多胺代謝與植物抗逆性研究進(jìn)展

宋永駿 刁倩楠 齊紅巖

（沈陽農(nóng)業(yè)大學(xué)園藝學(xué)院，設(shè)施園藝省部共建教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，遼寧省設(shè)施園藝重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，遼寧沈陽 110866）

多胺（Polyamines，PAs）廣泛存在于生物細(xì)胞中，是生物代謝過程中產(chǎn)生的一類具有生物活性的低分子量脂肪族含氮堿，主要包括腐胺（Put）、尸胺（Cad）、亞精胺（Spd）、精胺（Spm），此外還有高亞精胺（Hspd）、高精胺（Hspm）、降亞精胺（Nspd）和降精胺（Nspm）等稀有多胺。多胺主要以 3種形式在植物中存在，分別為游離態(tài)、共價結(jié)合態(tài)以及非共價結(jié)合態(tài)，其中共價結(jié)合態(tài)又可分為可溶性共價結(jié)合態(tài)和不溶性共價結(jié)合態(tài)兩種形態(tài)。20世紀(jì)60年代，美國耶魯大學(xué)Galston試驗(yàn)小組開始對多胺進(jìn)行系統(tǒng)研究，發(fā)現(xiàn)多胺具有刺激植物生長和延緩衰老的作用，其作用開始引起人們的重視。隨著多胺研究的不斷深入、技術(shù)手段的不斷進(jìn)步，多胺的生理作用和功能也被進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)。

多胺具有一定的陽離子功能，所以它能夠和一些帶負(fù)電荷的大分子相結(jié)合，如DNA、RNA、蛋白質(zhì)以及帶負(fù)電荷基團(tuán)的磷脂等，對穩(wěn)定細(xì)胞結(jié)構(gòu)起到一定的作用（Liu et al.，2006；Kusano et al.，2008），并且參與植物多種基本生理過程，如葉片衰老、花器官的形成與發(fā)育、果實(shí)發(fā)育與成熟以及植物對逆境的響應(yīng)（Groppa & Benavides，2008；Kusano et al.，2008；齊紅巖 等，2012）。多胺作為一種與植物抗逆性有關(guān)的物質(zhì)，能夠緩解植物所受到的傷害。本文就多胺與植物抗逆性關(guān)系的研究進(jìn)展做一概述，旨在為其在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的應(yīng)用提供理論依據(jù)。

1 植物體中多胺的代謝

1.1 植物體中多胺的合成

植物體中有兩條合成Put的途徑（圖1），Put作為合成過程中最初的一種多胺在特定酶的作用下不斷地添加氨丙基形成Spd和Spm，與此同時，甲硫氨酸脫去羧基也能形成Spd與Spm（Kusano et al.，2007）。

精氨酸脫羧酶（ADC）、鳥氨酸脫羧酶（ODC）和 S-腺苷蛋氨酸脫羧酶（SAMDC）是多胺合成過程中主要的關(guān)鍵酶。ADC在植物中廣泛分布，主要定位于細(xì)胞質(zhì)內(nèi)，對外界刺激、各種脅迫的反應(yīng)最敏感，在擬南芥中已經(jīng)發(fā)現(xiàn)有兩個ADC編碼基因：ADC1和ADC2（Watson et al.，1997）。ADC1在所有植物組織中均有所表達(dá)，而ADC2的表達(dá)與一些逆境脅迫有關(guān)，如干旱與機(jī)械損傷（Soyka & Heyer，1999；Peréz-Amador et al.，2002）。ODC廣泛存在于動物組織細(xì)胞，是一種磷酸吡哆醛依賴性酶，脅迫條件下 ODC活性變化較小，一般認(rèn)為ODC催化的反應(yīng)在細(xì)胞分裂周期和生殖器官分化中起作用。SAMDC是Spd和Spm合成的關(guān)鍵酶，在植物體內(nèi)存在3種類型，分別為Mg2+刺激型、Put刺激型、Mg2+和Put均不敏感型。其至少通過 4個基因SAMDC1、SAMDC2、SAMDC3和SAMDC4編碼（Urano et al.，2003；Ge et al.，2006）。目前已在馬鈴薯、菠菜、長春花等體內(nèi)克隆了SAMDC基因，并發(fā)現(xiàn)該基因表達(dá)受鹽脅迫誘導(dǎo)。同樣的，亞精胺合成酶（SPDS）與精胺合成酶（SPMS）在多胺的合成中也起到了一定的作用。SPDS催化Put生成Spd，擬南芥中研究表明，SPDS由兩個基因編碼：spd1和spd2（Watson et al.，1997）。SPMS催化Spd與氨丙基結(jié)合生成Spm。SPMS與SPDS存在較高的同源性，系統(tǒng)進(jìn)化分析的結(jié)果顯示，SPMS可能起源于SPDS（Minguet et al.，2008）。

此外，影響鯡精胺向Put轉(zhuǎn)化的AIH以及CPA是由單基因所控制的。ACL5最初在擬南芥中被報道是合成Spm的酶類（Hanzawa et al.，2000）。然而，最近卻有研究表明ACL5并不是精胺合成酶，而是熱精胺合成酶，它催化Spd生成熱精胺（Knott et al.，2007；Kakehi et al.，2008）。

1.2 植物體中多胺的分解

圖1 多胺在植物中主要的合成途徑

多胺的分解代謝（圖2）是通過二胺氧化酶（DAO）和多胺氧化酶（PAO）的氧化作用實(shí)現(xiàn)的。DAO是一類含銅酶，催化Put和Cad氧化分解。DAO在雙子葉植物中含量較高，但至今僅在少數(shù)幾個物種中發(fā)現(xiàn)其編碼基因（Cona et al.，2006）。擬南芥含有12個類DAO編碼基因（Alcázar et al.，2006），但只有ATAO1的功能被確定，其余11個基因序列的功能分析是否與其相似還有待于研究（Moller & Mcpherson，1998）。與DAO不同，PAO以非共價鍵與黃素腺嘌呤二核苷酸（FAD）相連，在單子葉植物中含量較高，PAO是催化生物體內(nèi)多胺（PAs）氧化的關(guān)鍵酶，能夠通過調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)PAs的水平和生成物的濃度，參與植物體對各種逆境脅迫的反應(yīng)和生長發(fā)育過程。植物中的多胺氧化酶按其功能不同可以分為三類，首次獲得的植物PAOs是從玉米細(xì)胞質(zhì)外體導(dǎo)出的ZmPAO，其主要作用為分解Spd和Spm。第二類多胺氧化酶類似于哺乳動物的精胺氧化酶，可以催化 Spm向 Spd轉(zhuǎn)化（Vujcic et al.，2002）。第三類多胺氧化酶的蛋白質(zhì)結(jié)構(gòu)域與人類的賴氨酸脫甲基酶1（LSD1）有一定的親緣關(guān)系（Shi et al.，2004），在擬南芥上已經(jīng)發(fā)現(xiàn)4種與LSD1相關(guān)的基因，有一些已經(jīng)被證明參與抑制成花負(fù)調(diào)控子FLC的活性。

2 多胺與逆境脅迫之間的關(guān)系

圖2 多胺在植物中主要的分解途徑

2.1 逆境脅迫下的多胺代謝

在多胺的早期研究階段，有研究表明：K+缺乏會導(dǎo)致植物體內(nèi) Put含量增加（Richards &Coleman，1952），從這以后越來越多的學(xué)者投入到多胺與植物抗逆性關(guān)系的研究中來?，F(xiàn)在許多研究均表明多胺在低溫、高溫、鹽害、干旱、低氧脅迫等逆境下均會有不同程度的積累（Alcázar et al.，2006；Groppa & Benavides，2008）。但不同植物受到不同逆境脅迫時其Put、Spd和Spm的變化規(guī)律不盡相同。逆境脅迫下，植物體內(nèi)的多胺含量也有可能降低。研究表明番茄在受到鹽脅迫時其體內(nèi)多胺含量隨著脅迫時間的延長逐漸下降（Santa-Cruz et al.，1997）。郝敬虹等（2009）研究發(fā)現(xiàn)低夜溫下，甜瓜果實(shí)中 Put、Spd以及 Spm含量顯著下降。在鹽脅迫下，Put的合成主要通過ADC途徑，ADC活性會有所升高（Flores，1991）。編碼ADC的ADC1與ADC2對于逆境的響應(yīng)是不同的，ADC1主要被冷害誘導(dǎo)（Armengaud et al.，2004），而ADC2的表達(dá)量在許多逆境，諸如干旱、鹽害、機(jī)械損傷中均較高（Peréz-Amador et al.，2002；Urano et al.，2003；Hummel et al.，2004 ；Alcázar et al.，2006）。ODC 途徑作為 Put合成的另一種途徑，在各種逆境下其活性的變化不盡相同（Aziz et al.，1997，1998；Lee et al.，1997），有研究顯示，控制ODC合成的相關(guān)基因在受到生物脅迫后其轉(zhuǎn)錄水平會有所上升（Yoo et al.，2004），這說明ODC基因有可能是在翻譯以及修飾水平上控制ODC的合成。SAMDC可以起到調(diào)節(jié)植物體內(nèi)多胺合成的作用（Hanfrey et al.，2005），在低溫脅迫中、脅迫后的愈傷組織中，SAMDC基因的表達(dá)量均有所上升，并且與膜受傷害程度的表現(xiàn)一致，這說明在脅迫中愈傷組織通過提高SAMDC相關(guān)基因的表達(dá)量來提高體內(nèi)多胺的含量以適應(yīng)逆境環(huán)境（劉穎 等，2011）。CPA、AIH編碼基因以及ACL5基因在任何的逆境下都沒有發(fā)現(xiàn)其表達(dá)量變化（Alcázar et al.，2006）。

DAO與PAO作為兩種主要的多胺分解酶，其與抗逆性關(guān)系的研究也被廣泛地報道（高洪波和郭世榮，2005；周國賢 等，2006；徐春明 等，2010），有研究表明DAO與PAO是通過分解多胺產(chǎn)生H2O2來影響植物的抗逆性，但也有觀點(diǎn)認(rèn)為通過多胺途徑產(chǎn)生的H2O2含量不足以對植物的抗逆性產(chǎn)生影響（Moschou et al.，2008）。

2.2 外源多胺及多胺抑制劑對植物抗逆性的影響

噴施外源多胺以及多胺抑制劑是研究多胺與植物抗逆性關(guān)系的一種重要手段。大量研究表明，外源多胺主要是通過參與清除活性氧，維持細(xì)胞膜的完整性以及保持離子平衡來減少逆境對植物所造成的傷害（Besford et al.，1993；Ha et al.，1998；Armengaud et al.，2004），然而由于植物種類不同，它們對于外源多胺的吸收、運(yùn)輸以及利用均存在一定的差異，所以不同種類的多胺對提高植物抗逆性的作用也有所不同（Gill & Tuteja，2010）。例如：外源Put和Spd對減輕鹽敏感型水稻所受的脅迫傷害起一定作用，然而施用外源Spm卻沒有任何明顯效果（Alexis &Stanley，2007）。

與此同時，各種多胺抑制劑如二氟甲基精氨酸（DFMA）、二氟甲基鳥氨酸（DFMO）、甲基乙二醛（MGBG）能夠影響某種多胺的合成途徑，其中DFMA能夠抑制ADC的活性，DFMO抑制ODC的活性，MGBG抑制SAMDC的活性，DFMA和DFMO所造成的影響都能夠通過施加一定量的外源多胺逆轉(zhuǎn)（He et al.，2002；Navakoudis et al.，2003），而MGBG卻不能。利用多胺抑制劑能夠更加具體地描述特定多胺與植物抗逆性之間的關(guān)系。通過外源施用DFMA和DFMO研究得出，油菜在正常生長條件下只有ADC合成途徑是其Put合成的主要途徑，而在受到滲透脅迫時，ADC與ODC均參與其合成（Aziz et al.，1998）。Lee等（1997）研究表明，DFMA能夠降低耐低溫型水稻的耐冷性，增加其電解質(zhì)的滲透率。

2.3 突變體與轉(zhuǎn)基因在研究多胺與植物抗逆性關(guān)系上的應(yīng)用

研究多胺在逆境下的生理作用，運(yùn)用突變體以及轉(zhuǎn)基因植物是一個不可或缺的手段。Watson等（1998）研究發(fā)現(xiàn)擬南芥EMS突變體缺少ADC基因（spe-1與spe-2）。這類突變體的多胺含量與野生型相比有所減少，其耐鹽性下降（Kasinathan & Wingler，2004）。acl5/spms擬南芥雙突變體不合成Spm，對鹽與干旱脅迫更加敏感，施用外源Spm可以緩解這一現(xiàn)象（Kusano et al.，2007）。

利用轉(zhuǎn)基因技術(shù)能夠調(diào)控與多胺有關(guān)的生理代謝途徑。將燕麥的ADC基因轉(zhuǎn)入到茄子中，發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因植株表現(xiàn)出了對逆境更強(qiáng)的耐受性（Prabhavathi & Rajam，2007）。轉(zhuǎn)基因的擬南芥中，ADC1與ADC2過表達(dá)可以誘導(dǎo)高水平Put積累，增強(qiáng)抗逆性；ADC1基因過表達(dá)的擬南芥中Put含量明顯升高，提高其耐冷性（Altabella et al.，2009）。同樣，ADC2基因過表達(dá)的擬南芥中Put含量升高，提高其抗旱性（Alcázar et al.，2006）。

3 逆境脅迫下多胺代謝對其他生理活動的影響

3.1 多胺作為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)

逆境脅迫下，可溶性物質(zhì)的積累被看做是植物對逆境的一種積極的響應(yīng)，它們能夠維持細(xì)胞膨壓以及基本結(jié)構(gòu)（McNeil et al.，1999）。雖然多胺作為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的觀點(diǎn)尚存在爭議，但是多胺在逆境脅迫下確實(shí)能夠穩(wěn)定生物大分子以及防止細(xì)胞膜變性（Liu et al.，2007）。這可能與以下幾個方面有關(guān)，首先，多胺的代謝產(chǎn)物，如β-丙氨酸能進(jìn)一步轉(zhuǎn)化為甜菜堿，從而緩解逆境對植物所造成的傷害。其次，多胺代謝與脯氨酸的積累密切相關(guān)（Aziz et al.，1998），但具體的途徑仍不清楚，不過 Put與脯氨酸的合成都需要鳥氨酸，這有可能是二者之間相互作用的一個途徑（Mohapatra et al.，2010）。

3.2 多胺作為植物響應(yīng)逆境脅迫的信號分子

ABA能夠參與調(diào)控植物對逆境脅迫如干旱、高鹽、低溫等產(chǎn)生的應(yīng)答。有研究表明ABA能夠誘導(dǎo)ADC2、SPDS1和SPMS基因的表達(dá)（Peréz-Amador et al.，2002；Urano et al.，2003）。為了進(jìn)一步研究逆境、ABA與多胺代謝三者之間的關(guān)系，有學(xué)者利用遭受水分脅迫條件下的擬南芥，針對 ABA缺失型（aba2-3）以及 ABA不敏感型（abi1-1）這兩個突變體的ADC2、SPDS1以及SPMS基因的表達(dá)情況進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)這3個基因在突變體中的表達(dá)與野生型相比明顯降低，這表明水分脅迫有可能首先提高了ABA的含量，隨后ABA又誘導(dǎo)了這3個與多胺合成相關(guān)基因的表達(dá)（Alcázar et al.，2006）。多胺的分解代謝經(jīng)常會產(chǎn)生H2O2，H2O2作為一種信號分子能夠激活植物自身的防御系統(tǒng)，提高植物的抗逆性（Neill et al.，2002）。另一方面，Spd以及Spm可以通過某一未知酶或者多胺分解酶產(chǎn)生一氧化氮（NO）（Rinukshi et al.，2011），NO作為一種重要的信號分子，可以調(diào)節(jié)植物的多種生理功能和抵御逆境脅迫（Neill et al.，2003；Shapiro，2005）。

ABA、H2O2以及NO這3種與多胺代謝密切相關(guān)的信號分子，在逆境脅迫下往往相互關(guān)聯(lián)，發(fā)揮著特定的生理作用。有研究表明，H2O2和NO是ABA誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉所需的基本信號，它們共同發(fā)揮作用調(diào)節(jié)氣孔關(guān)閉（Neill et al.，2008）。

3.3 逆境下多胺對離子通道的影響

最近已經(jīng)發(fā)現(xiàn)多胺能夠影響植物的離子通道（Kusano et al.，2007），多胺是帶有正電荷的分子，能夠與離子通道相互作用，因此可以作為離子通道的阻滯劑（Brüggemann et al.，1999）。多胺可能通過影響離子通道蛋白（蛋白激酶或磷酸酶）的活性或者細(xì)胞膜組分來調(diào)節(jié)離子通道，但這一理論并不適用于所有作物，對豌豆肉細(xì)胞的研究表明，多胺調(diào)節(jié)離子通道是通過細(xì)胞質(zhì)途徑來實(shí)現(xiàn)的（Shabala et al.，2007）。

多胺可以通過調(diào)節(jié)離子通道來緩解脅迫對植物的傷害。例如：高鹽脅迫能夠誘導(dǎo)大麥幼苗多胺的合成，從而維持大麥幼苗K+/Na+在體內(nèi)的平衡，提高其耐鹽性（Brüggemann et al.，1999）。

細(xì)胞內(nèi) Ca2+作為第二信使能夠通過信號途徑來增強(qiáng)植物的抗逆性。鈣離子通道作為離子通道的一種，同樣能夠被多胺所調(diào)控。細(xì)胞內(nèi) Ca2+的水平可能與質(zhì)外體或者細(xì)胞內(nèi)磷酸酯酶的活性有關(guān)（Mahajan ＆Tuteja，2005）。Wilson等（2009）報道，擬南芥SAL1酶突變體（磷酸酯酶過表達(dá)）alx8表現(xiàn)出更強(qiáng)的抗旱性，與此同時突變體alx8也表現(xiàn)出了極高的 Put水平，ADC2的表達(dá)量也有所增加。由此可以推斷Put可能改變了鈣離子通道，從而提高了植物的抗旱性。

4 展望

最近幾十年的研究表明，多胺代謝過程與植物對逆境的響應(yīng)機(jī)制密切相關(guān)。但對于不同的植物以及所處的逆境來說，不同種類多胺的變化有所區(qū)別，這說明其作用于植物抗性機(jī)制的過程非常復(fù)雜。再者，多胺合成代謝中主要的3個關(guān)鍵酶ADC、ODC和SAMDC已在許多植物中得到了純化和鑒定，一些基因也從多種植物中克隆，并采用轉(zhuǎn)基因技術(shù)獲得了一些認(rèn)為多胺可提高植物抗性的研究結(jié)果，但多胺在植物中的載體是什么，植物對多胺的信號感受和傳遞途徑是怎樣的，多胺通過怎樣的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路作用于植物的抗性基因，作用于哪些抗性基因，進(jìn)而在轉(zhuǎn)錄和翻譯水平上調(diào)控這些基因的表達(dá)，控制脅迫蛋白的水平，都還不清楚。因此，需要通過遺傳與分子生物學(xué)的方法來進(jìn)一步了解多胺在此過程中的作用，這方面的工作今后應(yīng)該受到更多的重視。

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