角果藜的結(jié)實格局及地下散布單位的入土機制

王喜勇，高蕊，周曉青，魏巖

(1.新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)與環(huán)境科學(xué)學(xué)院 新疆草地資源與生態(tài)重點實驗室，新疆 烏魯木齊 830052； 2.中國科學(xué)院新疆生態(tài)與地理研究所，新疆 烏魯木齊 830011；3.遼寧丹東市青山保護(hù)局，遼寧 丹東 118000; 4.陜西寶雞石油中學(xué)生物組，陜西 寶雞 721001)

植物物候是植物為了適應(yīng)氣候條件的節(jié)律性變化而形成的與此相應(yīng)的植物發(fā)育節(jié)律[1]，是植物在進(jìn)化過程中遺傳下來的為生存不斷適應(yīng)環(huán)境的結(jié)果[2]。植物在不同物候期的物候特點，集中體現(xiàn)了植物體在不同環(huán)境條件下所采用的適應(yīng)策略。

在異質(zhì)性環(huán)境中，種子多型性被認(rèn)為是對時空異質(zhì)環(huán)境的一種適應(yīng)[3]。地上地下結(jié)果性(amphicarpy) 是種子多型性中的特殊一種，是指同一植株產(chǎn)生不同形態(tài)的地上果實(aerial fruit)和地下果實(subterranean fruit)的現(xiàn)象[4-5]。其中，地下結(jié)果性又分為兩類，即植物體地下開花地下結(jié)果和基部開花地下結(jié)果[6]。關(guān)于基部開花地下結(jié)果植物地下果實形成機制的研究已較為深入，Barker[6]提出了主動地下結(jié)果性和被動地下結(jié)果性。主動地下結(jié)果性指植物體通過一定的生長方式或向性方式形成的小?；蛐”闹鲃臃绞绞构麑嵢胪?；而被動地下結(jié)果性指植物體借助風(fēng)或水的作用將覆蓋植物體或果實的土壤沉積下來的被動方式使果實入土。地上地下結(jié)果性現(xiàn)象作為植物對生態(tài)環(huán)境的一種獨特適應(yīng)方式，在研究植物的生態(tài)適應(yīng)機制、生活史對策進(jìn)化方面具有重要價值。

角果藜(Ceratocarpusarenarius)隸屬藜科角果藜屬，為一年生草本植物，廣泛分布于亞洲中部的荒漠和沙漠中[7]。在我國僅生長在準(zhǔn)噶爾盆地，并能在準(zhǔn)噶爾盆地的局部地區(qū)形成層片或群聚[8]。角果藜是首次在藜科中發(fā)現(xiàn)的具有地上地下結(jié)果性的物種[9]。那么，角果藜的地下散布單位是如何入土的？其入土的時空特點如何？本文通過對角果藜的物候、地上地下結(jié)實格局及地下散布單位入土方式的研究，揭示地下散布單位的入土機制，探討角果藜適應(yīng)荒漠環(huán)境的生活史特征，對于深入了解荒漠植物的進(jìn)化規(guī)律及其對特定環(huán)境的生態(tài)適應(yīng)機制具有重要的意義。

1 材料與方法

1.1 研究材料與研究地概況

角果藜為藜科角果藜屬一年生草本植物，3月初萌發(fā)，花期4-8月，花單性，雌雄同株，具有地上地下結(jié)果特性。角果藜的果實為胞果，由雌花發(fā)育形成。雌花無花被具2枚苞片，受精后，2苞片完全愈合將果實包被。本文將果實及包被其外面的苞片稱為散布單位(dispersal units)。地上散布單位倒三角形，地下散布單位倒卵形[9]。

研究區(qū)位于新疆準(zhǔn)噶爾盆地南緣低山礫質(zhì)荒漠的自然種群(43°48′ N， 87°40′ E， 750～850 m)，土壤為細(xì)礫質(zhì)灰棕荒漠土，植被類型為小半灌木荒漠小蓬群系，天然植被以小蓬(Nanophytonerinaceum)、散枝豬毛菜(Salsolabrachiata)、紫翅豬毛菜(Salsolaaffinis)、角果藜為主，蓋度20%～30%。該地區(qū)屬中溫帶荒漠區(qū)，春秋季較濕潤，夏季干旱，熱量充足，冬季漫長而寒冷?！?℃初日溫度出現(xiàn)在3月下旬，≥10℃初日溫度出現(xiàn)在4月下旬；高溫出現(xiàn)在7月，平均最高氣溫為29.7℃[10]。

1.2 研究方法

1.2.1物候觀測 2007—2008連續(xù)2年對角果藜自然種群的物候進(jìn)行了觀察。物候參照宛敏渭與劉秀珍[11]的物候觀測法，在萌動期至開花期每隔2 d觀察1次，果實形成期至成熟期每隔7 d觀察1次。

1.2.2分支方式與結(jié)實格局的觀察 在果熟期觀察植株的分支方式、散布單位在植株上的空間位置，并用AutoCAD軟件繪制角果藜的分枝方式和散布單位空間分布圖。

1.2.3地下果實入土方式的測定 于2007年4月下旬-10月下旬每隔30 d隨機采集20株角果藜，測量地下散布單位頂端及其著生基部離地距離(20個重復(fù)，取平均值)。同時，在Motic B5型生物顯微鏡下測量地下散布單位與其主莖間的角度(20個重復(fù)，取平均值)，采用SPSS 11.0軟件對夾角與生殖生長天數(shù)間進(jìn)行相關(guān)性分析，確定地下散布單位的入土方式。

2 結(jié)果與分析

2.1 物候特征

角果藜的種子萌發(fā)早，于3月中上旬冰雪未完全融化時就開始萌發(fā)；3月中上旬子葉出現(xiàn)到4月中上旬枯落，子葉期持續(xù)時間長(2007年29 d；2008年28 d)；完全營養(yǎng)生長期較短，從萌發(fā)到現(xiàn)蕾(2007年36 d，2008年29 d)，僅占整個生活周期的約1/5，之后，營養(yǎng)生長和生殖生長并存；生殖時間早，萌發(fā)后約30 d現(xiàn)蕾，生殖期持續(xù)時間相對較長(2007年179 d，2008年173 d)，約占整個生活周期的4/5以上(表1，圖1)。

圖1 角果藜的物候圖(2007,2008年)Fig.1 The phenological chart of C. arenarius in 2007 and 2008

角果藜開花后，苞片迅速愈合并增大形成倒三角形或倒卵形的散布結(jié)構(gòu)，而果實則“停滯”發(fā)育，至8月下旬果實開始膨大，9月末以“集中、快速”的模式發(fā)育成熟。

角果藜2007，2008年的物候見表1。

2.2 角果藜的分枝方式及結(jié)實格局

觀察發(fā)現(xiàn)，角果藜為三歧聚傘狀分枝方式，枝頂形成聚頭狀雄花序后，停止發(fā)育，其下部葉腋依次形成3個分枝，植物體共有5～6級分枝形成球狀。同時，主莖第1輪雄蕊著生的節(jié)膨大并形成離層。角果藜地上散布單位為倒三角形，多數(shù)，單生于葉腋，呈螺旋上升狀排列于每個分枝上。地下散布單位為倒卵形，2個，位于主莖第1節(jié)處，僅為第1對真葉葉腋處的1對雌花受粉后發(fā)育形成(圖2)。

表1 角果藜的物候特點(2007,2008年)Table 1 Phenological characteristics of C. arenarius in 2007 and 2008

a，萌動 Germination；b，展葉 Seedling；c，子葉敗落 Cotyledon decline；d，現(xiàn)蕾 Flower bud appearing；e， 始花 First flower appearing； f，盛花 Full blooming；g，末花 Flowering termination；h，地下果形成Underground fruit appearing；i，地上果形成Aboveground fruit appearing；j，果熟 Fruit maturing；k，生活周期Life cycle.

圖2 角果藜結(jié)實格局Fig.2 Branching mode and fruit-set patterns of C. arenarius

2.3 地下散布單位的入土方式

地下散布單位是由第1節(jié)對生葉腋處的2朵雌花發(fā)育而來。4月下旬，2朵雌花地上開花授粉，雌花外2枚苞片于5月中上旬完全愈合形成散布單位，散布單位于6月中下旬入土繼續(xù)發(fā)育形成地下散布單位。從圖3和表2可以看出，地下散布單位與角果藜主莖間的夾角隨時間變化逐漸增大，由初形成時的(32.05±0.32)°(圖3-1)達(dá)到生殖生長135 d后(134.01±0.60)°(圖3-3)的最大值。相關(guān)性分析顯示，地下散布單位與主莖間夾角與生殖生長天數(shù)之間呈顯著正相關(guān)關(guān)系(Person相關(guān)系數(shù)為0.920，P<0.01)；表3顯示，隨地下散布單位的翻轉(zhuǎn)與增大，其頂端離地表距離逐漸減小，在6月末、7月初地下散布單位頂端進(jìn)入土壤。同時，在風(fēng)沙及雨水帶來的土表覆蓋物掩埋作用下，地下散布單位完全進(jìn)入土壤。因此，地下散布單位在主動性的“翻轉(zhuǎn)”和被動性埋藏的雙重作用下，順利完成入土。

圖3 角果藜地下散布單位翻轉(zhuǎn)過程Fig.3 Reversing process of subterranean dispersal units of C. arenarius

項目Item生殖生長時間 Time of procreation growth 15 d (4月 April)30 d (5月 May)45 d (5月 May)60 d (6月 June)75 d (6月 June)90 d (7月 July)夾角 Angle (°)32.05±0.3254.62±1.04106.24±2.02133.17±0.45134.01±0.60133.68±0.88

表3 地下散布單位著生基部、頂端離地距離及其長度Table 3 The distance of apex and basal to ground and length of subterranean dispersal units for C. arenarius (mean±SE) cm

3 討論

不同的物候特征對植物的生殖成功有重要影響[12-14]。在新疆準(zhǔn)噶爾盆地3-4月的早春，氣溫逐漸升高，≥5℃初日溫度出現(xiàn)在3月下旬，≥10℃初日溫度出現(xiàn)在4月下旬，實踐表明5～6℃是植物發(fā)育的基礎(chǔ)溫度[15-16]，同時積雪融化，淺層土壤形成充足的水分，整個生活史內(nèi)早春是土壤含水量最高的時期，這些條件對植物的生長發(fā)育極為有利。角果藜利用有利的環(huán)境條件，提早萌動從而保證較高的資源利用效率。子葉是種子植物胚的組成部分之一，為貯藏養(yǎng)料或幼苗時期進(jìn)行同化作用的器官，所以子葉在種子萌發(fā)成幼苗的初期，其作用十分重要。角果藜的子葉持續(xù)長約30 d，不但將其儲藏的養(yǎng)料最大程度的提供給幼苗，同時綠色子葉的光合產(chǎn)物也是幼苗早期主要的能量來源，保證幼苗的成功生長。角果藜完全營養(yǎng)生長時間短，為有性生殖積累基本能量；生殖時間早，在幼態(tài)下進(jìn)行生殖，營養(yǎng)生長和生殖生長同時進(jìn)行，持續(xù)時間較長，避免了夏季干旱高溫來臨，植物尚未結(jié)實而導(dǎo)致種群滅絕。繁殖時間是由遺傳決定的，以適應(yīng)不同的環(huán)境壓力[17-18]，如有較大的死亡危險，推遲種子產(chǎn)生就可能導(dǎo)致繁殖的徹底失敗。6月夏季來臨，溫度逐漸升高，土壤含水量下降，環(huán)境條件對植物的生長發(fā)育極為不利，短命植物大多果實已成熟并完成了其生活史[19]。而非短命植物角果藜仍處于營養(yǎng)生長和生殖生長并存期，通過觀察發(fā)現(xiàn)，角果藜開花后，花外苞片愈合，但包被其內(nèi)的果實處于“停滯發(fā)育”期，直至8月下旬惡劣環(huán)境逐漸好轉(zhuǎn)時果實才以“集中、快速”的模式發(fā)育成熟。這種繁殖策略，既能使植物體實現(xiàn)最大的繁殖產(chǎn)量，又能使其逃避準(zhǔn)噶爾荒漠夏季干熱氣候?qū)ζ浞N子繁殖所帶來得高死亡風(fēng)險，最終達(dá)到生殖成功。

研究表明種子的異型性符合兩面下注(bet-hedging) 策略,主要表現(xiàn)在通過產(chǎn)生不同休眠程度的種子和不同空間擴散程度的種子,在時間和空間上分散風(fēng)險,從而適應(yīng)環(huán)境時空異質(zhì)性[20]。在數(shù)量上，角果藜地上散布單位多數(shù)，地下散布單位僅為2個，植物通過感受環(huán)境脅迫,產(chǎn)生更多的容易擴散的種子,使植物的后代能夠逃離不利的環(huán)境,尋找比較適宜的環(huán)境[21]；在休眠程度上，地上散布單位比地下散布單位的休眠程度淺,易于萌發(fā)，而休眠程度較深的地下散布單位則可以形成持久地下種子庫；在擴散方式上，地上散布單位隨母體“風(fēng)滾”散布拓展后代分布范圍，地下散布單位保留在母體附近不易擴散[9]；在形成機制上，角果藜形成散布單位的花具有專一性，即只有第1對真葉葉腋處的1對雌花受粉后發(fā)育成地下果實，而其他雌花(兩種雌花無形態(tài)差異)受粉后均形成地上果實，這種專一性使植物體開花后首先確保地下散布單位的形成；在散布單位的分布格局上，地下散布單位近地表形成利于入土并被沙土埋藏，并且保留在母體附近進(jìn)行原位萌發(fā)，對地下果實的投資為種群在原分布區(qū)的繁衍提供了可能，使其能夠在惡劣的荒漠環(huán)境達(dá)到最大的繁殖成功。地上散布單位著生于三歧聚傘狀分枝形成的球型植株上，利于其風(fēng)滾散布時的散布效率。角果藜的地上地下兩種散布單位在數(shù)量、萌發(fā)程度、擴散方式[9]、形成機制、結(jié)實格局上的差異性都充分體現(xiàn)了這種兩面下注的適應(yīng)策略。

在基部開花地下結(jié)果植物地下果實入土機制中，地下果實被動性的入土行為主要是借助風(fēng)沙、雨水等外力因素來實現(xiàn)，主動性入土機制主要是通過特化結(jié)構(gòu)來實現(xiàn)的[6]。豆科中的3個種(Trifoliumsuberraneum,Voandzeiasubterranean,Derstingiellageocarpa)是通過某些向性生長方式形成小?；蛐”姆绞酵瓿傻叵鹿麑嵉闹鲃尤胪羀22]。單子葉植物(Narcissus,Eucomispallidiflora,Eucomisautumnalis)和雙子葉植物Catanancheluten(Compositae)通過收縮根使莖基部的果實入土[23-25]。Wilson 和 Honey[26]通過解剖實驗研究發(fā)現(xiàn)收縮根通過收縮區(qū)中內(nèi)部皮層薄壁組織細(xì)胞的縱向縮短和垂直擴展，同時還有包括皮層外部細(xì)胞、外皮層和表皮在內(nèi)的外部組織越過收縮區(qū)表面被推入巨大的褶皺中進(jìn)行收縮。本文研究結(jié)果表明，角果藜是通過主動性和被動性的雙重作用使地下散布單位入土的。一方面，不僅可借助風(fēng)沙等外力因素來埋藏地下散布單位。同時，果實主動性的動態(tài)“翻轉(zhuǎn)”模式是更為節(jié)省且有效的入土策略。作為荒漠植物，生存環(huán)境極其惡劣，而特化組織的形成需要更多的能量分配。因此角果藜選擇這種特殊的主動入土模式即保證了果實的順利入土，又節(jié)省了能量分配，是其對荒漠環(huán)境長期適應(yīng)的結(jié)果。