma)pH7.7精子精子運動能力減弱;受精率降低[32]Echinodermata梅式長海膽(Echinometramathaei)pH7.8—6.8精子受精率降低[27,33]馬糞海膽(Hemicentrotuspulcherri-mus)pH7.8—6.8卵細胞;幼蟲致畸;生長發(fā)育減緩[27,33]紫球海膽(Strongylocentrotuspurpura-tus)pH7.7幼蟲生長發(fā)育減緩;代謝增強[34]紅海膽(S.franciscanus)pH8.0—7.5精子受精率降低;多精受精現(xiàn)象增多[35]海蛇尾(Amphiurafiliformis)pH8.0—6.8幼蟲代謝增強;鈣化率提高[36]

*表中Pinctadamartensii和Pinctadafucata是同一個物種；中文名為馬氏珠母貝，也可稱為合浦珠母貝

1.1 海洋酸化對配子的影響

精子的游動速率和能游動精子的比例是受精成功的關(guān)鍵因素[37]。另外，卵細胞的狀態(tài)和精卵比也對受精有重要影響[37- 38]。因此，海洋無脊椎動物配子對海洋酸化的響應(yīng)成為研究的一個重要方面。2008年Havenhand等用pH值7.7的CO2酸化海水處理紫海膽(H.erythrogramma)的精子，發(fā)現(xiàn)精子的游動速率和能游動精子的百分比均顯著降低[32]；Morita等對指形鹿角珊瑚(A.digitifera)進行研究，發(fā)現(xiàn)當(dāng)海水pH值低于7.7時，精子尾部的擺動能力被嚴重削弱[8]，Nakamura等在此基礎(chǔ)上進一步研究發(fā)現(xiàn)海水中CO2濃度與精子尾部擺動能力的下降之間存在著正相關(guān)性[9]。雖然眾多研究表明，海洋酸化會對海洋無脊椎動物的精子產(chǎn)生不利影響，但是不同物種的精子對海洋酸化的耐受力也有所不同。例如，Havenhand等對太平洋牡蠣(C.gigas)的精子研究，發(fā)現(xiàn)精子游動速率和能游動精子的比例并未有顯著變化[11]。

相較于精子，海洋酸化對卵細胞的影響則少有報道。僅見張達娟等報道中華哲水蚤(C.sinicus)和刺尾紡錘水蚤(A.spinicauda)卵母細胞的電子密度隨海洋酸化的加劇而降低，同時受損線粒體數(shù)目增加，球形顆粒內(nèi)縮或瓦解，導(dǎo)致卵排出后球形顆粒不能正常釋放[25]。

海洋酸化對配子的影響研究，目前仍以精子為主要對象，且僅見于個別物種，因此研究的廣度有待進一步拓展。

1.2 海洋酸化對受精的影響

海洋酸化對海洋無脊椎動物配子的影響，可能會引起受精難度的增加，進而導(dǎo)致受精率的降低。例如，Kurihara與Shirayama采用HCl酸化和CO2酸化的方式處理梅式長海膽(E.mathaei)和馬糞海膽(H.pulcherrimus)的精子，發(fā)現(xiàn)受精率顯著降低，相比而言CO2酸化對受精率的影響更大，這可能與CO2不僅導(dǎo)致海水酸度的增加，還引起海水碳酸鹽平衡體系的變化，而HCl僅導(dǎo)致海水酸度增加有關(guān)[33]；Havenhand等用pH值為7.7的酸化海水處理紫海膽(H.erythrogramma)精子后，用其與正常卵子做受精實驗，發(fā)現(xiàn)受精率比對照組低24%[32]；Parker等對悉尼巖石牡蠣(S.glomerata)的研究發(fā)現(xiàn)，受精率隨著海洋酸化加劇而顯著下降[13]。

除了對受精率的影響，海洋酸化還表現(xiàn)出對多精受精現(xiàn)象的誘導(dǎo)作用。Desrosiers 等發(fā)現(xiàn)當(dāng)海水pH值小于7.5時，海扇貝(P.magellanicus)多精受精現(xiàn)象顯著增加[22]。Reuter等在紅海膽(S.franciscanus)中的研究也表明海洋酸化能顯著誘導(dǎo)多精受精現(xiàn)象的發(fā)生[35]。

但是，目前的研究多為對受精率的簡單考察，普遍存在忽視受精動力學(xué)原則的問題(例如：采用來源于多個親本的混合配子而非單對受精實驗分析，忽略配子性狀差異對受精率的影響，采用單一且過高而非梯度設(shè)計的精卵比例進行受精實驗，不量化受精率等)[35, 37, 39]。因此，許多研究結(jié)論值得推敲。例如，Byrne等報道稱海洋酸化對四種海膽(H.erythrogramma，H.tuberculata，Tripneustesgratilla，Centrostephanusrodgersii)、海星(Patiriellaregularis)及鮑魚(Haliotiscoccoradiata)的受精率沒有顯著影響[40]，但是其實驗設(shè)計明顯忽略了配子性狀差異對受精的影響，且采用了過高的精卵比例(>100∶1)[38]，另外沒有按受精動力學(xué)原則要求量化受精率，因此其結(jié)論有待商榷。例如，在卵子未受影響的前提下，精卵比例過高(>100∶1)，即使海洋酸化使90%的精子喪失受精能力，仍有10倍于卵子數(shù)目的精子能使幾乎全部卵子受精，從而可能掩蓋海洋酸化對受精產(chǎn)生影響的事實。

2 海洋酸化對早期發(fā)育及生物鈣化的影響

2.1 海洋酸化對早期發(fā)育的影響

發(fā)育是一個有機體從其生命開始到成熟的變化，也是生物有機體的自我構(gòu)建和自我組織的過程。與成體相比，海洋無脊椎動物的早期胚胎和幼蟲對環(huán)境擾動更加敏感，因此其發(fā)育過程更容易受到海洋酸化的威脅。

研究表明海洋酸化會導(dǎo)致許多海洋無脊椎動物的早期胚胎和幼蟲發(fā)育延遲，并產(chǎn)生致畸、致死效應(yīng)。例如，Kurihara等發(fā)現(xiàn)海洋酸化引起馬糞海膽(H.pulcherrimus)幼蟲生長發(fā)育速度減慢，畸形率增加[33]；Michaelidis和Kurihara則分別報道了地中海貽貝(M.galloprovincialis)幼蟲受海洋酸化的影響，出現(xiàn)生長發(fā)育放緩的現(xiàn)象[18- 19]；Kurihara等報道了海洋酸化對太平洋牡蠣(C.gigas)幼蟲的致畸和致死效應(yīng)[41]；Parker等在悉尼巖石牡蠣(S.glomerata)中的研究表明隨著海洋酸化程度的加劇，悉尼巖石牡蠣(S.glomerata)D形幼蟲存活率明顯降低，畸形率顯著增高，同時生長發(fā)育遲滯[13]；Stumpp等對紫球海膽(S.purpuratus)的研究表明海洋酸化同樣會使其幼蟲生長發(fā)育速度減慢[34]；Gaylord和Range則分別報道了海洋酸化對加州貽貝(M.Californianus)及溝紋蛤仔(R.decussatus)的致畸和致死效應(yīng)[16, 23]；劉文廣等對馬氏珠母貝(P.martensii)幼蟲的研究表明海洋酸化導(dǎo)致其發(fā)育受阻，存活率降低[14]；Long等則報道了海洋酸化對堪察加擬石蟹(P.camtschaticus)和拜氏楚蟹(C.bairdi)生長發(fā)育的阻礙作用[31]。

此外，海洋酸化對孵化率和附著率也表現(xiàn)出不利影響。例如，Kurihara等發(fā)現(xiàn)海洋酸化導(dǎo)致斯式紡錘水蚤(A.steueri)和紅紡錘水蚤(A.erythraea)的幼蟲孵化率降低[26]；Mayor等發(fā)現(xiàn)海洋酸化使中華哲水蚤(Calanusfinmarchicus)的孵化率降低[42]；Gazeau等研究發(fā)現(xiàn)海洋酸化引起紫貽貝(M.edulis)孵化率和附著率的降低[17]。

值得一提的是大量研究結(jié)果表明不同物種甚至同一物種在不同生活史階段對海洋酸化的響應(yīng)不盡相同。例如，何盛毅等[43]發(fā)現(xiàn)雖然pH值為7.70的酸化海水對馬氏珠母貝(P.martensii)自養(yǎng)階段的胚胎發(fā)育沒有明顯不利影響，但對其異養(yǎng)階段的幼蟲發(fā)育卻有明顯致畸作用，原因可能是早期胚胎完全依靠卵黃提供物質(zhì)和能量，而幼蟲開始進行呼吸、攝食等活動，使得其對環(huán)境的依賴性更高，從而表現(xiàn)出對海洋酸化更高的敏感性。

2.2 海洋酸化對生物鈣化的影響

過多CO2在海水中的溶解不僅導(dǎo)致海水pH值的降低，還使碳酸鈣飽和度(Ω)下降[2, 44]。而海洋無脊椎動物生物鈣化的速度與碳酸鈣飽和度水平密切相關(guān)，碳酸鈣飽和度越大，對碳酸鈣沉積即生物鈣化越有利[4, 45- 46]。

受海洋酸化的影響，地中海貽貝(M.galloprovincialis)與馬氏珠母貝(P.martensii)幼蟲的殼體生長緩慢并出現(xiàn)畸形[14, 18, 43]；Fine等發(fā)現(xiàn)海洋酸化引起多種造礁珊瑚(Oculinapatagonica等)碳酸鈣骨架的消融，以水螅體的形式生存[47]；Chan等研究華美盤管蟲(H.elegans)的生物鈣化作用發(fā)現(xiàn)，受海洋酸化影響，其形成的石灰質(zhì)棲管的晶體結(jié)構(gòu)雜亂無序，硬度和彈性明顯改變，且易溶解文石的比例顯著增加[28]。由此可見，海洋酸化不僅會顯著阻礙海洋無脊椎動物殼體和碳酸鈣骨架的生長，還會嚴重影響殼體和碳酸鈣骨架的內(nèi)部晶體結(jié)構(gòu)，甚至引起殼體和碳酸鈣骨架的消融。

海洋酸化對生物鈣化作用的影響也存在物種間的差異，這可能與不同物種的殼體或碳酸鈣骨架的形成機制、調(diào)節(jié)鈣離子的能力及文石與方解石的比例不同有關(guān)[4]。例如，Wood等以海蛇尾(A.filiformis)為研究對象，發(fā)現(xiàn)其能通過增加代謝強度和提高鈣化率來補償海洋酸化對其殼體生長造成的不利影響[36]；Ries等發(fā)現(xiàn)藍蟹(C.sapidus)和東方巨對蝦(P.plebejus)在海洋酸化的影響下，理應(yīng)降低的鈣化率反而顯著升高[29]。這很可能是由于其殼體形成機制與具有碳酸鈣質(zhì)骨架及殼體的其它海洋無脊椎動物不同造成的，因為甲殼綱無脊椎動物的殼體一般是由幾丁質(zhì)構(gòu)成。

3 海洋酸化對代謝的影響

目前，海洋酸化對海洋無脊椎動物代謝的影響研究主要是圍繞分解代謝展開，通過耗氧量的變化來揭示代謝強度的變化，至于代謝途徑以及合成代謝方面尚缺乏足夠的研究。例如，Wood等對海蛇尾(A.filiformis)研究發(fā)現(xiàn)其能通過增強代謝和提高鈣化率來補償海洋酸化對其殼體生長造成的不良影響，但是由于這種代謝的增強是以諸如肌肉組織分解等為代價的，必然會對其健康狀況和生存能力造成不利影響，是一種不可持續(xù)的應(yīng)激反應(yīng)[36]；Carter等對脆殼蟹(P.cinctipes)研究發(fā)現(xiàn)海洋酸化使其幼蟲分解代謝的底物由以脂肪為主變?yōu)橐缘鞍踪|(zhì)為主，推測這是為了維持體內(nèi)pH穩(wěn)定，導(dǎo)致能量消耗增加的結(jié)果[30]。雖然Lannig等研究發(fā)現(xiàn)太平洋牡蠣(C.gigas)的代謝途徑在海洋酸化的影響下發(fā)生了變化[12]，但其它海洋無脊椎動物在海洋酸化的影響下代謝途徑變化與否尚不得知。

另外，海洋酸化條件下代謝強度的變化也存在種屬差異。例如，Beniash等對美洲牡蠣(C.virginica)研究發(fā)現(xiàn)，海洋酸化對包括生物鈣化在內(nèi)的一系列生理活動產(chǎn)生不利影響，同時使幼貝期的標(biāo)準(zhǔn)代謝率顯著增加[48]；Nakamura等則發(fā)現(xiàn)海洋酸化使指形鹿角珊瑚(A.digitifera)耗氧量減少、代謝減弱[10]；Thomsen等甚至發(fā)現(xiàn)海洋酸化并不會長時間抑制紫貽貝(M.edulis)的代謝[49]；劉文廣等對馬氏珠母貝(P.fucata)、華貴櫛孔扇貝(C.nobilis)和翡翠貽貝(P.viridis)研究，雖然表明海洋酸化對三者的濾食、呼吸及排泄過程均產(chǎn)生不利影響，但嚴重程度卻存在著明顯不同[15]。代謝強度變化的種屬差異可能與維持體內(nèi)酸堿平衡的能力不同有關(guān)[15]。維持體內(nèi)酸堿平衡能力強的物種，在面對海洋酸化時因為維持pH值的穩(wěn)定需要大量能量的供給，因此需要加強代謝，以提供能量；維持體內(nèi)酸堿平衡能力弱的物種，反而因為其能力不足以補償pH變化帶來的影響，在適宜環(huán)境條件恢復(fù)前，不得不通過降低代謝強度以減少物質(zhì)和能量消耗的方式來維持生存[50]。

4 海洋酸化對基因表達的影響

迄今為止，海洋酸化影響海洋無脊椎動物的具體機理尚不明確[4, 51- 53]。為了闡明具體的機制，科學(xué)家在基因表達水平展開了研究，并取得了一系列極具參考價值的結(jié)果(表2)。

表2 海洋酸化對海洋無脊椎動物基因表達的影響Table 2 Effects of CO2-driven ocean acidification on gene expression of marine invertebrates

在種類繁多的海洋無脊椎動物中，海膽不但已完成了全基因組測序，且具有重要的生態(tài)學(xué)地位，因此目前的研究多以海膽為對象展開。例如，2009年，Todgham與Hofmann以紫球海膽(S.purpuratus)幼蟲為對象，利用基因芯片和熒光定量PCR的方法對選定的大約1000個生命進程相關(guān)基因在海洋酸化條件下的表達情況進行了研究，發(fā)現(xiàn)生物礦化、應(yīng)激反應(yīng)、代謝及細胞凋亡相關(guān)基因的表達水平下調(diào)，表明應(yīng)激、代謝、細胞凋亡等生命進程和生物鈣化一樣受到了海洋酸化的嚴重影響[63]；Stumpp等同樣以紫球海膽(S.purpuratus)為對象，對26個可能基因進行了熒光定量PCR檢測，發(fā)現(xiàn)代謝相關(guān)基因表達量上調(diào)，生物鈣化相關(guān)基因表達量下調(diào)，但離子調(diào)節(jié)相關(guān)基因中有的表達量上調(diào)(如Na+/K+-ATPase)，有的表達量下調(diào)(如nhe3)[62]；Hammond與Hofmann為了解海洋酸化對原腸胚和骨針形成的影響，利用熒光定量PCR檢測了7個細胞通路相關(guān)基因的表達水平，發(fā)現(xiàn)紫球海膽(S.purpuratus)早期胚胎發(fā)育基因wnt8和生物礦化基因sm30b的表達量上調(diào)[60]；為了探明海洋酸化對生物鈣化影響的機制，Kurihara等利用熒光定量PCR技術(shù)研究發(fā)現(xiàn)馬糞海膽(H.pulcherrimus)鈣離子轉(zhuǎn)運基因msp130的表達受到了抑制，基因sm30和基因sm50的表達則未見明顯影響[58]。

雖然上述報道在一定程度上反映了海洋酸化對海膽基因表達水平的影響，但這些研究主要針對預(yù)選基因展開，限制了新分子調(diào)節(jié)機制的發(fā)現(xiàn)。為克服這一缺陷，Evans等利用基因芯片方法對紫球海膽(S.purpuratus)的整個轉(zhuǎn)錄組進行檢測，分析發(fā)現(xiàn)鈣離子穩(wěn)態(tài)、離子轉(zhuǎn)運、信號轉(zhuǎn)導(dǎo)及基因轉(zhuǎn)錄相關(guān)基因的表達發(fā)生了變化，推測其能以調(diào)整鈣離子生物利用率、改變骨骼發(fā)生途徑的方式適應(yīng)海洋酸化的威脅，以維持生物鈣化作用的正常進行[61]。

除海膽外，一些具有重要價值的海洋無脊椎動物(如造礁珊瑚、馬氏珠母貝及紫貽貝)也有少量海洋酸化影響基因表達的研究報道。例如，Hüning等利用熒光定量PCR方法檢測了紫貽貝(M.edulis)外套膜的基因表達情況，為揭示海洋酸化條件下殼體形成及能量代謝的分子機制奠定了基礎(chǔ)[57]；Vidal-Dupiol等利用轉(zhuǎn)錄組測序技術(shù)和熒光定量PCR對鹿角杯形珊瑚(P.damicornis)整個轉(zhuǎn)錄組進行了研究，發(fā)現(xiàn)與生物鈣化相關(guān)的離子轉(zhuǎn)運基因及能量代謝相關(guān)基因表達水平上調(diào)[54]；劉文廣等將海洋酸化和水溫升高相結(jié)合，研究了馬氏珠母貝(P.fucata)特定基因的表達情況，此結(jié)果對預(yù)測氣候變化的影響更具現(xiàn)實意義[56]。

5 海洋酸化對海洋無脊椎動物影響的生態(tài)學(xué)效應(yīng)

如前所述，海洋酸化會對多種海洋無脊椎動物的配子特性及受精、早期發(fā)育、生物鈣化、基因表達等生命活動產(chǎn)生影響。對配子特性、受精和早期發(fā)育的不利影響將直接導(dǎo)致群體規(guī)模與構(gòu)成的改變，而對生物鈣化作用的抑制效應(yīng)則會使物種適應(yīng)度(fitness)降低和死亡率升高，這些影響的累積效應(yīng)可能使生態(tài)系統(tǒng)中某些種類的競爭力增強，有些則可能失去目前所擁有的種群優(yōu)勢，甚至導(dǎo)致物種的滅絕[51]。從生態(tài)系統(tǒng)水平看，海洋酸化可能通過食物鏈，將初級效應(yīng)傳遞到上級營養(yǎng)層，進而影響物種間的相互作用及生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性，如果食物鏈中的關(guān)鍵物種滅絕，對海洋生態(tài)系統(tǒng)的影響則更加嚴重[64- 65]。

例如，Inoue等報告稱海洋酸化越嚴重，擁有堅硬骨骼且能夠制造珊瑚礁的造礁珊瑚就越少，而柔軟的海雞冠則會增加，若海洋酸化過于嚴重，造礁珊瑚在本世紀末就有可能消失[66]。這說明海洋酸化導(dǎo)致造礁珊瑚的種群優(yōu)勢減弱，海雞冠的競爭力增強，從而改變了珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的構(gòu)成；而造礁珊瑚如果在本世紀末消失，則其他生物將失去賴以生存的棲息環(huán)境，導(dǎo)致珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的嚴重破壞。由于珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)是地球上生物多樣性最高的生態(tài)系統(tǒng)[4, 64, 67]，因此海洋酸化對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的危害將嚴重影響整個海洋生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定。O′Donnell等研究發(fā)現(xiàn)海洋酸化使蓋勒貽貝(M.trossulus)的足絲附著能力減弱[20]。足絲的作用是將貽貝附著在巖石、木樁等表面，抵御風(fēng)浪的侵襲，固定棲息環(huán)境，以維持自己的生活方式。另外，足絲也在貽貝抵御天敵捕食的過程中發(fā)揮重要作用?？梢姾Ｑ笏峄瘜⒂绊懮w勒貽貝(M.trossulus)的生活方式(有可能使其變?yōu)榈讞?和抵御天敵捕食的能力，進而對其生存產(chǎn)生嚴重不利影響，進一步影響其天敵和在其殼體表面附著生存的海洋生物的群體規(guī)模和數(shù)量，從而改變近岸海域生態(tài)系統(tǒng)的構(gòu)成。

不過，也有部分海洋無脊椎動物可以通過一定方式適應(yīng)海洋酸化脅迫，維持其群體的穩(wěn)定。例如，Pespeni等報道稱在海洋酸化條件下，紫球海膽(S.purpuratus)生長狀況良好并未出現(xiàn)不良狀況，經(jīng)研究發(fā)現(xiàn)其基因組發(fā)生了大量變異，說明其以進化的方式適應(yīng)了海洋酸化所帶了的環(huán)境變化[68]。

6 展望

自“海洋酸化”概念提出以來，其對海洋無脊椎動物的影響便引起人們的高度關(guān)注，逐漸成為國際科學(xué)研究的重點之一[69]。通過歸納分析可見，目前海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響研究仍然存在不足亟待改善，研究內(nèi)容的廣度和深度也有待進一步擴展與延伸[70- 71]?？梢灶A(yù)見，隨著研究的逐漸深入，海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響將被越來越準(zhǔn)確全面地了解。但仍然要注意以下幾個問題：

(1)由于目前所進行的海洋酸化研究絕大部分是基于人工模擬，不能反映自然狀態(tài)下海洋酸化的漸變過程以及其長期作用對海洋無脊椎動物的影響。同時也有研究表明，很多海洋無脊椎動物會通過進化的方式對海洋酸化做出適應(yīng)性響應(yīng)[68, 72- 73]。因此，未來要在更大的時空尺度下展開研究，并充分考慮進化和物理遷移等對實驗結(jié)果的影響。

(2)對海洋酸化的響應(yīng)與生存的海域有很大關(guān)系，分布近岸海域和高緯度的海洋無脊椎動物更易受到海洋酸化的威脅[4, 64]。因此有必要盡量采用原位研究的方法[74]，以展現(xiàn)自然環(huán)境下海洋無脊椎動物對海洋酸化的響應(yīng)。

(3)海洋系統(tǒng)是一個復(fù)雜的環(huán)境體系，光照、溫度、營養(yǎng)狀況等都能對海洋無脊椎動物生命活動產(chǎn)生影響，從而加劇或緩解海洋無脊椎動物對海洋酸化的響應(yīng)。已有很多研究報道了海洋升溫和海洋酸化對海洋無脊椎動物的耦合效應(yīng)[56, 75- 79]，進一步開展海洋酸化與海水溫度等其它環(huán)境因子變化對海洋無脊椎動物耦合效應(yīng)的研究，將有助于更準(zhǔn)確全面地預(yù)測海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響。

(4)海洋酸化的影響在不同物種間存在很大差異，并隨生活史的演替而呈現(xiàn)不同[51]。但目前的研究在實驗對象選擇上仍主要局限于珊瑚、海膽、貽貝、牡蠣等具有生物鈣化過程的物種，且側(cè)重于早期發(fā)育階段的研究。因此，要客觀且全面地評價海洋無脊椎動物對海洋酸化的響應(yīng)，將有賴于研究在更多物種與生活史階段的開展。同時，不同生理過程對海洋酸化的響應(yīng)研究也需要加強。

(5)脫離海洋生態(tài)系統(tǒng)的個體水平的研究，無法真實的展現(xiàn)海洋酸化帶來的影響。因此要加強生態(tài)系統(tǒng)水平的相關(guān)研究，從而全面揭示海洋酸化對海洋生物的影響。

[1] National Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA). Annual Data | Atmospheric CO2. [2013- 11- 04]. http://co2now.org/Current-CO2/CO2-Now/annual-co2. html.

[2] Sabine C L, Feely R A, Gruber N, Key R M, Lee K, Bullister J L, Wanninkhof R, Wong C S, Wallace D W, Tilbrook B, Millero F J, Peng T H, Kozyr A, Ono T, Rios A F. The oceanic sink for anthropogenic CO2. Science, 2004, 305(5682): 367- 371.

[3] Caldeira K, Wickett M E. Oceanography: anthropogenic carbon and ocean pH. Nature, 2003, 425(6956): 365- 365.

[4] 汪思茹, 殷克東, 蔡衛(wèi)君, 王東曉. 海洋酸化生態(tài)學(xué)研究進展. 生態(tài)學(xué)報, 2012, 32(18): 5859- 5869.

[5] Orr J C, Fabry V J, Aumont O, Bopp L, Doney S C, Feely R A, Gnanadesikan A, Gruber N, Ishida A, Joos F, Key R M, Lindsay K, Maier-Reimer E, Matear R, Monfray P, Mouchet A, Najjar R G, Plattner G K, Rodgers K B, Sabine C L, Sarmiento J L, Schlitzer R, Slater R D, Totterdell I J, Weirig M F, Yamanaka Y, Yool A. Anthropogenic ocean acidification over the twenty-first century and its impact on calcifying organisms. Nature, 2005, 437(7059): 681- 686.

[6] UNESCO. Monaco Declaration. [2013-05-07]. http://www.ocean-acidification. net/Symposium2008/MonacoDeclaration.pdf.

[7] Branch T A, DeJoseph B M, Ray L J, Wagner C A. Impacts of ocean acidification on marine seafood. Trends in Ecology and Evolution, 2013, 28(3): 178- 186.

[8] Morita M, Suwa R, Iguchi A, Nakamura M, Shimada K, Sakai K, Suzuki A. Ocean acidification reduces sperm flagellar motility in broadcast spawning reef invertebrates. Zygote, 2010, 18(2): 103- 107.

[9] Nakamura M, Morita M. Sperm motility of the scleractinian coralAcroporadigitiferaunder preindustrial, current, and predicted ocean acidification regimes. Aquatic Biology, 2012, 15(3): 299- 302.

[10] Nakamura M, Ohki S, Suzuki A, Sakai K. Coral larvae under ocean acidification: survival, metabolism, and metamorphosis. PLoS One, 2011, 6(1): e14521.

[11] Havenhand J N, Schlegel P. Near-future levels of ocean acidification do not affect sperm motility and fertilization kinetics in the oysterCrassostreagigas. Biogeosciences, 2009, 6(12): 3009- 3015.

[12] Lannig G, Eilers S, P?rtner H O, Sokolova I M, Bock C. Impact of ocean acidification on energy metabolism of oyster,Crassostreagigas-changes in metabolic pathways and thermal response. Marine Drugs, 2010, 8(8): 2318- 2339.

[13] Parker L M, Ross P M, O′Connor W A. The effect of ocean acidification and temperature on the fertilization and embryonic development of the Sydney rock oysterSaccostreaglomerata(Gould 1850). Global Change Biology, 2009, 15(9): 2123- 2136.

[14] 劉文廣, 林堅士. 海洋酸化對馬氏珠母貝受精及早期發(fā)育的影響. 海洋科學(xué), 2012, 36(4): 19- 23.

[15] Liu W G, He M X. Effects of ocean acidification on the metabolic rates of three species of bivalve from southern coast of China. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 2012, 30(2): 206- 211.

[16] Gaylord B, Hill T M, Sanford E, Lenz E A, Jacobs L A, Sato K N, Russell A D, Hettinger A. Functional impacts of ocean acidification in an ecologically critical foundation species. Journal of Experimental Biology, 2011, 214(15): 2586- 2594.

[17] Gazeau F, Gattuso J P, Dawber C, Pronker A E, Peene F, Peene J, Heip C H R, Middelburg J J. Effect of ocean acidification on the early life stages of the blue musselMytilusedulis. Biogeosciences, 2010, 7(7): 2051- 2060.

[18] Kurihara H, Asai T, Kato S, Ishimatsu A. Effects of elevated pCO2on early development in the musselMytilusgalloprovincialis. Aquatic Biology, 2009, 4(3): 225- 233.

[19] Michaelidis B, Ouzounis C, Paleras A, P?rtner H O. Effects of long-term moderate hypercapnia on acid-base balance and growth rate in marine musselsMytilusgalloprovincialis. Marine Ecology Progress Series, 2005, 293: 109- 118.

[20] O′Donnell M J, George M N, Carrington E. Mussel byssus attachment weakened by ocean acidification. Nature Climate Change, 2013, 3(6): 587- 590.

[21] 張明亮, 鄒健, 方建光, 張繼紅, 杜美榮, 李斌, 任黎華. 海洋酸化對櫛孔扇貝鈣化、呼吸以及能量代謝的影響. 漁業(yè)科學(xué)進展, 2011, 32(4): 48- 54.

[22] Desrosiers R R, Désilets J, Dubé F. Early developmental events following fertilization in the giant scallopPlacopectenmagellanicus. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 1996, 53(6): 1382- 1392.

[23] Range P, Chícharo M A, Ben-Hamadou R, Piló D, Matias D, Joaquim S, Oliveira A P, Chícharo L. Calcification, growth and mortality of juvenile clamsRuditapesdecussatusunder increased pCO2and reduced pH: Variable responses to ocean acidification at local scales? Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2011, 396(2): 177- 184.

[24] Melatunan S, Calosi P, Rundle S D, Widdicombe S, Moody A J. Effects of ocean acidification and elevated temperature on shell plasticity and its energetic basis in an intertidal gastropod. Marine Ecology Progress Series, 2013, 472: 155- 168.

[25] 張達娟, 李少菁, 王桂忠, 郭東暉. 二氧化碳酸化對兩種橈足類肌肉和卵母細胞超微結(jié)構(gòu)的影響. 海洋學(xué)報: 中文版, 2012, 34(3): 127- 133.

[26] Kurihara H, Shimode S, Shirayama Y. Effects of raised CO2concentration on the egg production rate and early development of two marine copepods (AcartiasteueriandAcartiaerythraea). Marine Pollution Bulletin, 2004, 49(9/10): 721- 727.

[27] Kurihara H, Shimode S, Shirayama Y. Sub-lethal effects of elevated concentration of CO2on planktonic copepods and sea urchins. Journal of Oceanography, 2004, 60(4): 743- 750.

[28] Chan V B S, Li C, Lane A C, Wang Y, Lu X, Shih K, Zhang T, Thiyagarajan V. CO2-driven ocean acidification alters and weakens integrity of the calcareous tubes produced by the serpulid tubeworm,Hydroideselegans. PLoS One, 2012, 7(8): e42718.

[29] Ries J B, Cohen A L, McCorkle D C. Marine calcifiers exhibit mixed responses to CO2-induced ocean acidification. Geology, 2009, 37(12): 1131- 1134.

[30] Carter H A, Ceballos-Osuna L, Miller N A, Stillman J H. Impact of ocean acidification on metabolism and energetics during early life stages of the intertidal porcelain crabPetrolisthescinctipes. Journal of Experimental Biology, 2013, 216(8): 1412- 1422.

[31] Long W C, Swiney K M, Harris C, Page H N, Foy R J. Effects of ocean acidification on juvenile red king crab (Paralithodescamtschaticus) and tanner crab (Chionoecetesbairdi) growth, condition, calcification, and survival. PLoS One, 2013, 8(4): e60959.

[32] Havenhand J N, Buttler F R, Thorndyke M C, Williamson J E. Near-future levels of ocean acidification reduce fertilization success in a sea urchin. Current Biology, 2008, 18(15): R651-R652.

[33] Kurihara H, Shirayama Y. Effects of increased atmospheric CO2on sea urchin early development. Marine Ecology Progress Series, 2004, 274: 161- 169.

[34] Stumpp M, Wren J, Melzner F, Thorndyke M C, Dupont S T. CO2induced seawater acidification impacts sea urchin larval development I: elevated metabolic rates decrease scope for growth and induce developmental delay. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2011, 160(3): 331- 340.

[35] Reuter K E, Lotterhos K E, Crim R N, Thompson C A, Harley C D G. Elevated pCO2increases sperm limitation and risk of polyspermy in the red sea urchinStrongylocentrotusfranciscanus. Global Change Biology, 2011, 17(1): 163- 171.

[36] Wood H L, Spicer J I, Widdicombe S. Ocean acidification may increase calcification rates, but at a cost. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2008, 275(1644): 1767- 1773.

[37] Styan C A. Polyspermy, egg size, and the fertilization kinetics of free-spawning marine invertebrates. The American Naturalist, 1998, 152(2): 290- 297.

[38] Dong Y H, Yao H H, Lin Z H, Zhu D L. The effects of sperm-egg ratios on polyspermy in the blood clam,Tegillarcagranosa. Aquaculture Research, 2012, 43(1): 44- 52.

[39] 劉廣緒. 海洋無脊椎生物受精動力學(xué)模型: 研究方法與應(yīng)用. 水生生物學(xué)報, 2013, 37(5): 929- 935.

[40] Byrne M, Soars N, Ho M, Wong E, McElroy D, Selvakumaraswamy P, Dworjanyn S, Davis A. Fertilization in a suite of coastal marine invertebrates from SE Australia is robust to near-future ocean warming and acidification. Marine Biology, 2010, 157(9): 2061- 2069.

[41] Kurihara H, Kato S, Ishimatsu A. Effects of increased seawater pCO2on early development of the oysterCrassostreagigas. Aquatic Biology, 2007, 1(1): 91- 98.

[42] Mayor D J, Matthews C, Cook K, Zuur A F, Hay S. CO2-induced acidification affects hatching success inCalanusfinmarchicus. Marine Ecology Progress Series, 2007, 350: 91- 97.

[43] 何盛毅, 林傳旭, 何毛賢, 嚴巖. 海洋酸化對馬氏珠母貝胚胎和早期幼蟲發(fā)育的影響. 生態(tài)學(xué)雜志, 2011, 30(4): 747- 751.

[44] Feely R A, Sabine C L, Lee K, Berelson W, Kleypas J, Fabry V J, Millero F J. Impact of anthropogenic CO2on the CaCO3system in the oceans. Science, 2004, 305(5682): 362- 366.

[45] Fabry V J, Seibel B A, Feely R A, Orr J C. Impacts of ocean acidification on marine fauna and ecosystem processes. ICES Journal of Marine Science, 2008, 65(3): 414- 432.

[46] Guinotte J M, Fabry V J. Ocean acidification and its potential effects on marine ecosystems. Annals of the New York Academy of Sciences, 2008, 1134(1): 320- 342.

[47] Fine M, Tchernov D. Scleractinian coral species survive and recover from decalcification. Science, 2007, 315(5820): 1811- 1811.

[48] Beniash E, Ivanina A, Lieb N S, Kurochkin I, Sokolova I M. Elevated level of carbon dioxide affects metabolism and shell formation in oystersCrassostreavirginica. Marine Ecology Progress Series, 2010, 419: 95- 108.

[49] Thomsen J, Melzner F. Moderate seawater acidification does not elicit long-term metabolic depression in the blue musselMytilusedulis. Marine Biology, 2010, 157(12): 2667- 2676.

[50] Guppy M, Withers P. Metabolic depression in animals: physiological perspectives and biochemical generalizations. Biological Reviews, 1999, 74(1): 1- 40.

[51] Kurihara H. Effects of CO2-driven ocean acidification on the early developmental stages of invertebrates. Marine Ecology Progress Series, 2008, 373: 275- 284.

[52] Vézina A F, Hoegh-Guldberg O. Effects of ocean acidification on marine ecosystems. Marine Ecology Progress Series, 2008, 373: 199- 201.

[53] Parker L M, Ross P M, O′Connor W A, P?rtner H O, Scanes E, Wright J M. Predicting the response of molluscs to the impact of ocean acidification. Biology, 2013, 2(2): 651- 692.

[54] Vidal-Dupiol J, Zoccola D, Tambutté E, Grunau C, Cosseau C, Smith K M, Freitag M, Dheilly N M, Allemand D, Tambutté S. Genes related to ion-transport and energy production are upregulated in response to CO2-driven pH decrease in corals: New insights from transcriptome analysis. PLoS One, 2013, 8(3): e58652.

[55] Moya A, Huisman L, Ball E E, Hayward D C, Grasso L C, Chua C M, Woo H N, Gattuso J P, Forêt S, Miller D J. Whole transcriptome analysis of the coralAcroporamilleporareveals complex responses to CO2-driven acidification during the initiation of calcification. Molecular Ecology, 2012, 21(10): 2440- 2454.

[56] Liu W G, Huang X D, Lin J S, He M X. Seawater acidification and elevated temperature affect gene expression patterns of the pearl oysterPinctadafucata. PLoS One, 2012, 7(3): e33679.

[57] Hüning A, Melzner F, Thomsen J, Gutowska M, Kr?mer L, Frickenhaus S, Rosenstiel P, P?rtner H O, Philipp E R, Lucassen M. Impacts of seawater acidification on mantle gene expression patterns of the Baltic Sea blue mussel: Implications for shell formation and energy metabolism. Marine Biology, 2012, 160(8): 1845- 1861.

[58] Kurihara H, Takano Y, Kurokawa D, Akasaka K. Ocean acidification reduces biomineralization-related gene expression in the sea urchin,Hemicentrotuspulcherrimus. Marine Biology, 2012, 159(12): 2819- 2826.

[59] O′Donnell M J, Todgham A E, Sewell M A, Hammond L M, Ruggiero K, Fangue N A, Zippay M L, Hofmann G E. Ocean acidification alters skeletogenesis and gene expression in larval sea urchins. Marine Ecology Progress Series, 2010, 398: 157- 171.

[60] Hammond L M, Hofmann G E. Early developmental gene regulation inStrongylocentrotuspurpuratusembryos in response to elevated CO2seawater conditions. Journal of Experimental Biology, 2012, 215(14): 2445- 2454.

[61] Evans T G, Chan F, Menge B A, Hofmann G E. Transcriptomic responses to ocean acidification in larval sea urchins from a naturally variable pH environment. Molecular Ecology, 2013, 22(6): 1609- 1625.

[62] Stumpp M, Dupont S, Thorndyke M C, Melzner F. CO2induced seawater acidification impacts sea urchin larval development II: Gene expression patterns in pluteus larvae. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2011, 160(3): 320- 330.

[63] Todgham A E, Hofmann G E. Transcriptomic response of sea urchin larvaeStrongylocentrotuspurpuratusto CO2-driven seawater acidification. Journal of Experimental Biology, 2009, 212(16): 2579- 2594.

[64] 唐啟升, 陳鎮(zhèn)東, 余克服, 戴民漢, 趙美訓(xùn), 柯才煥, 黃天福, 柴扉, 韋剛健, 周力平, 陳立奇, 宋佳坤, Barry J, 吳亞平, 高坤山. 海洋酸化及其與海洋生物及生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)系. 科學(xué)通報, 2013, 58(14): 1307- 1314.

[65] Rossoll D, Bermúdez R, Hauss H, Schulz K G, Riebesell U, Sommer U, Winder M. Ocean acidification-induced food quality deterioration constrains trophic transfer. PLoS One, 2012, 7(4): e34737.

[66] Inoue S, Kayanne H, Yamamoto S, Kurihara H. Spatial community shift from hard to soft corals in acidified water. Nature Climate Change, 2013, 3(7): 683- 687.

[67] 張成龍, 黃暉, 黃良民, 劉勝. 海洋酸化對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的影響研究進展. 生態(tài)學(xué)報, 2012, 32(5): 1606- 1615.

[68] Pespeni M H, Sanford E, Gaylord B, Hill T M, Hosfelt J D, Jaris H K, LaVigne M, Lenz E A, Russell A D, Young M K, Palumbi S R. Evolutionary change during experimental ocean acidification. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2013, 110(17): 6937- 6942.

[69] King C, Pendlebury D A. Research fronts 2013: 100 top-ranked specialities in the sciences and social sciences. [2013-05- 29]. http://sciencewatch.com/articles/research-fronts- 2013- 100-top-ranked-specialities-sciences-and-social-sciences.

[70] Dupont S, P?rtner H O. A snapshot of ocean acidification research. Marine Biology, 2013, 160(8): 1765- 1771.

[71] Dupont S, Portner H. Get ready for ocean acidification. Nature, 2013, 498(7455): 429- 429.

[72] Holmes B. Sea urchins evolving to cope with ocean acidification. New Scientist, 2013, 218(2912): 12- 12.

[73] Sunday J M, Crim R N, Harley C D, Hart M W. Quantifying rates of evolutionary adaptation in response to ocean acidification. PLoS One, 2011, 6(8): e22881.

[74] Brewer P, Kirkwood W, Gattuso J P. Progress in controlled in situ ocean acidification experiments. Eos, Transactions American Geophysical Union, 2013, 94(16): 152- 152.

[75] Matoo O B, Ivanina A V, Ullstad C, Beniash E, Sokolova I M. Interactive effects of elevated temperature and CO2levels on metabolism and oxidative stress in two common marine bivalves (CrassostreavirginicaandMercenariamercenaria). Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2013, 164(4): 545- 553.

[76] Calosi P, Turner L M, Hawkins M, Bertolini C, Nightingale G, Truebano M, Spicer J I. Multiple physiological responses to multiple environmental challenges: An individual approach. Integrative and Comparative Biology, 2013, 53(4): 660- 667.

[77] Byrne M, Gonzalez-Bernat M, Doo S, Foo S, Soars N, Lamare M. Effects of ocean warming and acidification on embryos and non-calcifying larvae of the invasive sea starPatiriellaregularis. Marine Ecology Progress Series, 2013, 473: 235- 246.

[78] Byrne M. Impacts of warming and ocean acidification on growth of larval and juvenile sea urchins-from the poles to the tropics. Integrative and Comparative Biology, 2013, 53(1): E27-E27.

[79] Pansch C, Nasrolahi A, Appelhans Y S, Wahl M. Impacts of ocean warming and acidification on the larval development of the barnacle Amphibalanus improvisus. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2012, 420: 48- 55.

Advances in the effects of ocean acidification on marine invertebrates

ZHAO Xinguo, LIU Guangxu*

CollegeofAnimalSciences,ZhejiangUniversity,Hangzhou310058,China

Since the industrial revolution in the 18th century to date, carbon dioxide (CO2) released into the atmosphere as a result of the burning of fossil fuels has elevated the atmospheric CO2concentration from approximately 280 ×10-6to 394×10-6. About a quarter or one third of the anthropogenic CO2(several billion tons per year) has been absorbed by the ocean and subsequently lowers pH of seawater, which has been firstly termed as “ocean acidification” in 2003. Oceanic uptake of atmospheric CO2not only acidifies the seawater, but also lowers the carbonate concentration and then causes a decrease in the saturation state (Ω) of calcium carbonate. The saturation states of calcite, aragonite, and high-magnesium calcite are critical to the formation of supporting skeletal structures or shells in many marine invertebrates. Therefore, theoretically the CO2-driven ocean acidification will affect all marine invertebrate species through altering the chemistry property of the habitat that they live in and subsequently poses a great threaten to marine invertebrates. Marine invertebrates are one of the important components in marine ecosystem which play critical roles in both material and energy flow. Moreover, many marine invertebrates such as edible mollusks, crustaceans, and echinoderms are traditional aquaculture species which are economical significant. In this circumstance, knowledge about the impacts of ocean acidification on marine invertebrates will definitely contribute to a comprehensive understanding of the mechanism underlying the ocean acidification effects, the precise prediction of the damage, and the aquaculture strategy designing to handle with ocean acidification in near future. Though ocean acidification has only been studied for approximately ten years, a great deal of researches have demonstrated that ocean acidification generally addressed significant negative effects on gametes traits (such as sperm swimming velocity and fertility), fertilization success, early stage embryonic development, biological calcification, and gene expression of a wide variety of marine invertebrates, including coelenterates, mollusks, nematodes, echinoderms, annelids, and arthropods. In addition, previous studies have showed that different marine invertebrates and marine invertebrates at various life stages exhibited differences in their responses to ocean acidification. Though the influences of ocean acidification on marine organisms have been a study hotspot for marine ecologists and marine biologists for about a decade and generally it is believed that the negative impacts of ocean acidification on marine invertebrates are due to the reduction of calcium carbonate saturation state, the alternation of pH, and the subsequent responses of bio-reaction pathways. However, the mechanism underneath these reported negative impacts of ocean acidification on marine invertebrates were not fully understood. Moreover, among the great number of marine invertebrate species only a few organisms such as corals, sea urchins, and blue mussels, have been well investigated. Furthermore, due to the fact that most studies are conducted in laboratory, whether they can reveal the true scene in natural environment is debatable. In this article, results of previous researches about the influences of CO2-driven ocean acidification on the gametes, fertilization, embryonic development, calcification, metabolism, and gene expression of various marine invertebrates were summarized. The potential impacts of ocean acidification on marine ecosystem were also discussed. The authors suggest that to precisely reflect the future scenario studies on the interaction between ocean acidification and marine invertebrates should be carried out in a wider range of species and take the complexity of marine ecosystem and environment into account.

ocean acidification; marine invertebrates; reproduction; early-stage development; biological calcification; metabolism; gene expression

國家自然科學(xué)基金(31372503, 31001119); 教育部留學(xué)回國人員科研啟動基金; 中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費專項資金; 浙江省近岸水域生物資源開發(fā)與保護重點實驗室開放基金

2013- 05- 31;

日期:2014- 05- 08

10.5846/stxb201305311257

*通訊作者Corresponding author.E-mail: guangxu_liu@zju.edu.cn

趙信國, 劉廣緒.海洋酸化對海洋無脊椎動物的影響研究進展.生態(tài)學(xué)報,2015,35(7):2388- 2398.

Zhao X G, Liu G X.Advances in the effects of ocean acidification on marine invertebrates.Acta Ecologica Sinica,2015,35(7):2388- 2398.