不同土壤類型中外源汞對(duì)白符跳(Folsomia candida)的毒性

董繼鑫，王曉燕，鄭袁明，劉玉榮,*

1. 首都師范大學(xué)資源環(huán)境與旅游學(xué)院，北京 100048 2. 中國科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心 城市與區(qū)域生態(tài)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 北京 100085

不同土壤類型中外源汞對(duì)白符跳(Folsomia candida)的毒性

董繼鑫1,2，王曉燕1，鄭袁明2，劉玉榮2,*

1. 首都師范大學(xué)資源環(huán)境與旅游學(xué)院，北京 100048 2. 中國科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心 城市與區(qū)域生態(tài)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 北京 100085

參考國際標(biāo)準(zhǔn)化組織(ISO)頒布的跳蟲毒性測(cè)試方法 ISO11267，分析了汞(Hg)在我國9種典型土壤中對(duì)白符跳(Folsomia candida)的急性毒性及繁殖毒性。發(fā)現(xiàn)Hg在不同類型土壤中對(duì)白符跳的半數(shù)致死濃度(LC50)變化為(0.92～1.94) mg·kg-1，而對(duì)白符跳繁殖產(chǎn)生影響的半數(shù)效應(yīng)濃度(EC50)變化范圍為(0.98～2.43) mg·kg-1，產(chǎn)生10%影響的濃度(EC10)變化范圍為(0.29～1.40) mg·kg-1。將土壤的主要理化性質(zhì)(pH、OM、CEC)與Hg對(duì)白符跳的EC50進(jìn)行相關(guān)性回歸分析，發(fā)現(xiàn)土壤CEC與EC50呈顯著正相關(guān)關(guān)系(r=0.8624，p<0.01)，隨著土壤CEC的增大，Hg的EC50值也趨于升高。因此，土壤CEC可能是導(dǎo)致不同類型土壤中汞對(duì)白符跳毒性差異的主要因素。本研究結(jié)果可為制定基于我國土壤類型的生態(tài)篩選值提供基礎(chǔ)參考數(shù)據(jù)。

汞；中國土壤；白符跳；繁殖毒性；急性毒性

汞(Hg)是一種全球性污染物，具有持久性、易遷移性和高度的生物富集性[1-2]。研究表明，化石燃料的燃燒、城市垃圾和醫(yī)療垃圾焚燒、有色金屬冶煉、氯堿工業(yè)、水泥制造、土法煉金和煉汞活動(dòng)等可能導(dǎo)致環(huán)境汞污染[3-4]。無機(jī)Hg的毒性在于Hg和硫的強(qiáng)親和力,如易與蛋白分子中的巰基(—SH)結(jié)合,使蛋白質(zhì)變性[5]。無機(jī)Hg還可以通過干擾細(xì)胞的鈣代謝途徑，使細(xì)胞內(nèi)鈣穩(wěn)態(tài)失衡產(chǎn)生細(xì)胞毒性[6]。而環(huán)境中無機(jī)Hg可在微生物的作用下轉(zhuǎn)化為具有神經(jīng)毒性的甲基汞[7-8]。我國土壤汞污染十分嚴(yán)重，正威脅作物產(chǎn)地安全和土壤生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性[9-10]。

關(guān)于土壤Hg的毒性和生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)已經(jīng)有廣泛的關(guān)注[11-12]。對(duì)重金屬Hg的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)評(píng)價(jià)，其核心部分是生態(tài)效應(yīng)分析，即通過污染物對(duì)土壤生物個(gè)體的生態(tài)毒理學(xué)效應(yīng)評(píng)估以及對(duì)土壤生物群體的功能效應(yīng)評(píng)估來實(shí)現(xiàn)的[13]。跳蟲又名彈尾蟲(springtails)，是彈尾綱(collembolan)生物的俗稱，是一種分布極為廣泛的土壤節(jié)肢動(dòng)物[14]，與線蟲、螨蟲共同構(gòu)成3大土壤動(dòng)物，在土壤生態(tài)系統(tǒng)中扮演重要角色[15-16]。其中白符跳Foslomia candida由于其實(shí)驗(yàn)室易飼養(yǎng)、繁殖周期短和對(duì)污染敏感等特點(diǎn)，已經(jīng)被國際標(biāo)準(zhǔn)化組織(ISO)列為土壤生態(tài)毒性測(cè)試的一種重要模式物種[17]。

早在20年前，國外已經(jīng)開始利用跳蟲的豐度和多樣性評(píng)估污染物對(duì)環(huán)境的影響[18]。隨后，又利用跳蟲的死亡率、繁殖率、生物富集和行為效應(yīng)等評(píng)估土壤修復(fù)是否成功[19-20]。國內(nèi)開展土壤跳蟲生態(tài)毒性研究較晚，相關(guān)報(bào)道主要集中在重金屬污染土壤、有機(jī)農(nóng)藥污染土壤、阻燃劑污染土壤、多環(huán)芳烴污染土壤等研究[21-25]。目前，這些研究主要是基于人工土壤基礎(chǔ)上獲取污染物的毒性參數(shù)，不利于現(xiàn)實(shí)的污染土壤風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估。我國土壤類型復(fù)雜多樣，不同類型土壤中重金屬的生物有效性可能迥異。本研究采集了我國9種典型土壤，以白符跳Folsomia. candida為受體，分析了Hg在不同土壤中對(duì)白符跳F. candida的毒性效應(yīng)，以期為制定基于我國土壤類型的生態(tài)篩選值和評(píng)價(jià)Hg污染土壤的環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)提供了基礎(chǔ)參考數(shù)據(jù)。

1 材料和方法(Materials and methods)

1.1 試劑和材料

氯化汞(HgCl2)購自德國默克公司，純度>99.5%。實(shí)驗(yàn)所用跳蟲為孤雌生殖的F. candida，是由中國科學(xué)院植物生理生態(tài)研究所提供。白符跳飼養(yǎng)在石膏-活性炭(9:1混合物)的培養(yǎng)基中，基中加入少量蒸餾水保持底物始終浸濕，添加2 mg 顆粒狀干酵母作為白符跳的食物。然后把白符跳引入培養(yǎng)皿內(nèi)，在21 ℃的恒溫恒濕培養(yǎng)箱中培養(yǎng)。每3天打開蓋子補(bǔ)足空氣，必要時(shí)補(bǔ)充水和食物。為了繁殖大量的白符跳作為實(shí)驗(yàn)材料，需先將大量的白符跳放入新鮮培養(yǎng)皿中，待其產(chǎn)卵48 h后移開成蟲。7～10 d后這些蟲卵孵化，幼蟲被同步飼養(yǎng)以便實(shí)驗(yàn)時(shí)使用。

1.2 供試土壤

9種土樣分別采自新疆烏魯木齊灰漠土(XJH)、北京昌平褐潮土(BJH)、青海西寧荒漠土(QHH)、河北欒城潮土(HBC)、河南鄭州潮土(HNC)、重慶北碚紫壤(CQZ)、湖南株洲粘土(HNN)、江西南昌紅壤(JXH)、廣西南寧紅土(GXH)的表層土壤(0～20 cm)。供試土壤在使用前先室內(nèi)自然條件下風(fēng)干，剔除植物根系及石塊后，過2 mm篩。實(shí)驗(yàn)土壤的主要理化性質(zhì)見表1。

1.3 方 法(Methods)

1.3.1 土壤Hg污染對(duì)白符跳急性毒性

XJH、BJH、QHH、HBC、HNC和JXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0和2.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；CQZ和HNN用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5和3.0 mg·kg-1的Hg污染土壤；GXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5、3.0和5.0 mg·kg-1的Hg污染土壤。土壤混勻后水分維持在田間持水量的55%。稱取30 g濕土于100 mL燒杯，將燒杯中放入10只21 d蟲齡的白符跳，用封口膜封口。實(shí)驗(yàn)共設(shè)3個(gè)重復(fù)。所有處理在21℃的恒溫恒濕培養(yǎng)箱中培養(yǎng)48 h。培養(yǎng)結(jié)束時(shí)用水懸浮法計(jì)數(shù)(成活的白符跳會(huì)浮在水面上)。統(tǒng)計(jì)48 h的白符跳死亡百分?jǐn)?shù)后，分別計(jì)算出9種Hg污染土壤對(duì)白符跳48 h的半數(shù)致死濃度(LC50)。

表1 實(shí)驗(yàn)土壤的主要理化性質(zhì)Table 1 Physio-chemical properties of test soils

1.3.2 土壤Hg污染對(duì)白符跳繁殖的影響

慢性毒性測(cè)試參照標(biāo)準(zhǔn)方法ISO 11267[26]。XJH、BJH、QHH、HNN和HNC用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、和1.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；HBC、CQZ和JXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0和2.5 mg·kg-1的Hg污染土壤；GXH用HgCl2溶液配置成濃度為0、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5和3 mg·kg-1的Hg污染土壤。土壤混勻后水分維持在田間持水量的55%。土壤預(yù)培養(yǎng)一周后，稱取30 g濕土于100毫升燒杯，將燒杯中放入10只10～12 d蟲齡的白符跳，然后加入大約2 mg干酵母到土壤表層，用封口膜封口。每周開蓋兩次以補(bǔ)足氧氣，兩周后添加新鮮酵母。實(shí)驗(yàn)共設(shè)3個(gè)重復(fù)。所有處理在21 ℃的恒溫恒濕箱中培養(yǎng)28 d。培養(yǎng)結(jié)束時(shí)將實(shí)驗(yàn)土壤倒入1 000 mL燒杯中，加水適量，用細(xì)針輕輕攪動(dòng)，土壤里繁殖的幼蟲會(huì)浮在水面，進(jìn)行計(jì)數(shù)器計(jì)數(shù)。分別計(jì)算出9種Hg污染土壤對(duì)白符跳產(chǎn)生10%影響的濃度(EC10)和半最大效應(yīng)濃度(EC50)。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

采用Sigma Plot統(tǒng)計(jì)軟件通過概率回歸的方法對(duì)試驗(yàn)數(shù)據(jù)進(jìn)行分析。利用SPSS軟件分析變量間的相關(guān)性。顯著性差異分析采用Duncan方法單因素方差分析。

2 結(jié)果與分析(Results and analysis)

2.1 不同類型土壤中汞對(duì)白符跳的急性毒性

急性毒性實(shí)驗(yàn)是通過觀測(cè)生物有機(jī)體與污染物短暫接觸后對(duì)其的損害程度，以達(dá)到大致確定污染物毒性大小的目的，并為慢性毒性測(cè)試提供依據(jù)和參考。在實(shí)驗(yàn)中，暴露10 h后，部分濃度處理的土壤中已經(jīng)出現(xiàn)白符跳死亡現(xiàn)象。中毒后，白符跳的身體變軟，用牙簽撥動(dòng)無應(yīng)激性反應(yīng)。圖1為實(shí)驗(yàn)48 h時(shí)9種土壤中Hg濃度與白符跳死亡率之間的劑量-效應(yīng)關(guān)系。在9種受試土壤中，對(duì)照組死亡率均小于20%，從而保證了實(shí)驗(yàn)的有效性。處理的土樣中，Hg導(dǎo)致白符跳死亡的情況各不相同，其中河北潮土(HBC)中引發(fā)白符跳半數(shù)死亡的Hg濃度最低(0.92 mg·kg-1)，說明其毒性最大。通過分析Hg在不同土壤中對(duì)白符跳的半數(shù)致死濃度(LC50)值，可以發(fā)現(xiàn)Hg在9種土壤中對(duì)白符跳的毒性大小依次為河北潮土>北京褐潮土>江西紅壤>河南潮土>青?；哪?新疆灰漠土>重慶紫壤>廣西紅土>湖南粘土。

圖1 暴露48 h時(shí)9種土壤中Hg濃度與白符跳死亡率之間的劑量-效應(yīng)關(guān)系Fig. 1 Dose-response relationship between concentration of Hg and mortality of springtail F. candida after 48h exposure

2.2 不同類型土壤中Hg對(duì)白符跳繁殖的影響

在9種試土壤中，Hg對(duì)白符跳生長(zhǎng)繁殖的毒性影響也有所區(qū)別(見圖2)。在Hg濃度低的土壤中(小于1 mg·kg-1)，白符跳繁殖量沒有受到Hg污染脅迫影響，但是隨著Hg濃度的上升，白符跳的繁殖受到了抑制。在Hg濃度達(dá)到1.5 mg·kg-1時(shí)，大部分土壤中的白符跳不能進(jìn)行繁殖。當(dāng)Hg濃度達(dá)到3 mg·kg-1時(shí)，只有在廣西紅土(GXH)中，白符跳能存活，但其繁殖功能受到抑制。分析各個(gè)土壤中Hg對(duì)白符跳的半最大效應(yīng)濃度(EC50)，最高的是重慶紫壤(CQZ)為2.43 mg·kg-1，其次是廣西紅土(GXH)為2.28 mg·kg-1，最低的是河南潮土(HNC)為0.98 mg·kg-1。半最大效應(yīng)濃度EC50的最高值是最低值的2.5倍。

2.3 土壤主要化學(xué)與Hg毒性之間的相關(guān)性

將土壤主要理化性質(zhì)，包括土壤pH值、CEC、OM，分別與Hg對(duì)白符跳的急性毒性指標(biāo)LC50及生長(zhǎng)繁殖指標(biāo)EC50作相關(guān)性分析，發(fā)現(xiàn)CEC與Hg的EC50呈現(xiàn)顯著的正相關(guān)關(guān)系(r=0.8624，p<0.01)(圖3)。但是在實(shí)驗(yàn)中土壤pH值及OM對(duì)LC50和EC50沒有表現(xiàn)出顯著相關(guān)性(p>0.05)。

圖2 Hg對(duì)白符跳生長(zhǎng)繁殖的影響Fig. 2 Effects of Hg on reproduction of the springtail F. candida

圖3 土壤CEC與EC50之間的關(guān)系Fig. 3 Linear regressions between soil CEC and EC50

3 討論(Discussion)

已有研究表明，土壤類型對(duì)重金屬的毒性影響很大，重金屬在不同土壤中對(duì)同一種生物的毒性可相差十幾倍[28-29]。如De Barros 研究發(fā)現(xiàn)不同類型的污染土壤對(duì)白符跳的毒性就有很大差異[30]。本研究急性毒性實(shí)驗(yàn)中，新疆灰漠土、北京褐潮土、青?；哪痢⒑颖背蓖?、河南潮土和江西紅壤的Hg濃度達(dá)到2.0 mg·kg-1時(shí)，白符跳全部死亡；重慶紫壤和湖南粘土的Hg濃度達(dá)到2.5 mg·kg-1時(shí)，白符跳全部死亡；而廣西紅土Hg濃度達(dá)到3 mg·kg-1時(shí)，白符跳全部死亡。而用生態(tài)毒理實(shí)驗(yàn)中常見的半數(shù)致死濃度(LC50),產(chǎn)生10%影響的濃度(EC10),半最大效應(yīng)濃度(EC50)這三個(gè)參數(shù)定量地評(píng)價(jià)Hg對(duì)白符跳毒性的大小(表2)。發(fā)現(xiàn)，LC50變化范圍從(0.92～1.94) mg·kg-1, EC50變化范圍為(0.99～2.43) mg·kg-1，EC10變化范圍為(0.29～1.40) mg·kg-1。從圖2可以看出，較低濃度的Hg(小于1.00 mg·kg-1)對(duì)白符跳的存活并沒有明顯影響，而只有當(dāng)Hg濃度較高(大于1.50 mg·kg-1)時(shí)，才開始對(duì)白符跳的存活構(gòu)成威脅。白符跳慢性毒性測(cè)試結(jié)果表明土壤Hg污染脅迫對(duì)白符跳的繁殖有一定的抑制作用。相關(guān)文獻(xiàn)報(bào)道[11,12]，Hg的EC50在(2.60～3.26) mg·kg-1，但本研究中基于9種供試土壤得出的EC50值要比前人研究結(jié)果的值要低，這可能是由于土壤性質(zhì)的不同以及實(shí)驗(yàn)室飼養(yǎng)的白符跳個(gè)體性質(zhì)上差異所造成[31-33]。此外，本實(shí)驗(yàn)為實(shí)驗(yàn)室內(nèi)的生態(tài)毒性測(cè)試，與田間實(shí)驗(yàn)存在差別，在田間條件下土壤經(jīng)過長(zhǎng)時(shí)間的干濕交替，雨水淋溶等過程，土壤條件發(fā)生改變，污染物的毒性會(huì)隨時(shí)間而發(fā)生變化[34-35]。盡管如此，本研究得出的Hg在不同供試土壤中的毒性參數(shù)也反映了Hg對(duì)白符跳生物有效性的差別，為Hg污染土壤診斷和風(fēng)險(xiǎn)評(píng)價(jià)提供一定的借鑒。

土壤性質(zhì)是影響土壤生態(tài)毒性測(cè)試的重要因素[36]。大量文獻(xiàn)報(bào)道，土壤pH值、OM含量、CEC是影響土壤污染物毒性與生物有效性的最主要因子[37-38]。Weng 等研究認(rèn)為土壤pH值是影響重金屬污染物對(duì)生物有效性的最關(guān)鍵的因素[39]。而Lock 等研究表明，隨著土壤OM含量的增加污染物對(duì)白符跳的毒性顯著降低[40]。Van Eeckhout 等認(rèn)為CEC是造成16種歐洲土壤中重金屬污染物對(duì)土壤無脊椎動(dòng)物生殖毒性差異的主要因素[41]。本研究發(fā)現(xiàn)，CEC與繁殖指標(biāo)(EC50)呈顯著正相關(guān)性(r=0.8624，p<0.01)；而土壤pH值及OM與LC50和EC50均沒有顯著相關(guān)性。因此，CEC可能是影響Hg對(duì)白符跳F. candida毒性的最主要因素。

對(duì)污染土壤的生態(tài)毒性評(píng)價(jià)還需要考慮不同物種對(duì)污染響應(yīng)的差異性。例如，土壤線蚓(Enchytraeus albidus)暴露在Hg污染的土壤中進(jìn)行的繁殖毒性實(shí)驗(yàn)，得到相同的毒性參數(shù)EC50為22 mg·kg-1[12]，遠(yuǎn)高于基于白符跳的生態(tài)毒性；土壤氨氧化潛勢(shì)(PNR)是反映土壤微生物功能的重要指標(biāo)之一, 研究發(fā)現(xiàn)Hg基于PNR得到的EC50值為1.59mg·kg-1[42]。因此，Hg對(duì)不同物種的生態(tài)毒性不一樣，要合理評(píng)價(jià)Hg污染土壤的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)，還需要考慮更多物種的毒性數(shù)據(jù)。本研究使用我國典型自然土壤開展白符跳毒性測(cè)試，得出Hg對(duì)白符跳毒性的相關(guān)參數(shù)可為開展實(shí)際污染土壤評(píng)價(jià)提供一定參考。但是土壤性質(zhì)會(huì)影響污染物生物有效性和生物毒性，所以根據(jù)典型土壤類型構(gòu)建不同土壤的環(huán)境質(zhì)量標(biāo)準(zhǔn)更具科學(xué)性與合理性。此外，針對(duì)我國土壤類型多樣，土壤性質(zhì)差異較大等特點(diǎn)，在評(píng)價(jià)Hg的生態(tài)毒性和風(fēng)險(xiǎn)時(shí)還要充分考慮土地使用類型和優(yōu)先保護(hù)物種的差異等因素。

表2 Hg在9種土壤中對(duì)白符跳的LC50和ECXTable 2 LC50 and ECX of Hg to F. candida in twelve soils (mg·kg-1)

致謝：感謝中國環(huán)境科學(xué)研究院顏增光博士提供土壤樣品。

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ToxicityofMetcurytoSpringtailFolsomiacandidainTypicalChineseSoils

Dong Jixin1,2, Wang Xiaoyan1, Zheng Yuanming2, Liu Yurong2,*

1. College of Resources, Environment and Tourism, Capital Normal University, Beijing 100048, China 2. State Key Laboratory of Urban and Regional Ecology, Research Center for Eco-Environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

14 May 2014accepted21 July 2014

Acute and chronic reproduction toxicity of mercury (Hg) to springtail Folsomia candida in 9 spiked soils was analyzed according to the methods of International Standardization Organization (ISO) 11267. The results showed that Hg toxicity to F. candida differed in the variety of soils, and LC50value (50% lethal concentrations) varied from 0.92 mg·kg-1to 1.94 mg·kg-1. Based on the toxicity test of F. candida reproduction, the 28-day EC50value (the concentration causing 50% effect) for the Hg was from 0.98 to 2.43 mg·kg-1while for the 28-day EC10value(the concentration causing 10% effect) varied from 0.29 to 1.40 mg·kg-1. Stepwise multiple regressions were carried out to determine the relative contribution of some basic soil properties (e.g. pH, organic matter capacity and cation exchange content) to EC50, and a significant positive correlation between soil cation exchange capacity and EC50was observed (r=0.8624，p<0.01). The EC50value tended to increase along the elevated soil cation exchange capacity. Therefore, soil cation exchange capacity may be one of most important factors influencing Hg toxicity to F. candida in these types of soil. These ecotoxicity data generated in the current study will provide valuable reference information for the developing of ecological soils screening values in China.

mercury; Chinese soils; Folsomia candida; chronic reproduction toxicity; acute toxicity

國家自然科學(xué)基金青年基金項(xiàng)目(41201523)

董繼鑫(1986-)，男，碩士研究生，研究方向?yàn)橥寥郎鷳B(tài)毒理，E-mail: dongjx12@163.com

*通訊作者(Corresponding author)，E-mail：yrliu@rcees.ac.cn

10.7524/AJE.1673-5897-20140514004

2014-05-14錄用日期：2014-07-21

1673-5897(2014)5-978-08

： X171.5

： A

劉玉榮(1981—)，男，生態(tài)學(xué)博士，助理研究員，主要研究方向?yàn)橥寥牢廴旧鷳B(tài)學(xué)，發(fā)表學(xué)術(shù)論文10余篇。

董繼鑫, 王曉燕, 鄭袁明, 等. 不同土壤類型中外源汞對(duì)白符跳(Folsomia candida)的毒性研究[J]. 生態(tài)毒理學(xué)報(bào)，2014, 9(5): 978-985

Dong J X, Wang X Y, Zheng Y M. Toxicity of mercury to springtail Folsomia candida in typical Chinese soils [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(5): 978-985 (in Chinese)