植物對(duì)鐵元素吸收、運(yùn)輸和儲(chǔ)存的分子機(jī)制

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(中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院生物技術(shù)研究所，北京 100081)

2012-08-12

周曉今(1982-)，男，北京人，博士，助理研究員，研究方向：作物營(yíng)養(yǎng)與代謝。*通信作者，Email:rumei.chen@163.com。

國(guó)家自然科學(xué)基金青年科學(xué)基金項(xiàng)目(31101095)。

植物對(duì)鐵元素吸收、運(yùn)輸和儲(chǔ)存的分子機(jī)制

周曉今，陳茹梅*，范云六

(中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院生物技術(shù)研究所，北京 100081)

鐵是植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的微量礦物元素之一。隨著土壤鹽堿化程度加劇，植物缺鐵現(xiàn)象愈發(fā)普遍，導(dǎo)致作物產(chǎn)量和品質(zhì)降低，進(jìn)而影響人們的營(yíng)養(yǎng)健康。植物在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中，形成了較完善的鐵吸收和利用系統(tǒng)。本文對(duì)植物鐵吸收、運(yùn)輸和儲(chǔ)存等方面的研究現(xiàn)狀進(jìn)行了綜述，總結(jié)了近年來(lái)通過(guò)生物加強(qiáng)提高植物鐵元素含量和環(huán)境適應(yīng)性的研究成果，并對(duì)未來(lái)可能的研究領(lǐng)域提出了展望。

植物；鐵；吸收與轉(zhuǎn)運(yùn)；分子機(jī)制；生物加強(qiáng)

微量礦物元素作為動(dòng)植物生長(zhǎng)所必需的營(yíng)養(yǎng)元素之一，直接參與機(jī)體的生理和生化活動(dòng)，對(duì)動(dòng)植物的新陳代謝、生長(zhǎng)發(fā)育均起著極其重要的作用。微量礦物元素作為植物營(yíng)養(yǎng)成分雖然所需量不多，但是對(duì)于植物的生長(zhǎng)和發(fā)育是必不可少的。在多種植物必須礦物元素中，鐵是需求量最大的，它在多種生化反應(yīng)中起重要作用，同時(shí)也是許多功能蛋白的重要輔助因子[1]。因此，為吸收足夠的鐵，同時(shí)避免過(guò)量吸收造成的毒性，植物進(jìn)化出完整的鐵吸收、利用和儲(chǔ)藏的系統(tǒng)，對(duì)該系統(tǒng)的研究可為認(rèn)識(shí)植物吸收利用其它礦物營(yíng)養(yǎng)的機(jī)制提供指導(dǎo)。此外，鐵元素的缺乏也是目前不斷增多的人口所面臨的一大問(wèn)題，提高糧食中的微量礦物質(zhì)含量成為未來(lái)生物加強(qiáng)育種的熱點(diǎn)問(wèn)題。因此，以鐵為模式的植物高效吸收和利用礦物元素分子機(jī)制的研究是未來(lái)植物營(yíng)養(yǎng)研究的重要方向，且可為遺傳育種提高作物產(chǎn)量和營(yíng)養(yǎng)提供基礎(chǔ)。

1 植物吸收和利用鐵元素的分子機(jī)制

1.1 植物的I和II類鐵吸收系統(tǒng)及其調(diào)控機(jī)制

土壤中鐵的總量并不低，但是在有氧環(huán)境下，特別是偏堿性的石灰性土壤中鐵的溶解度低，也因此很難被植物吸收。隨著對(duì)植物根系分泌物的研究和麥根酸(mugineic acid，MA)等一類植物鐵載體的發(fā)現(xiàn)，科學(xué)家逐漸認(rèn)識(shí)到植物進(jìn)化出兩類吸收鐵的系統(tǒng)[2]。除禾本科植物外，所有植物均采用I類鐵吸收系統(tǒng)，即在根系表面將Fe3+還原為Fe2+，之后被位于細(xì)胞膜上的鐵轉(zhuǎn)運(yùn)載體運(yùn)輸至胞內(nèi)。同時(shí)，還伴隨著H+和酚類物質(zhì)的外排，以增加鐵的溶解度和促進(jìn)其還原反應(yīng)。參與以上幾步的酶包括：鐵離子螯合物還原酶FRO2[3]、鐵調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)運(yùn)載體IRT1和受缺鐵誘導(dǎo)的H+-ATPase編碼基因CsHA1[4]及AHA2[5]。與I類鐵吸收系統(tǒng)不同的是，包括水稻、小麥和玉米在內(nèi)的禾本科作物均采用II類鐵吸收系統(tǒng)，其中水稻較為特殊，它同時(shí)具備I和II類鐵吸收系統(tǒng)。II類鐵吸收系統(tǒng)可合成和分泌麥根酸類物質(zhì)，它們均由S-腺苷甲硫氨酸通過(guò)一系列的酶促反應(yīng)合成而來(lái)。參與麥根酸生物合成的酶包括：煙酰胺合成酶(NAS)、煙酰胺氨基轉(zhuǎn)移酶(NAAT)和雙脫氧麥根酸合成酶(DMAS)[6～8]，麥根酸一般在根部合成并由TOM1(transporter of mugineic acid family phytosiderophores 1)蛋白分泌至土壤中[9]。根系周圍環(huán)境中的F3+可與麥根酸形成螯合物并經(jīng)YS1(YELLOW STRIPE 1) 和YSL(YELLOW STRIPE 1-like)轉(zhuǎn)運(yùn)載體吸收至胞內(nèi)[10～13]。YSL不僅和根系吸收鐵有關(guān)，還參與鐵、鋅在植物體內(nèi)的運(yùn)輸。YSL可以在韌皮部運(yùn)輸被煙酰胺(Nicotianamine，NA)螯合的鐵、鋅和銅等礦物質(zhì)[10]。目前，已經(jīng)發(fā)現(xiàn)YSL為多基因編碼的家族，其家族成員間的功能劃分和在植物體內(nèi)調(diào)節(jié)礦物元素運(yùn)輸?shù)牧飨蚝妥饔眠€不十分清楚。

植物可以感受土壤中鐵的元素含量，并進(jìn)化出調(diào)節(jié)鐵元素吸收和利用的機(jī)制，包括在高鐵和缺鐵脅迫時(shí)調(diào)節(jié)體內(nèi)鐵平衡相關(guān)基因的表達(dá)。在禾本科作物中，首先發(fā)現(xiàn)了缺鐵誘導(dǎo)的順式作用元件IDE1(iron deficiency-responsive element 1)和IDE2[14]，之后發(fā)現(xiàn)了特異結(jié)合于該元件上的轉(zhuǎn)錄因子IDEF1和IDEF2[15, 16]。其中，IDEF1可以正向調(diào)控下游bHLH類轉(zhuǎn)錄因子OsIRO2的表達(dá)[15, 17, 18]，后者可以促進(jìn)許多與鐵吸收相關(guān)基因的表達(dá)上調(diào)，包括OsNAS1、OsNAS2、OsNAAT1、OsDMAS1、TOM和OsYSL15，以及其它一些缺鐵誘導(dǎo)轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)[19, 20]。此外，其他常見(jiàn)信號(hào)因子也參與缺鐵應(yīng)答反應(yīng)，包括一氧化氮(NO)、生長(zhǎng)素和乙烯，它們可以正調(diào)控缺鐵應(yīng)答反應(yīng)[21～23]，而細(xì)胞分裂素和茉莉酮酸起負(fù)調(diào)控作用[24, 25]。

1.2 植物體內(nèi)鐵運(yùn)輸?shù)姆肿訖C(jī)制

礦物元素的溶解性低，因此在植物體內(nèi)需要以螯合物的形式進(jìn)行運(yùn)輸，并且在此過(guò)程中需要維持穩(wěn)定的氧化還原狀態(tài)[26]。植物體內(nèi)礦物元素運(yùn)輸包括根部徑向運(yùn)輸，木質(zhì)部至韌皮部的轉(zhuǎn)移，韌皮部運(yùn)輸和在各植物組織間的共質(zhì)體運(yùn)輸。此外，在庫(kù)器官和凋亡的組織中還存在向外運(yùn)輸?shù)蔫F元素再分布機(jī)制。研究表明，鐵元素在體內(nèi)運(yùn)輸所需的螯合物主要為檸檬酸[27, 28]、煙酰胺[26]和麥根酸類物質(zhì)[29]。

檸檬酸在木質(zhì)部運(yùn)輸中起主要作用，它可與Fe3+形成螯合物。擬南芥的FRD3(FerricReductasedefective3)編碼一檸檬酸轉(zhuǎn)運(yùn)體，它調(diào)節(jié)檸檬酸至木質(zhì)部的運(yùn)輸[30]。對(duì)擬南芥frd3突變體的研究發(fā)現(xiàn)，由于鐵無(wú)法正常轉(zhuǎn)運(yùn)進(jìn)入木質(zhì)部，使大量鐵積累在根部維管束，并且造成葉片中的鐵含量顯著降低，由此產(chǎn)生的缺鐵信號(hào)激活了I類鐵吸收系統(tǒng)，使多種礦物元素的吸收和分配出現(xiàn)異常[31]。在水稻中同樣發(fā)現(xiàn)了FRD3的同源基因OsFRDL1，它編碼一檸檬酸外運(yùn)體，且特異于中柱鞘細(xì)胞中表達(dá)。該基因的突變表型與擬南芥frd3突變體相似，但沒(méi)有那么顯著[32, 33]。以上結(jié)果說(shuō)明檸檬酸在木質(zhì)部鐵轉(zhuǎn)運(yùn)中起重要作用，同時(shí)水稻具有除檸檬酸外其它可螯合鐵的物質(zhì)以輔助木質(zhì)部運(yùn)輸。

在木質(zhì)部到韌皮部的運(yùn)輸過(guò)程中，YSL(yellow-strip like transporter)類轉(zhuǎn)運(yùn)體起重要作用。在玉米中發(fā)現(xiàn)了第一個(gè)YSL家族蛋白YS1，它可以促進(jìn)Fe3+-DMA在根圍的吸收，它的發(fā)現(xiàn)為理解植物體內(nèi)鐵運(yùn)輸開(kāi)辟了新途徑[10]。隨后，YSL相繼在禾本科與非禾本科植物中被克隆和研究，發(fā)現(xiàn)其可介導(dǎo)Fe3+-MA和Fe2+-NA螯合物的運(yùn)輸。例如，擬南芥AtYSL1和AtYSL3在鐵和其他礦物元素與煙酰胺的螯合物運(yùn)輸中起重要作用[34]。在水稻中存在18個(gè)OsYSL編碼基因，其中OsYSL2可運(yùn)輸Fe2+-NA和Mn2+-NA[35]。OsYSL15在維管束組織中特異表達(dá)，促進(jìn)Fe3+-DMA在根部的吸收和體內(nèi)的長(zhǎng)距離運(yùn)輸[11]。OsYSL18則屬于禾本科特有的YSL亞家族，其特異于花粉、花粉管及維管束中表達(dá)，可運(yùn)輸Fe3+-DMA并在生殖發(fā)育中發(fā)揮重要作用[29]。

雙脫氧麥根酸外運(yùn)載體TOM1和Fe2+轉(zhuǎn)運(yùn)體OsIRT1與OsYSL15的表達(dá)模式相似，均在維管束組織中表達(dá)[9, 36]，推測(cè)它們不僅調(diào)節(jié)鐵吸收系統(tǒng)，還在植物體內(nèi)鐵運(yùn)輸中發(fā)揮作用。Nozoye等人發(fā)現(xiàn)水稻煙酰胺外運(yùn)體ENA1(Efflux transporter of nicotianamine 1)和ENA2也有可能在煙酰胺螯合的Fe運(yùn)輸中起作用[9]。此外，一些鐵離子螯合物還原酶(FRO)也在維管束中表達(dá)[36]，推測(cè)其與維持鐵和其它礦物元素的還原態(tài)相關(guān)，在鐵調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)運(yùn)載體(IRT)和金屬內(nèi)向運(yùn)輸載體(NRAMP)等介導(dǎo)的金屬元素直接運(yùn)輸中起作用。

1.3 鐵在細(xì)胞內(nèi)的運(yùn)輸和儲(chǔ)存

鐵進(jìn)入細(xì)胞后需要被運(yùn)輸至合適的細(xì)胞器以行使功能或儲(chǔ)存起來(lái)形成鐵離子庫(kù)，如果大量鐵在細(xì)胞質(zhì)中積累會(huì)造成毒性。鐵參與的主要生化反應(yīng)均在葉綠體中完成，因此葉綠體是植物細(xì)胞中最大的鐵庫(kù)，缺鐵會(huì)抑制葉綠體中的光合電子鏈傳遞，造成光化學(xué)損傷。對(duì)擬南芥葉綠體透性酶1(PIC1，Permease in chloroplasts 1)的研究發(fā)現(xiàn)它定位在葉綠體內(nèi)膜，且酵母互補(bǔ)實(shí)驗(yàn)證實(shí)該蛋白可互補(bǔ)酵母鐵吸收突變體，說(shuō)明PIC1是一個(gè)可能的葉綠體鐵運(yùn)輸體。此外，其突變體pic表現(xiàn)出黃化和矮小，葉綠體發(fā)育受阻和質(zhì)外體內(nèi)鐵大量積累的現(xiàn)象[37]，說(shuō)明PIC在維持細(xì)胞內(nèi)鐵離子平衡中發(fā)揮重要作用。擬南芥三價(jià)鐵還原酶FRO7(Ferric-chelate reductase 7)同樣定位在葉綠體，其突變體fro7的葉綠體中鐵含量降低，光合作用受阻，同時(shí)在堿性土壤中表現(xiàn)出嚴(yán)重的缺鐵癥狀[38]，說(shuō)明FRO7對(duì)于鐵進(jìn)入葉綠體并在其中發(fā)揮功能是必需的。

線粒體是另一個(gè)需要鐵元素的細(xì)胞器。通過(guò)缺鐵條件下篩選水稻T-DNA插入突變體庫(kù)發(fā)現(xiàn)了線粒體鐵運(yùn)輸載體MIT(Mitochondrial iron transporter)[39]，其純合突變體表型致死；雜合突變體幼苗發(fā)育受阻，葉片中鐵大量積累，但線粒體卻因缺乏鐵元素而活性降低。并且互補(bǔ)實(shí)驗(yàn)證實(shí)MIT可以回復(fù)酵母線粒體鐵運(yùn)輸體mrs3和mrs4的突變，說(shuō)明MIT具有線粒體鐵運(yùn)輸體的功能，且對(duì)于水稻的發(fā)育至關(guān)重要。

液泡也是儲(chǔ)存鐵和調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)鐵平衡的重要亞細(xì)胞結(jié)構(gòu)。擬南芥AtNRAMP3和AtNRAMP4屬于金屬內(nèi)向運(yùn)輸載體家族(NRAMP)，其雙突變體的種子萌發(fā)受阻，且無(wú)法從液泡中獲取鐵離子，說(shuō)明該基因與液泡向胞質(zhì)的鐵運(yùn)輸相關(guān)[40]。與此相反，另一個(gè)擬南芥鐵運(yùn)輸載體VIT1則調(diào)節(jié)鐵由胞質(zhì)向液泡一側(cè)的運(yùn)輸，其突變體種子中鐵積累異常且在堿性土壤中不能正常萌發(fā)[41]，說(shuō)明液泡與胞質(zhì)中的鐵交換對(duì)于保持細(xì)胞內(nèi)鐵平衡和調(diào)節(jié)植物的發(fā)育非常重要。

2 生物加強(qiáng)植物鐵元素含量和環(huán)境適應(yīng)性的研究進(jìn)展

目前，微量礦物元素營(yíng)養(yǎng)缺乏是困擾人類健康的重大問(wèn)題，其在發(fā)展中國(guó)家尤為嚴(yán)重。其主要原因是作為主食的水稻、小麥和玉米等作物籽粒中絕大多數(shù)的鐵和鋅等礦物營(yíng)養(yǎng)元素均被抗?fàn)I養(yǎng)因子牢固結(jié)合，使其難以被動(dòng)物吸收和利用[42]。因此，為預(yù)防缺乏微量礦物元素引發(fā)的疾病和滿足人們的日常營(yíng)養(yǎng)需求，需要補(bǔ)充攝入微量元素，但收效甚微。隨著轉(zhuǎn)基因技術(shù)的發(fā)展，通過(guò)遺傳改造作物使其積累大量的可生物利用的礦物元素成為一種更好的替代方法。

2.1 植物鐵蛋白的應(yīng)用

為增強(qiáng)作物籽粒中的鐵含量，人們最先利用的是鐵蛋白(ferritin)，它是動(dòng)植物體內(nèi)的一類金屬離子載體[43]。Goto等人將大豆鐵蛋白于水稻的胚乳中特異表達(dá)，使其T1代植株籽粒中的鐵含量上升為未轉(zhuǎn)化水稻的3倍。但是，該研究也發(fā)現(xiàn)在這些過(guò)表達(dá)鐵蛋白的水稻中鐵含量的上升往往不與所表達(dá)外源鐵蛋白的含量增加成正比，其原因?yàn)橹参矬w內(nèi)鐵含量還受到其吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)通量的限制[44]。此外，在這些轉(zhuǎn)基因水稻中其他礦物元素(如鈣、銅、錳和鋅)的含量并沒(méi)有得到明顯提高。因此，鐵蛋白并不是最有效的富集籽粒中微量礦物元素的選擇，仍需發(fā)掘新的可用于提高植物體內(nèi)微量礦物元素含量的候選因子。

2.2 煙酰胺合成酶在提高植物礦物元素含量中的應(yīng)用

煙酰胺(NA)作為金屬離子螯合劑是高等植物中普遍存在的一類小分子化合物，它在植物對(duì)金屬離子的吸收和保持其在體內(nèi)的穩(wěn)態(tài)中起重要作用[45]。煙酰胺由三分子的S-腺苷甲硫氨酸通過(guò)煙酰胺合成酶(Nicotianamine Synthase，NAS)聚合而來(lái)。將擬南芥的煙酰胺合成酶(AtNAS1)于煙草中過(guò)表達(dá)，可以提高葉片中鐵的含量[45]。過(guò)表達(dá)大麥煙酰胺合成酶基因(HvNAS1)可使煙草幼葉和種子中的鐵、鋅含量提高1倍[46]。同時(shí)，過(guò)表達(dá)Pvferritin和AtNAS1可以增強(qiáng)水稻胚乳中鐵含量超過(guò)5倍，并且除早花外未發(fā)現(xiàn)該轉(zhuǎn)基因水稻的農(nóng)藝性狀有明顯改變[47]。韓國(guó)科學(xué)家Gynheung An等的研究證實(shí)，過(guò)表達(dá)OsNAS3的水稻(OsNAS3-D1)中鐵、鋅和銅的含量均有提高，且通過(guò)分析稻米中鐵的結(jié)合形式，發(fā)現(xiàn)OsNAS3過(guò)表達(dá)水稻中與植酸結(jié)合的鐵含量相比，未轉(zhuǎn)化水稻沒(méi)有明顯改變，但多出一類小分子化合物結(jié)合形式的鐵，而這種小分子化合物很可能為煙酰胺[48]。通過(guò)以上研究可見(jiàn)，煙酰胺可以在植物體內(nèi)結(jié)合和積累金屬離子并可通過(guò)增加植物體內(nèi)NAS的表達(dá)量以有效提高其體內(nèi)鐵和鋅等礦物元素的含量。

2.3 煙酰胺合成酶在提高植物礦物元素環(huán)境適應(yīng)性方面的研究進(jìn)展

煙酰胺可被煙酰胺氨基轉(zhuǎn)移酶(nicotianamine aminotransferase，NAAT)進(jìn)一步加工為麥根酸(MA)，后者是禾本科植物特有的一類化合物，作為一類植物鐵載體由根分泌至土壤中溶解難以吸收的三價(jià)鐵[49]。因此，過(guò)表達(dá)NAS可以通過(guò)增加煙酰胺的含量以增強(qiáng)麥根酸的合成，使植物吸收土壤中更多的微量礦物元素，同時(shí)賦予作物更好的抗礦物元素缺乏的能力。研究報(bào)道，過(guò)表達(dá)OsNAS3的水稻在鐵、鋅缺乏的培養(yǎng)基中可通過(guò)合成更多的麥根酸以增強(qiáng)對(duì)鐵、鋅的吸收，并降低微量礦物元素缺乏造成的傷害[48]。

煙酰胺在維持植物體內(nèi)礦物元素的穩(wěn)態(tài)中起重要作用。由于煙酰胺可以螯合金屬離子，因此可以降低過(guò)量金屬離子對(duì)植物造成的傷害。例如，過(guò)表達(dá)OsNAS3的水稻在高銅、鋅和鎳脅迫的環(huán)境中具有更強(qiáng)的抗逆能力[48]。在煙草中過(guò)表達(dá)AtNAS1可以使轉(zhuǎn)化植株于含有較高鎳的培養(yǎng)基中生長(zhǎng)[45]；在擬南芥中過(guò)表達(dá)TcNAS1同樣可以增強(qiáng)轉(zhuǎn)化植株對(duì)過(guò)量鎳的抗性，且其抗逆能力與體內(nèi)積累的煙酰胺量成正比[50]。由此可見(jiàn)，煙酰胺對(duì)于維持植物體內(nèi)的金屬離子穩(wěn)態(tài)和調(diào)節(jié)根系對(duì)土壤中礦物元素的吸收均很重要。

3 展望

目前，對(duì)于作物吸收利用礦物元素的機(jī)制已經(jīng)有了一定的了解，但是仍然在某些關(guān)鍵問(wèn)題上沒(méi)有解決，包括：(1)鐵在植物體內(nèi)運(yùn)輸?shù)男问饺匀徊皇智宄?，即還不能確定鐵是與煙酰胺還是麥根酸或是與其他分子螯合的方式被運(yùn)輸?shù)?，且只發(fā)現(xiàn)和功能鑒定了少數(shù)在植物體內(nèi)運(yùn)輸鐵的載體，仍需更多關(guān)于植物體礦物元素吸收和運(yùn)輸方面的功能基因研究；(2)雖然已經(jīng)發(fā)現(xiàn)鐵吸收和植物其它信號(hào)通路有交迭，但是鐵信號(hào)分子的實(shí)質(zhì)和相應(yīng)的受體并未確定；(3)鐵、鋅等礦物質(zhì)是人類和動(dòng)物所必需的營(yíng)養(yǎng)元素，因此通過(guò)遺傳改造的方法增強(qiáng)作物對(duì)鐵缺陷的抗逆能力和增強(qiáng)其籽粒中鐵的含量是未來(lái)的研究熱點(diǎn)，但目前取得的成果有限，仍需探索?？傊P(guān)于植物中微量元素運(yùn)輸和儲(chǔ)存方面的研究，不僅有助于理解植物中相關(guān)生理機(jī)制，同時(shí)也為以提高其品質(zhì)為主要目標(biāo)的育種過(guò)程提供理論依據(jù)。

[1] Kobayashi TNK.Nishizawa Iron uptake, translocation, and regulation in higher plants[J]. Annu Rev Plant Biol, 2012, 63: 131-152.

[2] Romheld VH.Marschner Evidence for a specific uptake system for iron phytosiderophores in roots of grasses[J].Plant Physiol, 1986, 80(1): 175-180.

[3] Robinson NJ, Procter CM, Connolly EL, et al.A ferric-chelate reductase for iron uptake from soils[J].Nature, 1999, 397(6721): 694-697.

[4] Santi S,Cesco S,Varanini Z, et al.Two plasma membrane H+-ATPase genes are differentially expressed in iron-deficient cucumber plants[J].Plant Physiol Biochem, 2005, 43(3): 287-292.

[5] Santi SW. Schmidt Dissecting iron deficiency-induced proton extrusion inArabidopsisroots[J].New Phytol, 2009, 183(4): 1072-1084.

[6] Bashir K, Inoue H, Nagasaka S, et al.Cloning and characterization of deoxymugineic acid synthase genes from graminaceous plants[J]. J Biol Chem, 2006, 281(43): 32395-32402.

[7] Higuchi K, Suzuki K, Nakanishi H, et al.Cloning of nicotianamine synthase genes, novel genes involved in the biosynthesis of phytosiderophores[J].Plant Physiol, 1999, 119(2): 471-480.

[8] Takahashi M, Yamaguchi H, Nakanishi H, et al.Cloning two genes for nicotianamine aminotransferase, a critical enzyme in iron acquisition (strategy II) in graminaceous plants[J].Plant Physiology, 1999, 121(3): 947-956.

[9] Nozoye T, Nagasaka S, Kobayashi T, et al. Phytosiderophore efflux transporters are crucial for iron acquisition in graminaceous plants[J].J Biol Chem, 2011, 286(7): 5446-5454.

[10]Curie C, Panaviene Z, Loulergue C, et al. Maize yellow stripe1 encodes a membrane protein directly involved in Fe(III) uptake[J].Nature, 2001, 409(6818): 346-349.

[11]Inoue H, Kobayashi T, Nozoye T, et al.Rice OsYSL15 is an iron-regulated iron(III)-deoxymugineic acid transporter expressed in the roots and is essential for iron uptake in early growth of the seedlings[J].J Biol Chem, 2009, 284(6): 3470-3479.

[12]Murata Y, Ma JF, Yamaji N, et al.A specific transporter for iron(III)-phytosiderophore in barley roots[J].Plant J, 2006, 46(4): 563-572.

[13]Lee S, Chiecko JC, Kim SA, et al.Disruption of OsYSL15 leads to iron inefficiency in rice plants[J]. Plant Physiol, 2009, 150(2): 786-800.

[14]Kobayashi T, Nakayama Y, Itai RN, et al.Identification of novel cis-acting elements,IDE1 andIDE2, of the barleyIDS2 gene promoter conferring iron-deficiency-inducible, root-specific expression in heterogeneous tobacco plants[J].Plant J, 2003, 36(6): 780-793.

[15]Kobayashi T, Ogo Y, Itai RN, et al.The transcription factor IDEF1 regulates the response to and tolerance of iron deficiency in plants[J].Proc Natl Acad Sci USA, 2007, 104(48): 19150-19155.

[16]Ogo Y, Kobayashi T, Itai RN, et al.A novel NAC transcription factor, IDEF2, that recognizes the iron deficiency-responsive element 2 regulates the genes involved in iron homeostasis in plants[J].J Biol Chem, 2008, 283(19): 13407-13417.

[17]Ogo Y, Itai RN, Nakanishi H, et al.Isolation and characterization of IRO2, a novel iron-regulated bHLH transcription factor in graminaceous plants[J].J Exp Bot, 2006, 57(11): 2867-2878.

[18]Kobayashi T, Itai RN, Ogo Y, et al. The rice transcription factor IDEF1 is essential for the early response to iron deficiency, and induces vegetative expression of late embryogenesis abundant genes[J].Plant J, 2009, 60(6): 948-961.

[19]Ogo Y, Itai RN, Kobayashi T, et al.OsIRO2 is responsible for iron utilization in rice and improves growth and yield in calcareous soil[J].Plant Mol Biol, 2011, 75(6): 593-605.

[20]Ogo Y, Itai RN, Nakanishi H, et al.The rice bHLH protein OsIRO2 is an essential regulator of the genes involved in Fe uptake under Fe-deficient conditions[J].Plant J, 2007, 51(3): 366-377.

[21]Chen WW, Yang JL, Qin C, et al. Nitric oxide acts downstream of auxin to trigger root ferric-chelate reductase activity in response to iron deficiency inArabidopsis[J].Plant Physiol, 2010, 154(2): 810-819.

[22]Graziano ML.Lamattina Nitric oxide accumulation is required for molecular and physiological responses to iron deficiency in tomato roots[J].Plant J, 2007, 52(5): 949-960.

[23]Jin CW, Du ST, Chen WW, et al. Elevated carbon dioxide improves plant iron nutrition through enhancing the iron-deficiency-induced responses under iron-limited conditions in tomato[J].Plant Physiol, 2009, 150(1): 272-280.

[24]Maurer F, Muller SP. Bauer Suppression of Fe deficiency gene expression by jasmonate[J].Plant Physiol Biochem, 2011, 49(5): 530-536.

[25]Seguela M, Briat JF, Vert G, et al. Cytokinins negatively regulate the root iron uptake machinery inArabidopsisthrough a growth-dependent pathway[J].Plant J, 2008, 55(2): 289-300.

[26]Hell RUW.Stephan Iron uptake, trafficking and homeostasis in plants[J].Planta, 2003, 216(4): 541-551.

[27]Brown JCRL. Chaney Effect of iron on the transport of citrate into the xylem of soybeans and tomatoes[J].Plant Physiol, 1971, 47(6): 836-840.

[28]Tiffin LO.Iron Translocation II. Citrate/Iron ratios in plant stem exudates[J].Plant Physiol, 1966, 41(3): 515-518.

[29]Aoyama T, Kobayashi T, Takahashi M, et al.OsYSL18 is a rice iron(III)-deoxymugineic acid transporter specifically expressed in reproductive organs and phloem of lamina joints[J].Plant Mol Biol, 2009, 70(6): 681-692.

[30]Durrett TP, Gassmann WEE.Rogers the FRD3-mediated efflux of citrate into the root vasculature is necessary for efficient iron translocation[J].Plant Physiol, 2007, 144(1): 197-205.

[31]Rogers EEML. Guerinot FRD3, a member of the multidrug and toxin efflux family, controls iron deficiency responses inArabidopsis[J]. Plant Cell, 2002, 14(8): 1787-1799.

[32]Green LSEE.Rogers FRD3 controls iron localization inArabidopsis[J].Plant Physiol, 2004, 136(1): 2523-2531.

[33]Yokosho K, Yamaji N, Ueno D, et al. OsFRDL1 is a citrate transporter required for efficient translocation of iron in rice[J].Plant Physiol, 2009, 149(1): 297-305.

[34]Chu HH, Chiecko J, Punshon T, et al.Successful reproduction requires the function ofArabidopsisYellow Stripe-Like1 and Yellow Stripe-Like3 metal-nicotianamine transporters in both vegetative and reproductive structures[J].Plant Physiol, 2010, 154(1): 197-210.

[35]Ishimaru Y, Masuda H, Bashir K, et al. Rice metal-nicotianamine transporter, OsYSL2, is required for the long-distance transport of iron and manganese[J].Plant J, 2010, 62(3): 379-390.

[36]Ishimaru Y,Suzuki M,Tsukamoto T,et al.Rice plants take up iron as an Fe3+-phytosiderophore and as Fe2+[J].Plant J, 2006, 45(3): 335-346.

[37]Duy D, Wanner G, Meda AR, et al.PIC1, an ancient permease inArabidopsischloroplasts, mediates iron transport[J].Plant Cell, 2007, 19(3): 986-1006.

[38]Jeong J, Cohu C, Kerkeb L, et al.Chloroplast Fe(III) chelate reductase activity is essential for seedling viability under iron limiting conditions[J].Proc Natl Acad Sci USA, 2008, 105(30): 10619-10624.

[39]Bashir K, Ishimaru Y, Shimo H, et al. The rice mitochondrial iron transporter is essential for plant growth[J].Nat Commun, 2011,(2): 322.

[40]Lanquar V, Lelievre F, Bolte S, et al.Mobilization of vacuolar iron by AtNRAMP3 and AtNRAMP4 is essential for seed germination on low iron[J].EMBO J, 2005, 24(23): 4041-4051.

[41]Kim SA, Punshon T, Lanzirotti A, et al. Localization of iron inArabidopsisseed requires the vacuolar membrane transporter VIT1[J].Science, 2006, 314: 1295-1298.

[42]Hazell TIT. Johnson In vitro estimation of iron availability from a range of plant foods: influence of phytate, ascorbate and citrate[J].Br J Nutr, 1987, 57(2): 223-233.

[43]Theil EC. Ferritin: structure, gene regulation, and cellular function in animals, plants, and microorganisms[J].Annu Rev Biochem, 1987, 56: 289-315.

[44]Goto F, Yoshihara T, Shigemoto N, et al. Iron fortification of rice seed by the soybean ferritin gene[J].Nat Biotechnol, 1999, 17(3): 282-286.

[45]Douchkov D, Gryczka C, Stephan UW, et al. Ectopic expression of nicotianamine synthase genes results in improved iron accumulation and increased nickel tolerance in transgenic tobacco[J].Plant, Cell & Environment, 2005, 28(3): 365-374.

[46]Takahashi M, Terada Y, Nakai I, et al. Role of nicotianamine in the intracellular delivery of metals and plant reproductive development[J].Plant Cell, 2003, 15(6): 1263-1280.

[47]Wirth J, Poletti S, Aeschlimann B, et al. Rice endosperm iron biofortification by targeted and synergistic action of nicotianamine synthase and ferritin[J].Plant Biotechnol J, 2009, 7(7): 631-644.

[48]Lee S, Jeon US, Lee SJ, et al.Iron fortification of rice seeds through activation of the nicotianamine synthase gene[J].Proc Natl Acad Sci USA, 2009, 106(51): 22014-22019.

[49]Mihashi SS. Mori Characterization of mugineic-acid-Fe transporter in Fe-deficient barley roots using the multi-compartment transport box method[J].BioMetals, 1989, 2(3): 146-154.

[50]Pianelli K, Mari S, Marques L, et al.Nicotianamine over-accumulation confers resistance to nickel inArabidopsisthaliana[J].Transgenic Res, 2005, 14(5): 739-748.

MolecularMechanismofIronUptake,TranslocationandStorageinPlants

(Biotechnology Research Institute, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China)

Iron is essential for growth and development of all plants. Since the soil salinity keeps increasing, the availability of iron in soils is limited. Therefore, plants usually suffer from iron deficiency, which reduces the yield and quality of crops, and in turn affects essential mineral nutrition of human. During long-term evolution, higher plants established an adequate system to absorb and utilize iron. In this article, research status on molecular mechanism of iron uptake, translocation and storage in plants were reviewed. In addition, research progresses on enrichment of iron content and environmental suitability of plant by biofortification were summarized. Research perspectives in this field were also discussed in this review.

Plants; Iron; Uptake and translocation; Molecular mechanism; Biofortification

Q945.12

A

1001-5280(2012)05-0605-06

10.3969/j.issn.1001-5280.2012.05.55