抽薹開花調(diào)控基因SVP 的作用機制

楊修勤 王志敏 湯青林 宋 明

（西南大學(xué)園藝園林學(xué)院，南方山地園藝學(xué)教育部重點實驗室，重慶市蔬菜學(xué)重點實驗室，重慶400715）

抽薹開花是植物從營養(yǎng)生長向生殖生長轉(zhuǎn)變的關(guān)鍵發(fā)育階段，也是植物有性繁殖成功的重要前提。在植株營養(yǎng)生長階段，莖尖分生組織產(chǎn)生葉原基，感知和響應(yīng)植物內(nèi)部信號和外界環(huán)境刺激后，莖尖分生組織細(xì)胞的命運發(fā)生改變，進(jìn)而發(fā)生成花轉(zhuǎn)變，形成花序分生組織（Komeda，2004；Putterill et al.，2004；He & Amasino，2005）。擬南芥中已知有多種遺傳途徑控制其成花轉(zhuǎn)變，例如光周期途徑、春化途徑、自主途徑及赤霉素途徑等（Mouradov et al.，2002；Simpson &Dean，2002；Boss et al.，2004）。開花抑制因子SHORT VEGETATIVE PHASE（SVP）受到自主途徑、溫敏途徑和赤霉素途徑的調(diào)控。SVP蛋白與FLOWERING LOCUS T（FT）和SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1（SOC1）的啟動子區(qū)域結(jié)合，調(diào)節(jié)其轉(zhuǎn)錄表達(dá)，從而延遲抽薹開花時間。本文借鑒擬南芥抽薹開花調(diào)控基因SVP的研究，深入了解SVP基因的作用機制。

1 SVP 的基因結(jié)構(gòu)

SHORT VEGETATIVE PHASE（SVP）基因最早在模式植物擬南芥中發(fā)現(xiàn)，它是第一個通過En-1 轉(zhuǎn)座子從早花型突變體中確認(rèn)的基因（Baumann et al.，1998），位于第2條染色體上（Hartmannet al.，2000）。SVP與AGAMOUS-LIKE 24（AGL24）序列具有很高的相似性，屬于STMADS11亞家族。SVP基因在進(jìn)化過程中高度保守。

SVP家族基因廣泛存在于各類植物中，如番茄中的JOINTLESS（Mao et al.，2000），大白菜中的BrSVP（Lee et al.，2007b），桉樹中的EgrSVP（Brill & Watson，2004），枳中的PtSVP（Li et al.，2010），獼猴桃中的SVP1、SVP2、SVP3、SVP4（Wu et al.，2012），大麥中的MADS1（BM1）、BM10、VRT2（Trevaskis et al.，2007），金魚草中的INCOMPOSITA（INCO）（Masiero et al.，2004）及水稻中的SVP/StMADS-11家族基因（Sentoku et al.，2005；Lee et al.，2012），它們都屬于SVP家族。

Hartmann 等（2000）發(fā)現(xiàn)SVP基因包括9個外顯子和8個內(nèi)含子，符合經(jīng)典的GT-AG 剪切法則。從cDNA 文庫分離出的SVPcDNA 序列全長進(jìn)一步分析表明：SVP基因編碼240個氨基酸殘基，分子量為26.9 kDa，屬于Type Ⅱ型MADS-box 蛋白。SVP蛋白具有典型的MIKC 結(jié)構(gòu)，含有保守性較強的MADS 域和K 域，還有保守性稍弱的I 域和C 端域（Martinez-Castilla &Alvarez-Buylla，2003）。而湯青林等（2012）從芥菜中克隆的SVP基因，也編碼MIKC型蛋白，SVP蛋白的MADS 域高度保守。與大白菜、擬南芥和甘藍(lán)相比，SVP 的Ⅰ域僅有1個氨基酸不保守，例如蕓薹屬的大白菜、甘藍(lán)和芥菜I 域不保守性位點均為精氨酸；而擬南芥屬的擬南芥則為賴氨酸。K 域的保守性較差，C 端域為最不保守的區(qū)域（Pelaz et al.，2001）。

2 SVP基因的表達(dá)模式

SVP基因在成花轉(zhuǎn)變前的營養(yǎng)組織中表達(dá)，以劑量依賴型的方式發(fā)揮其抑制功能（Hartmann et al.，2000）。Hartmann 等（2000）檢測到兩個長分別為1.7 kb 和1.3 kb 的SVP 轉(zhuǎn)錄子。這兩個轉(zhuǎn)錄子在營養(yǎng)生長階段的表達(dá)水平基本保持不變，與日照長短無關(guān)；但在花序組織中其表達(dá)水平有所降低。1.7 kb 的轉(zhuǎn)錄子在長日照植株的花序中幾乎完全消失。利用Northern blot 進(jìn)一步分析了SVP在成熟植株中的空間表達(dá)模式：兩個轉(zhuǎn)錄子在根和葉片中的表達(dá)水平相當(dāng)；而在花和角果中基本檢測不到。

在成熟大白菜的所有組織中BcSVP轉(zhuǎn)錄子都有表達(dá)，例如根、花序和葉片中。BcSVP在大白菜幼苗的所有組織中也都表達(dá)，尤其是在子葉中高水平表達(dá)，證明了BcSVP的表達(dá)模式與AtSVP類似。另外，BcSVP的表達(dá)不受低溫的影響（Lee et al.，2007b）。

3 調(diào)控SVP 的開花信號途徑

植物至少存在4條開花信號途徑（Mouradov et al.，2002；Simpson & Dean，2002；Boss et al.，2004）：光周期途徑、春化途徑、自主途徑及赤霉素途徑。其中光周期途徑和春化途徑分別響應(yīng)光周期、低溫等環(huán)境信號；自主途徑通過植株的生長發(fā)育階段自發(fā)調(diào)節(jié)抽薹開花；而赤霉素途徑則在短日照下加速開花。此外，還發(fā)現(xiàn)另一條遺傳途徑，即光質(zhì)溫敏途徑，它受光質(zhì)與環(huán)境溫度等因素的協(xié)同調(diào)節(jié)（Simpson & Dean，2002；Blázquez et al.，2003；Cerdan & Chory，2003；Halliday et al.，2003）。

為了闡明SVP基因調(diào)控開花時間與哪些信號途徑相關(guān)，Li 等（2008）研究了不同開花遺傳途徑對擬南芥苗期生長發(fā)育過程中SVP表達(dá)的影響。發(fā)現(xiàn)在長日照條件下，SVP在自主途徑突變體fve-3（Col）和fve-1（Ler）中持續(xù)上調(diào)表達(dá)，但是在其他自主途徑突變體，如溫度敏感型的flk和fpa突變體中并非如此，在光周期功能缺失突變體中基本保持不變。由于FVE除了在自主途徑中發(fā)揮作用外，還可以調(diào)節(jié)環(huán)境溫度的影響（Blázquez et al.，2003），因此SVP的表達(dá)受到自主途徑和溫敏途徑的影響（Lee et al.，2007a）。GA處理后，短日照條件下野生型植株中SVP的表達(dá)持續(xù)減少。GA 功能缺陷突變體ga1-3在短日照條件下不開花（Wilson et al.，1992），ga1-3中SVP表達(dá)持續(xù)高于野生型植株。表明GA 在一定程度上可通過SVP介導(dǎo)影響開花。相比之下，春化處理野生型和FRI FLC植株會顯著影響FLC和SOC1的表達(dá)（Michaels &Amasino，1999），但是并不調(diào)控SVP的表達(dá)。這些結(jié)果都表明SVP基因通過自主途徑、赤霉素途徑及溫敏途徑響應(yīng)開花信號，進(jìn)而調(diào)控植株開花。

SVP編碼一個MADS-box 蛋白，響應(yīng)環(huán)境溫度調(diào)控開花（Lee et al.，2007a）。SVP功能缺失導(dǎo)致環(huán)境溫度不敏感型開花，表明SVP在環(huán)境溫度傳感中具有功能（Lee et al.，2007a）。SVP蛋白通過結(jié)合到FT和SOC1的基因組結(jié)合位點的CArG 基序，調(diào)節(jié)它們的表達(dá)（Lee et al.，2007a；Li et al.，2008）。SVP蛋白與在春化響應(yīng)中發(fā)揮重要作用的FLC 相互作用（Li et al.，2008），然而svp-32和flc-3突變體對環(huán)境溫度的響應(yīng)不同，表明通過SVP的環(huán)境溫度響應(yīng)有別于春化響應(yīng)。由于轉(zhuǎn)錄因子經(jīng)常調(diào)節(jié)多種靶基因，SVP蛋白在環(huán)境溫度信號中可能有另外的靶基因。

近年來的研究揭示出SVP 是溫敏途徑中重要的調(diào)節(jié)因子（Lee et al.，2007a），在不同環(huán)境溫度下影響miRNA172（miR172）的表達(dá)（Lee et al.，2010）。miR172 響應(yīng)環(huán)境溫度的變化，在較低溫度下表達(dá)下降，調(diào)控植株響應(yīng)環(huán)境溫度的開花。miR172表達(dá)的改變造成SCHLAFMüTZE（SMZ）、TARGET OF EAT1（TOE1）和TOE2的差異表達(dá)（Yu et al.，2002）。Cho 等（2012）發(fā)現(xiàn)擬南芥中成熟miR172 和pri-miR172a 的水平與SVP 的活性呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)。EMSA 和ChIP 分析表明SVP蛋白與miR172a 啟動子的CArG 基序結(jié)合，從而負(fù)調(diào)控miR172 的轉(zhuǎn)錄，進(jìn)而調(diào)控植株開花。

4 SVP蛋白調(diào)控SOC1 和FT基因的表達(dá)

成花轉(zhuǎn)變過程雖然受到不同基因網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控，但最終都會匯集到相同的開花信號整合子，例如FLOWERING LOCUS T（FT）、SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1（SOC1）和LEAFY（LFY）（Kardailsky et al.，1999；Kobayashi et al.，1999；Blázquez & Weigel，2000；Lee et al.，2000；Samach et al.，2000）。在長日照和短日照條件下，開花途徑整合子SOC1和FT的單突變體或雙突變體都會抑制svp-41的早花型（Li et al.，2008），為了進(jìn)一步研究SVP蛋白與SOC1和FT之間的相互作用，Li 等（2008）研究了FT和SOC1在svp-41和35S：SVP幼苗中的表達(dá)。發(fā)現(xiàn)SOC1在svp-41中的表達(dá)顯著提高，但是在35S：SVP中營養(yǎng)生長和成花轉(zhuǎn)變期間的表達(dá)幾乎受到完全抑制。而AGL24的表達(dá)并沒有受到SVP的明顯影響（Yu et al.，2002；Michaels et al.，2003）。FT在svp-41幼苗成花轉(zhuǎn)變的表達(dá)微量上調(diào)，隨后在svp-41和野生型植株中都顯現(xiàn)出一個明顯的增加趨勢，而在35S：SVP幼苗發(fā)育階段的表達(dá)持續(xù)下調(diào)。

與SVP抑制SOC1的表達(dá)不同的是，AGL24和FT是SOC1表達(dá)的上游啟動因子（Michaels et al.，2003；Yoo et al.，2005；Searle et al.，2006；Liu et al.，2008）。FT和它的輔助因子FD對于激活分生組織中SOC1的表達(dá)是必需的（Abe et al.，2005；Wigge et al.，2005；Searle et al.，2006；Corbesier et al.，2007），而AGL24直接上調(diào)成花轉(zhuǎn)變期間分生組織中SOC1的轉(zhuǎn)錄（Liu et al.，2008）。有趣的是，即使FT和AGL24不存在，SVP功能缺失也會造成SOC1表達(dá)高于野生型植株，這些表明SVP對SOC1表達(dá)的抑制具有主導(dǎo)作用。這些基因聯(lián)合對SOC1的表達(dá)有什么影響？ Li 等（2008）研究了不同遺傳背景下9 d 大小的擬南芥幼苗中SOC1的表達(dá)，結(jié)果表明SVP功能缺失很大程度上獨立于FT和AGL24，不再抑制SOC1的表達(dá)。因此SVP在影響SOC1的表達(dá)上發(fā)揮主導(dǎo)作用。

那么SVP怎樣抑制SOC1的表達(dá)？它是否可以直接調(diào)控SOC1的表達(dá)？Li 等（2008）通過對2個不同功能轉(zhuǎn)基因株系35S：SVP-6HA和svp-41SVP：SVP-6HA進(jìn)行ChIP 分析，結(jié)果顯示，SVP可以直接結(jié)合到SOC1的啟動子SOC1-CArG1 區(qū)域，進(jìn)而抑制SOC1的表達(dá)。

擬南芥中環(huán)境溫度信號是由SVP基因介導(dǎo)的，它通過溫敏途徑起作用，但只有部分與FT途徑相關(guān)（Blázquez et al.，2003；Wigge et al.，2005）。值得注意的是，F(xiàn)T在FLC表達(dá)較低的野生型擬南芥Col 的svp-41突變體葉片中微上調(diào)表達(dá)，表明SVP 對葉片中FT表達(dá)的影響可能很大程度上依賴于FLC。因此，SVP 和FLC 共同調(diào)控SOC1和FT的表達(dá)。但是SVP蛋白的親和力似乎比FLC 蛋白弱。因此，SVP可能優(yōu)先結(jié)合到FT啟動子的CArG 基序上，F(xiàn)LC 優(yōu)先結(jié)合到FT第一內(nèi)含子的CArG Ⅶ上（Helliwell et al.，2006）。

5 SVP 與FLC 的相互作用

在模式植物擬南芥中，利用GST 融合技術(shù)、酵母雙雜和免疫共沉淀法證實了SVP 與FLC在體內(nèi)和體外均存在相互作用（Fujiwara et al.，2008；Li et al.，2008；Jung & Müller，2009）。SVP 與FLC 蛋白相互作用，形成一個開花阻遏復(fù)合物，共同介導(dǎo)環(huán)境信號（Li et al.，2008）。SVP功能缺失顯著抑制FLC高表達(dá)的FRI FLC植株的晚花型（Michaels & Amasino，1999），而FLC功能缺失可以適度恢復(fù)35S：SVP的晚花型，這些結(jié)果表明FLC 和SVP 功能是相互依存的，并且前者更多依賴于后者。

Lee 等（2007b）證明了BcSVP通過抑制FT（Kardailsky et al.，1999）和SOC1（Lee et al.，2000；Samach et al.，2000）的表達(dá)調(diào)控開花，并且BcSVP可能在FLC下游起作用，至少部分是這樣的，與對AtSVP的報道一致（Lee et al.，2007b）。湯青林等（2011）將芥菜SVP和FLC構(gòu)建到pET 原核表達(dá)系統(tǒng)，通過蛋白體外表達(dá)以及SDS-PAGE，檢測到芥菜SVP與FLC能相互作用，并形成穩(wěn)定的蛋白復(fù)合物。湯青林等（2012）構(gòu)建芥菜SVP 和FLC 酵母重組表達(dá)質(zhì)粒，從真核表達(dá)水平建立芥菜SVP與FLC酵母雙雜交體系，檢測到芥菜SVP與FLC確實存在相互作用。

6 SVP基因的其他功能

在擬南芥中發(fā)現(xiàn)的107個MADS-box 轉(zhuǎn)錄因子中，SVP和AGL24親緣關(guān)系最近（Yu et al.，2002；Parenicova et al.，2003），但在調(diào)控開花時間上展現(xiàn)出相反的功能，AGL24作為開花促進(jìn)因子，而SVP作為開花抑制因子（Hartmann et al.，2000；Yu et al.，2002；Michaels et al.，2003）。AGL24和SVP在調(diào)控花分生組織形成中具有冗余功能。過量表達(dá)AGL24和SVP的轉(zhuǎn)基因植株表現(xiàn)開花異常，包括花器官數(shù)量的變化，出現(xiàn)淡綠色的花瓣及心皮的伸長。此外，APETALA 1（AP1）、CAULIFLOWER（CAL）、AGL24和SVP也是花分生組織決定基因（Gregis et al.，2008）。AGL24 和SVP蛋白通過與AP1、LUG 和SEU 結(jié)合形成高階復(fù)合物，抑制AG的表達(dá)（Gregis et al.，2006，2008，2009）。這些都表明SVP在調(diào)控開花時間和花的發(fā)育過程中發(fā)揮多種功能。此外，生物鐘蛋白LATE ELONGATED HYPOCOTYL（LHY）和IRCADIAN CLOCK ASSOCIATED1（CCA1）通過一個遺傳途徑促進(jìn)FT的表達(dá)，該途徑是獨立于GI 和CO蛋白相關(guān)的典型光周期途徑。遺傳分析顯示，SVP的突變可以抑制連續(xù)光照下lhy cca1雙突變體的晚花型，并且SVP蛋白可以在連續(xù)光照下的lhy cca1雙突變體中累積。因此，LHY 和CCA1 加速開花，部分是通過降低SVP 的豐度實現(xiàn)的（Fujiwara et al.，2008）。

7 SVP 家族基因的保守性與多樣性

目前，除了SVP，已從多種植物物種中確認(rèn)了StMADS11亞家族的其他一些MADS-box 基因，發(fā)現(xiàn)它們具有不同的功能。番茄中的JOINLESS基因（編碼的蛋白與SVP 一致性為69%）負(fù)調(diào)控花柄脫落區(qū)的形成，對于調(diào)控花序分生組織特異性和每個花序分生組織花原基的保守性也是必需的（Mao et al.，2000）。樹木大桉中的EgrSVP也影響花序發(fā)育（Brill & Watson，2004）。在金魚草中，INCOMPOSITA（INCO）調(diào)控prophy Ⅱ的發(fā)育、花分生組織特性及開花時間（Masiero et al.，2004）。在枳中，PtSVP在營養(yǎng)生長和頂端分生組織中特異性表達(dá)（Li et al.，2010）。大麥中的SVP家族基因（BM1、BM10和VRT2）在營養(yǎng)組織中表達(dá)，決定花分生組織特性（Trevaskis et al.，2007）。煙草基因組中聚到STMADS11亞家族的LyD08和LyE06，可能是SVP的同源基因，或在參與低溫反應(yīng)的相關(guān)基因間起調(diào)節(jié)作用（李元元 等，2011）。胡瑞波等（2009）以大豆和擬南芥的MIKC型MADS-box 全長蛋白構(gòu)建分子進(jìn)化樹，在調(diào)控開花時間的SVP進(jìn)化支中，擬南芥有2個基因（SVP和AGL24），而大豆有5個同類基因（GmMADS48-52）。此外，大豆中基因組中的SVP家族基因表現(xiàn)多拷貝的特征，這可能反映出大豆作為古四倍體的特征。矮牽牛中OPU22（AF315464）是STMADS11亞家族的成員，它可能與矮牽牛芽的形成有關(guān)（Prakash et al.，2003））。此外，Cho 等（2012）研究了水稻OsMADS22 和OsMADS55 與擬南芥中SVP蛋白功能的保守性與多樣性，結(jié)果顯示SVP 家族蛋白的特定功能（例如蛋白與蛋白間的相互作用）在水稻和擬南芥中具有進(jìn)化保守性。從大白菜中分離出擬南芥SVP基因的同源基因BcSVP，推測其氨基酸序列與AtSVP具有91%～93% 的相似性（Hartmann et al.，2000）。比較AtSVP和BcSVP的基因組序列，顯示出它們的外顯子/內(nèi)含子結(jié)構(gòu)和邊界區(qū)域是保守的（Lim et al.，2006；Lee et al.，2007b）。蕓薹屬植物基因組的復(fù)雜性為BcSVP也可以多拷貝基因的形式存在于大白菜基因組中提供了可能性，盡管只發(fā)現(xiàn)了1個單拷貝基因與AtSVP同源（Lee et al.，2007b）。BcSVP基因的表達(dá)無處不在，它的表達(dá)也不受春化作用的影響。BcSVP組成型表達(dá)造成植株晚花型，并且存在開花缺陷。這種開花延遲是由抑制FT和SOC1的表達(dá)造成的。BcSVP在AtSVP啟動子的調(diào)控下表達(dá)，也會互補擬南芥中svp的突變。這些結(jié)果表明，BcSVP功能等同于AtSVP，也證明可能BcSVP在基因調(diào)控蕓薹屬植物開花時間上是有用的（Lee et al.，2007b）。表明StMADS11亞家族成員可能通過共同的分子機制干擾植株的正常開花時間和花的發(fā)育。

8 前景展望

雖然SVP和AGL24親緣關(guān)系最近（Yu et al.，2002；Parenicova et al.，2003），但是它們在SOC1轉(zhuǎn)錄的調(diào)控中表現(xiàn)出完全相反的功能（Liu et al.，2008）。很可能是它們以時間序列調(diào)控SOC1的表達(dá)，在營養(yǎng)生長階段SVP抑制其表達(dá)，成花轉(zhuǎn)變期間抑制作用降低，然后AGL24促進(jìn)SOC1的表達(dá)（Liu et al.，2008）。SVP和AGL24的表達(dá)水平受到多種開花遺傳途徑的影響，這應(yīng)該是決定它們在SOC1轉(zhuǎn)錄復(fù)合物是否占優(yōu)勢的一個重要因素。值得注意的是，SVP位于AGL24的基因上位，因為agl24-1svp-41雙突變體與svp-41開花時間類似（Li et al.，2008）。這表明AGL24在SVP的上游起作用。在野生型植株中，AGL24通過成花轉(zhuǎn)變期間的SOC1在莖尖表達(dá)上調(diào)（Liu et al.，2008）。因此，是否說明SOC1可能通過AGL24抑制SVP的表達(dá)，進(jìn)而以一個正反饋循環(huán)激活自身在分生組織中的表達(dá)仍然未知，今后可通過定量PCR 和蛋白互作進(jìn)一步分析它們之間的關(guān)系。

有研究表明，自主途徑中的FCA 與3′端RNA 加工因子FY 相互作用，調(diào)控轉(zhuǎn)錄后自身的表達(dá)，進(jìn)而影響FLC的表達(dá)（Simpson et al.，2003），而FLC和SVP基因也都可產(chǎn)生轉(zhuǎn)錄子變異體（Hartmann et al.，2000）。因此，轉(zhuǎn)錄后調(diào)控可能在調(diào)節(jié)FLC和SVP表達(dá)和開花時間上發(fā)揮重要作用，這有待于進(jìn)一步研究。而且，SVP基因編碼的不同大小轉(zhuǎn)錄子的生物學(xué)功能及其相關(guān)的調(diào)控機制仍需深入研究。另外，已經(jīng)有數(shù)據(jù)顯示SVP可直接調(diào)控miR172a 的轉(zhuǎn)錄（Cho et al.，2012），SVP是否可以調(diào)控其他miRNAs 的轉(zhuǎn)錄也需要進(jìn)一步研究。因此，SVP基因在轉(zhuǎn)錄水平的可變剪接分析、轉(zhuǎn)錄后水平的表觀遺傳學(xué)研究（例如甲基化、乙酰化修飾等）以及miRNAs 調(diào)控等很可能成為研究SVP功能的突破口。

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