植物AGAMOUS LIKE 6基因功能的研究進展

韓萌萌，盛安琪，李海峰

(西北農(nóng)林科技大學(xué) 農(nóng)學(xué)院，旱區(qū)作物逆境生物學(xué)國家重點實驗室，陜西 楊凌 712100)

開花植物的生活周期包括2個階段：營養(yǎng)生長階段與生殖發(fā)育階段。在營養(yǎng)生長向生殖生長轉(zhuǎn)換以及生殖生長的過程中，有許多轉(zhuǎn)錄因子的參與，AGAMOUSLIKE6(AGL6) 基因亞家族是MADS-BOX基因的1個亞家族，參與調(diào)控花器官和花分生組織的發(fā)育。

MADS-BOX是一類廣泛存在的轉(zhuǎn)錄因子，其顯著特點是在N端存在由大約60個保守氨基酸組成的MADS-BOX結(jié)構(gòu)域。MADS-BOX基因在生物體生長發(fā)育和適應(yīng)逆境的過程中發(fā)揮著重要作用。MADS-BOX基因的命名來源于4個轉(zhuǎn)錄因子：酵母(Saccharomycescerevisiae)的MCM1(MiniChromosomeMaintenance1)[1]、擬南芥(Arabidopsisthaliana)的AG(AGAMOUS)[2]、金魚草(Antirrhinummajus)的DEF (Deficiens)[3]和人類(Homosapiens)的SRF(SerumResponseFactor)[4]。MADS-BOX基因可以分為2種類型：一種包括動物、真菌中的ARG80/SRF-like基因以及植物的M型；另一種則包括動物、真菌中的MEF2-like基因和植物中的MIKC型[5]。

MADS-BOX基因種類繁多[6]，參與調(diào)控植物多方面的發(fā)育進程，特別是在決定花器官特征方面發(fā)揮著重要的調(diào)控作用[7-8]。通過對金魚草和擬南芥一系列突變體的分析，20世紀90年代初科學(xué)家提出了控制花器官發(fā)育的ABC模型，以此來闡述花器官發(fā)育的分子機理[9-10]。隨著擬南芥D類基因STK(SEEDSTICK)[11-12]和E類基因SEP1(SEPALLATA1)-SEP4[13-15]的發(fā)現(xiàn)，ABC模型被擴展為ABCDE模型[16-18]。擬南芥小花從外到內(nèi)共有4輪花器官，分別是花萼、花瓣、雄蕊和雌蕊。其中A類基因決定花萼的特征；A類基因和B類基因共同調(diào)控花瓣的發(fā)育；B類基因和C類基因共同決定雄蕊的發(fā)育；C類基因決定心皮的發(fā)育。除了A類基因中的AP2之外，這些基因都是MADS-BOX基因。

除了N端保守的MADS-BOX結(jié)構(gòu)域外，植物MIKC型轉(zhuǎn)錄因子還包括3個結(jié)構(gòu)域：(1)由大約70個氨基酸組成的中度保守的K結(jié)構(gòu)域，主要介導(dǎo)形成同源或者異源二聚體；(2)位于MADS-BOX結(jié)構(gòu)域與K結(jié)構(gòu)域之間的由大約30個不保守氨基酸組成的I結(jié)構(gòu)域；(3)位于C端可變序列組成的激活結(jié)構(gòu)域[19-21]。根據(jù)結(jié)構(gòu)不同，MIKC型基因又可分為MIKCc型和MIKC*型[22-23]。在花發(fā)育過程中發(fā)揮重要作用的ABCDE類基因大部分都屬于MIKCc型。擬南芥、水稻(Oryzasativa)和新型禾本科模式植物二穗短柄草(Brachypodiumdistachyon)中分別有39、38和32個MIKCc型基因[24-25]。

大部分AGL6的MADS-BOX和K結(jié)構(gòu)域的序列比較保守，而C末端序列相對不保守。例如木蘭屬的5個AGL6基因編碼的蛋白質(zhì)在C末端序列多了7個氨基酸[26]。本實驗室克隆到1個二穗短柄草AGL6基因編碼的蛋白質(zhì)，與木蘭屬的這5個AGL6轉(zhuǎn)錄因子一樣，在C末端序列多了7個氨基酸(未發(fā)表)。

AGL6也是MIKCC型基因，但其不屬于ABCDE類基因的任何一種，有關(guān)AGL6基因?qū)òl(fā)育調(diào)控機制的研究尚不夠深入。本文對AGL6基因存在的范圍和進化地位進行了闡述，并對該基因的表達模式和生物學(xué)功能進行了綜述，以期為了解該基因在花發(fā)育過程中的功能奠定基礎(chǔ)。

1 AGL6基因的起源與進化分析

至少在300萬年以前，AGL6亞家族基因就出現(xiàn)在裸子植物和被子植物的共同祖先中。目前，已有相當數(shù)量的AGL6基因從裸子植物如買麻藤(Gnetummontanum)、銀杏(Ginkgobiloba)和不同的松柏類植物中被分離克隆出來[6]。在基礎(chǔ)被子植物、基礎(chǔ)雙子葉植物、核心雙子葉植物、單子葉植物和木蘭科植物中，都發(fā)現(xiàn)了AGL6基因的存在[27]。例如在雙子葉模式植物擬南芥、矮牽牛(Petuniahybrida)和單子葉模式植物水稻、玉米(Zeamays)等植物中，都克隆到了AGL6基因[28-33]。最近，Kim等[26]在裸子植物蘇鐵屬澤米(Zamiavazquezii)、百歲蘭屬百歲蘭(Welwitschiamirabilis)、被子植物木蘭綱外來萍蓬草(Nupharadvena)、八角茴香科黃花八角(Illiciumparviflorum)等物種中克隆到了多個AGL6基因。本實驗室也在普通小麥的A、B和D基因組中分別克隆到1個AGL6基因， 在二穗短柄草基因組中克隆到了1個AGL6基因(未發(fā)表)。

在新近測序完成的黃瓜(Cucumissativus)基因組中有2個AGL6基因[34]，大豆(Glycinemax)中有3個AGL6基因[35]，這可能是基因復(fù)制的結(jié)果。Viaene等[36]認為，AGL6基因在進化過程中發(fā)生了4次復(fù)制：1次發(fā)生在核心雙子葉植物的基部；1次發(fā)生在基礎(chǔ)被子植物的多樣性進程中；2次發(fā)生在單子葉植物的進化過程中。

大多數(shù)植物中的AGL6基因在進化樹上同屬于一個分支[27,37]，大多數(shù)禾本科植物只有1個AGL6基因,其與水稻的OsMADS6同源[27,37]。但是，在水稻和高粱(Sorghumbicolor)等幾種植物中出現(xiàn)了例外，在這些禾本科植物中存在另外1個AGL6基因，其獨立形成了AGL6亞家族的另一個分支[27,37]。另外，系統(tǒng)進化分析結(jié)果表明，AGL6亞家族與SQUA/AP1、AGL2基因亞家族的關(guān)系非常近，互為姊妹家族[6,26]。它們可能起源于共同的祖先，在373萬年以前同屬于一個超級基因家族，在被子植物從裸子植物中分化出來之前，這些基因形成了3個亞家族;但目前在裸子植物中只發(fā)現(xiàn)了AGL6基因，原因可能是AGL6、SQUA/AP1、AGL2基因共同存在于種子植物最近的共同祖先中，但在進化過程中,SQUA/AP1和AGL2基因從裸子植物中消失了[26]。

2 AGL6基因的表達模式

2.1 AGL6基因表達部位的差異

基因的表達模式與其生物學(xué)功能相對應(yīng)。在進化過程中，AGL6基因的表達模式也在發(fā)生著變化。

在核心雙子葉植物中，AGL6基因不但在花器官中表達，在營養(yǎng)器官中也有表達。例如葡萄(Vitisvinifera)中的VvAGL6a基因主要在卷須中表達，而VvMADS3基因既在卷須中表達，又在花中表達[36]。甜橙(Citrussinensis)中的euAGL6基因CsAGL6主要在花中表達，而復(fù)制的AGL6-like基因CsAGL62則在莖和花中都表達[36]。在獼猴桃(Actinidiachinensis)中,euAGL6基因AcAGL6b雖然在營養(yǎng)器官和花器官中都表達，但主要在花萼和花瓣中表達，而AGL6-like基因AcAGL6a則主要在花器官中表達[36]。

在木蘭科雙子葉植物中，AGL6基因不在營養(yǎng)器官中表達，魚腥草 (Houttuyniacordata)HcAGL6只在花中表達[36]，而AGL6基因在裸子植物和一些核心雙子葉植物的營養(yǎng)器官中表達。原因可能是裸子植物在進化到被子植物的進程中，AGL6基因在營養(yǎng)器官的表達丟失了，但是核心雙子葉植物又獲得了這種表達[36]。

2.2 AGL6基因在花器官中表達的差異

裸子植物買麻藤中的2個AGL6基因GGM9和GGM11在雄性和雌性生殖器官中都表達[6]，暗示這2個基因同時調(diào)控雄蕊和雌蕊的發(fā)育。

矮牽牛AGL6基因pMADS4在4輪花器官中都有表達，特別是在胚珠中可持續(xù)和強烈地表達[38]。擬南芥AGL6主要在胚珠中表達，在雄蕊中不表達[39]；而AGL13則既在胚珠中表達，又在雄蕊中表達[40]。

在單子葉植物中，對AGL6基因的研究主要集中在禾本科植物上。在這些植物中，AGL6基因主要在花中表達[37]。水稻AGL6基因OsMADS6除在花分生組織中表達外，在內(nèi)稃、漿片和胚珠中也表達，但不在雄蕊中表達[27,41-42]；水稻中的另一個AGL6基因OsMADS17則在雄蕊中有表達[42]。玉米中的ZAG3[43]、禾本科植物高粱[37]中的AGL6基因的表達模式與OsMADS6相似。與OsMADS17相似，虎尾草亞科牛筋草(Eleusineindica)AGL6基因在雄蕊中也有表達[37]。本實驗室對小麥和二穗短柄草AGL6基因的研究表明，TaAGL6基因除在幼苗的根中表達之外，在4輪花器官和護穎中也均有表達，其中在內(nèi)稃、漿片和雌蕊中的表達比較強，而在其他器官中的表達比較弱(圖1)。另外，普通小麥不同染色體組上的AGL6基因在不同花器官中的表達強度不同。D染色體組上TaAGL6基因在雄蕊和雌蕊中的表達較強，在護穎和外稃中的表達較弱，而B染色體組上的TaAGL6基因則相反(未發(fā)表)。二穗短柄草中BdAGL6基因只在花中表達，在幼苗的根中和其他營養(yǎng)器官中沒有表達(未發(fā)表)。Wei等[25]的研究結(jié)果表明，二穗短柄草BdAGL6基因在內(nèi)稃、漿片和雌蕊中的表達較強。 Reinheimer等[37]認為，禾本科植物AGL6基因主要在第2輪、第3輪和雌蕊的胚珠中表達。在進化過程中，一些基因失去了在雄蕊或者雌蕊中的表達，獲得了在內(nèi)稃的表達。綜合水稻、玉米、小麥以及二穗短柄草中AGL6基因的表達模式，可以發(fā)現(xiàn)這些基因在內(nèi)稃、漿片和雌蕊(胚珠)中表達水平較高，而在其他花器官中不表達或者表達水平較弱。暗示這些基因可能主要調(diào)控內(nèi)稃、漿片和胚珠的發(fā)育。

圖 1 TaAGL6基因在小麥花器官中的表達模式

3 AGL6基因的生物學(xué)功能

3.1 單子葉植物AGL6基因的生物學(xué)功能

到目前為止，只有幾個物種的AGL6基因功能得到解析，研究最清楚的是水稻OsMADS6基因[27，41-42，44]。OsMADS6強等位突變體的花器官全部發(fā)育成了外稃狀結(jié)構(gòu)，并且花分生組織失去了決定性[41]。OsMADS6中等強度突變體的內(nèi)稃變成了外稃狀，漿片特征和數(shù)目表現(xiàn)出不同程度的異常，雄蕊數(shù)目減少，另外還形成了一些外稃狀的器官[27,42]；部分小花的胚珠發(fā)育也受到了影響，所有小花的花器官數(shù)目增多，少數(shù)小花中央形成了新的小花或者花序。這表明OsMADS6不但影響花器官的發(fā)育，還可影響花分生組織的大小和屬性[27,41-42，45]。對各種雙突變體的分析進一步表明，OsMADS6在調(diào)控花器官和花分生組織發(fā)育方面具有重要功能。例如OsMADS6通過與OsMADS13形成蛋白質(zhì)復(fù)合體而影響胚珠的發(fā)育；與控制心皮發(fā)育的基因DL(DROOPINGLEAF) 共同決定花分生組織的特征，該雙突變體小花中央發(fā)育形成了1個新的花序結(jié)構(gòu)[44]；OsMADS6和水稻中B類基因SPW1 (SUPERWOMAN1)基因的雙突變體近一半小花在漿片位置形成了1個新的花序。表明這些小花失去了花分生組織的特征，進一步表明OsMADS6在決定花分生組織屬性方面有一定的功能。OsMADS6還可調(diào)控水稻種子的發(fā)育[45]。水稻中的另1個AGL6基因OsMADS17出現(xiàn)了功能上的分化，在花發(fā)育方面沒有表現(xiàn)出生物學(xué)功能[42]。

有關(guān)玉米AGL6基因ZAG3功能的研究結(jié)果表明，ZAG3突變之后，頂端的穗狀雄花發(fā)育成小花，表明花分生組織獲得了小穗分生組織的一些屬性，這些額外的小花形成額外的花器官和須狀結(jié)構(gòu)；雌花會形成額外的稃狀結(jié)構(gòu)，胚珠會形成多個須狀結(jié)構(gòu)，有些珠心會突出來，暗示胚珠發(fā)育受到了影響[43]。

3.2 雙子葉植物AGL6基因的生物學(xué)功能

雙子葉植物矮牽牛AGL6基因PhAGL6突變后，花發(fā)育沒有表現(xiàn)出明顯異常，但是PhAGL6基因pMADS4和矮牽牛E類基因FBP2的雙突變體增強了fbp2花瓣和雄蕊的表型，phagl6fbp2fbp5三突變體的表型又增強了雙突變體的表型，暗示pMADS4具有E類基因的功能[38]。

在擬南芥AGL6 T-DNA插入突變體agl6-2中檢測不到AGL6基因的轉(zhuǎn)錄，但該突變體在開花時間以及花器官發(fā)育方面均沒有表現(xiàn)出明顯異常[46]，這可能是由于AGL13的存在引起功能冗余。在煙草花葉病毒35S啟動下，過量表達AGL6的轉(zhuǎn)基因擬南芥表現(xiàn)出了早花的表型[46]。通過激活標簽得到的AGL6表達增強的株系agl6-1D也表現(xiàn)出早花的表型，通過RNA干擾得到的轉(zhuǎn)基因植株表現(xiàn)為晚花，這表明AGL6是一個促進開花的基因。進一步的研究表明，AGL6可能通過抑制FLC的表達和促進FT的表達而促進開花[47]。另外，agl6-1D植株中葉子移動的周期縮短，暗示AGL6可能具有控制生物鐘的功能[48]。最近，研究人員發(fā)現(xiàn)擬南芥AGL13具有調(diào)控雄蕊和雌蕊發(fā)育的功能[40]。這些研究結(jié)果表明，擬南芥的AGL6和AGL13可能有一定的功能冗余，同時又有一定的分化。

通過在擬南芥中的異源表達發(fā)現(xiàn)，文心蘭(OncidiumGower Ramsey)AGL6基因OMADS7除了雄蕊之外，在其他花器官中都有表達。在煙草花葉病毒啟動子驅(qū)動下，異源表達OMADS7的轉(zhuǎn)基因擬南芥表現(xiàn)出早花，同時形成心皮狀的花萼結(jié)構(gòu)[49]。同樣，異源表達風信子(Hyacinthusorientalis)HoAGL6的轉(zhuǎn)基因擬南芥也表現(xiàn)出了早花和花器官轉(zhuǎn)變的表型，暗示這些物種的AGL6基因可能參與調(diào)控開花時間和花器官發(fā)育[50]。另外，對園藝植物春蘭(Cymbidiumgoeringii)以及春蘭×大花蕙蘭(Cymbidiumhybdium)雜種的AGL6基因功能的初步研究結(jié)果表明，過量表達春蘭×大花蕙蘭雜種CgAGL6基因的煙草開花時間提前，花瓣和雄蕊出現(xiàn)異常[51-52]。

綜上所述，AGL6基因主要在生殖發(fā)育階段發(fā)揮作用，包括調(diào)控開花時間、花器官數(shù)目、花器官特征及影響花分生組織的特征決定性和種子的發(fā)育等。

4 展 望

AGL6基因在植物中普遍存在，目前只有少數(shù)幾個AGL6基因的功能得以闡明，更多AGL6基因的功能亟需研究。同時，目前對AGL6基因的研究主要集中在序列克隆及表達模式和功能分析等方面，對其作用的具體分子機理有待深入研究。如何將AGL6的研究結(jié)果應(yīng)用于作物遺傳改良的實際中，也是研究人員面臨的課題。

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