天然生物地球電池效應、形成機制及生態(tài)學意義

唐家桓, 周順桂, 袁 勇, 莊 莉

廣東省生態(tài)環(huán)境與土壤研究所, 廣州 510650

天然生物地球電池效應、形成機制及生態(tài)學意義

唐家桓, 周順桂*, 袁 勇, 莊 莉

廣東省生態(tài)環(huán)境與土壤研究所, 廣州 510650

天然生物地球電池(biogeobattery)是一種發(fā)生在地球表層氧化-還原界面的自然現象，是微生物在厭氧區(qū)域氧化有機碳、硫化物等電子供體，產生的電子經胞外介體“長距離”傳輸至好氧區(qū)，從而與空間上隔離的氧氣等電子受體發(fā)生還原反應的過程。由于生物電流的偶聯(lián)，使得過去認為因空間隔離而難以發(fā)生的氧化-還原反應，可以快速、即時的進行。Biogeobattery的科學本質是：通過微生物驅動電子流動，偶聯(lián)空間上隔離的生物地球化學過程。Biogeobattery可能容易發(fā)生在有機物豐富、具備氧化-還原界面的生境，如海底沉積物環(huán)境、有機物污染區(qū)域等；它對于有機物厭氧礦化、溫室氣體排放、C/N/S等元素地球化學循環(huán)、污染物自然恢復等關鍵生物地球化學過程有重要影響，具有重大生態(tài)學意義，正成為地球科學、微生物學及生態(tài)學共同關注的國際前沿和熱點。從“人工” biogeobattery(沉積物微生物燃料電池)入手，闡述了biogeobattery效應及其形成機制，從電池的電勢、陰極-陽極響應關系、傳導介質等方面詳細介紹其研究方法，論述了biogeobattery的生態(tài)學意義，展望了研究重點。

天然生物地球電池; 納米導線; 自然電位; 復電阻; 聲波

2001年，Reimers等首先提出“沉積物微生物燃料電池(Sediment Microbial Fuel Cells)”概念，其原理是：在金屬導線的連接作用下，微生物氧化有機物產生的電子可以“穿過”細胞外膜而“長距離”傳輸到陰極區(qū)的氧氣，發(fā)生有機碳氧化-O2還原反應而產生電流[1]。2005年，Reguera等在Nature上發(fā)表了一篇開創(chuàng)性論文，發(fā)現某些微生物(如Geobactersulfurreducens)的菌毛具有導電性，并將之命名為“微生物納米導線(Microbial Nanowires)”[2]。2006年，Gorby等在PNAS上證實，Shewanellaoneidensis、Pelotomaculumthermopropionicum等也可產生類似的長達數十微米、直徑約100 nm的可導電納米導線[3]?；谶@種納米導線介導的微生物胞外呼吸特性，2007年，Ntarlagiannis等大膽推測：地表中可能存在無數個“納米導電網絡”構成“天然生物地球電池(biogeobattery)”[4]。緊接著，丹麥科學家Nielsen采用微電極技術發(fā)現：通過天然電流的偶聯(lián)，海底沉積物中H2S氧化反應與海水表面的氧氣可發(fā)生空間隔離的氧化還原反應[5]。這些結果說明了：在土壤中，大量的微生物納米導線可能交織在一起，形成了類似現實世界的電網。

Biogeobattery是一種發(fā)生在地球表層氧化-還原界面的自然現象，是微生物在厭氧區(qū)域氧化有機碳、硫化物等電子供體，產生的電子經胞外介體經“長距離”傳輸至好氧區(qū)，從而與空間上隔離的氧氣等電子受體發(fā)生還原反應的過程。由于生物電流的偶聯(lián)，使得過去認為因空間隔離而難以發(fā)生的氧化-還原反應，可以快速、即時的進行。其科學本質是：通過微生物驅動電子流動，偶聯(lián)空間上隔離的生物地球化學過程。Biogeobattery可能容易發(fā)生在有機物豐富、具備氧化-還原界面的生境，如海底沉積物、有機物污染區(qū)域等。

Biogeobattery的提出，改變了人們對自然界氧化還原反應的傳統(tǒng)認識，為理解空間隔離的生物地球化學過程提供了新的視角。天然電流的偶聯(lián)，不僅解釋了“長距離”(厘米尺度)的電子供體/受體間發(fā)生氧化還原反應的現象[6- 7]，而且可發(fā)展成低成本的污染場地原位生物修復技術[8- 10]。Biogeobattery的研究正成為地球科學、微生物學及生態(tài)學共同關注的國際前沿和熱點。文章從沉積物微生物燃料電池入手，論述biogeobattery效應及其形成機制，從電池的電勢、陰-陽極響應、傳導介質等方面詳細介紹其研究方法；闡述了biogeobattery的生態(tài)學意義，并展望了今后的研究重點。

1 天然生物地球電池效應

1.1 “人工”天然生物地球電池

圖1 沉積物微生物燃料電池產電機理圖[1]

2001年，Reimers等將一塊石墨板埋在海底沉積物中作為陽極，另一塊石墨板浮放在上覆水中作為陰極，用金屬導線連接陰極和陽極。經過培養(yǎng)，產生了大于0.7 V開路電壓，以及0.01 W/m2生物電流，基于此，他們首先提出“沉積物微生物燃料電池”概念[1]。其原理為：沉積物中的有機碳作為電子供體(燃料)被陽極上的胞外產電菌氧化，產生的電子傳遞給陽極，然后通過外電路(金屬導線)到達陰極，與陰極表面的質子和O2反應生成水，從而產生電流(圖1)[1]。

該實驗首次實現了沉積物厭氧有機碳氧化與上覆水中的溶解氧還原反應長距離的偶聯(lián)；通過金屬導線的連接，證實空間上隔離的電子供體與電子受體完全可以在微生物驅動作用下發(fā)生氧化還原反應。

1.2 天然生物地球電池

理論上，Biogeobattery的形成需滿足4個基本條件：氧化-還原界面、電子供體的微生物氧化及胞外傳遞、導電介質、電子受體的還原反應。天然的生境中(沉積物、有機物污染區(qū)等)具有形成biogeobattery的有利條件：(1)上述生境中，由于溫度和氣壓的波動、干濕交替等多種作用，創(chuàng)造了無數個好氧/厭氧交替的微域界面[11- 12]；(2)大量的有機質沉積在土壤中，在淹水條件下有機質分解不徹底，乙酸、乳酸、丁酸等有機酸累積[11- 13]；同時，存在類型多樣的微生物(如地桿菌、希瓦氏菌、氣單胞菌等)可在細胞內氧化有機物，產生大量胞外電子；(3) 一般來說，在淺海(深5 m以內等[14])、淹水土壤或沉積物的表層(水土界面下3 mm以內[5])，都能檢測到O2的存在。從氧化還原電位角度，O2的標準電極電勢為1.229 V(標準氫電極為參比電極)，是最容易被還原的物質；因此O2無疑是環(huán)境最容易接受外界電子進而發(fā)生還原反應的電子受體；(4)自然界存在大量的可導電礦物(如：金屬氧化物、金屬硫化物、金紅石(TiO2)、閃鋅礦(ZnS) 、針鐵礦(FeOOH)等天然半導體礦物[15])、微生物納米導線、長絲狀微生物等都給電子的快速傳遞提供了傳遞介質。

2007年，Ntarlagiannis等向接種ShewanellaoneidensisMR- 1的石英砂柱底部供給乳酸，同時讓O2于砂柱頂部自然擴散，結果檢測到明顯的生物電流信號，掃描電鏡證實在微生物之間或微生物與礦物之間形成了大量絲狀的導電網絡。說明微生物產生的納米導線在土壤中可能交織在一起，形成了類似現實世界的電網，從而構成了biogeobattery[4]。

2010年，Doherty等人利用自然電位法、大地電磁測量技術、16S rDNA分子技術等方法推測：北愛爾蘭Porta鎮(zhèn)的一個廢棄煤氣廠形成biogeobattery，即深層厭氧微生物氧化煤焦油有機污染物產生電子，電子經導電礦物、粘土層傳遞給表層水體中的氧[16]。

2010年，Nielsen等發(fā)現海洋淤泥的表層存在電子快速轉移現象。由于淤泥是個比較致密的體系，離子和其他化學物質在其中移動得很慢，不能快速的轉移電子。因此，他們推測是底泥中的某些微生物的作用所導致。這些微生物很可能通過菌絲連接在一起，形成一個網絡，電子通過這個導電網絡快速傳遞。然后他們用微電極技術結合質子平衡計算證實這個假設，即底泥中的微生物氧化H2S，同時將電子傳遞給上層溶液中的O2，具體電子轉移途徑為：H2S→微生物→納米導電網絡→O2[5]。

2012年，Pfeffer等人在海底沉積物中發(fā)現長絲狀微生物(Desulfobulbaceae)。當Desulfobulbaceae存在時，厭氧區(qū)硫化物濃度迅速下降，就像向沉積物快速通入了大量氧氣，而海水中的氧分子擴散不能解析快速下降的硫化物。其根本原因是：沉積物存在許多不同種類的長絲狀細菌Desulfobulbaceae，它們從海泥界面延伸至沉積物的深層厭氧區(qū)，一端伸長到厭氧區(qū)并氧化硫化物，產生的電子通過菌體傳輸給海水中的溶解氧[17]。

正如Malkin等人對自然環(huán)境中，不同區(qū)域的沉積物研究表明：biogeobattery可能是自然環(huán)境中普遍存在的一種現象[18]。雖然，直至目前，還沒證據表明有機物與biogeobattery的直接關系。但是，目前主要是在海底沉積物、垃圾填埋、石油等有機物豐富的地區(qū)發(fā)現biogeobattery，在有機物貧乏的地區(qū)還沒有發(fā)現biogeobattery，也沒有相關的實驗。這或者表明biogeobattery可能容易發(fā)生在有機物豐富區(qū)域。在這些環(huán)境中，由于有機物大量存在，刺激了微生物生長，特別是胞外呼吸菌的生長，它們?yōu)榱诉m應環(huán)境，采取不同的方式將電子傳遞給電子受體，以此獲得能量而繁殖和增長，因而形成了biogeobattery這種自然現象。

2 天然生物地球電池形成機制

Biogeobattery本質上是微生物驅動的氧化還原反應，即：電子供體-受體間的電子轉移反應。按照不同的傳遞介質，其形成機制有3種,(1)納米網絡傳遞機制：微生物通過納米導線相互交織在一起，形成天然的導電網絡，電子通過這個網絡將電子傳遞給電子受體(如:溶解氧,圖2 A)；(2)導體礦物傳遞機制：電子通過導體-半導體礦物傳遞給電子受體(如:溶解氧,圖2 B)。(3)長絲狀導電細菌傳遞機制：2012年，Nielsen等在丹麥Aarhus Bay的海底沉積物中發(fā)現一種長絲狀導電細菌Desulfobulbaceae。這種細菌屬于多細胞結構，單個細菌由成千上萬的細胞組成，它們首尾相互堆積，形成如電纜般的多細胞細菌鏈，共享一個外膜；一端氧化有機物，另一端將電子傳遞給電子受體(如:海水中的溶解氧,圖2 C)[17]。

圖2 天然生物地球電池形成機制

上述幾種電子傳遞方式不是孤立存在的。從能量的角度分析，自然環(huán)境中的微生物會以能量最少的方式進行電子傳遞而繁殖增長。譬如，可形成微生物與導電礦相互交織的網絡進行電子傳遞，又或者是多種方式協(xié)同完成電子傳遞。

電子穿梭體介導的電子傳遞機制是微生物胞外呼吸的電子傳遞方式機制之一，即微生物可利用環(huán)境中的電子穿梭體或自身分泌的氧化還原物質，接受胞內的電子，并將其“運出”細胞，傳遞給胞外受體后，以氧化態(tài)返回細胞再次接受電子，如此往返穿梭于胞內和胞外，介導電子的傳遞。但是，目前還沒有證據表明biogeobattery也能通過電子穿梭體進行電子傳遞，可能與這些介體在土壤中的移動速度比較慢有關。

3 天然生物地球電池研究方法

對biogeobattery的研究可從電池電勢、陰-陽極的響應關系、傳遞介質等方面進行。自然電位(Self-potential, SP)是檢測biogeobattery電勢的潛在比較合適方法[19]，它有可能發(fā)展成表征biogeobattery與否形成的最直接手段。微電極技術是表征陽極物質氧化與陰極還原快速響應關系的有效手段。復電阻可反映微生物代謝活動，結合其它技術可對biogeobattery表征。微生物是biogeobattery形成的關鍵因子，它們的繁殖生長導致生物膜形成及土壤結構的改變，超聲波技術是表征這些細微變化的有力手段。

3.1 自然電位

圖3 自然電位的測量[20]

自然電位測量是以一個固定點電位作為參考電位，檢測被測點與其之差(圖3)[20]。設備包括兩個不極化電極 (如：Cu-CuSO4、Pb-PbCl2電極)、一個高靈敏(約0.1 mV)和高輸入電阻(>10 MΩ)的電壓表[6, 21]。

SP異常意味著形成了電勢差、從而導致電流的形成[20,22]。在垃圾填埋場等這些受有機物污染的區(qū)域，微生物的代謝活動是土壤中物質循環(huán)、自我恢復的主要動力。SP是監(jiān)測土壤微生物代謝活動的一個潛在的有效工具[23]。Ntarlagiannis等人在能產生納米導線生物膜的反應器中檢測到SP異常達到(602±4) mV ；相反，不能產生納米導線生物膜(通過敲除納米導線表達基因的方法實現)的反應器中，只檢測到±10—15 mV的SP異常。因此，他們根據SP異常與微生物納米導線，提出了biogeobattery概念[4]。Fachin等利用SP技術對一個人工構造的biogeobattery檢測結果表明，SP與陽極有機物、外阻、電子流動密切相關、是監(jiān)測系統(tǒng)電流產生和陰極影響范圍的有效工具[24]。但是，Hubbard等研究表明，SP技術可能需要結合其他技術才能可對biogeobattery進行表征和監(jiān)測[25]。Doherty等人利用自然電位法發(fā)現一個廢棄的煤氣廠大于出現800 mV的異常，同時結合大地電磁測量技術推測形成了biogeobattery[16]。

這些結果表明，SP可能是研究biogeobattery電勢差的一個比較有效工具，與其他技術結合可能推測biogeobattery的形成與否。

3.2 復電阻

復電阻由實部和虛部組成，實部和虛部與幅值及相位的關系分別見方程式(2)和(3)。土壤復電阻的測量采用四電極法[26- 27]，電極較多采用Ag-AgCl不極化電極[28- 29]，其測量示意圖見圖4[30]；測量其幅度和相位角，然后通過方程式(2)和(3)計算土壤復電阻的實部和虛部。

R=σ′+σ″i

(1)

(2)

(3)

式中,σ′為復電阻的實部，σ″為復電阻的虛部，σ為幅度值，φ為相位角。

圖4 復電阻的測量 [30]

微生物繁殖生長改變了土壤復電阻，其變化受多種因素影響：(1)微生物種類、密度。微生物密度增加，復電阻的相位下降[29, 31]；等量不同種類的微生物增長，導致的相位差異有明顯的差別，在低頻段差別更大[32]。Leitch發(fā)現：NAH1菌生長到30 d導致相位下降50°，而MATE10菌只下降8°。(2)生長載體。微生物在不同的載體上生長，復電阻相位的改變也不同[33]，Williams發(fā)現微生物在礦物上生長，相位下降20°[34]，Aal發(fā)現微生物在污染土壤中生長，復電阻相位下降10°[32]。(3)離子濃度、電荷密度。增加離子濃度和電荷密度，可使其復電阻增大[35]。(4)生物膜的形成與脫落。微生物在載體上形成生物膜，復電阻的虛部增大，微生物從載體上脫落，復電阻的虛部下降[36- 37]。Davis等在一個充滿沙的圓筒中培養(yǎng)微生物，到18—23 d，由于微生物大量繁殖，復電阻的虛部由2.0×10-6S/m增加到7.8×10-6S/m，增加了280%；到40 d，由于微生物大量死亡，生物膜脫落，復電阻的虛部又降落到2.0×10-6S/m[29]。(5)繁殖階段。Zhang等人對硫還原菌(Sulfate-reducing bacteria, SRB)的復電阻測試發(fā)現，當頻率小于10 kHz，隨著SRB的數量增加，復電阻的實部和虛部均增加；在對數中期及平穩(wěn)期，復電阻的實部下降[38]。(6)有機物的降解。Mewafy等研究表明：微生物對石油等碳氫化合物污染物的降解，會引起該地區(qū)復電阻的實部和虛部增加[39]。

這些結果說明了土壤中微生物對代謝活動、生物膜的形成、有機物的生物降解等可以通過復電阻進行表征。而微生物正是驅動biogeobattery形成的主導因素，因此，復電阻可能會是biogeobattery無擾動、無破壞的原位檢測方法。

3.3 微電極

由于biogeobattery發(fā)生在微觀尺度(厘米級)，如何準確地、無破壞地獲得biogeobattery的內部信息至關重要。微電極技術是表征微環(huán)境的重要工具，它的應用為深入解析biogeobattery微觀機理創(chuàng)造了條件。微電極種類有：氧化還原電位(ORP)-pH-溶解氧(O2)微電極、離子選擇性微電極(ISE)、金電極等，這些微電極尖端直徑通常小于100 μm。在biogeobattery中，陽極有機物氧化必然關聯(lián)相應的陰極還原過程，陽極區(qū)物質與陰極物質的快速響應關系可通過微電極技術進行表征。Nielsen等采用微電極技術發(fā)現：底泥中H2S濃度與上層溶液中的O2密切相關。底泥中H2S濃度的增加與減少依賴上層溶液中O2濃度的增加與減少，它們的濃度變化是同時、同步、負相關的[5]。Ma等研究表明， Au-Hg微電極結合電化學循環(huán)伏安法可對biogeobattery系統(tǒng)中，Fe(Ⅱ,Ⅲ)、Mn(Ⅱ, Ⅲ,Ⅳ)、S2-、HS-等離子遷移進行表征[40]。

3.4 超聲波

圖5 超聲波測量裝置示意圖[41]

超聲波測量主要由超聲波分析儀、步進器、容器等部件組成(圖5)[41]。聲波在泥土樣品中傳播，其幅度、頻率等參數有所改變，檢測這些細微變化，從而可間接反映微生物在土壤中的活動。

微生物在土壤中繁殖增長，必然改變了土壤生態(tài)系統(tǒng)的物質結構。譬如：礦物的分解和沉淀[34]。研究結果表明：可以利用超聲波技術對這些物質的變化進行原位監(jiān)測[42]。Williams 認為微生物的增加和生物膜的形成會改變介質空隙的幾何性質和介質密度, 進而改變地下介質中聲波的傳播振幅和波速[34]。Williams和DeJong利用聲學二維掃描的方法，發(fā)現生物膜會改變入射超聲波的幅度，兩者之間存在正相關性[43]。因此，聲波可用來表征生物膜的生長、發(fā)展、脫落等過程。

綜上所述，目前，biogeobattery的研究手段比較缺乏，究其原因，一方面可能是biogeobattery發(fā)生微觀尺度(厘米級)，難于通過表面現象來觀察；另一方面，沒有直接檢測土壤電流流動的技術手段。大量的研究表明：SP、復電阻、超聲波等地球物理技術可對土壤中微生物的代謝活動進行有效的監(jiān)測[44]。因此，結合這些技術對biogeobattery進行研究應該是個很有希望的嘗試。

4 生態(tài)學意義

Biogeobattery的實質是微生物將有機物氧化，產生電子傳輸到好氧區(qū)域，與氧氣等發(fā)生還原反應。依靠微生物的驅動，使得空間隔離的氧化還原反應可即時、快速地發(fā)生。在有機碳礦化、溫室氣體排放、元素地球化學循環(huán)、生態(tài)自然恢復等方面具有重要的意義。

4.1 有機碳礦化

有機碳礦化在本質上是電子供體與電子受體間的電子轉移過程。由于O2的溶解度低、擴散難的特點，使得有機碳在厭氧條件產生“好氧礦化”效果被低估。實驗室培育試驗與野外實驗發(fā)現，某些環(huán)境中有機碳的礦化速率在淹水條件下高于好氣條件或與其相當，有的試驗即使進行的時間長達1年，仍然保持這種趨勢[45- 49]。迄今為止，對這種現象出現的原因，在微觀機制上尚無令人信服的解釋。Biogeobattery電流偶聯(lián)厭氧區(qū)有機碳氧化與氧氣還原反應，使得原以為在厭氧條件，不可能發(fā)生類似“好氧礦化”效果的過程成為可能[6- 7]。Biogeobattery不但解釋了自然環(huán)境中空間隔離狀態(tài)的電子供體與受體發(fā)生長距離電子轉移現象，也為理解有機碳礦化機制及其能量代謝網絡提供了一個全新的視角。

4.2 溫室氣體排放

土壤有機碳礦化導致CO2或CH4排放是影響溫室效應的主要因子[11]。長期以來，對土壤有機碳與溫室氣體關系的研究集中于宏觀層面，如從水分、溫度、pH值、溶解性有機碳等因素對溫室氣體排放影響進行研究[50]，忽略了這種“長距離”電子傳輸對產CO2或CH4等溫室氣體的研究。Biogeobattery電流的偶聯(lián)，改變了厭氧區(qū)的微生物群落結構，因而從根源上改變了厭氧區(qū)產生溫室氣體的微生物種類，從而使得CH4以及CO2的來源及其數量有可能需要重新評估。Biogeobattery的出現可能有利于重新認識、理解土壤有機碳厭氧環(huán)境下的礦化機制、過程及產物，為土壤有機碳庫管理及溫室氣體減排提供技術支持。

4.3 元素地球化學循環(huán)

4.4 污染土壤生物自凈

土壤中存在大量依靠有機物生存的微生物，它們具有氧化分解有機物的巨大能力，是污染土壤自凈作用中最重要的凈化途徑之一。微生物對污染物的凈化通過好氧呼吸、厭氧呼吸和發(fā)酵作用進行。好氧呼吸時，有機物氧化為二氧化碳、水；厭氧呼吸時，有機物轉化為甲烷、硫酸鹽還原為硫化物、硝酸鹽還原為N2或銨鹽；發(fā)酵過程是依賴有機物作為電子受體，最終產物為二氧化碳、乙酸、乙醇、丙酸等。因此，相對于厭氧呼吸和發(fā)酵作用而言，好氧呼吸對污染土壤的自凈作用在凈化速率與效果等方面更具優(yōu)勢。在biogeobattery中，由于天然電流的偶聯(lián)，“擴大”了好氧區(qū)域，刺激了好氧、兼氧微生物的增長，從而使得污染物的降解更加徹底、更加快捷，同時還可減輕H2S等惡臭的產生。另一方面，在好氧區(qū)，一些有機污染物，如高氯酸、氯代有機物等可代替氧氣作為電子受體接受電子，從而得到降解和還原[52]。這為污染土壤生物自凈提供了新途徑。事實上，Hong等對現場污染場地的原位修復研究結果表明，利用“人工”biogeobattery裝置，可使得沉積物中易氧化有機物、難降解有機物(如芳烴類化合物、酚類化合物)的含量均得到不同程度的降解[53]。因此，biogeobattery具有潛在的污染物原位生物自然修復作用，有望發(fā)展成低成本的污染場地原位生物修復技術。

5 展望

Biogeobattery效應是重要的生物地球化學過程，未來的研究應重點關注：

(1)形成驅動力 開展驅動biogeobattery形成的功能微生物及其群落結構研究，特別應關注新的功能微生物類群(如胞外呼吸菌)，分析其時空分布特征，研究其與產甲烷菌的種間電子轉移作用；

(2)電子傳導機制 迄今為止，人們對biogeobattery的認識才剛起步，對于它的電子傳遞機制認識還有很多疑問。尤其是長絲狀導電細菌傳遞機制，雖然已經通過實驗證實這種長絲狀導電細菌能“長距離”傳導電子，但是對其內在結構是如何傳遞電子？目前還是一個謎。因此，須在微生物呼吸的基礎上，結合現代地球物理與電化學分析技術等多學科的交叉，闡明biogeobattery的電子傳遞機制；

(3)研究手段 現有的研究手段主要是微電極，其種類也只有pH值、O2、H2S、Redox等電極，缺乏有機物(如乙酸)檢測微電極。因此，研制檢測微尺度有機物的專用設備，以及無擾動的原位檢測技術應該成為今后研究的重點；

(4)生態(tài)效應 Biogeobattery影響元素(如碳、氮、硫、鐵等)的地球化學循環(huán)、污染物的自然降解。如何從微觀尺度出發(fā)，開展biogeobattery效應在元素生物地球化學循環(huán)中的作用、污染場地的物質循環(huán)、原位修復等研究，需要地球物理、地球化學、微生物學等多學科的交叉綜合。

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Biogeobattery effects: formation mechanism and ecological implications

TANG Jiahuan, ZHOU Shungui*, YUAN Yong, ZHUANG Li

GuangdongInstituteofEco-EnvironmentalandSoilSciences,Guangzhou510650,China

The term “biogeobattery” describes a natural phenomenon in which biotic processes generate electrical currents within the surface of the earth. The biogeobattery phenomenon is caused by microbes driving electrons flow that is coupled to spatially separated biogeochemical processes. The biogeobattery phenomenon does not occur everywhere that microbially mediated redox interfaces occur because it requires specific geochemical and microbiological conditions. The phenomenon is much more apt to occur when a redox interface occurs at contaminated sites that are rich in organic material that is being biodegraded. The biogeobattery phenomenon was first identified when it was proposed to explain strong self-potential anomalies, which were believed to be associated with microbe-driven redox reactions, at the Entressen landfill in southern France. Subsequent laboratory experiments and field studies have provided evidence for the biogeobattery phenomenon. For instance, the biogeobattery phenomenon has been found in marine sediment, in which electrons generated by microbes (metabolizing sulfide) in anoxic zones were transferred over “l(fā)ong distances” to oxic zones where they were taken up by oxygen. Knowledge of the mechanisms involved in electron transfer is fundamental to understanding this natural phenomenon. A great deal of time and energy has therefore been put into identifying these mechanisms. However, the mechanisms involved in long distance electron transfer in the natural environment have not yet been determined. One possible mechanism involves long filamentous bacteria from the Desulfobulbaceae family, which were found to function as electrical cables, transporting electrons across centimeter-scale distances, in a marine-sediment-based biogeobattery. Electrochemically active species, such as conductive minerals and microbial nanowires, are also potential mediators for the long distance transfer of electrons in natural environments. The biogeobattery theory presents novel viewpoints in the field of microbial ecology that are different from some viewpoints that have been held for a long time. These novel viewpoints could have very significant effects on our understanding of the ways in which the geochemical cycles of elements such as C, N, and S are driven by microorganisms in the earth’s surface. The biogeobattery theory also provides new knowledge of the mechanisms involved in electron transport in subsurface environments. The biogeobattery phenomenon could have important effects on many vital biogeochemical processes, such as the anaerobic mineralization of organic matter, greenhouse gas emissions, and the degradation of contaminants. There can be no doubt that the biogeobattery phenomenon is becoming an important topic at the forefront of research in the earth science, microbiology, and ecology fields. A wide range of knowledge, including of geophysical, geochemical, and microbiological models and methods, needs to be combined to understand the biogeobattery concept. However, so far only a few technologies have been used to study the theory and effect of biogeobattery. Micro-targeting electrodes can be regarded as the most important and mature of these technologies. Low-frequency geoelectrical methods, such as self-potential, resistivity, and acoustic techniques, which provide geochemical signature data that are complementary to each other and to in situ measurements, may also be developed into powerful tools for the use of the biogeobattery phenomenon. In this review, we will redefine the concept and scope of the biogeobattery phenomenon to reflect recent research. In particular, we will summarize the regions where the biogeobattery effect occurs and the conditions under which the biogeobattery effect can take place. Some methods that may be useful for studying the battery potential, the response relationship between the anode and cathode, the conductive medium, and other parameters, will be introduced in detail. The ecological implications and future research needs will be discussed.

biogeobattery; microbial nanowires; self-potential; complex resistance; acoustic

國家自然科學基金項目(21277035, 41222006, 21177030); 廣東省科學院優(yōu)秀人才基金項目(rcjj201101)

2013- 11- 22;

2014- 08- 13

10.5846/stxb201311222792

*通訊作者Corresponding author.E-mail: sgzhou@soil.gd.cn

唐家桓, 周順桂, 袁勇, 莊莉.天然生物地球電池效應、形成機制及生態(tài)學意義.生態(tài)學報,2015,35(10):3180- 3189.

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