禾草內(nèi)生真菌對其它微生物的影響研究進展

李秀璋, 方愛國, 李春杰, 南志標(biāo)

草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室， 蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院, 蘭州 730020

禾草內(nèi)生真菌對其它微生物的影響研究進展

李秀璋, 方愛國, 李春杰*, 南志標(biāo)

草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室， 蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院, 蘭州 730020

禾草內(nèi)生真菌在宿主植物的莖葉等地上組織中普遍存在，不僅能夠提高禾草對生物與非生物逆境的抗性，而且能夠?qū)χ車h(huán)境中的不同微生物類群產(chǎn)生影響。主要總結(jié)了禾草Neotyphodium/Epichlo?內(nèi)生真菌對病原真菌、叢枝菌根真菌和土壤微生物的影響及其作用機理。發(fā)現(xiàn)禾草內(nèi)生真菌普遍存在對病原真菌的抑制作用，而對叢枝菌根真菌存在不對稱的競爭作用，且因種類而異。禾草內(nèi)生真菌對土壤微生物群落的作用則會隨著土壤類型和時間等外界因素發(fā)生變化。禾草內(nèi)生真菌對不同類群微生物的影響機制主要包括：通過生態(tài)位競爭、抑菌物質(zhì)分泌、誘導(dǎo)抗病性等對病原真菌造成影響；通過根系化學(xué)物質(zhì)釋放、營養(yǎng)元素調(diào)節(jié)、侵染條件差異等對叢枝菌根真菌造成影響；通過根際沉積物和凋落物等對土壤微生物群落造成影響。禾草內(nèi)生真菌產(chǎn)生的生物堿能提高宿主植物對包括昆蟲在內(nèi)草食動物采食的抗性，影響病原菌的侵入、定殖和擴展；根組織分泌物中包含次生代謝產(chǎn)物能夠抑制菌根真菌、土傳病原真菌及其它土壤微生物的侵染與群落組成；也可能通過次生代謝物影響禾草的其它抗性。因此，禾草內(nèi)生真菌在植物-微生物系統(tǒng)中的作用應(yīng)該給予更多的關(guān)注和深入研究。

禾草內(nèi)生真菌; 病原真菌; 叢枝菌根真菌; 土壤微生物

自然界中真菌微生物種類繁多，根據(jù)其營養(yǎng)方式的不同可分為寄生真菌、共生真菌和腐生真菌。各個類群之間關(guān)系復(fù)雜。其中，共生真菌能夠促進宿主植物的生長，而寄生真菌則導(dǎo)致植物生長不良甚至死亡。內(nèi)生真菌是指在其生活史的部分或全部階段生活于植物組織內(nèi)，對植物沒有引起明顯病害癥狀的真菌[1]。據(jù)不完全統(tǒng)計，人類發(fā)現(xiàn)的植物內(nèi)生真菌已多達170余屬，涉及子囊菌、擔(dān)子菌、接合菌、卵菌、有絲分裂孢子真菌及其無孢菌類等多個真菌類群[2]。在植物內(nèi)生真菌的研究過程中發(fā)現(xiàn)，從低等的藻類植物、苔鮮植物和蕨類植物到高等的裸子植物、被子植物(單子葉植物和雙子葉植物)，幾乎都有內(nèi)生真菌的存在[3]，但不是所有內(nèi)生真菌都能在體外被分離得到[4]，從不同的植物體內(nèi)分離的內(nèi)生真菌種類也不同[5]。此外，生長在不同的生態(tài)環(huán)境和地理條件下的不同種、屬、科的植物中可能分離到相同的內(nèi)生真菌；而有些內(nèi)生真菌則具有宿主專一性，其宿主僅限于某個特殊種、屬的植物[6]。

近30年來，禾草內(nèi)生真菌越來越受到國內(nèi)外眾多學(xué)者的關(guān)注。1977年Bacon等人[7]從高羊茅(Festucaarundinacea)中分離出內(nèi)生真菌以來，人們?yōu)榱烁玫难芯亢滩輧?nèi)生真菌共生體和交流研究成果，1990年在美國舉辦了首屆國際禾草內(nèi)生真菌大會(Quisenberry SS and Joost RE. 1990. Proceedings of the International Symposium on Acremonium/Grass Interactions. Baton Rouge, USA)。到2012年在中國蘭州舉辦的第八屆大會為止(Nan ZB and Li CJ, 2012. Proceedings of International Symposium on Fungal Endophyte of Grasses. Lanzhou, China)，對禾草內(nèi)生真菌有了更為深刻的認(rèn)識和了解。禾草內(nèi)生真菌主要集中在子囊菌綱麥角菌科(Clavicipitaceae)的香柱菌屬(Epichlo?)及其無性態(tài)Neotyphodium屬中[8]。目前眾多學(xué)者一致認(rèn)為將Neotyphodium屬真菌并入Epichlo?屬，鑒于本文一致性，仍采用之前的分類及命名原則。比較禾本科植物的不同器官和組織內(nèi)生真菌可以發(fā)現(xiàn)，內(nèi)生真菌在宿主植物體內(nèi)的分布具有一定的組織專一性，菌絲體只存在于植株的一定部位，而且其在宿主不同部位形態(tài)不同[9]。禾草內(nèi)生真菌多存在于種子的糊粉層，莖中心髓質(zhì)或內(nèi)部軟組織，葉鞘的氣腔和葉肉組織內(nèi)，在葉鞘和種子中分布量最多，而在根中含量極微[10]。不同生長階段的宿主植物體內(nèi)的內(nèi)生真菌豐度和分布也有明顯不同[11]。

禾草內(nèi)生真菌定殖于宿主植物莖葉，它的存在對不同微生物類群產(chǎn)生不同的作用和影響。土壤中棲息著包括共生真菌、寄生真菌和腐生真菌在內(nèi)的絕大多數(shù)微生物。土壤微生物是土壤有機質(zhì)和養(yǎng)分轉(zhuǎn)化、循環(huán)的動力。它們參與土壤有機質(zhì)分解、腐殖質(zhì)形成、土壤養(yǎng)分轉(zhuǎn)化和循環(huán)等過程[12]。同時，土壤微生物對土壤形成，生態(tài)生物地球化學(xué)循環(huán)等都有重要意義[13]。因此，研究禾草內(nèi)生真菌對不同類型真菌及整個土壤微生物多樣性的作用和影響，對理解禾草內(nèi)生真菌與其它微生物的關(guān)系及其在生態(tài)系統(tǒng)中的特殊地位和作用有著重要意義。由于禾草內(nèi)生真菌對細(xì)菌、放線菌及外生菌根真菌等其它微生物作用的研究還少有報道，因此本文重點討論禾草內(nèi)生真菌對病原真菌、叢枝菌根真菌和腐生真菌及其它土壤微生物的影響及其可能的影響機制。

1 禾草內(nèi)生真菌對病原真菌的影響

禾草內(nèi)生真菌對很多病原真菌及其引起的植物病害均能產(chǎn)生影響，現(xiàn)已報道Epichlo?及Neotyphodium屬內(nèi)生真菌或與其寄主形成的共生體對22種病原真菌的菌落生長、孢子萌發(fā)、芽管伸長、病斑擴展等有影響(表1)。有關(guān)禾草內(nèi)生真菌對病原真菌的影響主要通過PDA平板對峙、內(nèi)生真菌PDB液體發(fā)酵液拮抗、病原菌離體葉片接種、病原菌在體植株的接種、禾草-內(nèi)生真菌共生體的浸提液對病原菌的拮抗等實驗方法進行研究。

謝鳳行等[14]等通過平板對峙試驗研究表明，從羽茅(Achnatherumsibiricum)中分離出的內(nèi)生真菌(Neotyphodiumsp.)對枝孢霉屬(Cladosporiumsp.)、彎孢霉屬(Curvulariasp.)和擬莖點霉屬(Phomopsissp.)的抑制效果明顯。高羊茅內(nèi)生真菌(N.coenophialum)對玉蜀黍絲核病(Rhizoctoniazeae)和褐斑病(Rhizoctoniasolani)的病原以及細(xì)交鏈孢(Alternariaalternate)、根腐離蠕孢(Bipolarissorokiniana)、多主枝孢(Cladosporiumcladosporioides)等病原真菌在平板對峙試驗中也表現(xiàn)出一定的抗病性[15-18]。李春杰等[16]對醉馬草內(nèi)生真菌(N.gansuense)的研究發(fā)現(xiàn)，N.gansuense的一些菌株對根腐離孺孢(B.sorokiniana)、新月彎孢(Curvularialunata)、銳頂鐮孢(F.acuminatum)和細(xì)交鏈孢(A.alternata)的生長都有不同程度的抑制作用，其中對根腐離孺孢的抑制效果最為明顯。黑麥草內(nèi)生真菌(N.lolii)對枝孢霉屬(Cladosporiumsp.)、彎孢霉屬(Curvulariasp.)、擬莖點霉屬(Phomopsissp.) 德氏霉(D.andersenii,D.teres,D.siccans,D.erythrospila)等均表現(xiàn)出一定的抗病性且抑制效果明顯[14, 19-21]，同時黑麥草內(nèi)生真菌(N.lolii)在馬鈴薯葡萄糖液體培養(yǎng)基中的提取液可抑制或延遲大刀鐮孢菌(Fusariumculmorum)的孢子萌發(fā)[22]。馬敏芝[23]從4個黑麥草品種中分離出的4個Neotyphodium屬內(nèi)生真菌菌株對細(xì)交鏈孢、根腐離蠕孢、新月彎孢霉和德氏霉4種病原菌進行抑菌試驗。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，其中N-F1菌株對根腐離蠕孢菌落生長和孢子萌發(fā)表現(xiàn)出顯著的抑制作用。禾草內(nèi)生真菌對病原菌的平板對峙試驗結(jié)果較為一致，除個別內(nèi)生真菌菌系差異不顯著外，其余均表現(xiàn)出較強的拮抗作用。有研究表明禾草內(nèi)生真菌對病原菌的生長具有促進作用，如高羊茅內(nèi)生真菌(N.coenophialum)和黑麥草內(nèi)生真菌(N.lolii)對細(xì)交鏈孢及新月彎孢的菌落生長均有促進作用[16]。

Schmidt[24]等人研究了草地羊茅內(nèi)生真菌N.uncinatum對其葉斑病的影響，在離體葉片試驗中發(fā)現(xiàn)對病斑擴展有抑制作用。南志標(biāo)和李春杰[25]以細(xì)交鏈孢(A.alternata)、燕麥鐮孢(F.avenaceum)、大刀鐮孢(F.culmorum)、木賊鐮孢(F.equiseti)和尖鐮孢(F.oxysporum)的孢子懸浮液對圓柱披堿草(Elymuscylindricus)離體葉片進行噴灑接種，研究發(fā)現(xiàn)E+植株病斑數(shù)和病斑長度顯著地低于E-植株。在離體接種條件下，醉馬草葉片對9種參試真菌中除銳頂鐮孢和燕麥鐮孢在 E+(帶菌)和 E-(不帶菌)葉片產(chǎn)生的病斑數(shù)無明顯差異外，其它各菌在E+葉片上產(chǎn)生的病斑數(shù)在接種后一定時期內(nèi)，均顯著少于在 E-葉片上的病斑數(shù)。其中尤以細(xì)交鏈孢、小孢殼二孢(Ascochytaleptospora)、尖鐮孢、厚垣鐮孢(F.chlamydosporum)和腐皮鐮孢(F.solani)作用顯著。

有關(guān)禾草內(nèi)生真菌在體抗病研究中，羊茅內(nèi)生真菌(Epichlo?festucae)對紫羊茅(Festucarubra)、硬羊茅(F.brevipila)和蘭羊茅(F.ovina)的幣斑病(Sclerotiniahomeocarpa)發(fā)生有抗性[26]。田沛等[19]研究了黑麥草在離體和整株情況下內(nèi)生真菌對細(xì)交鏈孢、離蠕孢、新月彎孢、小孢殼二孢及5種鐮孢霉(Fusariumspp.)等病原真菌的作用，發(fā)現(xiàn)內(nèi)生真菌對病原真菌的抑制程度隨著病原真菌種類不同而變化。然而，對某些病原真菌和病害，禾草內(nèi)生真菌卻有促進作用，如高羊茅內(nèi)生真菌N.coenophialum增加了腐霉枯萎病(Pythiumblight)的發(fā)生[27]。楊松等[28]研究表明，Neotyphodium屬內(nèi)生真菌一般可顯著增強禾草草粉浸提液對真菌的菌落生長、孢子萌發(fā)和芽管伸長的抑制作用，其中E+披堿草對細(xì)交鏈孢和燕麥鐮孢的菌落生長抑制作用較為顯著，而E+醉馬草可顯著抑制燕麥鐮孢的菌落生長。在以往文獻[22]基礎(chǔ)上進一步總結(jié)完善了禾草內(nèi)生真菌Neotyphodium屬對不同病原真菌的抑制作用詳見(表1)，以闡明禾草內(nèi)生真菌對于由真菌引起的植物病害生物防治的重要意義。

表1 禾草內(nèi)生真菌對病原真菌的抑制影響Table 1 The effect of pathogenic fungi to be inhibited by grass endophytes

2 禾草內(nèi)生真菌對菌根真菌AMF的影響

菌根真菌是能夠與高等植物根系形成共生體的一類真菌。根據(jù)菌根形態(tài)解剖結(jié)構(gòu)，可將菌根分為外生菌根(Ectomycorrhiza)、內(nèi)生菌根(Endomycorrhiza)、內(nèi)外生菌根(Ectendomycorrhiza)及其它菌根[29]。叢枝菌根真菌(Abuscular mycorrhizal fungi, AMF)是比較重要的一個內(nèi)生菌根真菌類群，可與80%以上陸地植物根系形成共生結(jié)構(gòu)[30]。禾草內(nèi)生真菌與菌根真菌互作的研究并不多見(表2)，且絕大多數(shù)以AMF為材料進行。早在20世紀(jì)90年代人們便已知道禾草內(nèi)生真菌能夠影響土壤中的AMF。這些研究很多是有關(guān)禾草中Neotyphodium內(nèi)生真菌與對球囊霉(Glomus)共生體的作用。很多試驗結(jié)果表明，禾草內(nèi)生真菌和菌根真菌存在相互競爭的關(guān)系，且當(dāng)存在內(nèi)生真菌感染時AMF菌根侵染率降低[31-33]。Müller[34]通過對2種禾草內(nèi)生真菌N.lolii和Epichlo?typhina和硬質(zhì)內(nèi)囊霉(Sclerocystissp.)在黑麥草上的互作研究，發(fā)現(xiàn)內(nèi)生真菌感染的黑麥草對菌根侵染率有明顯抑制作用；Omacini等[33]發(fā)現(xiàn)帶內(nèi)生真菌N.occultans的黑麥草降低了三種球囊霉的侵染，但卻可以增加附近未感染內(nèi)生真菌植株的AMF的侵染率；Mack和Rudgers[35]同樣證明了內(nèi)生真菌降低了菌根侵染，并認(rèn)為內(nèi)生真菌和菌根真菌的互作存在不對稱性，即禾草內(nèi)生真菌對菌根真菌的作用相對較大。Liu等[36]的試驗結(jié)果表明禾草內(nèi)生真菌不僅能夠降低菌根真菌侵染率，而且菌根真菌可以減少禾草內(nèi)生真菌菌絲密度及葉片中生物堿含量。Barker[37]和Vacari[38]的研究也發(fā)現(xiàn)，AMF中摩西球囊霉(G.mosseae)和聚生球囊霉(G.fasciculatum)的侵染在某種程度上能夠降低感染內(nèi)生真菌N.lolii的黑麥草的抗蟲性。然而，Novas等[39]研究中卻發(fā)現(xiàn)內(nèi)生真菌可以增加AMF的侵染率，而且其試驗結(jié)果表明了在一定濃度內(nèi)生真菌浸提液作用下可以增加AMF菌絲長度[40]。Lamier等[41]的研究進一步表明，內(nèi)生真菌和不同種AMF的互作關(guān)系不同。具體表現(xiàn)為，禾草內(nèi)生真菌E.elymi促進摩西球囊霉侵染，抑制近明球囊霉(G.claroideum)的侵染。Antunes[42]等認(rèn)為內(nèi)生真菌通過兩種方式改變AMF群落：一種是內(nèi)生真菌的化感作用，另一種是內(nèi)生真菌改變植物群落進而導(dǎo)致AMF群落的改變。

表2 禾草內(nèi)生真菌對菌根真菌AMF的互作影響Table 2 The interaction effects between grass endophytic fungi and mycorrhizal fungi AMF

3 禾草內(nèi)生真菌對其它土壤微生物的影響

土壤微生物參與推動生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動，有機物的分解，腐殖質(zhì)的形成，養(yǎng)分轉(zhuǎn)化等生化過程，是土壤養(yǎng)分的儲存庫和植物生長可利用養(yǎng)分的來源之一，可作為衡量土壤肥力水平和土壤養(yǎng)分資源生物有效性的重要指標(biāo)[43]。土壤微生物群落組成復(fù)雜，而且大多數(shù)不能分離培養(yǎng)，其結(jié)構(gòu)和功能受很多因素的影響，諸如生態(tài)環(huán)境、植被、種植方式等。禾草內(nèi)生真菌可以引起土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和功能的變化[44]，這種影響和變化逐漸受到學(xué)者的重視。Rudgers和Clay[45]指出，禾草內(nèi)生真菌對群落水平的影響大于對某個種群的影響。有學(xué)者認(rèn)為禾草內(nèi)生真菌對土壤微生物群落的穩(wěn)定性存在一定的副作用。如Franzluebbers等[46]研究發(fā)現(xiàn)禾草內(nèi)生真菌的侵染能夠顯著增加土壤有機碳和氮的累積，土壤微生物量和土壤呼吸降低，土壤微生物活性受到抑制。Rudgers和Orr[47]通過研究帶內(nèi)生真菌N.coenophialum的入侵植物高羊茅對當(dāng)?shù)夭煌瑯浞N生長的副作用，也發(fā)現(xiàn)了禾草內(nèi)生真菌對土壤微生物群落的改變。根據(jù)時間變化和土壤類型的不同，禾草內(nèi)生真菌侵染對土壤微生物的群落功能和結(jié)構(gòu)產(chǎn)生的副作用有：降低對有機質(zhì)、羧酸和混合物等的利用，降低革蘭氏陽性細(xì)菌和叢枝菌根菌濃度等[44]。然而，Casas等[48]發(fā)現(xiàn)存在于黑麥草中的內(nèi)生真菌N.occultans能夠增加土壤真菌活性，影響土壤微生物群落的代謝多樣性。

腐生真菌是一類從無生命的有機質(zhì)中吸取營養(yǎng)物質(zhì)的真菌，大多存在于土壤中或動植物殘體基質(zhì)上，種類繁多，營養(yǎng)要求各不相同，在生態(tài)系統(tǒng)中參與植物凋落物、動物尸體和排泄物的分解過程[49]。楊松等研究表明[28]，帶內(nèi)生真菌較不帶內(nèi)生真菌的3種禾草浸提液均能顯著提高其對深綠木霉(Trichodermaatroviride)菌落生長、孢子萌發(fā)、芽管伸長的抑制率。有關(guān)其它腐生真菌與禾草內(nèi)生真菌的相互作用鮮見于報道。相比于禾草內(nèi)生真菌，非禾本科植物內(nèi)生真菌與腐生真菌的研究更為廣泛。非禾草內(nèi)生真菌和腐生真菌在進化和生態(tài)關(guān)系上存在聯(lián)系[50]，如Promputtha[51]等對蓋裂木(Magnolialiliifera)的研究表明，一些非禾草內(nèi)生真菌在葉衰老過程中會改變自身生活方式，產(chǎn)生降解酶，向腐生真菌轉(zhuǎn)變。

4 禾草內(nèi)生真菌對其它微生物的影響機制

在人們研究內(nèi)生真菌對病原真菌、菌根真菌及其它土壤微生物的影響時，都在通過不同方法尋找和驗證一種作用機理，進而有各種機理和假設(shè)先后提出。筆者認(rèn)為或許存在一種通用機制可以解釋禾草內(nèi)生真菌對不同類型真菌或微生物的影響。通過對前人的研究總結(jié)發(fā)現(xiàn)，內(nèi)生真菌所產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物，無論對病原真菌、菌根真菌還是土壤微生物群落都會產(chǎn)生作用，如內(nèi)生真菌產(chǎn)生的生物堿可提高宿主植物抵抗動物取食的能力, 減輕致病菌的侵入和危害；根組織分泌物中存在的次生代謝產(chǎn)物抑制菌根真菌的侵染，同時可以改變土壤微生物群落組成等[52-56]。

4.1 禾草內(nèi)生真菌對病原真菌的影響機制

首先，禾草內(nèi)生真菌菌絲廣泛分布在植物葉片、葉鞘中，形成菌絲網(wǎng)，占據(jù)一定生態(tài)位空間，進而抵抗病原真菌的侵入和定殖[22]。如在感染內(nèi)生真菌的葦狀羊茅及其它禾草的葉片上著生的菌絲網(wǎng)，通過生態(tài)位排斥方式對病原真菌的進入起到一定的抑制作用[57]。

其次，內(nèi)生真菌共生體產(chǎn)生的化學(xué)物質(zhì)可作為殺菌劑抑制或殺死一些引起病害的病原真菌、細(xì)菌、病毒和原生動物[58]。有研究發(fā)現(xiàn)，內(nèi)生真菌產(chǎn)生的吲哚類化合物，倍半萜及其它揮發(fā)性物質(zhì)[59-60]與香柱菌對梯牧草上的枝孢菌和禾柄銹菌的抗性相關(guān)[61-63]，后來的大田試驗也證明了內(nèi)生真菌能夠減少這兩種病原菌的侵染[64-65]。內(nèi)生真菌感染可以產(chǎn)生許多生物堿等化學(xué)物質(zhì)，改變寄主的生理特性[66]。對禾草-內(nèi)生真菌共生體產(chǎn)生不同的代謝物的研究表明，這些化合物能改變寄主植物的化學(xué)成分[67]，進而對病原真菌的繁殖造成影響。這些對病害有抗性的物質(zhì)在植物組織中的積累可提高植物抗病性，降低病原真菌的繁殖及更大程度的侵染[68]。

最后，內(nèi)生真菌作為一種生物因素，在植物體內(nèi)可能被識別為是一種病原真菌而誘發(fā)植物抗病性的產(chǎn)生。王志勇和江淑平[69]研究發(fā)現(xiàn)內(nèi)生真菌能夠誘導(dǎo)激活高羊茅的防御反應(yīng)機制，使高羊茅葉內(nèi)防御酶PAL的活性增強，從而增加了E+植株對褐斑病的抗性。田沛等[19]研究發(fā)現(xiàn)在病原真菌脅迫下，內(nèi)生真菌可提高多年生黑麥草植株體內(nèi)SOD和POD防御酶的活性。但是關(guān)于植物誘導(dǎo)抗病性的機理，仍有待進一步研究，目前眾多學(xué)者研究發(fā)現(xiàn)它是一個包括酶及基因激活，信號傳輸以及植物組織結(jié)構(gòu)和生理生化發(fā)生變化的復(fù)雜過程[70]。另外，前人研究表明了禾草內(nèi)生真菌對病害抗性的不一致性不僅由于病害在生態(tài)系統(tǒng)中的表達受到病原物、寄主、環(huán)境條件和其它生物之間綜合作用的影響，而且也和禾草內(nèi)生真菌種間差異相關(guān)。

4.2 禾草內(nèi)生真菌對菌根真菌AMF的影響機制

與對病原真菌的抑制機理相似，盡管禾草內(nèi)生真菌主要位于地上植物組織中，卻能夠增加植物根中的化學(xué)物質(zhì)的分泌[71]，抑制地下食草生物[72]和土壤病原菌。有研究表明，根組織分泌物中存在的次生代謝產(chǎn)物作為一種誘導(dǎo)或排斥物質(zhì)存在于根圍土壤中[55,73-74]。如內(nèi)生真菌菌絲密度導(dǎo)致生物堿含量的增加[75]，進而通過化學(xué)物質(zhì)直接抑制菌根侵染。因此，內(nèi)生真菌的生態(tài)效應(yīng)不僅是在地上部分，如當(dāng)內(nèi)生真菌存在而菌根真菌AMF不存在時，能減緩鱗翅類幼蟲的生長[38]。有關(guān)禾草內(nèi)生真菌次生代謝物影響菌根真菌AMF的具體機制還有待于進一步的研究證實。

內(nèi)生真菌菌絲密度能夠改變寄主植物營養(yǎng)需求，間接影響AMF。如，內(nèi)生真菌能夠增加植物對磷的吸收和貯存[56,76-77]，相對減少了AMF的對植物的貢獻[78-79]。另外，在高羊茅上的一項研究表明，內(nèi)生真菌侵染導(dǎo)致根毛增長，根半徑減少[80]。這說明內(nèi)生真菌能夠增加根表面積以便促進營養(yǎng)元素的吸收，這就減少了宿主植物對AMF的需求。如高羊茅等冷季型草坪草，菌根侵染率常常較低，與其它植物相比更加依賴于內(nèi)生真菌的侵染[81]。內(nèi)生真菌還可能影響到根的構(gòu)型，即使根生物量降低但也不會影響到根對營養(yǎng)元素的吸收和利用。有研究表明，內(nèi)生真菌存在同時降低AMF侵染率和根的生物量，有內(nèi)生真菌產(chǎn)生的根浸出液的刺激作用也被明顯地檢測到[82]。

根據(jù)生活史理論，某一物種的各功能對于有限資源的競爭是負(fù)相關(guān)的，或者說存在一種權(quán)衡(Trade-off)[83], 宿主植物權(quán)衡不同共生體之間的資源分配。在最適條件下，兩種共生體都能加強光合作用，增加全碳在植物體內(nèi)的儲存[84-86]。禾草內(nèi)生真菌和AMF都從寄主植物光合作用中獲得碳源，內(nèi)生真菌存在于莖葉中，會獲得更大的空間優(yōu)勢，導(dǎo)致留給AMF的碳源減少，從而降低菌根侵染。有研究表明AMF消耗的碳源為植物全碳的4%—20%[87-88], 禾草內(nèi)生真菌在此方面則沒有報道，但被禾草內(nèi)生真菌Epichlo?glyceriae侵染的植株內(nèi)碳源的移動性增強[89]。禾草內(nèi)生真菌與菌根真菌AMF互作對其它元素的分配利用機制尚有待于更加深入的研究。

內(nèi)生真菌相對于AMF有短期的優(yōu)越性。內(nèi)生真菌垂直傳播，在種子中優(yōu)先產(chǎn)生[90]，而AMF則通過侵染進入宿主植物。在土壤中與幼苗根系存在空間差異，同時對宿主植物的侵染需要更多的時間，短期優(yōu)越性能在內(nèi)生真菌和AMF密度之間產(chǎn)生較為明顯的不對稱作用[35]。因此AMF的接種對禾草內(nèi)生真菌的存在不會產(chǎn)生影響，但不少試驗證明了禾草內(nèi)生真菌能夠引起AMF侵染率的降低。

4.3 禾草內(nèi)生真菌對其它土壤微生物的影響機制

植物寄生著大量不同的微生物群落，其數(shù)量和種類受植物釋放到土壤中的根際沉積物的影響[91]。根際沉積物是植物根系釋放到土壤中的有機化合物，包括根系分泌物，脫落的根細(xì)胞以及包含小分子量碳水化合物、氨基酸和有機酸的根細(xì)胞分泌物[92]。禾草內(nèi)生真菌可以通過根際沉積物和凋落物影響土壤微生物，特別是根際土壤微生物。Malinowski[56]等人報道了帶內(nèi)生真菌高羊茅根際的化學(xué)物質(zhì)變化歸因于根系分泌物組成減少，含量增加。另一項研究也發(fā)現(xiàn)感染內(nèi)生真菌的禾草可降低根圍pH, 進而產(chǎn)生一個更適合于真菌而不是細(xì)菌生長的微環(huán)境[93]。

禾草內(nèi)生真菌對土壤微生物的影響也與宿主植物地上凋落物的輸入有關(guān)[94]。凋落物的分解是一個相對漫長的過程，在分解過程中凋落物的化學(xué)構(gòu)成發(fā)生變化，同時土壤理化性質(zhì)也會發(fā)生變化，這些變化會引起微生物的群落構(gòu)成和數(shù)量的改變[95]。其分解速率主要受3個方面因素的影響：氣候，凋落物性質(zhì)和分解生物的數(shù)量及特性[96]。Omacini等[97]通過研究多花黑麥草中的內(nèi)生真菌對凋落物分解的影響，發(fā)現(xiàn)凋落物分解速率減少了17%；Lemon[94]等的研究也表明，對照相比有內(nèi)生真菌存在的處理的凋落物分解降低了8%。另外，Jenkins[98]等以兩種不同的土壤類型研究感染內(nèi)生真菌的高羊茅對根際和非根際土壤原核生物群落的短期影響，發(fā)現(xiàn)帶內(nèi)生真菌高羊茅的凋落物和代謝產(chǎn)物抑制非根際粘壤土古菌群落的構(gòu)成。

5 總結(jié)與展望

內(nèi)生真菌種類繁多，Rodriguez等[99]將其分為麥角菌類(clavicipitaceous group)和非麥角菌類(nonclavicipitaceous group)兩大類群。本文只綜述了Neotyphodium/Epichlo?禾草內(nèi)生真菌對文獻報道相對較多的病原真菌、菌根真菌及土壤微生物的影響。目前，對于禾草內(nèi)生真菌和其它類真菌的互作機理的研究還很欠缺，尤其在腐生真菌和生態(tài)系統(tǒng)中的作用方面更是鳳毛麟角。研究發(fā)現(xiàn)，禾草內(nèi)生真菌保護宿主植物免受病原菌的危害，但同時亦可與叢枝菌根真菌等共生體共存。

土壤中存在病原真菌、共生真菌及腐生真菌等微生物共同構(gòu)成了一個穩(wěn)定的微生物群落，土壤微生物在促進植物生長方面的作用主要有：固定氮素、釋放難溶礦質(zhì)中的營養(yǎng)元素、提高植物的抗逆性、降解污染物、減少毒性、促進腐殖酸的形成、產(chǎn)生植物激素、提供物理屏障，減少病原菌侵害等[100]。禾草內(nèi)生真菌對土壤微生物群落的影響涉及到凋落物的分解，土壤有機質(zhì)的輸入，土壤C庫和N庫循環(huán)等。內(nèi)生真菌對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和功能的長期影響，甚至可以改變一個地區(qū)的植被群落演替[50]和生態(tài)系統(tǒng)的進程[101]。因此禾草內(nèi)生真菌對土壤微生物群落的影響也不能忽視。

禾草-內(nèi)生真菌共生體有助于植物在生物與非生物逆境條件下生長，對宿主植物在一些特殊環(huán)境的適應(yīng)中起著重要作用[102]。同時，禾草內(nèi)生真菌通過宿主植物對植物、動物、微生物、土壤等產(chǎn)生作用和影響。以前人們認(rèn)為，禾草內(nèi)生真菌影響不同類型真菌及土壤微生物，通常與被感染的宿主植物競爭力及抗采食性相關(guān)[103]?，F(xiàn)在隨著研究的深入繼而發(fā)現(xiàn)，禾草內(nèi)生真菌還能夠通過改變宿主植物根的構(gòu)型，根、根系分泌物成分及凋落物的分解速率等方式對其它微生物造成直接或間接的影響。這為深入研究禾草內(nèi)生真菌在生態(tài)系統(tǒng)中的作用奠定了良好的基礎(chǔ)。

目前在禾草內(nèi)生真菌對其它微生物的作用和機理的研究中仍然存在諸多問題，如：互作關(guān)系的多樣性；禾草內(nèi)生真菌與其它內(nèi)生真菌、內(nèi)生細(xì)菌的互作；互作的生態(tài)學(xué)、生理學(xué)、生物化學(xué)和分子機理等。因此，研究禾草內(nèi)生真菌與不同類型真菌及土壤微生物群落的互作關(guān)系，探明其內(nèi)在作用機制，對于確定禾草內(nèi)生真菌在自然界及生態(tài)系統(tǒng)中的地位及功能作用有著重要意義。此外，通過對禾草內(nèi)生真菌與其它微生物互作關(guān)系及其機制的深入研究，也可對整個生態(tài)系統(tǒng)中植物與微生物互作的復(fù)雜關(guān)系、轉(zhuǎn)基因技術(shù)在農(nóng)業(yè)和生態(tài)系統(tǒng)中應(yīng)用的安全評價、植物共生體對全球氣候變化的響應(yīng)機制[104]等領(lǐng)域的研究工作起到一定的推動作用。

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Advances in the researches on the effects of grass endophytes on other microbes

LI Xiuzhang, FANG Aiguo, LI Chunjie*, NAN Zhibiao

StateKeyLaboratoryofGrasslandAgro-ecosystems;CollegeofPastoralAgricultureScienceandTechnology,LanzhouUniversity,Lanzhou730020,China

Neotyphodium/Epichlo? endophytes are widespread symbionts of grasses that asymptomatically inhabit aerial host tissues, and not only confer tolerance to biotic and abiotic stresses, but also affected different kinds of microbes. This paper mainly summarized the effects of grass endophytes to pathogenic fungi, arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and soil microbial community, and the related mechanisms. It was found that many species of pathogen fungi are inhibited by grass endophytes, although some studies demonstrated that grass endophytes had competitive and inhibited effects to AMF, the argument was still controversial. Especially, some researches in recent years demonstrated that the interaction between endophytes and AMF was changed based on different species of both fungi. Furthermore, the structure and function of soil microbial community were also affected by grass endophytes. The effects of endophyte infection on soil microbial community function and structure were relatively subtle and variable across time and soil type. The mechanisms of grass endophytes on pathogenic fungi mailly included: niche space competition, anti-fungal substances production and induced resistance etc.; on AMF maily included: root exudates inhibition, nutrient regulation and infection conditions etc.; on on soil microbial community mainly included: rhizodeposition and litter degradation etc. Alkaloids are important second metabolites by symbionts of endophyte and grass, they could deter herbivores, including insects, and reduce the invasion and colonization from pathogenic fungi; other secondary metabolites in root exudates from host plants can inhibit root colonization of AMF and affect the soil microbial community structure and function. Therfore, the role of grass endophytes in plant-microbe systems should be paid more attention and give priority support for researches.

grass endophytes; pathogenic fungi; arbuscular mycorrhizal fungi; soil microbial community

國家“973”項目(2014CB138702); 國家自然科學(xué)基金項目(31372366); 教育部創(chuàng)新團隊發(fā)展計劃項目(IRT13019).

2013-03-01;

日期:2014-07-18

10.5846/stxb201303010325

*通訊作者Corresponding author.E-mail: chunjie@lzu. edu.cn

李秀璋, 方愛國, 李春杰, 南志標(biāo).禾草內(nèi)生真菌對其它微生物的影響研究進展.生態(tài)學(xué)報,2015,35(6):1660-1671.

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