胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期的研究現(xiàn)狀

李 晨，杜曉輝，陳 凜

解放軍總醫(yī)院 普外科，北京 100853

胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期的研究現(xiàn)狀

李 晨，杜曉輝，陳 凜

解放軍總醫(yī)院 普外科，北京 100853

胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期評(píng)估胃癌預(yù)后的均一性和適用性均顯著優(yōu)于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)量分期，其準(zhǔn)確性與之相當(dāng)，并有利于糾正淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)量分期的偏倚。但是概念的混亂和分級(jí)標(biāo)準(zhǔn)的不一致對(duì)臨床應(yīng)用帶來(lái)一些影響。目前對(duì)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期的研究正引起更多關(guān)注。

胃癌；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)量分期

胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是導(dǎo)致胃癌患者術(shù)后復(fù)發(fā)和死亡的重要原因[1]。20世紀(jì)80年代，我國(guó)學(xué)者研究胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律時(shí)開(kāi)始使用淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率和淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度的概念。近年來(lái)，隨著胃癌淋巴結(jié)分期研究的深化及個(gè)體化治療理念的興起，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率(metastatic lymph node ratio，rN)分期具有比淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)量(metastatic lymph node number，pN)分期更加準(zhǔn)確的預(yù)后評(píng)估優(yōu)勢(shì)，逐漸引起重視[2]。本文就rN分期研究現(xiàn)狀做一綜述。

1 胃癌rN分期的概念

腫瘤分期的目的是評(píng)價(jià)疾病進(jìn)展程度、選擇治療方案、判定預(yù)后，使不同治療方案、不同醫(yī)療中心的療效具有橫向可比性，從而有利于腫瘤的治療。因此，確立科學(xué)、客觀的胃癌分期體系具有重要意義[3]。目前，胃癌分期的兩個(gè)主要系統(tǒng)是國(guó)際抗癌聯(lián)盟(UICC)的TNM系統(tǒng)和日本胃癌協(xié)會(huì)(JGCA)的胃癌日本分期法。這兩個(gè)系統(tǒng)中的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移分期經(jīng)歷了由定性到定位再到定量的過(guò)程[4-5]。pN分期在TNM分期系統(tǒng)中是以轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)個(gè)數(shù)的量化指標(biāo)為依據(jù)，主要用于評(píng)估預(yù)后，但是不能為外科醫(yī)生手術(shù)決策提供有用信息[6]。傳統(tǒng)的胃癌日本分期系統(tǒng)是以淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移距離為標(biāo)準(zhǔn)，嚴(yán)格按轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的部位與原發(fā)病灶之間的解剖關(guān)系評(píng)判淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移程度，對(duì)手術(shù)治療有指導(dǎo)作用。但日本淋巴結(jié)清掃手術(shù)死亡率和術(shù)后并發(fā)癥發(fā)生率比西方高[7]。新版日本胃癌“處理規(guī)約”對(duì)胃癌淋巴結(jié)分期作出重要調(diào)整，參照UICC第7版TNM分期體系，按照淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)目進(jìn)行分類，與UICC第7版TNM分期體系達(dá)成一致，使胃癌分期具有國(guó)際統(tǒng)一標(biāo)準(zhǔn)[8]。即使胃癌分期的兩個(gè)主要系統(tǒng)漸趨一致，但pN分期在臨床應(yīng)用中，若涉及到所清掃的淋巴結(jié)數(shù)目不同及手術(shù)切除范圍的深度不同均可導(dǎo)致不同分期的問(wèn)題仍未解決[9]。有研究表明，僅行胃周淋巴結(jié)清掃術(shù)(D1)的患者，會(huì)影響N分期的準(zhǔn)確性，甚至造成N分期偏倚，這種偏倚可達(dá)10% ～ 15%[10-11]。由于pN是影響胃癌預(yù)后的重要因子，pN的不同對(duì)于療效及預(yù)后的評(píng)估也不同[12]。

基于此，尋求一種更加準(zhǔn)確、客觀、有效的預(yù)測(cè)胃癌患者預(yù)后的方法，成為近來(lái)研究的熱點(diǎn)。2002年，Inoue等[13]首次提出用淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽(yáng)性比率(metastatie lymph nodes ratio，MLR)，即淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽(yáng)性數(shù)占掃除淋巴結(jié)總數(shù)的百分率來(lái)預(yù)測(cè)胃癌患者的預(yù)后，可以克服N分期偏倚的問(wèn)題。2005年李凱等[14]把“metastatic lymph node ratio”翻譯為淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率，縮寫為rN，定義為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)數(shù)占淋巴結(jié)檢取總數(shù)的百分率，文中(rN)表示淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分級(jí)。2013年劉宏根等[15]把“metastatic lymph node ratio”翻譯為淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率，縮寫為MLR，文中(rN)表示淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度分期。近年來(lái)，文獻(xiàn)較多采用了rN分期的概念。rN與早年應(yīng)用的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度(lymph noder ratio，LNR)在研究?jī)?nèi)容上基本一致。多數(shù)學(xué)者認(rèn)為，rN作為一個(gè)評(píng)價(jià)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的量化分級(jí)指標(biāo)，與pN分期相比在諸多方面表現(xiàn)出優(yōu)勢(shì)，是一種新的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移分期方法。

2 胃癌rN分期的臨床應(yīng)用

耿宏志[2]以pN分期作為金標(biāo)準(zhǔn)，測(cè)得rN分期的ROC曲線下面積為92.1%，標(biāo)準(zhǔn)誤差0.011(P＞0.05)，說(shuō)明rN分期評(píng)估進(jìn)展期胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移分期的診斷價(jià)值與pN分期一致[16]。進(jìn)一步研究證實(shí)，rN分期能準(zhǔn)確地預(yù)測(cè)胃癌預(yù)后且能很好地降低由于清掃淋巴結(jié)數(shù)目變化引起的pN分期的偏倚[17]。

Marchet等[18]在1項(xiàng)包含1 853例胃癌患者的多中心研究中，將患者分為淋巴結(jié)清掃＞15枚和＜15枚兩組，證實(shí)了rN分期在兩組中尤其是對(duì)于清掃＜15枚的432例患者也是獨(dú)立預(yù)后因素，因此認(rèn)為，rN分期是預(yù)測(cè)胃癌預(yù)后的一種方便可靠的方法。Xiao等[19]分析了包含1 042例清掃淋巴結(jié)數(shù)目＜16枚的患者行D2淋巴結(jié)清掃術(shù)的預(yù)后，認(rèn)為在受檢淋巴結(jié)數(shù)目＜15枚時(shí)，rN分期也可較好地預(yù)測(cè)預(yù)后。Sun等[20]認(rèn)為，rN分期能在清掃淋巴結(jié)受限時(shí)很好地降低pN分期的變化，很適合西方認(rèn)為D1手術(shù)淋巴結(jié)清掃數(shù)目較少時(shí)胃癌預(yù)后的預(yù)測(cè)。多項(xiàng)研究均顯示，rN分期與病人預(yù)后顯著相關(guān)，隨著rN分期的降低，病人預(yù)后顯著改善，rN分期系統(tǒng)具有比pN分期更加準(zhǔn)確的預(yù)后評(píng)估優(yōu)勢(shì)。

3 胃癌rN分期的臨床應(yīng)用優(yōu)勢(shì)

與轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)數(shù)目相比，rN分期更敏感。rN揭示的是檢出陽(yáng)性淋巴結(jié)的百分率，pN反映的是檢出陽(yáng)性淋巴結(jié)的個(gè)數(shù)。由于pN分期較多依賴于切除的淋巴結(jié)數(shù)量，在臨床應(yīng)用中有一定局限性。譬如，切除或檢查20個(gè)淋巴結(jié)有4個(gè)轉(zhuǎn)移與切除檢查60個(gè)淋巴結(jié)中有4個(gè)轉(zhuǎn)移意義大不一樣[4]。尤其當(dāng)撿取淋巴結(jié)數(shù)目不足時(shí)，pN分期會(huì)出現(xiàn)降期現(xiàn)象[21]。耿宏志等[2]研究顯示，pN分期陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)與檢出淋巴結(jié)數(shù)量呈正相關(guān)，但rN分期淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率與檢出淋巴結(jié)數(shù)量并無(wú)相關(guān)性，提示淋巴結(jié)檢出數(shù)量并不會(huì)影響rN分期，因此能有效減少由于清掃數(shù)目變化引起的分期偏倚，至少在減少因檢出淋巴結(jié)數(shù)量造成的分期偏倚方面，rN分期與pN分期可以相互彌補(bǔ)其缺點(diǎn)。rN分期在齊性、相關(guān)性和梯度變化一致性方面均較pN分期標(biāo)準(zhǔn)更優(yōu)[22]。在臨床實(shí)踐中，如能增加rN這一分期指標(biāo)，可以有效克服淋巴結(jié)分期偏倚現(xiàn)象，有助于完善胃癌的TNM分期體系[23]。

與轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)數(shù)目相比，rN分期更精確。有學(xué)者對(duì)比研究了pN與rN對(duì)預(yù)測(cè)胃癌預(yù)后的價(jià)值。分析pN分期對(duì)淋巴結(jié)撿取數(shù)目＜15枚和≥15枚的胃癌患者預(yù)后的影響，結(jié)果顯示：對(duì)于淋巴結(jié)撿取數(shù)目＜15枚的pN1期患者，其生存時(shí)間明顯劣于≥15枚者(P=0.003)?？赡苁且?yàn)殡S著淋巴結(jié)撿取數(shù)目的增加，發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的概率也將增加。然而，按照rN分期系統(tǒng)，兩組患者生存時(shí)間的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P＞0.05)。提示，無(wú)論是淋巴結(jié)獲取數(shù)目＜15枚者還是≥15枚者，rN分期均是影響胃癌的獨(dú)立預(yù)后因素，且隨著rN的增加，其總體生存時(shí)間明顯縮短。而對(duì)于淋巴結(jié)獲取數(shù)目≥15枚者，pN分期并不是影響胃癌的獨(dú)立預(yù)后因素，與pN分期相比，rN分期能更好地反應(yīng)胃癌患者預(yù)后[24]。

研究rN在預(yù)測(cè)T3期胃癌患者預(yù)后中的應(yīng)用價(jià)值時(shí)發(fā)現(xiàn)，在淋巴結(jié)清掃范圍足夠的情況下，rN預(yù)測(cè)T3期胃癌患者預(yù)后的準(zhǔn)確性與pN相當(dāng)，在預(yù)測(cè)T3N3期胃癌預(yù)后方面，rN分期比pN分期更為準(zhǔn)確、客觀[25]。

4 胃癌rN分期臨床應(yīng)用的局限性

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀況是影響胃癌患者預(yù)后最重要的指標(biāo)之一，多年來(lái)備受重視。因此，針對(duì)胃癌分期進(jìn)行過(guò)的多次修訂中，淋巴結(jié)分期是改變最大、分歧最多的1項(xiàng)內(nèi)容[5]。歷次改動(dòng)初期都會(huì)引起一些亂象，現(xiàn)在對(duì)rN分期的研究也是如此。

首先，概念不統(tǒng)一造成理解上的混淆。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽(yáng)性比率、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期是目前國(guó)內(nèi)研究胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律時(shí)經(jīng)常應(yīng)用的概念和方法。但在闡述和運(yùn)用中，存在混亂現(xiàn)象。這種混亂首先起源于英文翻譯的不一致，或?qū)ymph nodes metastatic ratio和lymph noder ratio(LNR)翻譯為淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度；或?qū)etastatic lymph node ratio(MLR、rN)翻譯為淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期或淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽(yáng)性比率。其次源于對(duì)概念理解模糊，比如應(yīng)用中把淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率與LNR概念相混淆；再比如，LNR、MLR、rN目前均被廣泛應(yīng)用，但比較3個(gè)概念的異同，研究?jī)?nèi)容基本一致。在臨床及科研中，由于概念模糊易將幾者混淆，導(dǎo)致理解上的錯(cuò)誤。筆者認(rèn)為，對(duì)一些基本概念，應(yīng)盡快統(tǒng)一翻譯、英文縮寫、界定概念定義及其內(nèi)容范疇。

其次，分級(jí)標(biāo)準(zhǔn)不一致成為難以推廣應(yīng)用的瓶頸。對(duì)于rN分期界值的選擇，不同地區(qū)和機(jī)構(gòu)有不同的認(rèn)識(shí)，迄今在分級(jí)標(biāo)準(zhǔn)上仍存在較大差異。SEER研究將分期界值定為6%、30%和70%[26]。Saito等[27]按淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率的大小將rN分為0、1% ～ 5%、6% ～ 10%、11% ～ 20%、21% ～ 30%和＞30% 6組。Bando等[28]評(píng)估了650例檢取淋巴結(jié)枚數(shù)≥15枚胃癌患者的預(yù)后，將rN分為0、＜10%、10% ～ 25%和＞25% 4組。Kodera等[29]分析了656例行D2根治術(shù)的胃癌患者臨床資料，將rN分為0、1% ～ 19%、20% ～ 60%和＞60% 4組，并確定了Log-rank檢驗(yàn)的臨界值為0、1% ～ 9%、10% ～ 25%和＞25%。馮潤(rùn)華等[23]按淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分期分為4期：淋巴結(jié)無(wú)轉(zhuǎn)移(rN0)、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為0 ～ 10%(rN1)、10% ～ 30% (rN2)和＞30%(rN3)。耿宏智等[2]的rN分期(淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率)為：rN0：無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；rN1：淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率＜30%；rN2：淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率≥30%但＜60%；rN3：淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率≥60%。

以上是rN在研究過(guò)程中確定界值有代表性的方法。rN分期標(biāo)準(zhǔn)上的多重性，已影響到臨床應(yīng)用。目前，許多學(xué)者正在從不同角度、不同層面研究淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移對(duì)預(yù)后及臨床病理分期等多方面的影響，分級(jí)標(biāo)準(zhǔn)的多重性，將會(huì)影響研究結(jié)果的科學(xué)性，盡快統(tǒng)一分級(jí)標(biāo)準(zhǔn)勢(shì)在必行。

5 結(jié)語(yǔ)

我們認(rèn)為，rN淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率這一分期方法既顯示了與預(yù)后的一致性，又較好地反映了胃癌的生物學(xué)行為，而且優(yōu)于作為絕對(duì)數(shù)的pN淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)量這一指標(biāo)。因此，rN分期可更好地指導(dǎo)胃癌的治療和判斷預(yù)后，有助于完善胃癌的TNM分期體系。

胃癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是唯一與復(fù)發(fā)相關(guān)的獨(dú)立預(yù)后因素，目前正處在由淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移距離改為枚數(shù)以及而今提出的由淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率決定分期的實(shí)踐進(jìn)程中[30]。UICC/JGCA指南的pN分期，對(duì)胃癌淋巴轉(zhuǎn)移的許多問(wèn)題迄今尚未明確。隨著對(duì)rN分期的深入研究及在臨床的推廣應(yīng)用，對(duì)于增加淋巴結(jié)分期的科學(xué)性、準(zhǔn)確性、可操作性將起到積極的作用。

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Status quo of gastric cancer metastatic lymph node ratio

LI Chen, DU Xiao-hui, CHEN Lin
Department of Surgery, Chinese PLA General Hospital, Beijing 100853, China
Corresponding author: DU Xiao-hui. Email: duxiaohui301@sina.com

The evaluation of the prognosis of gastric cancer of the gastric cancer metastatic lymph node ratio (rN) is significantly better than metastatic lymph node number (pN) in homogeneity and applicability, though the accuracy makes no difference, the gastric cancer metastatic lymph node ratio (rN) is conductive to correct N staging bias. However, the confusion of the two concepts, inconsistency of the classification standard has already seriously affected the clinical application. Thus, deep research of rN deserves more attention.

gastric cancer; lymph nodes metastatic ratio; lymph node metastatic ratio stage; lymph node metastatic number stage

R 735.2

A

2095-5227(2014)06-0634-03

10.3969/j.issn.2095-5227.2014.06.033

2014-03-07 16:34

http://www.cnki.net/KCMS/detail/11.3275.R.20140307.1634.011.html

2013-10-15

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(61170123)

Supported by the National Natural Science Foundation of China(61170123)

李晨，男，碩士，主治醫(yī)師。研究方向：胃癌的臨床與基礎(chǔ)。Email: gamedog_2000@sina.com.cn

杜曉輝，男，博士，主任醫(yī)師，副主任。Email: duxiao hui301@sina.com